Perfiles de virulencia, resistencia antimicrobiana y formación de biopelículas en Salmonella enterica aislada de carne de pollo al menudeo en Jalisco, México

Autores/as

DOI:

https://doi.org/10.22319/rmcp.v17i2.6960

Palabras clave:

Virulotipo, Antibióticos, Multirresistencia antimicrobiana, Biopelículas, Variabilidad intraespecie, Salmonella

Resumen

La carne de ave es una fuente de enfermedades transmitidas por alimentos causadas por Salmonella. Este estudio tuvo como objetivo determinar el virulotipo, la resistencia antimicrobiana y la formación de biopelículas de Salmonella aislada de pollo crudo comercializado en Jalisco, México. Se analizaron los genes de virulencia por PCR y la susceptibilidad antimicrobiana por el método de Kirby-Bauer para 195 aislamientos de Salmonella enterica; la formación de biopelículas se investigó para tres aislamientos en acero inoxidable a 9, 14 y 25 ºC. Todos los aislamientos portaban un conjunto conservado de genes de virulencia cromosómicos. El gen sspH1 se detectó en 55 % de los aislamientos, sopE en 23 %, pero pefA y spvC estuvieron ausentes, lo que sugiere variabilidad genética en el potencial patogénico. El virulotipo Vb fue más prevalente y se asoció con muestras de supermercados y la temporada cálida (P<0.05). El 79 % de los aislamientos mostraron resistencia a tetraciclina, 78 % a ácido nalidíxico, 76 % a cloranfenicol, 27 % a cefalosporinas de tercera generación y 12 % a ciprofloxacino; 79 % fueron multirresistentes. La multirresistencia se asoció con virulotipos específicos y con el punto de venta. La formación de biopelículas fue dependiente de la cepa y la temperatura (P<0.05), pero no de la microbiota nativa. La carne de pollo comercializada en supermercados y mercados es una fuente de Salmonella con genes de virulencia cromosómicos conservados, alta multirresistencia y resistencia a antimicrobianos críticos. Estos resultados son útiles para modelos de evaluación cuantitativa de riesgo microbiológico que estimen la persistencia y exposición asociadas al patógeno en productos avícolas.

Descargas

Los datos de descargas todavía no están disponibles.

Citas

FAO. United Nations Food and Agriculture Organization. Food Outlook – Biannual report on global food markets. 2024. https://doi.org/10.4060/cd3177en. Accessed Jul 23, 2025. DOI: https://doi.org/10.4060/cd3177en

FAO. United Nations Food and Agriculture Organization. Gateway to poultry production and products. Products and processing. https://www.fao.org/poultry-production-products/products-and-processing/products-and-processing/en. Accessed Jun 15, 2025.

SIAP. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Panorama Agroalimentario 2024. Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural. México. Edición, 2024. https://panorama.agricultura.gob.mx/vista/panorama-agroalimentario.php. Consultado 10 Jun, 2025.

USDA. United States Department of Agriculture. Poultry and Products Annual 2024. Report Number: MX2024-0040. https://apps.fas.usda.gov/newgainapi/api/Report/DownloadReportByFileName?fileName=Poultry%20and%20Products%20Annual_Mexico%20City_Mexico_MX2024-0040.pdf. Accessed Jun 15, 2025.

CDC. Centers for Disease Control and Prevention. BEAM Dashboard. www.cdc.gov/ncezid/dfwed/BEAM-dashboard.html. Accessed Jun 15, 2025.

Secretaría de Salud. Anuario de Morbilidad 1984 -2024. Dirección General de Epidemiología. https://epidemiologia.salud.gob.mx/anuario/html/index.html. Consultado 18 Jun, 2025.

Rodríguez-Ceniceros R, Gómez-Hernández F, Vázquez-Sandoval H, Corona-Medina JL, Mendoza-Ramos MY. Presencia de Campylobacter y Salmonella en pollo a la venta en Gómez Palacio Durango, México. Rev Electron Vet 2016;17(6):1-7.

Villalpando-Guzmán S, Vázquez-Quiñones CR, Natividad-Bonifacio I, Curiel-Quesada E, Quiñones-Ramírez EI, Vázquez-Salinas C. Frecuencia, susceptibilidad antimicrobiana y patrón de adherencia de Salmonella enterica aislada de carne de pollo, res y cerdo de la Ciudad de México. Rev Chilena Infectol 2017;34(5):458-466. DOI: https://doi.org/10.4067/S0716-10182017000500458

Regalado-Pineda ID, Rodarte-Medina R, Resendiz-Nava CN, Saenz-Garcia CE, Castañeda-Serrano P, Nava GM. Three-year longitudinal study: prevalence of Salmonella enterica in chicken meat is higher in supermarkets than wet markets from Mexico. Foods 2020;9(264):1-10. DOI: https://doi.org/10.3390/foods9030264

Godínez-Oviedo A, Cabrera-Díaz E, Palacios-Marmolejo A, Pérez-Covarrubias OB, Vargas-Daniel RC, Tamplin ML et al. Detection, quantification, and characterization of Salmonella enterica in mango, tomato, and raw chicken purchased in the central region of Mexico. J Food Sci 2022;(87):370-382. DOI: https://doi.org/10.1111/1750-3841.16003

FDA. Food and Drug Administration. Bacteriological Analytical Manual Chapter 5: Salmonella. https://www.fda.gov/food/laboratory-methods-food/bam-chapter-5-salmonella. Accessed Dec 26, 2025.

CLSI. Clinical and Laboratory Standards Institute. Performance standards for antimicrobial disk susceptibility tests; approved standard—eleventh edition. CLSI document M02-A11, 2012.

CDC. Centers for Disease Control and Prevention. National Antimicrobial Resistance Monitoring System for Enteric Bacteria (NARMS). Antibiotics Tested by NARMS. https://www.cdc.gov/narms/about/antibiotics-tested.html. Accessed Dec 26, 2025.

CLSI. Clinical and Laboratory Standards Institute. Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing. 31st ed. CLSI supplement M100, 2021.

Borges KA, Furian TQ, Borsoi A, Moraes HLS, Salle CTP, Nascimento VP. Detection of virulence-associated genes in Salmonella enteritidis isolates from chicken in South of Brazil. Pesq Vet Bras 2013;33(12):1416-1422. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-736X2013001200004

Ramatla TA, Mphuthi N, Ramaili T, Taioe MO, Thekisoe OMM, Syakalima M. Molecular detection of virulence genes in Salmonella spp. isolated from chicken faeces in Mafikeng, South Africa. J S Afr Vet Assoc 2020;91(0):e1-e7. DOI: https://doi.org/10.4102/jsava.v91i0.1994

Wang W, Chen J, Shao X, Huang P, Zha J, Ye Y. Occurrence and antimicrobial resistance of Salmonella isolated from retail meats in Anhui, China. Food Sci Nutr 2021;9(9):4701-4710. DOI: https://doi.org/10.1002/fsn3.2266

Sharma J, Dumar K, Hussain S, Pathak A, Shukla M, Kumar VP, et al. Prevalence, antimicrobial resistance and virulence genes characterization of nontyphoidal Salmonella isolated from retail chicken meat shops in Northern India. Food Control 2019;102:104-111. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2019.01.021

Lozano-Villegas KJ, Rondón-Barragán IS. Virulence and antimicrobial-resistant gene profiles of Salmonella spp. isolates from chicken carcasses markets in Ibague City, Colombia. Int J Microbiol 2024;2024:4674138. DOI: https://doi.org/10.1155/2024/4674138

SENASICA. Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria. 2023. Establecimientos TIF. https://www.gob.mx/senasica/acciones-y-programas/establecimientos-tipo-inspeccion-federal-tif. Consultado 16 Jun, 2025.

Huehn S, La Ragione RM, Anjum M, Saunders M, Woodward MJ, Bunge C, et al. Virulotyping and antimicrobial resistance typing of Salmonella enterica serovars relevant to human health in Europe. Foodborne Pathog Dis 2010;7:523-535. DOI: https://doi.org/10.1089/fpd.2009.0447

Hernández-Ledesma A, Cabrera-Díaz E, Arvizu-Medrano SM, Gómez-Baltazar A, Hernández-Iturriaga M, Godínez-Oviedo A. Virulence and antimicrobial resistance profiles of Salmonella enterica isolated from foods, humans, and the environment in Mexico. Int J Food Microbiol 2023;391-393:110135. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2023.110135

Lin CH, Adams PJ, Huang JF, Sun YF, Lin JH, Robertson ID. Prevalence and risk factors for Salmonella spp. contamination of slaughtered chickens in Taiwan. Prev Vet Med 2021;196:105476. DOI: https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2021.105476

Miranda JM, Mondragón AC, Martinez B, Guarddon M, Rodriguez JA. Prevalence and antimicrobial resistance patterns of Salmonella from different raw foods in Mexico. J Food Prot 2009 May;72(5):966-9671. DOI: https://doi.org/10.4315/0362-028X-72.5.966

FDA. Food and Drug Administration. 2025. NARMS Now: Integrated Data. https://www.fda.gov/animal-veterinary/national-antimicrobial-resistance-monitoring-system/narms-now-integrated-data. Accessed Jun 22, 2025.

WOAH. World Organisation for Animal Health. Annual report on antimicrobial agents intended for use in animals. 8th Report, 2024. https://www.woah.org/app/uploads/2024/05/woah-amu-report-2024-final.pdf. Accessed Jun 22, 2025.

WHO. World Health Organization. WHO List of medically important antimicrobials. 2024. https://cdn.who.int/media/docs/default-source/gcp/who-mia-list-2024-lv.pdf?sfvrsn=3320dd3d_2. Accessed Jun 23, 2025.

Ryan MP, Dillon C, Adley CC. Nalidixic acid-resistant strains of Salmonella showing decreased susceptibility to fluoroquinolones in the midwestern region of the Republic of Ireland due to mutations in the gyrA gene. J Clin Microbiol 2011;49(5):2077-9. DOI: https://doi.org/10.1128/JCM.02574-10

FDA. Food and Drug Administration. 2024. Extralabel use and antimicrobials. https://www.fda.gov/animal-veterinary/antimicrobial-resistance/extralabel-use-and-antimicrobials. Accessed Jun 25, 2025.

Gupta A, Nelson JM, Barrett TJ, Tauxe RV, Rossiter SP, Friedman CR, et al. NARMS Working Group. Antimicrobial resistance among Campylobacter strains, United States, 1997-2001. Emerg Infect Dis 2004;10(6):1102-9. DOI: https://doi.org/10.3201/eid1006.030635

CDC. Centers for Disease Control and Prevention. Antibiotic resistance threats in the United States. 2019. https://www.cdc.gov/antimicrobial-resistance/media/pdfs/2019-ar-threats-report-508.pdf. Accessed Jul 10, 2025.

Francois WLK, Luna S, Bruce BB, Medalla F, Reynolds JL, Ray LC, et al. Clinical outcomes of patients with nontyphoidal Salmonella infections by isolate. Resistance-Foodborne Diseases Active Surveillance Network, 10 US Sites, 2004-2018. Clin Infect Dis 2024;78(3):535-543. DOI: https://doi.org/10.1093/cid/ciad631

Van Boeckel TP, Brower C, Gilbert M, Grenfell BT, Levin SA, Robinson TP, et al. Global trends in antimicrobial use in food animals. Proc Natl Acad Sci. USA 2015;112(18):5649-54. DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.1503141112

Ma Y, Li M, Xu X, Fu Y, Xiong Z, Zhang L, et al. High-levels of resistance to quinolone and cephalosporin antibiotics in MDR-ACSSuT Salmonella enterica serovar Enteritidis mainly isolated from patients and foods in Shanghai, China. Int J Food Microbiol 2018;286:190-196. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2018.09.022

Innes GK, Randad PR, Korinek A, Davis MF, Price LB, So AD, et al. External societal costs of antimicrobial resistance in humans attributable to antimicrobial use in livestock. Annu Rev Public Health 2020;41:141-157. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev-publhealth-040218-043954

Webber B, Oliveira AP de, Pottker ES, Daroit L, Levandowski R, Santos LR dos, et al. Salmonella Enteritidis forms biofilm under low temperatures on different food industry surfaces. Cienc Rural 2019;49(7):e20181022. DOI: https://doi.org/10.1590/0103-8478cr20181022

Obe T, Richards AK, Shariat NW. Differences in biofilm formation of Salmonella serovars on two surfaces under two temperature conditions. J Appl Microbiol 2022;132(3):2410-2420. DOI: https://doi.org/10.1111/jam.15381

Sokaribo AS, Hansen EG, McCarthy M, Desin TS, Waldner LL, MacKenzie KD, et al. Metabolic activation of CsgD in the regulation of Salmonella biofilms. Microorganisms 2020;8(7):964. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms8070964

Pegueros-Valencia CA, Lucero-Mejía JE, Hernández-Iturriaga M, Godínez-Oviedo A. Assessing Salmonella enterica biofilm formation in frequent scenarios of chicken handling in domestic kitchen environments. Food Microbiol 2025;132:104849. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fm.2025.104849

Chaves AC, Boa Ventura PV, Pereira MS, da Silva BF, de Carvalho FJN, Costa RA, et al. Preliminary snapshot reveals a relationship between multidrug-resistance and biofilm production among enterobacteriaceae isolated from fecal samples of farm-raised poultry in ceará, Brazil. Microb Pathog 2024;193:106778. DOI: https://doi.org/10.1016/j.micpath.2024.106778

Publicado

08.05.2026

Cómo citar

Pérez-Covarrubias, O. B., Segura-García, L. E., Orozco-García, A. G., Godínez-Oviedo, A., Hernández-Iturriaga, M., & Cabrera-Diaz, E. (2026). Perfiles de virulencia, resistencia antimicrobiana y formación de biopelículas en Salmonella enterica aislada de carne de pollo al menudeo en Jalisco, México. Revista Mexicana De Ciencias Pecuarias, 17(2), e1726960. https://doi.org/10.22319/rmcp.v17i2.6960
Metrics
Vistas/Descargas
  • Resumen
    272
  • PDF
    121
  • PDF
    55
  • XML
    24
  • XML
    24
  • Texto completo
    43
  • Full text
    63

Número

Sección

Artículos

Métrica

Artículos más leídos del mismo autor/a