RMCP Vol. 15 Núm. 2 (2024) : Abril-Junio (Versión en Español)

Edición Bilingüe
Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 2, pp. 249-482, ABRIL-JUNIO-2024
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 2, pp. 249-482, ABRIL-JUNIO-2024

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 15 Numero 2, Abril-Junio
2024. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada
por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP).
Avenida Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, C.P. 04010, Cuidad
de México, www.inifap.gob.mx.
Distribuida por el Centro de Investigación Regional Sureste, Calle 6 No. 398 X 13, Avenida
Correa Racho, Col. Díaz Ordaz, Mérida Yucatán, C.P. 97130.
Editor responsable: Arturo García Fraustro Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número
04-2022-033116571100-102, ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del
Derecho de Autor (INDAUTOR).
Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Campo
Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454.
http://cienciaspecuarias. inifap.gob.mx, la presente publicación tuvo su última actualización
en abril de 2024.
Establo lechero San Cristóbal en Tepatitlán,
Jalisco; con promedio de producción de 31
lts/vaca/dia bajo sistema familiar.
Autor: Adriana García Ruíz DIRECTORIO
FUNDADOR
John A. Pino
EDITOR EN JEFE EDITORES ADJUNTOS
Arturo García Fraustro Oscar L. Rodríguez Rivera
Alfonso Arias Medina
EDITORES POR DISCIPLINA
Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México
Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México
Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y
Tabasco, México Zootecnia, UNAM, México
Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown, Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina
Estados Unidos Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México
Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y
Querétaro, México Zootecnia, UNAM, México
Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de
Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora Química. UADY
URN, México Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México
Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia.
URN, México Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México
Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México
Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma
Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México Metropolitana-Xochimilco, México
Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID
Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida Salud Animal e Inocuidad, México
Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado
Dra. Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma
Estado de Hidalgo, México Chapingo, México
Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma
Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Metropolitana Xochimilco, México
Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México
Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México
Investigaciones Agrícolas, España Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados,
Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México México
Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México Dra. Itzel Amaro Estrada, INIFAP, México
Dr. Jorge Alberto López García, INIFAP, México
Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de
Baja California, México
TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera
Indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI . Inscrita en el Sistema de Clasificación de Revistas Científicas y
Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
(RedALyC) (www.redalyc.org); en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso
(www.veterinaria.org/revistas/ revivec); en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier. com).
I
REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias es un órgano trimestral en formato bilingüe Español e Inglés. El costo
de difusión científica y técnica de acceso abierto, revisada total por publicar es de $ 7,280.00 más IVA por manuscrito
por pares y arbitrada. Su objetivo es dar a conocer los ya editado.
resultados de las investigaciones realizadas por cualquier Se publica en formato digital en acceso abierto, por lo que
institución científica, relacionadas particularmente con las se autoriza la reproducción total o parcial del contenido de
distintas disciplinas de la Medicina Veterinaria y la los artículos si se cita la fuente.
Zootecnia. Además de trabajos de las disciplinas indicadas
El envío de los trabajos de debe realizar directamente en el sitio
en su Comité Editorial, se aceptan también para su
evaluación y posible publicación, trabajos de otras oficial de la revista. Correspondencia adicional deberá dirigirse al
disciplinas, siempre y cuando estén relacionados con la Editor Adjunto a la siguiente dirección: Calle 36 No. 215 x 67 y 69
Colonia Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México.
investigación pecuaria.
Tel/Fax +52 (999) 941-5030. Correo electrónico (C-ele):
Se publican en la revista tres categorías de trabajos: rodriguez_oscar@prodigy.net.mx.
Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones
La correspondencia relativa a suscripciones, asuntos de
Bibliográficas (consultar las Notas al autor); la
responsabilidad de cada trabajo recae exclusivamente en intercambio o distribución de números impresos anteriores, deberá
los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los dirigirse al Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias
Pecuarias, Campo Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua
experimentos pueden verse obligados a referirse en
algunos casos a los nombres comerciales de ciertos Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454;
productos, ello sin embargo, no implica preferencia por los garcia.arturo@inifap.gob.mx o arias.alfonso@inifap.gob.mx.
productos citados o ignorancia respecto a los omitidos, ni Inscrita en la base de datos de EBSCO Host y la Red de Revistas
tampoco significa en modo alguno respaldo publicitario Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
hacia los productos mencionados. (RedALyC) (www.redalyc.org), en la Red Iberoamericana de
Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso
Todas las contribuciones serán cuidadosamente evaluadas
por árbitros, considerando su calidad y relevancia (www.veterinaria.org/revistas/ revivec), indizada en el “Journal
académica. Queda entendido que el someter un Citation Report” Science Edition del ISI (http://thomsonreuters.
com/) y en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier
manuscrito implica que la investigación descrita es única
e inédita. La publicación de Rev. Mex. Cienc. Pecu. es (www.elsevier.com)
VISITE NUESTRA PÁGINA EN INTERNET

Artículos completos desde 1963 a la fecha y Notas al autor en: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is an open access Part of, or whole articles published in this Journal may be
peer-reviewed and refereed scientific and technical reproduced, stored in a retrieval system or transmitted in
journal, which publishes results of research carried out in any form or by any means, electronic, mechanical,
any scientific or academic institution, especially related to photocopying or otherwise, provided the source is
different areas of veterinary medicine and animal properly acknowledged.
production. Papers on disciplines different from those Manuscripts should be submitted directly in the official web site.
shown in Editorial Committee can be accepted, if related Additional information may be mailed to Associate Editor, Revista
to livestock research. Mexicana de Ciencias Pecuarias, Calle 36 No. 215 x 67 y 69 Colonia
The journal publishes three types of papers: Research Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México. Tel/Fax +52
Articles, Technical Notes and Review Articles (please (999) 941-5030. E-mail: rodriguez_oscar@prodigy.net.mx.
consult Instructions for authors). Authors are responsible For subscriptions, exchange or distribution of previous printed
for the content of each manuscript, which, owing to the issues, please contact: Editor-in-Chief of Revista Mexicana de
nature of the experiments described, may contain Ciencias Pecuarias, Campo Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua
references, in some cases, to commercial names of certain Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454;
products, which however, does not denote preference for garcia.arturo@inifap.gob.mx or arias.alfonso@inifap.gob.mx.
those products in particular or of a lack of knowledge of Registered in the EBSCO Host database. The Latin American and
any other which are not mentioned, nor does it signify in the Caribbean Spain and Portugal Scientific Journals Network
any way an advertisement or an endorsement of the (RedALyC) (www.redalyc.org). The Iberoamerican Network of free
referred products. access Veterinary Scientific Journals (www.veterinaria.org/
All contributions will be carefully refereed for academic revistas/ revivec). Thomson Reuter´s “Journal Citation Report”
relevance and quality. Submission of an article is Science Edition (http://thomsonreuters.com/). Elsevier´s SCOPUS
understood to imply that the research described is unique and EMBASE (www.elsevier.com) and the Essential Electronic
and unpublished. Rev. Mex. Cien. Pecu. is published Agricultural Library (www.teeal.org)
quarterly in original lenguage Spanish or English. Total fee .
charges are US $ 425.00 per article in both printed
languages.
VISIT OUR SITE IN THE INTERNET
Full articles from year 1963 to date and Instructions for authors can be accessed via the site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx
II
REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 15 No. 2 ABRIL-JUNIO-2024
CONTENIDO
Contents
ARTÍCULOS
Articles
Pág.
Estudio de la Estructura y Diversidad genética de ganado Holstein del sistema familiar

en México
Study of the Genetic Structure and Diversity of Holstein cattle in the small holder system in Mexico
Felipe de Jesús Ruiz-López, José G. Cortés-Hernández, José Luis Romano-Muñoz, Fernando
Villaseñor-González, Adriana García-Ruiz ................................................................................249
Efecto de diferentes protocolos de castración en indicadores productivos de cerdos:

meta-análisis
Effect of various castration protocols on production indicators in pigs: meta-analysis
Humberto Rafael Silva-Santos, Francisco Ernesto Martínez-Castañeda, Gregorio Álvarez-Fuentes,
María de la Salud Rubio-Lozano, María Elena Trujillo-Ortega ...................……............................267
Acumulación de materia seca, rendimiento y calidad nutricional del forraje de híbridos

de maíz cosechados a diferentes días después de la siembra
Dry matter accumulation, yield, and nutritional quality of forage of corn hybrids harvested at
different days after sowing
Diego Eduardo Ramírez Gutiérrez, José de Jesús Olmos Colmenero, Alfonso Peña Ramos, Juan
Isidro Sánchez Duarte, Ernesto Medina Núñez, Silviano Gallardo Ramírez, Omar Iván Santana …287
Análisis por microscopía electrónica y difracción de rayos X de enterolitos de equinos en

el valle de Aburrá, Antioquia, Colombia
Electron microscopy and X-ray diffraction analysis of equine enteroliths from the Aburrá Valley in
Antioquia, Colombia
Sergio Andrés Vélez Gil, Juan José Patiño Marulanda, José Ramón Martínez Aranzales................302
Prevalencia y factores de riesgo asociados a Cryptosporidium spp. en bovinos de leche

de Chiquinquirá (Colombia)
Prevalence and risk factors associated with Cryptosporidium spp. in dairy cattle in Chiquinquirá
(Colombia)
Diana M. Bulla-Castañeda, Deisy J. Lancheros Buitrago, Leneth B. Castañeda Sedano, Rosa I.
Higuera Piedrahita, Martin O. Pulido-Medellin ..........................................................................310
III
Influence of the type of container and traditional methods on the long-term storage of
honey produced by stingless Scaptotrigona mexicana: bioactive compounds and
antioxidant properties
Influencia del tipo de recipiente y de los métodos tradicionales en el almacenamiento a largo plazo
de la miel producida por Scaptotrigona mexicana sin aguijón: compuestos bioactivos y propiedades
antioxidantes
Naida Juárez-Trujillo, Simón Carrouché, María Remedios Mendoza-López, Juan L. Monribot-
Villanueva, José A. Guerrero-Analco, Maribel Jiménez-Fernández……………………………………………323
Un efecto novedoso del extracto acuoso de semillas de Pimpinella anisum sobre

garrapatas de perros domésticos (Canis lupus familiaris)
A novel effect of aqueous extract of Pimpinella anisum seeds on ticks of domestic dogs (Canis lupus
familiaris)
William Fernando Várguez-Tec, Sara Luz Nahuat-Dzib, Julia Cano-Sosa, Lorena Reyes-Vaquero, Edgar
E. Lara-Ramirez, Benjamín Abraham Ayil-Gutiérrez, Angel Virgilio Domínguez-May.......................344
Conocimiento socio-ecológico de la actividad apícola en la Costa Chica de Guerrero,

México
Socio-ecological knowledge of the beekeeping activity in the Costa Chica region of Guerrero, Mexico
José Cámara-Romero, William Cetzal-Ix, Luis Alaniz-Gutiérrez, Agustín Rojas-Herrera, José Aparicio-
López, Columba Rodríguez-Alviso .....................................………..............................................360
Prevalencia de Fasciola hepatica y Calicophoron spp. en vacunos de crianza extensiva

del distrito Florida (Amazonas), Perú
Prevalence of Fasciola hepatica and Calicophoron spp. in extensively reared cattle in the Florida
district (Amazonas), Peru
Medali Cueva-Rodríguez, Teófilo Torrel, Cristian Hobán, Wuesley Alvarez-García, Flor Mejía, Luis
Vargas-Rocha........................................................................................................................376
Influence of feedlot living space on production variables, carcass and meat quality
traits in Holstein steers
Influencia del espacio vital del corral de engorda en las variables de producción, rasgos de calidad
de la canal y la carne en novillos Holstein
Ana Mireya Romo-Valdez, Cristina Pérez-Linares, Francisco Gerardo Ríos-Rincón, Fernando
Figueroa-Saavedra, Alberto Barreras-Serrano, Beatriz Isabel Castro-Pérez, Eduardo Sánchez-López,
Georgina Valentina Cervantes Cazarez ....................................................................................393
REVISIONES DE LITERATURA
Reviews
Lenteja de agua (Lemna minor): potencial alimentario y ambiental. Revisión

Common duckweed (Lemna minor): food and environmental potential. Review
Olga Jaimes Prada, Olga Lora Díaz, Katherine Tache Rocha......................................................404
IV
Implicación de las Fusariotoxinas en la producción avícola. Revisión
Implication of Fusariotoxins in poultry production. Review
Gabriela Guadalupe Gómez Verduzco, Ernesto Ávila González, Guillermo Téllez Isaías, Juan Carlos
Del Río García, Jacqueline Uribe Rivera....................................................................................425
Contribución de gramíneas forrajeras a la fijación biológica de nitrógeno y su respuesta

a la inoculación de diazótrofas. Revisión
Contribution of forage grasses to biological nitrogen fixation and their response to diazotroph
inoculation. Review
Dania Fonseca López, Nelson Vivas Quila, Raúl Cuervo Mulet, Carlos Eduardo Rodríguez Molano.446
NOTAS DE INVESTIGACIÓN
Technical notes
Frecuencia de seropositividad contra el circovirus porcino tipo 2 (PCV2) en el área

metropolitana de Monterrey, Nuevo León y su área periférica
Frequency of seropositivity against porcine circovirus type 2 (PCV2) in the metropolitan area of
Monterrey, Nuevo León, and its peripheral area
José Pablo Villarreal-Villarreal, César Dávila-Martínez, Heidi Giselle Rodríguez-Ramírez ..............462
Prevalencia e intensidad de virosis de abejas melíferas (Apis mellifera) en seis regiones

del estado de Jalisco, México
Prevalence and infection intensity of honey bee (Apis mellifera) viral diseases in six regions of the
state of Jalisco, Mexico
Ana Karen Ramos-Cuellar, Álvaro De la Mora, Francisca Contreras-Escareño, Nuria Morfin, José
María Tapia-González, José Octavio Macías-Macías, Tatiana Petukhova, Adriana Correa-Benítez,
Ernesto Guzman-Novoa .........................................................................................................471
V
Actualización: octubre, 2023
NOTAS AL AUTOR
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y
completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres 5 cuadros.
categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de
6. Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que
investigación y Revisiones bibliográficas.
se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán
Los autores interesados en publicar en esta revista contener los componentes que a continuación se
deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, empezando cada uno de ellos en página
indican, los cuales, en términos generales, están de aparte.
acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Página del título
Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Resumen en español
Panam 1989;107:422-437. Resumen en inglés
Texto
1. Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán
Agradecimientos y conflicto de interés
si están basados en pruebas de rutina, ni datos
experimentales sin estudio estadístico cuando éste Literatura citada
sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos
que previamente hayan sido publicados condensados 7. Página del Título. Solamente debe contener el título
o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así
Congresos (a excepción de Resúmenes). como el título traducido al idioma inglés. En el
manuscrito no se debe incluir información como
2. Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un
nombres de autores, departamentos, instituciones,
Comité Científico Editorial, conformado por Pares de
direcciones de correspondencia, etc., ya que estos
la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el
datos tendrán que ser registrados durante el proceso
nombre e Institución de los autores proponentes. El
de captura de la solicitud en la plataforma del OJS
Editor notificará al autor la fecha de recepción de su
(revisar el Instrucctivo para envío de artículos en la
trabajo.
dirección: http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx.
3. El manuscrito deberá someterse a través del portal de
8. Resumen en español. En la segunda página se debe
la Revista en la dirección electrónica:
incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando
él se indicarán los propósitos del estudio o
el “Instructivo para envío de artículos en la
investigación; los procedimientos básicos y la
página dela Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”.
metodología empleada; los resultados más
Para su elaboración se utilizará el procesador de
importantes encontrados, y de ser posible, su
Microsoft Word, con letra Times New Roman a 12
significación estadística y las conclusiones principales.
puntos, a doble espacio. Asimismo, se deberán llenar
A continuación del resumen, en punto y aparte,
los formatos de postulación, carta de originalidad y no
agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o
duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la
frases cortas clave que ayuden a los indizadores a
revista.
clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con
4. Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el el resumen.
trabajo de los revisores, todos los renglones de cada
9. Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en
página deben estar numerados de manera continua a
inglés y a continuación redactar el “abstract” con las
lo largo de todo el documento; asimismo cada página
mismas instrucciones que se señalaron para el
debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones
resumen en español. Al final en punto y aparte, se
y gráficas.
deberán escribir las correspondientes palabras clave
5. Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 (“keywords”).
cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título,
10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican
y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de
en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo
ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de
siguiente:
investigación tendrán una extensión máxima de 15
cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones
VI
texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben
a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos
identificar mediante números arábigos entre
originales derivados de resultados parciales o finales
paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite
de investigaciones. El texto del Artículo científico se
hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el
divide en secciones que llevan estos
texto el nombre de los autores de las referencias.
encabezamientos:
Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como
Introducción Material referencias; las “observaciones inéditas” y las
y MétodosResultados “comunicaciones personales” no deben usarse como
Discusión referencias, aunque pueden insertarse en el texto
Conclusiones e implicaciones (entre paréntesis).
Literatura citada
Reglas básicas para la Literatura citada
En los artículos largos puede ser necesario agregar Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las
subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer iniciales, empezando por el apellido paterno, luego
más claro el contenido, tanto en Material y métodos como iniciales del materno y nombre(s). En caso de
en las secciones de Resultados y de Discusión, las apellidos compuestos se debe poner un guión entre
cuales también pueden presentarse como una sola ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de
sección. un autor no se debe poner ningún signo de
b) Notas de investigación. Consisten en puntuación, ni separación; después de cada autor sólo
modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos se debe poner una coma, después del último autor se
de interés especial, preliminares de trabajos o debe poner unpunto.
investigaciones limitadas, descripción de nuevas El título del trabajo se debe escribir completo (en su
variedades de pastos; así como resultados de idioma original) luego el título abreviado de la revista
investigación que a juicio de los editores deban así ser donde se publicó, sin ningún signo de puntuación;
publicados. El texto contendrá la misma información inmediatamente después el año de la publicación,
del método experimental señalado en el inciso a), luego el número del volumen, seguido del número
pero su redacción será corrida del principio al final del (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número
trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los de páginas (esto en caso de artículo ordinario de
subtítulos, sino que se redacte en forma continua y revista).
coherente.
Puede incluir en la lista de referencias, los artículos
c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el
aceptados, aunque todavía no se publiquen; indique la
tratamiento y exposición de un tema o tópico de
revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).
relevante actualidad e importancia; su finalidad es la
de resumir, analizar y discutir, así como poner a En el caso de libros de un solo autor (o más de uno,
disposición del lector información ya publicada sobre pero todos responsables del contenido total del libro),
un tema específico. El texto se divide en: después del o los nombres, se debe indicar el título
Introducción, y las secciones que correspondan al del libro, el número de la edición, el país, la casa
desarrollo del tema en cuestión. editorial y el año.
11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre Cuando se trate del capítulo de un libro de varios
que corresponda, se deben especificar las autores, se debe poner el nombre del autor del
colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales
capítulo, luego el título del capítulo, después el
como a) la ayuda técnica recibida; b) el
nombre de los editores y el título del libro, seguido del
agradecimiento por el apoyo financiero y material,
país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el
especificando la índole del mismo; c) las relaciones
capítulo.
financieras que pudieran suscitar un conflicto de
intereses. Las personas que colaboraron pueden ser En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del
citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el
colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el
“revisión crítica de la propuesta para el estudio”, nombre de la ciudad, estado y en su caso país,
“recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de
los autores deberán mencionar si existe algún la escuela), y finalmente el año.
conflicto de interés.
12. Literatura citada. Numere las referencias
consecutivamente en el orden en que se mencionan
por primera vez en el texto. Las referencias en el
VII
Autor de capítulo.
Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a
continuación: IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor.
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield,
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.
Revistas
Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el Memorias de reuniones.
nombre de todos los autores cuando sean seis o X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
los seis primeros y agregue “et al.”). Tercera reunión anual del centro de investigaciones
I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa forestales y agropecuarias del estado de Veracruz.
o proteína de escape ruminal en el comportamiento Veracruz. 1990:51-56.
de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE.
1998;36(1):35-48. Concentración de insulina plasmática en cerdas
Sólo número sin indicar volumen. alimentadas con melaza en la dieta durante la
inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión
II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro.
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in 1998:13.
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
Rec 1988;(122):6-10. XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic
animals: strategies for conservation and
III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the use development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX
of artificial insemination in developing countries. VI eltsville
B Symposium: Biotechnology’s role in genetic
World Anim Rev 1993;(74-75):26-35. improvement of farm animals. USDA. 996:13.
1
No se indica el autor. Tesis.
IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis
1994;84:15. y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una
zona endémica [tesis maestría]. México, DF:
Suplemento de revista. Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.
V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid
SE. Body composition at puberty in beef heifers as oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA:
influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim University of California; 1965.
Sci 1998;71(Suppl 1):205.
Organización como autor.
Organización, como autor.
XV) NRC. National Research Council. The nutrient
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand.
requirements of beef cattle. 6th ed. Washington,
Clinical exercise stress testing. Safety and performance
DC, USA: National Academy Press; 1984.
guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284.
XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y
En proceso de publicación. Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para
la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of
responsables de establecimientos destinados al
herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in
press] 2000. sacrificio de animales. México. 1996.
XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed.
Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
Libros y otras monografías Chemists. 1990.
Autor total. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.
Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
VIII
Publicaciones electrónicas Abreviaturas de uso frecuente:
XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type cal caloría (s)
on growth performance and feeding patterns in cm centímetro (s)
growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. °C grado centígrado (s)
http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. DL50 dosis letal 50%
Accessed Jul 30, 2003. g gramo (s)
XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas ha hectárea (s)
para estimar la degradación de proteína y materia h hora (s)
orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes i.m. intramuscular (mente)
en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. i.v. intravenosa (mente)
http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 J joule (s)
5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003. kg kilogramo (s)
XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level km kilómetro (s)
on milk production, body weight change, feed L litro (s)
conversion and postpartum oestrus of crossbred log logaritmo decimal
lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci Mcal megacaloría (s)
2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. MJ megajoule (s)
com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, m metro (s)
2003. msnm metros sobre el nivel del mar
13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible µg microgramo (s)
que sean pocos, concisos, contando con los datos µl microlitro (s)
necesarios para que sean autosuficientes, que se µm micrómetro (s)(micra(s))
entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. mg miligramo (s)
Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos ml mililitro (s)
convencionales. mm milímetro (s)
14 Versión final. Es el documento en el cual los autores min minuto (s)
ya integraron las correcciones y modificaciones ng nanogramo (s)
indicadas por el Comité Revisor. Se les enviará a los P probabilidad (estadística)
autores un instructivo que contendrá los puntos p página
esenciales para su correcta elaboración. Las PC proteína cruda
fotografías e imágenes deberán estar en formato jpg
PCR reacción en cadena de la polimerasa
(o compatible) con al menos 300 dpi de resolución.
Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o pp páginas
tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. ppm partes por millón
Los cuadros no deberán contener ninguna línea % por ciento (con número)
vertical, y las horizontales solamente las que delimitan rpm revoluciones por minuto
los encabezados de columna, y la línea al final del seg segundo (s)
cuadro. t tonelada (s)
15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para TND total de nutrientes digestibles
su traducción al idioma inglés o español, según UA unidad animal
corresponda. Si los autores lo consideran conveniente UI unidades internacionales
podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas. vs versus
16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de xg gravedades
Investigación, siempre y cuando se ajusten a las Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis
normas de esta revista. inmediatamente después de la(s) palabra(s)
17. Los trabajos no aceptados para su publicación se completa(s).
regresarán al autor, con un anexo en el que se
19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se
explicarán los motivos por los que se rechaza o las
deben escribir en cursivas.
modificaciones que deberán hacerse para ser
reevaluados.
18.
IX
Updated: October, 2023
INSTRUCTIONS FOR AUTHORS
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific Title page

journal published in a bilingual format (Spanish and Abstract
English) which carries three types of papers: Research Text
Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested Acknowledgments and conflict of interest
in publishing in this journal, should follow the below- Literature cited
mentioned directives which are based on those set down
by the International Committee of Medical Journal Editors
(ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 7. Title page. It should only contain the title of the
work, which should be concise but informative; as well
1. Only original unpublished works will be accepted. as the title translated into English language. In the
Manuscripts based on routine tests, will not be manuscript is not necessary information as names of
accepted. All experimental data must be subjected to authors, departments, institutions and
statistical analysis. Papers previously published correspondence addresses, etc.; as these data will
condensed or in extenso in a Congress or any other have to be registered during the capture of the
type of Meeting will not be accepted (except for application process on the OJS platform
Abstracts). (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).
2. All contributions will be peer reviewed by a scientific 8. Abstract. On the second page a summary of no more
editorial committee, composed of experts who ignore than 250 words should be included. This abstract
the name of the authors. The Editor will notify the should start with a clear statement of the objectives
and must include basic procedures and methodology.
author the date of manuscript receipt.
The more significant results and their statistical value
3. Papers will be submitted in the Web site and the main conclusions should be elaborated briefly.
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the At the end of the abstract, and on a separate line, a
“Guide for submit articles in the Web site of the list of up to 10 key words or short phrases that best
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Manuscripts describe the nature of the research should be stated.
should be prepared, typed in a 12 points font at 9. Text. The three categories of articles which are
double space (including the abstract and tables), At published in Revista Mexicana de Ciencias
the time of submission a signed agreement co-author Pecuarias are the following:
letter should enclosed as complementary file; co-
authors at different institutions can mail this form a) Research Articles. They should originate in primary
independently. The corresponding author should be works and may show partial or final results of
research. The text of the article must include the
indicated together with his address (a post office box
following parts:
will not be accepted), telephone and Email.
Introduction
4. To facilitate peer review all pages should be numbered
Materials and Methods
consecutively, including tables, illustrations and
Results
graphics, and the lines of each page should be
Discussion
numbered as well.
Conclusions and implications
5. Research articles will not exceed 20 double spaced Literature cited
pages, without including Title page and Tables and In lengthy articles, it may be necessary to add other
Figures (8 maximum and be included in the text). sections to make the content clearer. Results and
Technical notes will have a maximum extension of 15 Discussion can be shown as a single section if
pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not considered appropriate.
exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.
b) Technical Notes. They should be brief and be
6. Manuscripts of all three type of articles published in evidence for technical changes, reports of clinical
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should cases of special interest, complete description of a
contain the following sections, and each one should limited investigation, or research results which
begin on a separate page. should be published as a note in the opinion
of the editors. The text will contain the same
X
information presented in the sections of t he e. When a reference is made of a chapter of book
research article but without section titles. written by several authors; the name of the author(s)
of the chapter should be quoted, followed by the title
c) Reviews. The purpose of these papers is to
summarize, analyze and discuss an outstanding topic. of the chapter, the editors and the title of the book,
The text of these articles should include the following the country, the printing house, the year, and the
sections: Introduction, and as many sections as initial and final pages.
needed that relate to the description of the topic in f. In the case of a thesis, references should be
question. made of the author’s name, the title of the research,
10. Acknowledgements. Whenever appropriate, the degree obtained, followed by the name of the City,
collaborations that need recognition should be State, and Country, the University (not the school),
specified: a) Acknowledgement of technical support; and finally the year.
b) Financial and material support, specifying its
nature; and c) Financial relationships that could be the Examples
source of a conflict of interest.
The style of the following examples, which are partly
People which collaborated in the article may be based on the format the National Library of Medicine
named, adding their function or contribution; for of the United States employs in its Index Medicus,
example: “scientific advisor”, “critical review”, “data should be taken as a model.
collection”, etc.
11. Literature cited. All references should be quoted in
their original language. They should be numbered Journals
consecutively in the order in which they are first
Standard journal article (List the first six authors
mentioned in the text. Text, tables and figure
followed by et al.)
references should be identified by means of Arabic
numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa
text the name of the authors. Abstain from using o proteína de escape ruminal en el comportamiento
abstracts as references. Also, “unpublished de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx
observations” and “personal communications” should 1998;36(1):35-48.
not be used as references, although they can be
inserted in the text (inside brackets). Issue with no volume
Key rules for references II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis,
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in
a. The names of the authors should be quoted
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
beginning with the last name spelt with initial capitals,
Rec 1988;(122):6-10.
followed by the initials of the first and middle name(s).
In the presence of compound last names, add a dash III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the
between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any use of artificial insemination in developing countries.
punctuation sign, nor separation between the initials World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.
of an author; separate each author with a comma,
even after the last but one. No author given
b. The title of the paper should be written in full,
IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J
followed by the abbreviated title of the journal without
1994;84:15.
any punctuation sign; then the year of the publication,
after that the number of the volume, followed by the
number (in brackets) of the journal and finally the Journal supplement
number of pages (this in the event of ordinary article). V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett
c. Accepted articles, even if still not published, can SE. Body composition at puberty in beef heifers as
be included in the list of references, as long as the influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim
journal is specified and followed by “in press” (in Sci 1998;71(Suppl 1):205.
brackets). Organization, as author
d. In the case of a single author’s book (or more
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand.
than one, but all responsible for the book’s contents),
Clinical exercise stress testing. Safety and
the title of the book should be indicated after the
performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-
names(s), the number of the edition, the country, the
printing house and the year. 284.
XI
In press XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed.
Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of
Chemists. 1990.
herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in
press] 2000. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
Books and other monographs
XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
Author(s) Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of

Electronic publications
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980. XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type
on growth performance and feeding patterns in
Chapter in a book growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813.
http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.
IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Accesed Jul 30, 2003.
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield,
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179. XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas
para estimar la degradación de proteína y materia
Conference paper orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes
en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134.
X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217
de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003.
Tercera reunión anual del centro de investigaciones
forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding
Veracruz. 1990:51-56. level on milk production, body weight change, feed
XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. conversion and postpartum oestrus of crossbred
Concentración de insulina plasmática en cerdas lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci
alimentadas con melaza en la dieta durante la 2002;27(2-3):331-338.
inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión http://www.sciencedirect.com/science/journal/030
nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 16226. Accesed Sep 12, 2003.
1998:13.
12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable
XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic that they should be few, brief and having the
animals: strategies for conservation and necessary data so they could be understood without
development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX reading the text. Explanatory material should be
Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in placed in footnotes, using conventional symbols.
genetic improvement of farm animals. USDA.
1996:13. 13. Final version. This is the document in which the
authors have already integrated the corrections and
Thesis modifications indicated by the Review Committee. The
works will have to be elaborated with Microsoft Word.
XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis
y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una Photographs and images must be in jpg (or
zona endémica [tesis maestría]. México, DF: compatible) format with at least 300 dpi resolution.
Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. Photographs, images, graphs, charts or tables must
be included in the same text file. The boxes should
XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid not contain any vertical lines, and the horizontal ones
oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: only those that delimit the column headings, and the
University of California; 1965.
line at the end of the box.
Organization as author
14. Once accepted, the final version will be translated into
XV) NRC. National Research Council. The nutrient Spanish or English, although authors should feel free
requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, to send the final version in both languages. No
DC, USA: National Academy Press; 1984. charges will be made for style or translation services.
XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y 15. Thesis will be published as a Research Article or as a
Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para Technical Note, according to these guidelines.
la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas
responsables de establecimientos destinados al 16. Manuscripts not accepted for publication will be
sacrificio de animales. México. 1996. returned to the author together with a note explaining
XII
the cause for rejection, or suggesting changes which ml milliliter (s)
should be made for re-assessment. mm millimeter (s)
min minute (s)
17. List of abbreviations:
ng nanogram (s)
cal calorie (s) P probability (statistic)
cm centimeter (s) p page
°C degree Celsius CP crude protein
DL50 lethal dose 50% PCR polymerase chain reaction
g gram (s) pp pages
ha hectare (s) ppm parts per million
h hour (s) % percent (with number)
i.m. intramuscular (..ly) rpm revolutions per minute
i.v. intravenous (..ly) sec second (s)
J joule (s) t metric ton (s)
kg kilogram (s) TDN total digestible nutrients
km kilometer (s) AU animal unit
L liter (s) IU international units
log decimal logarithm vs versus
Mcal mega calorie (s) xg gravidity
MJ mega joule (s)
The full term for which an abbreviation stands should
m meter (s)
precede its first use in the text.
µl micro liter (s)
µm micro meter (s) 18. Scientific names and other Latin terms should be
written in italics.
mg milligram (s)
XIII
https://doi.org/10.22319/rmcp.v15i2.6366
Artículo
Estudio de la Estructura y Diversidad genética de ganado Holstein del

sistema familiar en México
Felipe de Jesús Ruiz-López a
José G. Cortés-Hernández b
José Luis Romano-Muñoz a
Fernando Villaseñor-González c
Adriana García-Ruiz a*
a
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Centro
Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. Ajuchitlán
Colón, 76280 Querétaro, México.
b
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Ciudad Universitaria, Ciudad de México. México.
c
INIFAP. Campo Experimental Centro-Altos de Jalisco. México.
*Autor de correspondencia: garcia.adriana@inifap.gob.mx
Resumen:
El objetivo fue conocer la estructura poblacional de los animales Holstein del sistema de
lechería familiar, identificar posibles orígenes del material genético, conocer el grado de
consanguinidad e identificar posibles huellas de selección en el genoma, que permitan
vislumbrar las características que se han mejorado a través de los años. El estudio incluyó
270 animales genotipados con el chip GGP-50K®. Después del control de calidad de
genotipos, se incluyeron 43,548 SNP autosómicos. Para conocer la estructura poblacional se
realizaron análisis de mezclas y componentes principales (CP). Para conocer la
consanguinidad genómica y detectar huellas de selección, se usó información de corridas de
homocigosidad (ROH). El análisis de mezclas se realizó con el software Admixture, y los de
249
Rev Mex Cienc Pecu 2024;15(2):249-266
CP, ROH y consanguinidad se realizaron con SVS-v7.6.8. El análisis de mezclas mostró

evidencia de seis componentes, todos ligados a familias de sementales Holstein con diferente
país de origen. Los CP no evidenciaron estratificación de la población por hato. El coeficiente
de consanguinidad promedio fue de 0.59 ± 0.53 %. En las regiones del genoma con ROH
más frecuentes en la población (≥20 animales), se han reportado numerosas asociaciones,
QTL y genes relacionados con producción y composición de la leche, parámetros de
fertilidad, susceptibilidad a enfermedades, conformación corporal, eficiencia alimenticia y
algunas características de composición de la canal. Los resultados reflejan la existencia de
una amplia diversidad genética en esta población y la posibilidad de realizar trabajos de
mejoramiento genético a través de selección sin afectar los niveles de consanguinidad.
Palabras clave: Diversidad genética, Huellas de selección, Consanguinidad, Sistema de

lechería familiar.
Recibido: 17/12/2022
Aceptado:09/05/2023
Introducción
La industria lechera de ganado bovino en México produjo alrededor de 11,489 millones de

litros de leche a nivel nacional en el 2020 (SIAP, 2020)(1) de los cuales, más del 30 % del
volumen se produjo en el sistema de lechería familiar (SLF), que incluye aproximadamente
al 78 % de los establos(2). En los establos del SFL predominan los animales de la raza
Holstein, aunque se pueden encontrar animales Pardo Suizo, así como las cruzas de estos(3).
Actualmente en este sistema se cuenta con poca información de registros productivos por
animal y en escasas ocasiones se puede recopilar información genealógica, lo que hace poco
viable realizar evaluaciones genéticas de los animales de este sistema. El mejoramiento
genético de estos animales se ha llevado a cabo por la selección que realiza el ganadero dentro
de su hato, o por la introducción de material genético, pero no se tiene evidencia de
apareamientos dirigidos con un fin genético determinado.
El uso de la información genómica ha permitido describir la estructura de las poblaciones

que no cuentan con información genealógica o de registros. El estudio de estas poblaciones
o animales se ha realizado a partir del estudio de marcadores de un solo polimorfismo (SNP)
o los patrones de agrupamiento de los mismos; como, por ejemplo, las corridas de
homocigosidad (ROH), que son segmentos homocigotos en el genoma, idénticos por
descendencia, que pueden ser utilizados para estudiar la estructura de la población, la historia
demográfica y para descifrar la estructura genética de enfermedades complejas(4). Las ROH
250
son el resultado del cruzamiento entre individuos emparentados(5), provenientes de

poblaciones con alto nivel de intensidad de selección, influenciada por la disponibilidad de
reemplazos y adopción de herramientas tecnológicas y reproductivas(6), o bajas tasas de
recombinación(7). Su distribución y longitud depende de la intensidad de la selección, siendo
más frecuentes y más extensas cuando ésta es mayor(8), cuando los apareamientos entre
parientes cercanos son frecuentes o cuando el tamaño de las poblaciones es reducida(4).
El potencial de las ROH para ayudar al mejoramiento genético de los animales de producción
es grande, debido a que dentro de ellas se encuentran una gran cantidad de genes que
codifican para características de interés(9). Además, la identificación de ROH puede ayudar
a visualizar y reconocer patrones de haplotipos característicos de razas o especies(7),
permitiendo identificar regiones genómicas con posibles huellas de selección para la raza(10)
y calcular los niveles de consanguinidad individual. Esto último, mediante la evaluación de
la porción del genoma cubierto por los segmentos ROH, especialmente porque que hay una
alta probabilidad de detectar información genómica proveniente de parentescos antiguos(11).
Herramienta útil para poblaciones que no cuentan con información genealógica(12).
Las huellas de selección son regiones del genoma que han sido conservadas por generaciones
en las poblaciones debido a la selección natural o artificial. Estas secuencias de material
genético están relacionadas con caracteres funcionalmente importantes(13) y su detección
ayuda a identificar genes candidatos que se han favorecido en los procesos de selección a los
que han sido expuestas las poblaciones, y a identificar mutaciones benéficas. Además,
ayudan a la comprensión de las rutas moleculares relacionadas con los rasgos
fenotípicos(14,15).
Con los análisis de marcadores tipo SNP, también es posible conocer la estructura
poblacional a través de análisis de mezclas y conocer los orígenes más influyentes en una
población. Además, mediante métodos reductivos de información, como lo son los análisis
de componentes principales, es posible determinar patrones de la estructura poblacional,
información importante para establecer las bases de un programa de mejoramiento genético.
El objetivo del presente estudio fue conocer la estructura poblacional, identificar posibles
orígenes del material genético, conocer el grado consanguinidad e identificar posibles huellas
de selección en el genoma, que permitan vislumbrar las características que se han mejorado
a través de los años por las decisiones de los ganaderos en sistemas de producción familiar
de México.
251
Material y métodos
Se utilizaron 270 genotipos de vacas Holstein, elegidas al azar de la población presente en

tres hatos de SFL ubicados en la región de Tepatitlán, Jalisco, México. Los animales fueron
genotipados con el chip GeneSeek Genomic Profiler Bovine GGP 50K®. El control de
calidad a la información genómica consistió en excluir animales con tasa de llamada < 0.90;
excluir SNP con frecuencia del alelo menor (MAF) < 0.02, o con una tasa de llamada < 0.95,
o con un valor de P para Hardy Weinberg < 0.0001(16,17). Después del control de calidad, se
incluyeron 43,548 SNP autosómicos.
Para conocer la estructura y principales orígenes poblacionales, se realizó un análisis de

mezclas a través de la estimación basada en modelos de verosimilitud que definen la
estructura de la ascendencia en individuos no relacionados, metodología implementada en el
software Admixture V 1.3.0(18). Mientras que, para identificar posibles agrupaciones
poblacionales por hato, se realizaron análisis de Componentes principales (CP). Para estimar
la consanguinidad con información genómica y huellas de selección en la población, se
buscaron ROH en el genoma. Para definir las ROH, se incluyeron las corridas que contaban
con una longitud mínima de 500 kb y una cantidad mínima de 25 SNP, con una densidad
mínima de 1 marcador cada 50 kb y una brecha máxima entre marcadores homocigotos
contiguos de 500 Kb. Con los parámetros mencionados, se evitó el riesgo de incluir ROH
muy cortas, caso común debido al desequilibrio de ligamiento (DL)(17). El DL se asocia con
la presencia de genes ligados, por lo que al heredarse de padres a hijos lo hacen de forma
conjunta, afectando la frecuencia de recombinación (menor del 50 %) y presencia de ROH
en el genoma(19). Adicionalmente, se permitió 1 SNP heterocigoto y 5 genotipos perdidos por
corrida(20,21).
El análisis de ROH se realizó con la plataforma bioinformática SNP & Variation Suite v7.6.8
Win64 (Golden Helix, Bozeman, MT, USA)(22), mientras que los análisis de los datos
obtenidos se realizaron con SAS Institute 9.3.(23). Para analizar la distribución de 𝐿𝑅𝑂𝐻 , se
definieron seis clases, de acuerdo con su longitud, que fueron de 0.5 a 4, >4 a 8, >8 a 12, >12
a 16, >16 a 20 y >20 Mb(24).
Las huellas de selección se detectaron a través de la pérdida de variación genética, empleando

las ROH identificadas en el genoma, utilizando las más frecuentes en la población (en al
menos 10 % de los animales). De acuerdo con su posición física en el genoma, fueron
identificadas anotaciones o regiones previamente relacionadas con genes, QTL o caracteres
que se han realizado en otras poblaciones y que se encuentran reportadas en la base de datos
Animal QTLdb Release 43(25). Además, se buscaron huellas de selección previamente
reportadas en la base de datos de Variación del Genoma Bovino (BGVD)(26); lo anterior con
252
la finalidad encontrar información genómica que ayude a conocer posibles características que
se han seleccionado en la población del Sistema de lechería familiar (SLF) en México.
Para el cálculo del coeficiente de consanguinidad por corridas (FROH) se utilizó la

i
metodología propuesta por Mcquillan et al(27), quienes la definieron como FROH =
i i
ΣLROH / Lauto donde FROH es el coeficiente de endogamia del individuo i calculado por
ROH, ΣLiROH es la suma total de los segmentos de ROH de un individuo i por encima de una
longitud mínima especificada, en este caso > 500 kb y Lauto es la longitud del genoma
autosómico cubierta por los SNP incluyendo los centrómeros. Como el año de nacimiento de
los animales es desconocido, se calculó la tendencia de consanguinidad por número de
lactación de los animales al momento del muestreo.
Adicionalmente se realizó el cálculo del coeficiente de consanguinidad a través de

marcadores homocigotos observados y esperados (FHOE) para todos los animales, el cual se
ha reportado tiene una correlación de 0.96 ± 0.001 con la matriz de relaciones genómicas en
ganado Holstein(28), los valores de FHOE pueden oscilar entre −1 y +1. Los números
negativos se refieren a la exogamia presente en el apareamiento entre individuos de
poblaciones diferentes y los valores positivos indican el nivel de endogamia de individuos de
la misma población; el cálculo se realizó a través del método referenciado por Ferenčaković
et al(11) con el programa SNP & Variation Suite v7.6.8 Win64 (Golden Helix, Bozeman, MT,
USA)(22).
Resultados y discusión
En el análisis de mezclas, el valor que mejor definió el número de poblaciones ancestrales

(K) fue seis y de acuerdo con la información recopilada de algunos padres de vacas, se
lograron identificar seis familias grandes, definidas principalmente por el país de origen de
los sementales. En la Figura 1-a, se muestra la estructura de la población ligada a los seis
grupos principales por país de origen de los sementales, aunque algunas de esas familias
comparten el mismo país de origen. Por lo anterior, se conjuntaron los grupos que
compartieron el mismo origen, quedando sólo representados tres grupos grandes, dos que
representan a Estados Unidos de América y uno al Reino Unido (USA, 840 y GBR,
respectivamente) (Figura 1-b). Los orígenes USA y 840 corresponden a Estados Unidos de
América, sólo que el 840 es asignado a los animales que usan identificaciones de
radiofrecuencia (RFID), dispositivos expedidos por el Comité Internacional de Registro
Animal (ICAR); mientras que los animales registrados con país de origen USA no llevan un
RFID y el uso del material genético es a nivel local o más limitado que los 840(29). Los
resultados de este estudio evidencian la dependencia genética que tiene el sistema familiar
en México del material extranjero, principalmente proveniente de Estados Unidos, ya que
253
más del 80 % de los orígenes fueron ligados a familias con orígenes de este país, ya sea de
comercio local o de los registrados internacionalmente.
Figura 1: Estructura poblacional del ganado Holstein del sistema familiar a) incluyendo los
seis orígenes atribuidos a familias de sementales y b) agrupados por país de origen
A pesar de que en otro estudio(29) se había reportado la influencia de otras razas de bovinos
lecheros en el sistema familiar, en el presente estudio no se encontró evidencia del uso o
cruza con otras razas. Estos resultados podrían sugerir que los ganaderos han seguido un
sistema de apareamientos más dirigidos, y que se limitan a usar animales de la misma raza
en los servicios.
En los análisis de CP (Figura 2), no se encontró estratificación por país de origen del
semental, y cuando se evaluó el hato de origen, se observa un hato (morado) homogéneo en
la población, y se aprecia una diferencia entre los animales de los otros hatos (rojo y azul).
El porcentaje de la variabilidad asociada a cada componente fue de 2.9, 2.0 y 1.8 para los
componentes o eigenvalores (EV) 1, 2 y 3 respectivamente.
254
Figura 2: Análisis de componentes principales de la población del sistema familiar con

fenotipo Holstein, definidos por el hato de origen
El número total de ROH (𝑁𝑅𝑂𝐻 ) encontrado en la población estudiada fue 15,695 con una
longitud promedio (𝐿𝑅𝑂𝐻 ) de 4.79 Mb, una longitud mínima y máxima de 0.5 y de 91.49 Mb,
respectivamente. La longitud promedio del genoma cubierto por ROH fue de 278.76 Mb, con
un mínimo y máximo de 13.28 y 535.83 Mb, respectivamente. De acuerdo con la frecuencia
de las ROH en la población, se identificaron como únicas (en un solo animal) o repetidas,
estas últimas con una misma longitud (idénticas) o de longitud variable. El 35.86 % de las
ROH fueron únicas (Cuadro 1); mientras que el 64.14 % (10,067) fueron repetidas.
Cuadro 1: Número y porcentaje de corridas de homocigosidad (ROH) únicas y ROH

repetidas con misma posición de inicio y fin, así como posiciones variables
Tipo de ROH Longitud Número de ROH Porcentaje
Únicas - 5,628 35.86

Idénticas 5,663 36.08
Repetidas Variable 4,404 28.06
El 𝑁𝑅𝑂𝐻 fue menor en comparación con lo reportado en animales que provienen de sistemas
especializados de producción, lo que podría atribuirse a una menor intensidad de selección,
ya que la pérdida de variación genética o la formación de ROH en el genoma se encuentra
influenciada, entre otros factores, por el nivel de intensidad de selección en las poblaciones,
que a su vez está determinado por la disponibilidad de reemplazos y adopción de
herramientas tecnológicas y reproductivas, como lo son la inseminación artificial (IA) y la
255
transferencia de embriones (ET). En ganado lechero, la intensidad de selección es muy alta

y la selección de material genético se encuentra influenciada por un número limitado de
familias progenitoras, por lo que el apareamiento de individuos emparentados puede ser
común(30). En el ganado Holstein del sistema especializado de producción en México, el
𝑁𝑅𝑂𝐻 fue de 88,529, con un tamaño de la población mayor (~4,500 animales) y 𝐿𝑅𝑂𝐻 fue
mayor a 8.95 Mb(24). En otros estudios en ganado Holstein del sistema especializado las 𝐿𝑅𝑂𝐻
reportadas son aún mayores; por ejemplo, en EUA de 299.6 Mb(31) y en Italia de 297 Mb(32).
El número promedio de ROH por animal fue de 58.13 ± 11.89, con un máximo y mínimo de
92 y 10; lo que es un valor alto comparado con los resultados de ganado Holstein del sistema
especializado en México(24) reportado en promedio en 20.07 ROH por animal con un máximo
de 283 y un mínimo de 1. Estudios en otras poblaciones Holstein de producción intensiva
han reportado alrededor de 82.3 ± 9.83 ROH por animal en ganado Holstein de EUA(31) y
81.7 ± 9.7 corridas por animal en ganado Holstein de Italia(32). Estas diferencias pueden ser
debidas al alto grado de selección en las poblaciones de sistemas de producción
especializados tanto de EUA como de Italia, así como a la disponibilidad de material genético
de sementales altamente seleccionados en comparación con el SLF que se analizó en donde
no están tan definidos los objetivos de selección.
De acuerdo con la clasificación de 𝐿𝑅𝑂𝐻 , las corridas más frecuentes fueron las más cortas
(0.5 a 4 Mb) con el 64.42 %, seguidas de las de 4 a 8 Mb con 20.45 %, y las menos frecuentes
fueron las corridas más largas (>16 a 20 y >20; Cuadro 2). Las longitudes de las ROH
proporcionan información sobre el número de generaciones en las que se comparte el
ancestro común, siendo las más largas las formadas en generaciones recientes(21), por lo que
la longitud de las ROH encontradas en esta población reflejan una consanguinidad reciente
y baja.
Cuadro 2: Frecuencia de corridas de homocigosidad (ROH) en distintas longitudes
Longitud (Mb) Cantidad Porcentaje

0.5 a 4 10,110 64.42
>4 a 8 3,209 20.45
>8 a 12 1,131 7.21
>12 a 16 539 3.43
>16 a 20 296 1.89
>20 410 2.61
Mb= Mega bases.
El coeficiente de consanguinidad (FROH) promedio en la población fue de 0.59 ± 0.53 %

con un máximo de 3.35 % y un mínimo de 0.034 %. Los resultados concuerdan con la poca
256
cantidad de ROH encontradas y la corta longitud promedio. Estos valores se encontraron

muy por debajo a lo reportado en otras poblaciones de ganado Holstein altamente
seleccionadas; por ejemplo, 4.2 % en EUA(33). Aunque la consanguinidad encontrada en esta
población fue insignificante, valor que se confirma con los valores calculados para FHOE
que fueron de -0.02 ± 0.08, al revisar los promedios por número de parto, se encontró un leve
incremento en FROH de las generaciones recientes, lo que podría indicar el inicio de una
tendencia desfavorable para el grupo estudiado (Figura 3).
Figura 3: Porcentajes de consanguinidad genómica (FROH) por número de lactación al

momento del muestreo
Para identificar las huellas de selección a lo largo del genoma, se buscaron cromosomas y
regiones específicas en la ubicación y distribución de las ROH. La presencia de ROH se
mostró en mayor medida en los cromosomas largos que en los cortos, aunque estos últimos
presentaron una mayor proporción del genoma cubierta por regiones homocigóticas como lo
fue en el caso de los cromosomas10 y 20, que presentaron un 10 y un 20 con 16.98 % y
17.76 % (Figura 4), comportamiento similar a lo reportado por Szmatola et al(34) en vacas
Holstein de Polonia sugiriendo que estas regiones han estado sujetas a una mayor selección,
por asociación a caracteres de interés económico. Los porcentajes de homocigosidad por
cromosoma son mayores que el valor promedio de FROH porque se toma la longitud del
cromosoma como el ciento por ciento y no la longitud total del genoma cubierto por los SNP;
con esto se tiene una mejor percepción de la longitud del cromosoma cubierto por ROH.
257
Figura 4: Porcentaje del cromosoma cubierto por corridas de homocigosidad (ROH)
A lo largo del genoma se observó una relación positiva entre el tamaño de cromosoma y el
número de ROH detectadas en ese cromosoma, pero no fue así para el porcentaje de la
longitud del cromosoma cubierto por ROH, ya que los cromosomas cortos mostraron una
mayor proporción cubierta por ROH (Figura 5), esto debido a que la longitud promedio de
las ROH fue mayor en los cromosomas cortos que en los largos, debido a que en los
cromosomas largos existe mayor recombinación que en los cromosomas cortos(8). Del total
de ROH determinado en la población, los cromosomas 1 y 6 fueron los que presentaron una
mayor cantidad de ROH (5.98 y 5.39 %) y los cromosomas con una menor cantidad fueron
los cromosomas 28 y 27 (1.31 y 1.50 %) resultados similares a los de Purfield et al(17)quienes
también reportaron una mayor cantidad de ROH en los cromosomas largos que en los cortos.
Figura 5: Porcentaje de corridas de homocigosidad (ROH) en cada cromosoma
258
De acuerdo con la frecuencia de las ROH repetidas en la población, sólo 35 se encontraron

en 10 animales o más y se distribuyeron en los cromosomas 2, 3, 4, 5, 6, 8, 9, 10, 11, 12, 13,
14, 15, 17, 19, 21, 22, 23, 26 y 29. Las ROH más frecuentes se encontraron en cromosomas
2 y 22, en 27 y 23 animales, respectivamente, siendo la longitud en estas corridas de 1.82 Mb
y 1.61 Mb. En la misma posición de las corridas encontradas en el cromosoma 2 (83.84-85.66
Mb), Cole et al(35) dieron a conocer QTL (Loci de Rasgos Cuantitativos) relacionados con el
ancho de la cadera y estatura en ganado Holstein de EUA; Cai et al(36) reportaron QTL
asociados a producción de grasa en leche en ganado Holstein de países Nórdicos, pudiendo
indicar huellas de selección en estos cromosomas(37).
Del total de ROH con longitud variable, solo 37 se encontraron en 10 animales o más,
distribuyéndose a lo largo del genoma, excepto en el cromosoma 8. En la región donde se
encontraron las ROH más frecuentes en la población (≥20 animales), se han reportado
numerosas asociaciones, QTL y genes que se encuentran relacionados con producción y
composición de la leche, parámetros de fertilidad, susceptibilidad a enfermedades,
conformación corporal, eficiencia alimenticia y algunas características de composición de la
canal (Cuadro 3). Los resultados muestran que a pesar de que las longitudes de las ROH en
esta población (~4.79 Mb) sugieren un cruzamiento de animales emparentados hace
aproximadamente 16 generaciones(11), las regiones conservadas podrían indicar que la
selección en esta población se encuentra dirigida a mejorar la producción de leche,
composición, fertilidad y salud, como podría esperarse en los sistemas de producción de
leche. En los cromosomas 1 y 2, además de las asociaciones con características de interés en
ganado lechero, se observan asociaciones con características de la canal, hallazgos que
pudieran sugerir posibles cruzamientos con otras razas.
Para buscar anotaciones de ROH con longitud variable, se tomó como referencia la ROH más
corta con respecto a la posición final (Cuadro 3), para evitar proporcionar información fuera
de la región común a todos los animales con una ROH especifica.
259
Cuadro 3: Anotaciones en el genoma encontradas en las regiones donde se detectaron las

corridas de homocigosidad (ROH) más frecuentes en la población de lechería familiar
Posición de Longitud Asociaciones /QTL Genes
BTA NoA Huellas de selección
inicio (pb) reportadas NCBI
13 389,736 1,593,318 38 CALEASE, PTAT, FY, Asociado: TMX4, PLCB1,
MY, NM, PY, UHT, 287026. MIR2285M-1.
SB, STA, FANG,
FTLEG, UA, RLEGR,
RLEGS, RTPL, SCS,
MRCT, FSC,
CONCEPT, MBCASP,
MPFRAT, DYF,
DYST, TPL, TLGTH,
UDPTH, PP, FP,
HTINT.
1 761,316 1,116,706 32 PP, MKCASP, Asociado: ATP5O, ITSN1,
CONCRATE, 506426. CRYZL1, DONSON,
MUGKCASP, BTBS, Candidato: SON, GART,
SCS, FATTH, PY, RFI. 282257. DNAJC28,
TMEM50B,
IFNGR2, IFNAR1,
LOC104970778,
IL10RB, IFNAR2,
LOC526226, OLIG1,
OLIG2.
17 67,686 1,209,677 32 FY, PY, CONCRATE, TMEM192, KLHL2,
CONCEPT. MSMO1, CPE,
LOC101903170.
2 83,841,602 1,794,112 31 FSC, NRR, Candidato: SLC39A10, DNAH7,
CONCRATE, 526800 STK17B,
CONCEPT, Candidato: LOC531691.
MUGKCASP, MSPD, 19122
BTBS, FY, BD, Gen:
CALEASE, PTAT, 521004.
FTPL, UA, NM, PL,
RTPL, UHT, RUMWD,
SCS, SB, STA, STR,
UC, UDPTH, LMY,
EY, BW, BVDV.
7 153,780 811,014 31 CALEASE, SB, FANG, Gen: LOC107131408,
FTLEG, PTAT, FTPL, 338031. LOC100125913,
UA, NM, PL, RLEGR, LOC101902704,
RLEGS, UHT, SCS, FLT4, CNOT6,
STA, UC, UDPTH, GFPT2, MAPK9,
MBCASP. RASGEF1C.
BTA= cromosoma, NoA= número de animales.
Asociaciones /QTLs reportados. CALEASE= facilidad de parto, PTAT= puntos finales de conformación,
FY= producción de grasa en leche, MY= producción de leche, NM= mérito Neto, PY= producción de
260
proteína en leche, UHT= altura de inserción de la ubre, SB= mortinatos, STA= estatura, FANG= ángulo de la
pezuña, FTLEG= conformación de patas y pezuñas, UA= inserción de la ubre, RLEGR= colocación de las
patas traseras - vista trasera, RLEGS= vista lateral de aplomos posteriores, RTPL= posición de tetas
posteriores, SCS= puntuación de células somáticas, MRCT= tiempo de coagulación del cuajo de la leche,
FSC= concepción a primer servicio, CONCEPT= número de inseminaciones por concepción, MBCASP=
porcentaje de B-Caseína en leche, MPFRAT= proporción de proteína y grasa de leche, DYF= carácter
lechero, DYST= distocia, TPL= posición de tetas, TLGTH= longitud de pezones, UDPTH= profundidad de la
ubre, PP= porcentaje de proteína en leche, FP= porcentaje de grasa en leche, HTINT= intensidad del estro,
MKCASP= porcentaje de Kappa caseína en leche, CONCRATE= tasa de concepción, MUGKCASP=
porcentaje de kappa caseína en leche no glucosilada, BTBS= susceptibilidad a tuberculosis bovina, FATTH=
espesor de grasa en la 12a costilla, RFI= consumo residual, NRR= tasa de no retorno, MSPD= velocidad de
ordeño, BD= profundidad de Cuerpo, FTPL= posición de tetas anteriores, PL= duración de vida productiva,
RUMWD= anchura del anca, STR= fortaleza lechera, UC= hendidura de ubre, LMY= rendimiento de carne
magra, EY= energía de producción láctea, BW= peso corporal al nacimiento, BVDV= susceptibilidad a
diarrea viral bovina.
Genes NCBI. 287026= fosfolipasa C beta 1, 506426= crystallin zeta codificador de proteínas, 282257=
subunidad 1 del receptor de interferón alfa y beta, 526800= ankyrin repetidor dominio 44, 19122= proteína
priónica, 521004= portador de soluto familia 39 miembro 10, 338031= receptor relacionado con fms tirosina
quinasa 4.
Huellas de selección (genes codificadores de proteínas). TMX4= proteína transmembrana 4 relacionada
con tiorredoxina, PLCB1= fosfolipasa C beta 1, MIR2285M-1= microARN que participan en la regulación
postranscripcional de la expresión génica, ATP5O= subunidad del tallo periférico de la ATP sintasa, OSCP=
subunidad periférica del tallo de ATP sintasa, ITSN1= intersección 1, CRYZL1= crystallin zeta codificador
de proteínas, DONSON= factor de estabilización de la horquilla de replicación del ADN, SON= proteína de
unión a ADN y ARN, GART= fosforribosilglicinamida formiltransferasa y sintetasa,
fosforribosilaminoimidazol sintetasa, DNAJC28= familia de proteínas de choque térmico, TMEM50B=
proteína transmembrana 50B, IFNGR2= receptor de interferón gamma 2, IFNAR1= subunidad 1 del receptor
de interferón alfa y beta, LOC104970778= gen ARN no caracterizado, IL10RB= subunidad beta del receptor
de interleucina, IFNAR2= subunidad 2 del receptor de interferón alfa y beta, LOC526226= histona H4,
OLIG1= factor de transcripción de oligodendrocitos 1, OLIG2= factor de transcripción de oligodendrocitos 2,
TMEM192= proteína transmembrana 192, KLHL2= kelch de la familia 2, MSMO1= metilsterol
monooxigenasa 1, CPE= carboxipeptidasa E, LOC101903170= cen ARN no caracterizado, SLC39A10=
familia de portadores de soluto 39, DNAH7= cadena pesada axonemal de dineína 7, STK17B= serina/treonina
quinasa 17b, LOC531691= dominio HECT, C2 y WW que contiene la proteína ligasa 2 de ubiquitina E3,
LOC107131408= familia de receptores olfativos 5 subfamilia W miembro 39, LOC100125913= gen no
caracterizado, LOC101902704= familia de dominios de lectina de tipo C, 7, A, FLT4= receptor relacionado
con fms tirosina quinasa 4, CNOT6= subunidad 6 del complejo de transcripción CCR4-NOT, GFPT2=
glutamina-fructosa-6-fosfato transaminasa 2, MAPK9= proteína quinasa 9 activada por mitógeno,
RASGEF1C= miembro de la familia de dominio RasGEF 1C.
En la población de estudio, se identificaron ROH que se han mantenido como resultado del
proceso de selección de la población del sistema familiar. Estas regiones conservadas, se
encuentran asociaciones de marcadores tipo SNP, QTL y genes; que en su mayoría están
relacionados con características de interés económico en la industria lechera, como
producción y composición de la leche, parámetros de fertilidad, susceptibilidad a
enfermedades, conformación corporal, eficiencia alimenticia y algunas otras características
como la composición de la canal, lo que podría tomarse como huellas de selección (Cuadro
261
3). Estos resultados muestran los caracteres que han sido incluidos en los procesos de
selección en la población; ya sea de forma intencional por la selección que realizan los
ganaderos o no intencional por la disponibilidad de material genético en el mercado, ya que,
al usar la IA, la elección de sementales guía al ganadero a modificar la genética de sus
animales en la forma que lo hacen las empresas de IA.
Conclusiones e implicaciones
El ganado productor de leche del SLF tiene orígenes ancestrales de países que son
proveedores de material genético a nivel internacional, como son EE.UU. y GBR, sin mostrar
evidencia de cruzamientos recientes con otras razas lecheras. Dentro de la población
estudiada, se puede observar genéticamente homogénea, con una menor cantidad y longitud
de ROH que los animales en sistemas especializados de producción, lo que refleja una amplia
variación genética causada por una baja intensidad de selección. En este trabajo se
identificaron ROH que se han mantenido como resultado del proceso de selección, que en su
mayoría están relacionados con características de interés económico en la industria lechera.
Los resultados de este estudio reflejan la existencia de un bajo nivel de consanguinidad en la
población y una mayor diversidad genética en esta población respecto a los que se encuentran
en sistemas especializados, por lo que se tiene la posibilidad de realizar trabajos de
mejoramiento genético dirigidos a las características de interés de los productores a través de
selección, sin que la consanguinidad comprometa la productividad y salud de la población.
Agradecimientos y fuente financiadora
Proyecto financiado por INIFAP-CENIDFyMA con el nombre “Desarrollo de una estrategia

integral sustentable para incrementar la disponibilidad de remplazos Holstein de buena
calidad en el sistema familiar de producción de leche en México” con No SIGI:
15352034772.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que no existen conflictos de interés.
Literatura citada:
1. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP) 2020.
https://www.gob.mx/siap/acciones-y-programas/produccion-pecuaria.
2. Sainz-Sánchez PA, López-González F, Estrada-Flores JG, Martínez-García CG, Arriaga-

Jordán CM. Effect of stocking rate and supplementation on performance of dairy cows
grazing native grassland in small-scale systems in the highlands of central Mexico. Trop
Anim Health Prod 2017;49(1):179-186.
262
3. Villamar AL, Oliveira CE. Situación actual y perspectiva de la producción de leche de

bovino en México. Coordinación General de Ganadería. México, DF. SAGARPA. 2005.
4. Ceballos FC, Hazelhurst S, Ramsay M. Assessing runs of Homozygosity: a comparison of

SNP Array and whole genome sequence low coverage data. BMC Genomics 2018;
19(106):1–12. https://doi.org/10.1186/s12864-018-4489-0.
5. Hillestad B, Woolliams JA, Boison SA, Grove H, Meuwisse T, Våge DI, et al. Detection
of runs of homozygosity in Norwegian Red : Density, criteria and genotyping quality
control. Acta Agric Scandinavica, Section A — Anim Sci 2018;67(3-4):107-116.
https://doi.org/10.1080/09064702.2018.1501088.
6. Ceballos FC, Joshi PK, Clark DW, Ramsay M, Wilson JF. Runs of homozygosity:
Windows into population history and trait architecture. Nat Rev Gen 2018b;19(4):220–
234. https://doi.org/doi:10.1038/nrg.2017.109.
7. Rebelato AB, Caetano AR. Runs of homozygosity for autozygosity estimation and
genomic analysis in production animals. Pes Agropec Brasileira 2018;53(9):975–984.
https://doi.org/10.1590/S0100-204X2018000900001.
8. Kim ES, Sonstegard TS, Van Tassell CP, Wiggans G, Rothschild MF. The relationship
between runs of homozygosity and inbreeding in Jersey cattle under selection. PloS One
2015;10(7):e0129967. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0129967.
9. Moravčíková N, Kasarda R, Kadlečík O, Trakovická A, Halo M, Candrák, J. Runs of

homozygosity as footprints of selection in the norik of muran horse genome. Acta Univ
Agric Silv Mendel Brun 2019; 67(5): 1165–1170.
https://doi.org/10.11118/actaun201967051165.
10. Zavarez LB, Utsunomiya YT, Carmo AS, Neves HHR, Carvalheiro R, Ferencakovic M,
Garcia JF. Assessment of autozygosity in Nellore cows (Bos indicus) through high-
density SNP genotypes. Front Genet 2015;5(1):1–8.
https://doi.org/10.3389/fgene.2015.00005.
11. Ferenčaković M, Hamzić E, Gredler B, Solberg TR, Klemetsdal G, Curik I, et al.

Estimates of autozygosity derived from runs of homozygosity : empirical evidence from
selected cattle populations. Anim Breed Genet 2013;(130):286–293. https://doi:
10.1111/jbg.12012.
12. Gurgul A, Szmatoła T, Topolski P, Jasielczuk I, Żukowski K, Bugno-Poniewierska M.

The use of runs of homozygosity for estimation of recent inbreeding in Holstein cattle.
J Appl Genet 2016;57(4):527-530.
263
13. Qanbari S, Simianer H. Mapping signatures of positive selection in the genome of

livestock. Livest Sci 2014;(166):133-143. https://doi.org/10.1016/j.livsci.2014.05.003.
14. Elferink MG, Megens HJ, Vereijken A, Hu X, Crooijmans RP, Groenen MA. Signatures
of selection in the genomes of commercial and non-commercial chicken breeds. PloS
One 2012;7(2):e32720. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0032720.
15. Saravanan KA, Panigrahi M, Kumar H, Bhushan B, Dutt T, Mishra BP. Selection
signatures in livestock genome: A review of concepts, approaches and applications.
Livest Sci 2020;(241): e104257. https://doi.org/10.1016/j.livsci.2020.104257.
16. Purfield DC, Berry DP, Mcparland S, Bradley DG. Runs of homozygosity and population
history in cattle. BMC Genetics 2012;13(70):2–11. https://doi.org/10.1186/1471-2156-
13-70.
17. Peripolli E, Munari DP, Silva MVB, Lima ALF, Irgang R, Baldi F. Runs of
homozygosity : Current knowledge and applications in livestock. Anim Gen
2017;48(3):255-271. https://doi.org/10.1111/age.12526.
18. Alexander DH, Novembre J, Lange K. Fast model-based estimation of ancestry in

unrelated individuals. Genome Res 2009;(19):1655–1664.
19. Li N, Stephens M. Modeling linkage disequilibrium and identifying recombination

hotspots using single-nucleotide polymorphism data. Genetics 2003;165(12):2213–
2233. https://doi.org/10.1534/genetics.104.030692.
20. Kirin M, McQuillan R, Franklin CS, Campbell H, McKeigue PM, Wilson JF. Genomic
runs of homozygosity record population history and consanguinity. PloS One
21. Ferenčaković M, Sölkner J, Curik I. Estimating autozygosity from high-throughput

information: Effects of SNP density and genotyping errors. Genet Sel Evol 2013;
45(1):1–9. https://doi.org/10.1186/1297-9686-45-42.
22. Golden Helix I, Bozeman M. SNP & Variation Suite TM Version 8 [Software]. Golden
Helix, Inc. http://www.goldenhelix.com. Retrieved from
https://www.goldenhelix.com/products/SNP_Variation/index.html.
23. SAS Institute© 2019 SAS Institute Inc. Cary, NC, USA
https://www.sas.com/es_mx/industry/life-sciences/solution/real-world-evidence.html.
24. Cortes-Hernández JG, Ruiz-López FJ, Vásquez-Peláez CG, García-Ruiz A. Runs of

homocigosity and its association with productive traits in Mexican Holstein cattle. PLoS
One 2022;17(9):e0274743. https://doi.org/10.1371/journal. pone.0274743.
264
25. Hu ZL, Park CA, Reecy JM. Building a livestock genetic and genomic information
knowledgebase through integrative developments of Animal QTLdb and CorrDB.
Nucleic Ac Res 2019;47(1): D701-D710.
26. Chen N, Fu W, Zhao J, Shen J, Chen Q, Zheng Z, et al. BGVD: An integrated database
for bovine sequencing variations and selective signatures. Genom Proteom Bioinform
2020;18(2):186-193.
27. Mcquillan R, Leutenegger A, Abdel-rahman R, Franklin CS, Pericic M, Barac-lauc, et

al. Runs of homozygosity in European populations. Am J Hum Genet 2008;(83)e359–
372. https://doi.org/10.1016/j.ajhg.2008.08.007.
28. Cortes-Hernández J, García-Ruiz A, Vásquez-Peláez CG, Ruiz-Lopez FdJ. Correlation

of genomic and pedigree inbreeding coefficients in small cattle populations. Animals.
2021;11(11):3234. https://doi.org/10.3390/ani11113234.
29.García-Ruiz A, Ruiz-López FD, Van Tassell CP, Montaldo HH, Huson HJ. Genetic
differentiation of Mexican Holstein cattle and its relationship with Canadian and US
Holsteins. Front Genet 2015;(6)7. https://doi.org/10.3389/fgene.2015.00007.
30. Bjelland DW, Weigel KA, Vukasinovic N, Nkrumah JD. Evaluation of inbreeding
depression in Holstein cattle using whole-genome SNP markers and alternative
measures of genomic inbreeding. J Dairy Sci 2013;96(7):4697-4706.
31. Forutan M, Ansari Mahyari S, Baes C, Melzer N, Schenkel FS, Sargolzaei M. Inbreeding
and runs of homozygosity before and after genomic selection in North American
Holstein cattle. BMC Genomics 2018;19(1):1–12. https://doi.org/10.1186/s12864-018-
4453-z.
32. Marras G, Gaspa, G, Sorbolini S. Dimauro C, Ajmone-marsan P, Valentini A, et al.

Analysis of runs of homozygosity and their relationship with inbreeding in five cattle
breeds farmed in Italy. Anim Genet 2014;46(2):1–12.
https://doi.org/10.1111/age.12259.
33. Mastrangelo S, Tolone M, Gerlando RD, Fontanesi L, Sardina MT, Portolano B.

Genomic inbreeding estimation in small populations : evaluation of runs of
homozygosity in three local dairy cattle breeds. Anim Consor 2016;10(5):746–754.
https://doi.org/10.1017/S1751731115002943.
34. Szmatoła T, Gurgul A, Ropka-Molik K, Jasielczuk I, Zabek T, Bugno-Poniewierska M.

Characteristics of runs of homozygosity in selected cattle breeds maintained in Poland.
Livest Sci 2016;(188):72–80. https://doi.org/10.1016/j.livsci.2016.04.006.
265
35. Cole JB, Wiggans GR, Ma L, Sonstegard TS, Lawlor TJ, Crooker BA, et al. Genome-
wide association analysis of thirty one production, health, reproduction and body
conformation traits in contemporary US Holstein cows. BMC genomics 2011;12(1):1-
7.
36. Cai Z, Guldbrandtsen B, Lund MS, Sahana G. Dissecting closely linked association
signals in combination with the mammalian phenotype database can identify candidate
genes in dairy cattle. BMC Genetics 2019;20(15):1–12.
37. Dixit SP, Singh S, Ganguly, Bhatia AK, Sharma A, Kumar NA, et al. Genome-wide runs
of homozygosity revealed selection signatures in Bos indicus. Front Genet
2020;11(2):1–11. doi:https://10.3389/fgene.2020.00092.
266
Artículo
Efecto de diferentes protocolos de castración en indicadores productivos

de cerdos: meta-análisis
Humberto Rafael Silva-Santos a
Francisco Ernesto Martínez-Castañeda b
Gregorio Álvarez-Fuentes c
María de la Salud Rubio-Lozano d
María Elena Trujillo-Ortega e*
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Posgrado en Ciencias de la Producción y de
la Salud Animal. Ciudad de México, México.
b
Universidad Autónoma del Estado de México. Instituto de Ciencias Agropecuarias y
Rurales. Toluca, México.
c
Universidad Autónoma de San Luis Potosí. Instituto de Investigación en Zonas Desérticas.
San Luis Potosí, México.
d
Universidad Nacional Autónoma de México. Centro de Enseñanza Práctica e Investigación
en Producción y Salud Animal. Ciudad de México, México.
e
Universidad Nacional Autónoma de México. Programa Universitario de Alimentación
Sostenible. Circuito de la investigación científica s/n, Ciudad universitaria. 04510. Ciudad
de México, México.
* Autora para correspondencia: elenam@unam.mx
Resumen:
El objetivo fue evaluar el efecto de los diferentes protocolos de castración por medio del
meta-análisis de los indicadores del consumo diario de alimento, conversión alimenticia,
267
ganancia diaria de peso, peso al rastro, peso de la canal caliente y rendimiento de la canal.
Se revisaron 179 publicaciones de tres fuentes electrónicas (Scopus, PubMed, Web of
Science) en un periodo de 24 años, de las cuales se seleccionaron los 26 estudios que
cumplieron con los criterios de inclusión. El efecto se analizó con seis comparaciones:
C1=castración quirúrgica vs enteros; C2=inmunocastración estándar vs enteros; C3=
inmunocastración estándar vs castración quirúrgica; C4= inmunocastración alternativa vs
enteros; C5= inmunocastración alternativa vs castrados quirúrgicamente; y C6=
inmunocastración alternativa vs inmunocastración estándar. Las medias obtenidas fueron de
consumo de alimento (kg) (0.23, 0.23, -0.05, 0.32, 0.11, -0.09), de conversión alimenticia
(kg:kg) (0.27, 0.05, -0.16, 0.11, 0.11, -0.19), ganancia diaria de peso (g) (-9.54, 39.08, 40.70,
107.63, -53.0, 69.14), peso de la canal (kg) (-9.54, 39.08, 40.70, 107.63, -53.0, 69.14), y peso
de la canal en caliente (kg) (1.23, 0.85, 0.46, 1.03,1.02, -0.42) respectivamente. Los
indicadores de consumo de alimento, conversión alimenticia, ganancia diaria de peso, peso
al rastro y peso de la canal caliente fueron diferentes (P<0.05); solo la variable de
rendimiento de la canal no mostró diferencia (P>0.05). Se concluye que, la inmunocastración
mejora el desempeño en indicadores productivos y de la canal, la castración quirúrgica
mejora el rendimiento de la canal, los cerdos enteros tienen mejor conversión alimenticia, y
la inmunocastración estándar y alternativa difieren en su respuesta en indicadores de
producción y medición de la canal.
Palabras clave: Inmunocastración, GnRH, Meta-análisis, Canal, Ganadería.
Aceptado: 18/10/2023
Introducción
En cerdos enteros para el abasto, el sabor y olor sexual en la carne es perceptible(1), por lo
que, a edades tempranas, preferentemente se castran de forma quirúrgica, que es la técnica
más utilizada y también es una técnica invasiva(2). En la década de los años 90s se abordaron
distintos métodos de castración(3), dentro de los cuales se distinguen los resultados del efecto
de la aplicación de la inmunización contra GnRH en el olor sexual, la respuesta en los
indicadores productivos y de la canal(4,5).
El protocolo de inmunización en su aplicación estándar consta de dos dosis vía subcutáneas

a las 12 y 16 semanas de vida(6). La primera permite el reconocimiento inmunológico, la
producción de anticuerpos y el anclaje a los gonadotropos. La segunda dosis incrementa la
268
respuesta inmunológica, provocando la atrofia gonadal y eliminando la androstenona como

precursor del olor sexual(7).
Se ha reportado que, con la inmunocastración existe un incremento en la ganancia diaria de

peso, mayor peso de la canal a la matanza y la reducción en espesor de grasa dorsal(8,9), sin
embargo, otros autores refieren lo opuesto al observar menor rendimiento de la canal y menor
ganancia diaria de peso(10,11).
Se han publicado estudios donde aplicaron diferentes protocolos de inmunización contra

GnRH que involucran la edad, el intervalo y el número de dosis. Como resultado de estos
estudios se observó mejora en la conversión alimenticia y peso de la canal en los protocolos
que tuvieron intervalos de 4 y 6 semanas entre dosis(12), mejoraron los resultados en
indicadores de crecimiento en protocolos de inmunocastración tardíos y prepuberales(13), y
los protocolos de inmunización estándar y tardío tuvieron mejor eficiencia alimenticia(14).
Los resultados de los diferentes estudios entorno a los métodos de castración, han sido
analizados con la herramienta estadística de meta análisis. Ejemplo de ello se observa en el
trabajo del año 2012 de Batorek et al(15), donde la comparación entre la inmunocastración
contra castración quirúrgica y cerdos enteros, mostró que los cerdos inmunocastrados
tuvieron canales más largas en comparación con los castrados quirúrgicamente y enteros.
Mayor velocidad de crecimiento y mejor conversión alimenticia que los enteros.
En otro estudio de 2018(16), la inmunocastración en cerdos tuvo mayor ganancia diaria de

peso y menor conversión alimenticia que la castración quirúrgica. Por otro lado, en cerdas
inmunocastradas contra cerdas enteras, se observó mayor ganancia diaria de peso, consumo
de alimento, peso al rastro y grasa dorsal(17).
El objetivo del presente meta-análisis fue evaluar el efecto de los diferentes protocolos de
castración utilizados hasta el 2020, con énfasis en el análisis de la técnica de castración, así
como el efecto en la edad de aplicación del protocolo de inmunocastración y su comparación
entre la aplicación estándar y alternativa de inmunización, en indicadores productivos de
ganancia diaria de peso, consumo diario de alimento, conversión alimenticia y la evaluación
de la canal como el peso vivo a rastro, peso de la canal caliente y el rendimiento de la canal.
Material y métodos
El desarrollo del presente trabajo incluyó la revisión bibliográfica de las publicaciones

relacionadas a los diferentes protocolos de castración (castrados quirúrgicamente,
Inmunización contra GnRH estándar e inmunocastrados alternativos) además de considerar
269
a los cerdos enteros. El procedimiento metodológico fue: búsqueda de la información;

revisión sistemática; síntesis cuantitativa; categorías de análisis; y análisis estadístico.
Búsqueda de la información
La búsqueda inició con el planteamiento y la pregunta de investigación de este trabajo, que

enfocaron la revisión bibliográfica en las publicaciones que estudiaron el efecto de los
protocolos de castración, quirúrgica e inmunológica, en el proceso de producción de cerdos
para el abasto durante la crianza y la posterior salida de los cerdos terminados a rastro, así
como la obtención y medición de la canal. La búsqueda de información fue a partir del año
1994, cuando se reportaron los primeros resultados en este tema hasta el año 2020. Para la
búsqueda de los trabajos en la revisión sistemática se utilizaron los metabuscadores
electrónicos Scopus, PubMed y Web of Science.
La búsqueda primaria se realizó por medio de la mezcla de palabras clave, relacionadas con
el tema (Figura 1). Se realizó la segregación de las publicaciones disponibles dirigidas al
campo de las ciencias biológicas, ciencias de la producción animal y ciencia y tecnología de
la carne, así como la publicación de resultados, valores de media y medidas de dispersión
correspondientes.
Figura 1: Combinaciones de palabras clave para la búsqueda de artículos
270
Revisión sistemática
La selección de los trabajos se aplicó en 179 artículos, por dos miembros de equipo, donde
se determinaron los criterios de selección y exclusión de los artículos, a partir del
planteamiento y pregunta de investigación iniciales (Figura 2). Ya establecidos dichos
criterios, el proceso de selección resultó en 26 artículos para su análisis (Figura 3).
Figura 2: Criterios de inclusión y exclusión para la selección de artículos
Figura 3: Flujo de selección de la información
271
Síntesis cuantitativa
En el Cuadro 1, se presentan las características en técnica y método de castración de los

trabajos incluidos para el análisis.
Cuadro 1: Detalles de las publicaciones seleccionadas para el análisis estadístico

Grupo
Autor Genética Sexo
experimental
(19)
Andersson et al Yorkshire x Landrace m, h Q, Ie, Ia, E
(3)
Bonneau et al Large white x Pietrain h Q, Ie, E
(20)
Channon et al Large White x (Landrace x Duroc m Ie, E
x Largewhite)
(11)
Daza et al Duroc x (Landrace x Large white) m, h Q, Ie, E
(21) Terminal h Ie, E
Di Martino et al
(8)
Dunshea et al Large white x Landrace m Q, Ie, Ia, E
(22)
Font et al Terminal m, h Q, Ie, E
(23)
Galleos et al Terminal m Ie, Ia
(24)
Gamero et al Ibérico x Duroc h Q, Ie, E
(25)
Gogic et al Swallow-bellied Mangalitsa m Ie, E
(9)
Grela et al Polish Zloynika m Q, Ie, Ia, E
(12)
Laeliifano et al Large White x Landrace m Ie, Ia, E
(26)
Morales et al Terminal m Q, Ie, E
(27)
Oliviero et al Landrace m Q, E,
(28)
Pauly et al Large white m Q, Ie, E
(29)
Rikard-Bell et al Terminal m Ie, E
(30)
Rodriguez et al Terminal h Ie, E
(31)
Skrelp et al Cerdos gordos eslovacos x Duroc m Q, Ie, E
(32)
Skrelp et al Large white x Landrace x Duroc m Q, Ie, E
(33)
Stupka et al Duroc x (large White x landrace) m, h Q, Ie, E
(10)
Turkstra et al (Deutch Landrace x Finnish Landrace) m Q, Ie, Ia, E
x Large White
(34)
Van den Broeke et al Terminal m, h Q, Ie, Ia, E
Weiler et al(35) Terminal m, h Q, Ie, E
(36)
Yuan et al Duroc (Landrace·x LargeWhite) m Q, Ie
(14)
Zoels et al Piétrain x Large White x Landrace m Q, Ie, Ia, E
*sexo: m=machos, h=hembras; Grupo experimental: Q= castración quirúrgica, Ie= inmunocastración
estándar, Ia= inmunocastración alternativa; E=enteros.
272
Los grupos para el análisis fueron:
Enteros: cerdos que permanecieron sin ningún tipo de intervención durante el periodo de
producción.
Castración quirúrgica: cerdos a los que se les retiraron los testículos de forma quirúrgica,
antes de los 7 días de vida.
Inmunocastración estándar: cerdos a los que se les aplicó el protocolo de inmunización según
lo indicado por el fabricante, dos dosis vía subcutánea, alrededor de las 12 y 16 semanas de
vida.
Inmunocastración alternativa: cerdos a los que se aplicó el protocolo de inmunización a
edades distintas a la estándar o con un intervalo mayor entre cada dosis.
Categorías de análisis
El análisis de la información se dividió en dos momentos:

a) Periodo de producción: descrito por los indicadores de consumo de alimento, el índice de
conversión alimenticia y la ganancia diaria de peso.
b) Proceso de medición de la canal: descrito por los indicadores de peso al rastro, peso de la
canal caliente y rendimiento de la canal.
De la identificación y descripción de las categorías de análisis se establecieron las siguientes

comparaciones para el análisis de la información en cada uno de los indicadores
mencionados:
C1: castración quirúrgica vs enteros.

C2: inmunocastración estándar vs enteros.
C3: inmunocastración estándar vs castración quirúrgica.
C4: inmunocastración alternativa vs enteros.
C5: inmunocastración alternativa vs castración quirúrgica.
C6: inmunocastración alternativa vs inmunocastración estándar.
Análisis estadístico
El análisis estadístico utilizado para síntesis de resultados de diferentes estudios sobre el

efecto los protocolos de castración de los indicadoroes del periodo productivo y del proceso
de medición de la canal, se realizó usando el software NCSS (NCSS Statistical System for
Windows, Kaysville, UT: Number Cruncher Statistical Systems, 2021), obteniendo medias
de dispersión a partir de los valores de medias, desviación estándar y número de
observaciones de cada indicador bajo estudio, se aplicó un modelo de efectos aleatorios,
273
donde se probaron la hipótesis de heterogeneidad, la diferencia estándar media del efecto, su

intervalo de confianza (α= 0.05), la decisión se respaldó por pruebas de Ji cuadrada(18).
Resultados
El Cuadro 2 muestra las comparaciones, el resultado de las diferencias de medias se orienta

al primer protocolo de análisis de cada una de ellas.
Indicadores del periodo de producción
Para el indicador de consumo de alimento se observó que los protocolos de inmunocastración

alterno (C4 y C5), castrados quirúrgicos (C1 y C3) e inmunización estándar (C2 y C6),
obtuvieron el mayor consumo de alimento (Cuadro 2). Los animales dentro de los dos
protocolos de inmunización tuvieron mayor consumo que los castrados (C3 y C5).
Finalmente, entre los protocolos de inmunización, el estándar fue el que presentó mayor
consumo.
Para la conversión alimenticia (Cuadro 2), el protocolo de cerdos enteros obtuvo el mejor
valor (C1, C2 y C4), seguido de la inmunocastración estándar (C3 y C6) y el protocolo de
castración quirúrgico (C5).
La ganancia diaria de peso (Cuadro 2), el protocolo de inmunización estándar presentó mejor
resultado (C2, C3 y C6), seguido por el protocolo de inmunización alterno (C4 y C5) y los
cerdos enteros (C1).
Indicadores del proceso de medición de la canal
274
Cuadro 2: Resultados del análisis de los indicadores por cada comparación

C1 C4
Castración quirúrgica vs enteros Inmunocastración alternativa vs enteros
Límites de Límites de
Diferencia de Diferencia de
Variable n coeficientes P Variable n coeficientes P
medias ± SE medias ± SE
(95%) (95%)
Consumo de Consumo de
alimento, kg 16 0.23 ± 0.03 (0.16; 0.29) 0.01 alimento, kg 8 0.32 ± 0.09 (0.13; 0.51) 0.01
Conversión Conversión
alimenticia, kg:kg 13 0.27 ± 0.04 (0.20; 0.34) 0.01 alimenticia, kg:kg 5 0.11 ± 0.15 (-0.18; 0.40) 0.01
Ganancia diaria Ganancia diaria de
de peso, g 15 -9.54 ± 16.62 (-42.12; 23.03) 0.01 peso, g 8 107.63 ± 58.75 (-7.52; 222.78) 0.01
Peso al rastro, kg 14 4.11 ± 3.35 (-2.45; 10.68) 0.01 Peso al rastro kg 5 0.09 ± 1.36 (-2.56; 2.76) 0.01
Peso canal Peso canal caliente,
caliente, kg 17 1.23 ± 0.51 (0.22; 2.24) 0.01 kg 6 1.03 ± 0.86 (-0.66; 2.72) 0.01
Rendimiento Rendimiento canal
canal, % 9 0.33 ± 0.52 (-0.69; 1.35) 0.97 % 6 -0.22 ± 0.63 (-1.46; 1.01) 0.94
C2 C5
Inmunocastración estándar vs enteros Inmunocastración alternativa vs castración quirúrgica
alimento, kg 17 0.23 ± 0.08 (0.08; 0.38) 0.01 alimento, kg 5 0.11 ± 0.12 (-0.13; 0.34) 0.01
alimenticia, kg:kg 15 0.05 ± 0.04 (-0.0; 0.13) 0.01 alimenticia, kg:kg 5 -0.19 ± 0.14 (-0.56; 0.08) 0.01
Ganancia diaria Ganancia diaria de
de peso, g 21 39.08 ± 11.37 (16.79; 61.34) 0.01 peso, g 6 69.14 ± 32.67 (5.10; 133.18) 0.01
Peso al rastro, kg 21 1.24 ± 0.59 (0.07; 2.42) 0.01 Peso al rastro, kg 7 1.28 ± 0.50 (0.29; 2.27) 0.01
caliente, kg 25 0.85 ± 0.47 (-0.06; 1.76) 0.01 kg 7 -0.42 ± 0.44 (-1.28; 0.44) 0.01
Rendimiento Rendimiento canal,
canal, % 12 -0.68 ± 0.46 (-1.58; 0.22) 0.99 % 4 -0.10 ± 0.75 (-1.58, 1.37) 0.89
C3 C6
Inmunocastración estándar vs castración quirúrgica Inmunocastración alternativa vs inmunocastración estándar
alimento, kg 12 -0.05 ± 0.07 (-0.19; 0.09) 0.01 alimento, kg 6 - 0.09 ± 0.11 (-0.31; 0.12) 0.01
275
alimenticia, kg:kg 10 -0.16 ± 0.03 (-0.23; -0.09) 0.01 alimenticia, kg:kg 7 0.11 ± 0.07 (-0.03; 0.24) 0.01
Ganancia diaria Ganancia diaria de 1 -53.00 ± (-100.66; -
de peso, g 14 40.70 ± 12.18 (17.03; 64.77) 0.01 peso, g 2 24.32 5.34) 0.01
Peso al rastro, kg 14 1.21 ± 0.53 (0.16; 2.25) 0.01 Peso al rastro, kg 9 0.47 ± 2.07 (-3.58; 4.53) 0.01
caliente, kg 17 0.46 ± 0.69 (-0.90; 1.81) 0.01 kg 9 1.02 ± 1.67 (-2.25; 4.30) 0.01
Rendimiento Rendimiento canal,
canal, % 9 -0.66 ± 0.52 (-1.68; 0.35) 0.45 % 9 0.29 ± 0.52 (-0.72; 1.31) 0.76
276
El peso final mostró indicadores favorables para la inmunización alternativa en C4, C5 y C6

(Cuadro 2), seguido por la Inmunización estándar en C2 y C3, y la castración quirúrgica (C1).
Al analizar el peso de la canal caliente el mayor peso se observó en el protocolo de
inmunización estándar (C2 y C3), seguido por el protocolo de inmunización alternativo (C4
y C6), y la castración quirúrgica (C1 y C5).
Contrario al peso final y al peso de la canal caliente, la respuesta observada en el análisis de

rendimiento de la canal mostró que el protocolo de castración quirúrgica obtuvo mayor
porcentaje en C1, C3 y C5. Por otro lado, los cerdos enteros muestran mayor rendimiento en
C2 y C4, dejando únicamente al protocolo de Inmunización alternativa con indicador
favorable en C6.
Las figuras 4 y 5 representan el comportamiento heterogéneo (P<0.05) en el análisis del

protocolo de inmunización alternativo en C4, C5 y C6. En ambos casos se observa
incremento en resultados favorables a la aplicación la inmunización alternativa.
Discusión
La respuesta de los indicadores analizados se explica a partir de los resultados de un animal

entero, considerado como el ideal productivo por sus cualidades metabólicas y el efecto sobre
la canal(37).
Indicadores del periodo de producción
Consumo de alimento
La cantidad de alimento consumido está regulado por el centro de saciedad, el cual responde
a las concentraciones séricas de leptinas, producidas por los adipocitos. Diversos factores
pueden modificar el consumo como son: la presentación y formulación del alimento, el
estado físico y fisiológico del individuo, y la actividad física y social dentro del grupo(38).
Considerando que el estado físico y fisiológico del animal modifica el consumo de alimento,
la castración quirúrgica o la inmunocastración son protocolos que alteran este indicador,
siendo que la castración quirúrgica incrementa el consumo, debido al incremento de la
concentración sérica de leptinas, 2.97 ng/ml, por la redistribución e incremento del tejido
adiposo tras el retiro de las gónadas(39,40), las cuales saturan e inhiben el centro de saciedad
ubicado en sistema nervioso central(41). En cerdos inmunocastrados las concentraciones
séricas de leptinas se mantienen similares a las de los cerdos enteros (2.68 ng/ml), por lo que
la saciedad no se ve alterada(15).
277
Así mismo, la interrupción del eje hipotalámico-hipofisario-gonadal al retirar las gónadas

afecta los hábitos de consumo y saciedad que también se ven influenciados por hormonas
sexuales, en especial los estrógenos, los cuales al retirar los testículos no se aromatizan
quedando el estrógeno producido por el tejido adiposo en bajas concentraciones, 0.34 pg/ml,
mostrando resistencia a la glucosa y mayor consumo de alimento(42). La concentración de
estradiol disminuye en cerdos inmunizados, 0.37 pg/ml, sin embargo, su efecto puede variar
dependiendo de la edad en que se aplique la segunda dosis(43).
Otro elemento a considerar es la actividad física y social dentro del grupo, la cual modifica
el consumo, donde los cerdos enteros muestran mayor actividad sexual, dominancia y
competitividad por el alimento, lo que reduce el consumo(37). La inmunocastración y
castración quirúrgica disminuyen la presencia de andrógenos, reduciendo la actividad sexual
y de dominancia en los cerdos, dentro de ellos los cerdos inmunocastrados incrementan su
consumo(15).
Con respecto a los protocolos de inmunización, los estudios no reportan diferencias, contrario
a lo expuesto en este trabajo, donde la variabilidad en el momento de aplicación de las
inmunizaciones alternativas puede alterar la respuesta de consumo(23).
Conversión alimenticia
La mejor conversión alimenticia se establece como la que tiene el menor consumo de
alimento en relación con la producción de un kilogramo de carne; entre los factores que la
pueden modificar se tienen al estado físico y fisiológico del cerdo.
La somatotropina es uno de los elementos requeridos para el desarrollo muscular, la cual es

alterada si el estado físico cambia(41), esto debido a la reducción sérica de IGF-1 en cerdos
castrados a 256 ng/ml, relacionado con la reducción de estradiol, alterando los mecanismos
de crecimiento y desarrollo muscular(43). En cerdos inmunizados la concentración de IGF-1
llega a 332 ng/ml, en comparación a valores en cerdos enteros, 459 ng/ml(43).
En la segunda dosis en el protocolo de inmunización alternativa tardía, el valor de la

conversión alimenticia incrementa, por lo que la edad de aplicación es un factor relevante al
permitir que los mecanismos fisiológicos permanezcan durante más tiempo(15,44).
Ganancia diaria de peso

Los mecanismos y estado fisiológicos, la actividad física y social de los cerdos son algunos
de los factores que influyen en la ganancia de peso. El aprovechamiento de los nutrientes en
la dieta promueve el crecimiento y desarrollo de los tejidos, ejemplo de ello son las masas
musculares que responden a la presencia de lisina, con una retención de nitrógeno en músculo
de 31.24 g/día(45,46). La castración quirúrgica permite retención del 25.51 g/día de nitrógeno,
mientras que en cerdos inmunocastrados retienen 22.95 g/día(45,47,48).
278
La actividad física de los cerdos enteros es más dinámica considerando la jerarquización

dentro de los grupos, así como la competencia en consumo de alimento, considerando además
que, al acercarse la edad de pubertad, la incidencia de las agresiones incrementa(37).
En el caso de los cerdos castrados quirúrgicamente la actividad física y demanda energética

es menor, sin embargo, la competencia por el consumo de alimento prevalece y en algunos
casos incrementa debido a la alteración en los centros de saciedad. En cerdos inmunizados el
incremento en este indicador responde a la reducción de agresiones y actitudes de dominancia
entre los cerdos, permitiendo un consumo homogéneo de alimento y así como una menor
necesidad de sanar heridas y lesiones(41).
Indicadores del proceso de medición de la canal
Peso al rastro
Al terminar el ciclo de producción, el peso final de los animales dependerá del estado físico
y la edad de matanza; cabe resaltar que el resultado está relacionado con el índice de
conversión alimenticia y la ganancia diaria de peso, así como los mecanismos metabólicos
de estos indicadores. El ciclo productivo de los cerdos para el abasto suele durar
aproximadamente de entre 20 a 22 semanas, es en este periodo que el cerdo entero alcanza
un peso promedio de 110 kg, atribuido a su eficiencia metabólica, considerando que gran
parte de este valor corresponde a masa muscular(38).
Los cerdos bajo protocolo de castración quirúrgica incrementan el peso al final, por la
redistribución y crecimiento del tejido adiposo, en especial la grasa subcutánea(49). El peso
de los cerdos inmunocastrados involucra un desarrollo muscular similar al de los cerdos
enteros, una mayor cobertura grasa sin alcanzar las del protocolo de castración quirúrgica,
un consumo homogéneo de alimento, aprovechamiento metabólico y mayor ganancia de peso
por el comportamiento dócil(41).
Peso de canal caliente

Tras la matanza, el proceso de retiro de la cabeza y las vísceras se obtiene la canal, el peso
está conformado por la morfología del cerdo, así como cantidad de grasa que contiene y su
relación con los músculos. La canal de los cerdos enteros es más magra al contar con poca
grasa de cobertura e intermuscular, además de la reducción del 1.4 % de peso correspondiente
a los testículos(50), lo que coincide con los resultados de meta-análisis del año 2012(15).
En las canales de cerdos castrados quirúrgicamente, la cantidad de grasa de cobertura e

intermuscular aumentan el peso, además de que la diferencia del peso final no se ve afectada
por el retiro del aparato reproductor(41).
279
En cerdos inmunizados la cobertura de grasa es mayor a la de los cerdos enteros y menor a

la de cerdos castrados quirúrgicamente, tienen mejor respuesta metabólica después de la
segunda dosis y permite el crecimiento y desarrollo muscular de forma similar a la que lo
hace un cerdo entero(51). Los protocolos de inmunización alternativos tienen mejor respuesta
sobre todo en inmunización tardía o con un intervalo mayor entre la primer y segunda
dosis(19).
Rendimiento de la canal
La relación entre el peso vivo y el peso de la canal, así como el número de cortes que se
pueden obtener y el peso de estos, determinan el rendimiento de la canal, que se ve
influenciado por la cantidad de grasa inter e intramuscular, así como la relación entre el
volumen de las piezas cárnicas y grasa de cobertura(52). Hay que considerar que algunos
factores externos pueden influir en la expresión porcentual del rendimiento como lo son el
ayuno previo a la matanza, el transporte y la duración de trayecto.
En el caso de los cerdos castrados quirúrgicamente hay mayor contenido de tejido adiposo
intermuscular, dando mayor peso a los cortes a pesar de que el número de cortes en cerdos
enteros es mayor por la longitud de la canal(53).
Los cerdos inmunizados de ambos protocolos de aplicación, el volumen cárnico es menor en

comparación de cerdos enteros, así como al conjunto de carne y grasa intermuscular
desarrollada en los castrados quirúrgicos, por lo que su rendimiento es menor(15,16).
En conclusión, el meta-análisis de diferentes protocolos de castración en cerdos, bajo

condiciones experimentales muestra que los cerdos inmunocastrados, en protocolo de
aplicación estándar y alternativo, son más eficientes en los indicadores de consumo y
ganancia de peso, así como el peso vivo y de la canal caliente. Se observa mayor rendimiento
de la canal en el protocolo de castración quirúrgica. Los cerdos enteros tienen mejor
conversión alimenticia. Existen diferencias entre la inmunización estándar y la alternativa en
los indicadores de producción y medición de la canal.
Es importante considerar que la edad de la inmunocastración modifica los resultados en los

indicadores productivos. Los protocolos de castración exhiben diferentes efectos en la
producción porcina, dependiendo del tipo y la edad en la que estos se apliquen. La ausencia
de hormona liberadora de gonadotropinas y la concentración de andrógenos modifican la
respuesta fisiológica del desempeño productivo. La inmunocastración estándar mejora la
respuesta de los rasgos del proceso de producción porcina. La inmunocastración alternativa
280
mejora la respuesta de los rasgos de la canal. El protocolo alternativo de inmunocastración

requiere de más investigación con respecto a la edad de aplicación y los efectos a obtener.
Agradecimientos y conflictos de interés
Este estudio forma parte del proyecto de tesis doctoral de Humberto R. Silva Santos, como
parte del programa de Doctorado en Ciencias de la Producción y de la Salud Animal, de la
Universidad Nacional Autónoma de México. El financiamiento se realizó con el proyecto
PAPIIT. IN216921. No existe conflicto de intereses por parte de los autores. Al CONAHCyT,
por la beca de estudios otorgada para sus estudios.
Literatura citada:
1. Mainau E, Tample D, Manteca X. Efecto de la castración en el bienestar del ganado
porcino. FAWEC 2013:5):http://www.fawec.org/es/fichas-tecnicas/22-ganado-
porcino/17-efecto-de-lacastracion-en-el-bienestar-del-ganado-porcino. Consultado 12
Ene, 2023.
2. Llamas MS, Boyle LA, Lynch PB, Arkins S. Effect of surgical castration on the
behavioural and acute phase responses of 5-day-old piglets. Appl Anim Behav Sci
2008;(111):133–145.
3. Bonneau M, Dufour R, Chouvet C, Roulet C, Meadus W, Squires EJ. The effects of

immunization against luteinizing hormone-releasing hormone on performance, sexual
development, and levels of boar taint-related compounds in intact male pigs. 1. J Anim
Sci 1994;(72):14–20.
4. Deslandes B, Garie C, Houde A. Review of microbiological and biochemical effects of

skatole. Livest Prod Sci 2001;(71):193–200.
5. Hennessy D, Ma C, Liu Z, Wu Q, Yang H. The growth performance of male pigs

vaccinated with the boar taint vaccine, Improvac® and the effects on boar
taintassessment. Proceedings of the 55th International Congress of Meat Science and
Technology. Copenhagen, Denmark. 2009.
6. Pfizer. Technical bulletin. Pfizer 2008.
7. Brunius C, Zamaratskaiaa G, Andersson K, Chenc G, Norrby M, Madej A, et al. Early

immunocastration of male pigs with Improvac® – Effect on boar taint, hormones and
reproductive organs. Vaccine 2011;(29):9514– 9520.
8. Dunshea FR, Colantoni C, Howard K, McCauley I, Jackson P, Long KA, et al. Vaccination
of boars with a GnRH vaccine (Improvac) eliminates boar taint and increases growth
performance. J Anim Sci 2000;(78):2524–2535.
281
9. Grela ER, Kowalczuk-vasilev E, Florek M, Kosior-korzecka U, Ska P. An attempt of

implementation of immunocastration in swine production—Impact on meat
physicochemical quality and boar taint compound concentration in the meat of two
native pig breeds. Livest Sci 2020;(232):103905.
10. Turkstra JA, Zeng XY, Diepen JTM, Van-Jongbloed AW, Oonk HB, Van-de-Wiel DFM,
et al. Performance of male pigs immunised against GnRH is related to the time of onset
of biological response. J Anim Sci 2002;(80):2953–2959.
11. Daza A, Latorre MA, Olivares A, López Bote CJ. The effects of male and female
immunocastration on growth performances and carcass and meat quality of pigs
intended for dry-cured ham production: A preliminary study. Livest Sci 2016:20-26.
12. Lealiifano AK, Pluske JR, Nicholls RR, Dunshea FR, Campbell RG, Hennessy DP, et al.
Reducing the length of time between slaughter and the secondary gonadotropin-
releasing factor immunization improves growth performance and clears boar taint
compounds in male finishing pigs. J Anim Sci 2011;89(9):2782–2792.
13. Dunshea FR, Colantoni C, Howard K, McCauley I, Jackson P, Long KA, et al.
Vaccination of boars with a GnRH vaccine (Improvac) eliminates boar taint and
increases growth performance. J Anim Sci 2000;(78):2524–2535.
14. Zoels S, Reiter S, Ritzmann M, Weiß C, Numberger J, Schütz A, et al. Influences of

immunocastration on endocrine parameters, growth performance and carcass quality, as
well as on boar taint and penile injuries. Animals 2020;(10):346.
15. Batorek N, Čandek-Potokar M, Bonneau M, Van Milgen J. Meta-analysis of the effect of

immunocastration on production performance, reproductive organs and boar taint
compounds in pigs. Animal 2012;6(8):1330–1338.
16. Poulsen Nautrup B, Van Vlaenderen I, Aldaz A, Mah CK. The effect of immunization
against gonadotropin-releasing factor on growth performance, carcass characteristics
and boar taint relevant to pig producers and the pork packing industry: A meta-analysis.
Res Vet Sci 2018;(119):182–195.
17. Poulsen Nautrup B, Van Vlaenderen I, Mah CK. The effect of immunization against
gonadotropin-releasing factor in market gilts: Meta-analyses of parameters relevant for
pig producers, pork packers and retailers/consumers. Res Vet Sci 2020;(131):159–172.
18. NCSS. Meta-annalysis of means, Chapter 455. NCSS Statistical Software NCSS.com.
2022.
282
19. Andersson K, Brunius C, Zamaratskaia G, Lundström K. Early vaccination with

Improvac®: Effects on performance and behaviour of male pigs. Animal 2012;(6):87–
95.
20. Channon HA, D'souza DN, Dunshea FR. Validating post-slaughter interventions to
produce consistently high quality pork cuts from female and immunocastrated male pigs.
Meat Sci 2018;(142):14-22.
21. Di Martino G, Scollo A, Garbo A, Lega F, Stefani AL, Vascellari M, et al. Impact of
sexual maturity on the welfare of immunocastrated vs entire heavy female pigs. Animal
2018;l(12-8):1631-1637.
22. Font M, García JA, Díaz I. Hortós M, Velarde A, Oliver MA, et al. Efecto de la
inmunocastración de cerdos en las características de calidad de canal y carne, los niveles
de androstenona y escatol y la composición en ácidos grasos. Mundo Ganadero 2009.
23. Gallegos-Lara R, Alarcón-Rojo A, García-Galicia I, Gamboa-Alvarado J, Santellano-

Estrada E. Comportamiento productivo, características de la canal y calidad de la carne
de cerdos inmunocastrados a diferente edad. Interciencia 2015;40(8):554-559.
24. Gamero-Negrón R, Sánchez del Pulgar J, García C. Immune-spaying as an alternative to

surgical spaying in Iberian × Duroc females: Effect on quality characteristics and fatty
acid profile in dry-cured shoulders and loins. Meat Sci 2015;(104):52–57.
25. Gogić M, Radović Č, Čandek-Potokar M, Petrović M, Radojković D, Parunović N, et al.

Effect of immunocastration on sex glands of male Mangulica (Swallow-bellied
Mangalitsa) pigs. Rev Bras Zootec 2019;(48):e20180286.
26. Morales JI, Serrano MP, Cámara L, Berrocoso JD, López JP, Mateos GG. Growth
performance and carcass quality of immunocastrated and surgically castrated pigs from
crossbreds from Duroc and Pietrain sires. J Anitn Sei 2013;(91):3955-3964.
27. Oliviero C, Ollila A, Andersson M, Heinonen M, Voutila L, Serenius T, et al. Strategic

use of anti-GnRH vaccine allowing selection of breeding boars without adverse effects
on reproductive or production performances. Theriogenology 2016;85(3):476-482.
28. Pauly C, Spring P, O’doherty JV, Kragten SA, Bee G. Growth performance, carcass
characteristics and meat quality of group-penned surgically castrated, immunocastrated
(Improvac®) and entire male pigs and individually penned entire male pigs. Animal
2009;3(7):1057-1066.
29 Rikard-Bell C, Curtis MA, Van-Barneveld RJ, Mullan BP, Edwards AC, Gannon NJ, et
al. Ractopamine hydrochloride improves growth performance and carcass composition
in immunocastrated boars, intact boars, and gilts. J Anim Sci 2009;87(11):3536-3543.
283
30. Rodrigues LA, Almeida FRCL, Peloso JV, Ferreira FNA, Allison J, Fontes DO. The
effects of immunization against gonadotropin-releasing hormone on growth
performance, reproductive activity and carcass traits of heavy weight gilts. Animal
2019;13(6):1326-1331.
31. Škrlep M, Segula B, Prevolnik M, Kirbis A, Fazarinc G, Candek-Potokar M. Effect of

immunocastration (Improvac) in fattening pigs II: Carcass traits and meat quality. Slov
Vet Res 2010;(47):65–72.
32. Škrlep M, Batorek N, Bonneau M, Prevolnik M, Kubale V, Čandek-Potokar M. Effect of

immunocastration in group-housed commercial fattening pigs on reproductive organs,
malodorous compounds, carcass and meat quality. Czech J Anim Sci 2012;(57):290–
299.
33. Stupka R, Čítek J, Vehovský K, Zadinová K, Okrouhlá M, Urbanová D, et al. Effects of

immunocastration on growth performance, body composition, meat quality, and boar
taint. Czech J Anim Sci 2017;62(6):249-258.
34. Van-den-Broeke A, Leen F, Aluwé M, Ampe B, Van Meensel J, Millet S. The effect of
GnRH vaccination on performance, carcass, and meat quality and hormonal regulation
in boars, barrows, and gilts. J Anim Sci 2016;94(7):2811-2820.
35 Weiler U, Götz M, Schmidt A, Otto M, Müller S. Influence of sex and immunocastration

on feed intake behavior, skatole and indole concentrations in adipose tissue of pigs.
Animal 2013;7(2):300-308.
36 Yuan YL, Li JL, Zhang WH, Li C, Gao F, Zhou GH. A comparison of slaughter
performance and meat quality of pigs immunised with a gonadotrophin-releasing factor
vaccine against boar taint with physically castrated pigs. Animal Prod Sci
2012;52(10):911-916.
37. Bee G, Chevillon P, Bonneau M. Entire male pig production in Europe. Anim Prod Sci
2015;55(12):1347-1359.
38. Xue JL, Dial GD, Pettigrew JE. Performance, carcass, and meat quality advantages of
boars over barrows: A literature review. J Swine Health Prod 1997;(1):21-28.
39. Fettman MJ, Stanton CA, Banks LL, Hamar DW, Johnson DE, Hegstad RL, et al. Effects
of neutering on bodyweight, metabolic rate and glucose tolerance of domestic cats. Res
Vet Sci 1997;(62):131–136.
40. Laflamme DP. Understanding and managing obesity in dogs and cats. Vet Clin North
Am Small Anim. Pract 2006;36(6):1283–1295.
284
41. Bonneau M, Weiler U. Pros and cons of alternatives to piglet castration: welfare, boar
taint, and other meat quality traits. Animals 2019;9(11):884.
42. Cooke PS, Nanjappa MK, Ko C, Prins GS, Hess RA. Estrogens in male physiology.
Physiol Rev 2017;97(3):995–1043.
43. Brunius C, Zamaratskaiaa G, Andersson K, Chenc G, Norrby M, Madej A, et al. Early

immunocastration of male pigs with Improvac® – Effect on boar taint, hormones and
reproductive organs. Vaccine 2011;(29):9514–9520.
44. EFSA. Welfare aspects of the castration of piglets. Scientific Report of the Scientific
Panel for Animal Health and Welfare on a request from the Commission related to
welfare aspects of the castration of piglets. European Food Safety Authority AHAW/04-
087, 2004.
45. Metz C, Hohl K, Waidelich S, Drochner W, Claus R. Active immunization of boars

against GnRH at an early age: consequences for testicular function, boar taint
accumulation and N-retention. Livest Prod Sci 2002;74(2):147–157.
46. Aymerich P, Tokach MD, Dritz SS, Gasa J, Coma J, Solà-Oriol D. Lysine requirements
of finishing boars and gilts: A meta-analysis. Animal 2021;15(5):100218.
47. Lundström K, Matthews KR, Haugen J. Pig meat quality from entire males. Animal
2009;(3):1497–1507.
48. Van den Broeke A, Aluwé M, Kress K, Stefanski V, Škrlep M, Batorek N, et al. Effect
of dietary energy level in finishing phase on performance, carcass and meat quality in
immunocastrates and barrows in comparison with gilts and entire male pigs. Animal
2022;16(1):100437.
49. Huber L, Squires EJ, Mandell IB, de Lange CFM. Age at castration (surgical or
immunological) impacts carcass characteristics and meat quality of male pigs. Animal
2017;12(03):648–656.
50. Morales J, Gispert M, Hortos M, Pérez J, Suárez P, Piñeiro C. Evaluation of production

performance and carcass quality characteristics of boars immunized against
gonadotropin-releasing hormone (GnRH) compared with physically castrated male,
entire male and female. Span J Agric Res 2010;(8):599–606.
51. Pauly C, Luginbühl W, Ampuero S, Bee G. Expected effects on carcass and pork quality
when surgical castration is omitted—Results of a meta-analysis study. Meat Sci
2012;(92):858–862.
52. USDA. User´s guide to USDA´s pork carcass cutout. United States Department of
Agriculture, Agricultural marketing service. January, 2022.
285
53. Ray FK. Pork carcass evaluation and procedures. Division of Agricultural Sciences and
Natural Resources, Oklahoma State University. 2004.
286
Artículo
Acumulación de materia seca, rendimiento y calidad nutricional del

forraje de híbridos de maíz cosechados a diferentes días después de la
siembra
Diego Eduardo Ramírez Gutiérrez a
José de Jesús Olmos Colmenero a
Alfonso Peña Ramos b
Juan Isidro Sánchez Duarte c
Ernesto Medina Núñez d
Silviano Gallardo Ramírez e
Omar Iván Santana b*
a
Centro Universitario de los Altos – Universidad de Guadalajara. Jalisco, México.
b
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) – Campo
Experimental Pabellón. Aguascalientes, México.
c
INIFAP – Campo Experimental La Laguna. Coahuila, México.
d
Escuela Nacional de Lechería Sustentable SPR de RL. Jalisco, México.
e
Proteína Animal S. A. de C.V. San Juan de los Lagos, Jalisco, México.
*Autor de correspondencia: santana.omar@inifap.gob.mx
Resumen:
El objetivo fue evaluar la acumulación de materia seca (MS) por componente, rendimiento y
composición nutricional del forraje de cuatro híbridos de maíz cosechados a 121, 128, 135 y
142 días después de la siembra. En cada cosecha, se tomaron al azar cinco plantas y se
287
separaron en sus componentes (tallo, hojas, grano, olote, brácteas y espiga) y se determinó la
MS; en una muestra compuesta de planta completa se analizó la composición química y
digestibilidad in situ. La acumulación de grano en la MS total se incrementó de 35.8 a
43.9 % de los 121 a 142 días a cosecha, respectivamente, y diluyó a los demás componentes,
sobre todo la proporción de tallo y de hojas, que decrecieron inversamente proporcional a la
acumulación de grano. El contenido de MS total difirió entre híbridos de 3.8 y hasta 8.3
unidades porcentuales a mismos días a cosecha. Sin embargo, el híbrido no afectó el
rendimiento de MS ni la producción de grano incrementándose 2.1 y 1.4 t ha-1 entre cosecha,
respectivamente. El contenido de FDN disminuyó y el almidón se incrementó (ambos
linealmente), afectando la energía neta de lactancia que aumentó de 1.49 a 1.56 Mcal kg-1 de
los 121 a 142 días a cosecha, respectivamente. La interacción entre días a cosecha e híbrido
afectó el contenido de almidón, el cual fue 5.2 unidades superior en un híbrido con similar
contenido de CNF y FDN que sus contrapartes. Las digestibilidades de la MS, de la FDN y
del almidón fueron afectadas por el híbrido, pero no por los días a cosecha.
Palabras clave: Almidón, Ensilaje de maíz, Vaca lechera.
Introducción
En el norte y centro de México, el forraje de maíz es ampliamente utilizado como ensilado

en las dietas de vacas lecheras(1), en donde representa entre el 40 y 60 % de la base seca de
la dieta(2). El nivel de inclusión del ensilado de maíz en la ración está en función del
rendimiento y la calidad nutritiva del forraje(3). En México, en los últimos 10 años, el
rendimiento por hectárea de maíz forraje (en verde) en riego se ha mantenido relativamente
sin cambios(4). Lo anterior se asocia principalmente con una inadecuada selección de híbridos
y cosechas tempranas(2,5); lo cual merma el rendimiento de materia seca (MS) y el contenido
de grano, que es donde se concentra el mayor valor energético del forraje(6).
En el centro de México, la cuenca lechera de Aguascalientes y de los Altos norte de Jalisco

comparten características agroclimáticas similares, contribuyen con el 9 y 19 % de la
producción nacional de leche y se cultivan alrededor de 15,000 y 45,000 ha de maíz forraje
en riego, respectivamente(4). En esta región, la escasez de agua, la creciente demanda de
ensilado de maíz y los altos costos de granos y concentrados instan a hacer una producción
de maíz más eficiente por unidad de superficie y por m3 de agua utilizado(2). Así pues,
288
incrementar el rendimiento y la calidad del forraje es preponderante para lograr una

producción de leche más sustentable(1,2,7).
La utilización de híbridos sobresalientes es el primer paso para tener alto rendimiento y

calidad nutritiva del forraje(8). La selección del híbrido y cosechar en una etapa de madurez
óptima es esencial para lograr una máxima acumulación MS en el grano en un tiempo
razonable(8,9). El ensilado de maíz con mejor calidad nutricional y producido localmente
puede desplazar de la dieta el grano de maíz importado y reducir costos de alimentación.
Conforme se retrasan los días a cosecha, ocurre mayor acumulación de grano en la planta,
incrementándose el valor energético del forraje al diluirse la proporción de otros
componentes en la planta con menor digestibilidad(9). No obstante, al incrementarse los días
a cosecha para favorecer la acumulación de grano se disminuye la digestibilidad de la fibra
detergente neutra (FDN), lo cual afecta negativamente el consumo de alimento en ganado
lechero(6, 9). Así pues, la hipótesis del presente estudio fue que al retrasar los días a cosecha
se incrementa el rendimiento de MS y acumulación de grano sin afectarse la digestibilidad
de la MS y FDN que son mayormente influenciadas por el efecto de híbrido. Por
consiguiente, el objetivo fue determinar la respuesta de cuatro híbridos cosechados a 121,
128, 135 o 142 días en la acumulación de MS por componente, rendimiento de MS total,
composición bromatológica y digestibilidad de la MS, FDN y almidón.
Material y métodos
Área de estudio y diseño experimental
El estudio se realizó bajo condiciones de riego con goteo superficial en el ciclo PV-2019 en
un predio ubicado en San Juan de los Lagos, Jalisco (21º17’40” N y 102º18’01” O) a 1,838
msnm; en donde el clima es templado semi-seco con una precipitación media de 600 mm. El
suelo es alcalino (pH 7.8) con un 1.9 % de contenido de materia orgánica y 71 mg kg-1 de N
inorgánico. Se utilizó un diseño en bloques al azar con arreglo en parcelas divididas con
cuatro repeticiones, en donde la parcela grande fue el híbrido y las parcelas chicas los días a
cosecha. Los híbridos utilizados fueron DK-4018 (H1, Dekalb®), Noble (H2, Aspros®),
Antílope (H3; Asgrow®) y XR-49 (H4, Ceres®); los cuales se seleccionaron por tener un
rendimiento superior a la media de una evaluación local en el año anterior. Todos los híbridos
fueron de ciclo intermedio y grano blanco semi-dentado. La cosecha se realizó a los 121,
128, 135 y 142 días después de la siembra, lo cual correspondió aproximadamente a una
etapa de madurez de grano aproximada a R2, R3, R4 y R5, respectivamente. La parcela
experimental fueron cuatro surcos de 5.0 m de largo y 0.75 m de ancho, y la parcela útil los
dos surcos centrales. La siembra se realizó el 30 de mayo en suelo húmedo depositando la
semilla manualmente a 15 cm de distancia en el fondo del surco; la densidad de población a
cosecha promedió en 93,211 ± 2,090 plantas ha-1.
289
Manejo agronómico, toma de datos y muestreo
Previo a la siembra entre el primer y segundo paso de rastra se aplicaron 4 t ha-1 de composta
de bovino y gallinaza con una concentración de 1.1% de N y 0.8% de P; adicionalmente se
aplicaron 200 kg de nitrato de amonio entre las etapas vegetativas V3 y V6. El total de N
disponible en el suelo para el cultivo se estimó en 340 kg ha-1. No se presentaron
enfermedades y solo fue necesario una aplicación para gusano cogollero (Spaidoptera
frugiperda) en etapa V3 que se controló con una aplicación de clorantraniliprol (Coragen,
FMC®, Mobile, AL). La precipitación y las temperaturas mínima y máxima se registraron
en una estación meteorológica (Em50, Meter Group Inc., Pullman, WA) ubicada a 80 m del
terreno experimental. Los grados días de desarrollo (GDD) se calcularon como la diferencia
entre la temperatura media y la temperatura base del maíz (10 ºC). La floración se registró
cuando el 50 % de la parcela experimental exhibió inflorescencia masculina (espigas
liberando polen) e inflorescencia femenina (estigmas en el jilote).
A los 121, 128, 135 y 142 días después de la siembra (DDS), se cosecharon el total de plantas
de parcela útil a 15 cm sobre nivel del suelo y se registró el peso fresco total. Una muestra
aleatoria de cinco plantas completas se separó en cinco componentes: elote, tallo, hojas,
espiga y brácteas. Cada componente se pesó en fresco y se introdujo en bolsas de papel para
secar a 55 ºC hasta peso constante para determinar MS. Después de secar, el elote se separó
en olote y grano, y las muestras de cada componente se molieron (SR300 Retsch®, Staufen,
Alemania) para pasar una criba de 1 mm; posteriormente se hizo una muestra compuesta de
100 g (peso seco) de planta completa en proporción de cada componente al peso seco total.
La muestra completa se utilizó para realizar análisis bromatológicos y de digestibilidad in
situ.
Análisis bromatológicos y de digestibilidad
Los análisis químicos se realizaron en el laboratorio de forrajes de la Unión de Cooperativas

de Consumo Alteñas S.C. de R.L. (UCCA, San Juan de los Lagos, Jal.). El contenido de
cenizas se determinó al introducir 1.0 g de muestra en un crisol e incinerar a 550 ºC por 6 h
en una mufla. El contenido de FDN y FDA se determinó de manera secuencial en 0.5 g de
muestra introducida en bolsa F-57 en el analizador de fibras (A200, Ankom Tech.,
Macedonia, NY); primero se realizó la determinación de FDN utilizando alfa-amilasa y
sulfito de sodio y enseguida la determinación de FDA en solución de CTAB y H2SO4. La
concentración de nitrógeno (N) total se determinó con el procedimiento de Dumas en
combustión en seco (Leco FP-528, St. Joseph, MO) y el contenido de proteína cruda (PC) se
calculó como % N × 6.25. El contenido de almidón se determinó con el procedimiento
enzimático-colorimétrico(10). Inicialmente se liberó la glucosa al incubar 1.0 g de muestra a
100 ºC por 1 h en 30 ml de solución buffer de acetato 100 mM a pH 5.0 y se adicionaron 100
290
µl de alfa-amilasa (Megazyme Ltd., Wicklow, Irlanda), enseguida la reacción se incubó por

2 h a 50 ºC en 3 ml de solución GOPOD (Megazyme Ltd., Wicklow, Irlanda) y después se
determinó la absorbancia a 505 nm en un espectrofotómetro de luz visible (Genesys 10S,
Thermo Sci., Madison, WI). Finalmente, el contenido de extracto etéreo (EE) se analizó con
el método gravimétrico en el equipo Golfish (Novatech GF-6, Tlaquepaque, Jal.) utilizando
hexano como solvente.
La digestibilidad se determinó in situ utilizando dos vacas rumen-fistuladas entre los 70 y 95

días en leche (ENLS, Zapotlanejo, Jal.) alimentadas con una ración totalmente mezclada
compuesta de 50 % ensilado de maíz, 25 % grano de maíz molido y 25 % de núcleo proteico-
mineral. Primeramente, 4.5 g de muestra se introdujeron en bolsas de dacrón de 10 × 20 cm
(R1020, Ankom Tech., Macedonia, NY) y se aseguraron con un cincho. Las muestras en
duplicado se introdujeron en el saco ventral del rumen para determinar la digestibilidad de la
MS, la digestibilidad de la FDN (DFDN) a 48 h, la fracción no digestible de la FDN (uFDN)
a 120 h y digestibilidad del almidón a 12 y 24 h. Todas las muestras fueron removidas
simultáneamente y se enjuagaron en un ciclo de 12 min en una lavadora hasta obtener agua
clara. Posteriormente, las bolsas se secaron a 55 ºC hasta peso constante para calcular la
digestibilidad de la MS por diferencia de peso inicial vs final; la DFDN, uFDN y la
digestibilidad del almidón se calcularon al analizar el residuo de la bolsa con los
procedimientos ya descritos para FDN y almidón.
Análisis estadísticos
Todos los datos fueron analizados en el programa estadístico R (R Studio Inc., Boston, MA)
utilizando el paquete agricolae y la instrucción aov para el análisis de varianza (ANOVA)
con el siguiente modelo:
Y = µ + Ai + Hj + δij + Dk + (H × D)jk + Eijk
En donde:
Y es la variable respuesta,
µ es la media general,
A es el efecto aleatorio de la repetición i (i= 1 a 4),
H es el efecto fijo del j-ésimo híbrido (j= 1 a 4),
δ es el error experimental asociado con la parcela grande (híbrido),
D es el efecto fijo del k-ésimo días a cosecha (k= 1 a 4),
(D × H) es la interacción entre híbrido y días a cosecha,
Eijk es el error residual. Para los datos de digestibilidad, se incluyó el efecto aleatorio de la
vaca (l = 1 a 2) empleando el modelo antes descrito.
291
Todos los datos son medias de cuadrados mínimos y la significancia estadística se declaró a
P≤0.05. Las medias de híbridos y de días a cosecha cuando se detectó un efecto lineal o
cuadrático, se separaron utilizando la prueba de Tukey (TukeyHSD test).
Floración, días a cosecha y acumulación de GDD
Los días a floración fueron de 73 para los híbridos H1, H2 y H3 y de 71 para el híbrido H4.
Los días a cosecha fueron el 29 de septiembre (121 días), 6 de octubre (128 días), 13 de
octubre (135 días) y 20 de octubre (142 días); para cada fecha se acumularon 1,266, 1,329,
1,397 y 1,470 GDD, respectivamente. En los primeros 34 días del cultivo, la temperatura
media promedió en 25 ºC y después fluctuó entre los 19 y 23 ºC.
Acumulación de MS por componente
Como se muestra en el Cuadro 1, el análisis de varianza no detectó interacciones

significativas entre DDS e híbrido en cinco componentes de la planta, con la excepción en
porcentaje de olote (P=0.01) en donde las diferencias fueron mínimas. Los componentes con
menor proporción fueron espiga, olote y brácteas; los cuales se mantuvieron relativamente
con similar proporción en las cuatro cosechas y juntos sumaron alrededor del 14.5 % de la
MS total. En contraste, los componentes de mayor proporción fueron tallo, hojas y grano,
incrementándose el porcentaje de este último al avanzar en días a cosecha.
292
Cuadro 1: Acumulación de materia seca (MS) por componente de la planta, contenido de

MS y rendimiento en planta completa de cuatro híbridos cosechados a diferentes días
después de la siembra (DDS)
Componente, % de la MS total Planta completa
Tallo Hojas Espiga Grano Olote Brácteas MS, % MS, t/ha
DDS1
121 20.4A 28.3A 0.8 35.8C 6.7 8.0A 25.8D 24.9C
128 18.6B 26.2B 0.8 40.2B 6.6 7.6B 29.5C 25.7C
135 18.7B 25.6B 0.8 41.7B 6.4 6.8BC 34.6B 30.3B
142 19.3B 23.3C 0.6 43.8A 6.4 6.6C 37.8A 33.3A
Híbrido2
H1 19.7b 25.8 0.7b 39.9b 6.2 7.7a 32.3b 29.0
H2 19.2b 26.7 0.6b 39.7b 7.0 6.8b 29.0c 28.1
H3 17.3c 25.3 0.7b 42.0a 6.7 8.0a 35.2a 28.9
H4 20.7a 25.6 1.0a 40.0b 6.1 6.6b 31.2b 28.3
EEM 0.354 0.451 0.025 0.481 0.074 0.163 0.885 0.791
DDS Q** L** NS Q* NS L** L** L**
Híbrido < 0.01 0.184 < 0.01 < 0.01 NS < 0.01 < 0.01 0.805
D×H 0.662 0.089 0.468 0.226 0.013 0.061 0.014 0.865
1
Fecha de siembra: 30 de mayo de 2019.
2
Híbrido: (H1: DK-4018; H2: Noble; H3: Antílope; H4: XR-49).
EEM= error estándar de la media; DDS= respuesta de días a cosecha lineales (L) o cuadráticos (Q) denotada
por: *0.01 < P≤0.05 y **(P<0.01), D × H= interacción entre DDS e híbrido, NS= no significativo.
ABC
Medias con diferente literal en mayúscula difieren estadísticamente en DDS (P≤0.05)
abc
Medias con diferente literal en minúscula difieren estadísticamente entre híbridos (P≤0.05).
El porcentaje de tallo exhibió una respuesta cuadrática (P<0.01) al disminuir de 121 a 128
días a cosecha y a partir del cual se mantuvo sin cambios significativos. Además, se observó
que el híbrido afectó el porcentaje de tallo (P<0.01), el H4 superó al H1, H2 y H3 con 1.1,
1.6 y 3.5 unidades, respectivamente. El porcentaje de hojas decreció linealmente (P<0.01) al
disminuir 1.2 unidades porcentuales entre cada cosecha, pero no se detectaron efectos de
híbrido en este componente. El porcentaje de grano se incrementó de manera cuadrática
(P=0.02) con los días a cosecha al aumentar 4.5 unidades porcentuales de los 121 a los 128
días, y entre 0.6 y 2.2 unidades de los 135 y 142 días respectivamente. El híbrido H3 superó
en porcentaje de grano a los híbridos H1, H2 y H4 con 2.1, 2.3 y 2.1 unidades,
respectivamente. El mayor incremento en proporción de grano de 121 a 128 correspondió
con una disminución del porcentaje de tallo en ese mismo lapso.
La proporción de espiga no fue afectada por los días a cosecha, pero sí se detectaron
diferencias entre híbridos (P<0.01) que pueden ser no trascendentales en la composición total
de la planta por su baja proporción a la MS total. El porcentaje de olote no fue afectado por
293
los días a cosecha o híbrido y se mantuvo relativamente constante al promediar en 6.5 ±

0.3 % de la MS total. La proporción de brácteas exhibió una respuesta lineal (P<0.01) al
decrecer a razón de 0.3 unidades porcentuales entre cada cosecha; también se detectó
diferencia entre híbridos (P<0.01) y fue mayor en H1 y H3 comparado a los híbridos H2 y
H4 (7.7 y 8.1 vs 6.8 y 66 %, respectivamente). Los híbridos H1 y H3 con mayor proporción
de brácteas también tuvieron mayor acumulación de grano.
Contenido y rendimiento de MS de planta completa
La interacción entre híbrido y días a cosecha afectó el contenido de MS (P<0.01), como se

muestra en la Figura 1. Los híbridos H3 y H2 fueron los que tuvieron en las cuatro cosechas
el mayor y menor contenido de MS, respectivamente; en tanto que el híbrido H1 exhibió una
acumulación de MS casi lineal e intermedia entre H3 y H2. En contraste, el híbrido H4 mostró
mayor variación en acumulación de MS entre cada cosecha. Esas discrepancias pueden estar
asociadas mayormente a la acumulación de grano, pero también podría ser que el carácter
stay-green (del inglés ‘que permanece verde’) de cada híbrido para conservar la humedad
(principalmente en los tallos) afectara el contenido de MS(11). La acumulación de MS se
incrementó linealmente (P<0.01) a razón de 3 unidades porcentuales semanales equivalentes
a 0.4 % por día (Cuadro 1). Se ha reportado que la acumulación de MS es de alrededor de
0.7 a 1.0 % por día en condiciones templadas(12,13). En el presente estudio, el riego por goteo
y la distribución regular de lluvias registrada en el ciclo, podría haber ayudado a mantener
constante la humedad en el suelo y reducir la pérdida de humedad de la planta.
Figura 1: Contenido de materia seca (MS, %) en el forraje de cuatro híbridos de maíz (H1=
DK-4018, H2= Noble, H3= Antílope y H4= XR-49) cultivados en condiciones de riego y
cosechados a 121, 128, 135 y 142 días después de la siembra
abcdfghi
Medias con diferente literal difieren estadísticamente (P≤0.05).
294
La producción de MS se incrementó linealmente (P<0.01) a razón de 2.1 t ha-1 por semana,

pero no hubo efecto de híbrido pese a la interacción detectada en el contenido de MS. El
aumento en producción de MS se debió principalmente a la acumulación de grano, ya que
fue el único componente que incrementó en proporción a la MS total con los días a cosecha.
La producción de grano (t ha-1) se incrementó linealmente con los días a cosecha (P<0.01) y
fue de 8.9, 10.3, 12.6 y 14.6 t ha-1 a los 121, 128, 135 y 142 días a cosecha, respectivamente;
pero no se detectó efecto de híbrido o su interacción con los días a cosecha.
Composición química
Con la excepción del contenido de PC y EE, las demás variables bromatológicas se afectaron
por los días a cosecha e híbrido (Cuadro 2). Los contenidos de PC y EE se mantuvieron
dentro de los rangos normales y relativamente estables, con diferencias significativas entre
híbridos, pero éstas fueron mínimas. En contraste, los valores de FDN, FDA, CNF y almidón
difirieron en mayor grado con los días a cosecha y entre híbridos. El contenido de FDN
disminuyó linealmente (P<0.01) a razón de 1.6 unidades porcentuales entre cada cosecha;
mientras que la proporción de FDA se incrementó linealmente (P<0.01) a razón de 0.9
unidades porcentuales por semana. También se detectaron diferencias entre híbridos para los
contenidos de FDN y FDA (ambos P<0.01), en donde los híbridos H3 y H4 acumularon
menor porcentaje de FDN y FDA que H1 y H2 (Cuadro 2). Estos hallazgos difieren de lo
reportado en un estudio local en el cual la FDN y FDA se redujeron alrededor de 3.1 y 1.0
unidades porcentuales, respectivamente, en un lapso de 10 días(14). En otra investigación en
donde se realizaron cuatro cosechas a similar contenido de MS, también se reportó una
reducción de FDN y FDA; lo cual se atribuyó a la dilución de estos componentes por el
aumento en porcentaje de grano(9). En el presente trabajo, se especula que la baja altura de
corte (15 cm) a la que se cosechó pudo haber influido en tener más celulosa a expensas de
hemi-celulosa; lo cual ha sido documentado en otros trabajos en los que el tallo más bajo
acumula más FDA y lignina(15,16).
295
Cuadro 2: Composición química de la materia seca (MS) en planta completa de maíz de

cuatro híbridos cosechados a diferentes días después de la siembra (DDS)
% MS1
ENL
PC FDN FDA ALM CNF EE CEN
Mcal kg-1
DDS2
121 8.0 52.1A 22.5D 19.8D 30.9D 2.4 6.6A 1.49D
128 7.8 49.9B 24.2C 20.9C 33.4C 2.6 6.3A 1.51C
135 7.5 48.3C 24.8B 23.2B 35.1B 2.8 6.3A 1.52B
142 7.9 45.6D 25.9A 25.4A 38.1A 2.8 5.6B 1.56A
Híbrido3
H1 7.6c 49.5a 25.1a 20.6d 33.6b 2.8b 6.5a 1.51b
H2 7.3d 49.4a 25.0a 21.5c 34.5ab 2.2d 6.6a 1.50c
H3 7.9b 48.7b 23.7b 25.2a 34.5a 3.0a 5.9b 1.54a
H4 8.5a 48.2b 23.7b 22.0b 34.7a 2.7c 5.9b 1.53a
EEM 0.020 0.246 0.062 0.034 0.286 0.022 0.064 0.006
DDS NS L** L** L** L** NS Q* L*
Híbrido < 0.01 < 0.01 < 0.01 < 0.01 0.042 < 0.01 < 0.01 < 0.01
D×H 0.610 0.054 0.201 < 0.01 0.072 < 0.01 < 0.01 0.060
1
Expresado en % de materia seca (MS) total de planta completa, a menos que se indique lo contrario.
PC= proteína cruda, FDN= fibra detergente neutro, FDA= fibra detergente ácido, ALM= almidón, CNF=
carbohidratos no fibrosos, EE= extracto etéreo, CEN= cenizas; ENL= energía neta de lactancia calculada con
la composición química aquí presentada y digestibilidad de la FDN a 48 h (Eq. 2.11; NRC, 2001).
2
3
Híbrido: (H1= DK-4018; H2= Noble; H3= Antílope; H4= XR-49).
EEM= error estándar de la media; DDS= respuesta de días a cosecha lineales (L) o cuadráticos (Q) denotados
por: *0.01 < P≤0.05 y **(P<0.01), D × H = interacción entre DDS e híbrido, NS= no significativo.
ABC
Medias con diferente literal en mayúscula difieren estadísticamente en DDS (P≤0.05)
abc
Medias con diferente literal en minúscula difieren estadísticamente entre híbridos (P≤0.05).
El contenido de CNF se incrementó linealmente (P<0.01) a razón de 1.8 unidades

porcentuales por semana. El aumento en CNF fue inversamente proporcional al decremento
en FDN. Aunque hubo diferencias en CNF entre híbridos (P<0.01), éstas fueron mínimas de
0.9 al 1.1 % y solo difirió el híbrido H1 con el menor contenido de CNF. En el presente
estudio, los valores obtenidos de CNF a los 135 o 142 días a cosecha fueron inferiores a los
reportados en otras investigaciones a similares días a cosecha(9,14). La acumulación de
almidón fue afectada por la interacción entre días a cosecha e híbrido (P<0.01); el híbrido
H3 superó consistentemente a los demás materiales a los 128, 135 y 142 días a cosecha,
excepto a los 121 días a cosecha, cuando el contenido de almidón difirió levemente entre
híbridos (Figura 2). Lo anterior podría estar relacionado a la variabilidad observada en
acumulación de MS y de grano que afecta la síntesis de almidón en el grano(17). En días a
296
cosecha, se detectó un efecto lineal (P<0.01) en la acumulación de almidón, el cual se

incrementó a razón de 1.4 unidades entre cosecha.
Figura 2: Contenido de almidón en la materia seca (MS) del forraje de cuatro híbridos de
maíz (H1= DK-4018, H2= Noble, H3= Antílope y H4= XR-49) cultivados en condiciones
de riego y cosechados a 121, 128, 135 y 142 días post-siembra
abcdfg
Medias con diferente literal difieren estadísticamente (P≤0.05).
Digestibilidad
En el Cuadro 3 se presentan los parámetros de digestibilidad evaluados a diferente tiempo de

incubación in situ. No se detectaron interacciones entre híbrido y días a cosecha para ninguno
de los parámetros evaluados. Contrario a lo esperado, los días a cosecha no afectaron ni
digestibilidad de la MS, la digestibilidad de la FDN (DFDN) y tampoco la del almidón. Estos
hallazgos difieren de lo reportado en otros estudios en los que la DFDN a 36 o 48 h disminuye
al retrasar los días a cosecha y la madurez de la planta(14,18). Por otra parte, los valores de
DFDN aquí reportados, son inferiores a los reportados en otros trabajos locales utilizando el
mismo método in situ y tiempo de incubación(14,19). Por otra parte, la digestibilidad de la MS
y DFDN se afectaron por el híbrido (P=0.02 y P=0.01, respectivamente). El híbrido H1 que
tuvo la mayor digestibilidad de MS también obtuvo la superior DFDN. El incremento en
DMS se asocia con la acumulación de grano, mientras que la disminución se atribuye a una
menor DFDN(9,20). Sin embargo, en el presente estudio, la mayor acumulación de grano del
híbrido H3 no compensó su menor digestibilidad de la FDN.
297
Cuadro 3: Digestibilidad in situ de la materia seca, fibra detergente neutro y almidón de

cuatro híbridos de maíz cosechados a diferentes días después de la siembra (DDS)
Digestibilidad in situ
DMS48 DFDN48 uFDN120 DAL12 DAL24
% MS % FDN % FDN % almidón % almidón
DDS1
121 59.6 32.2 47.3 46.9 96.7
128 59.0 30.1 47.6 47.0 95.6
135 60.2 30.2 48.8 46.6 94.5
142 60.7 30.0 49.3 44.6 94.4
Híbrido2
H1 62.0a 34.2a 47.1 43.2c 96.9
H2 57.9c 30.5ab 49.6 48.6a 95.3
H3 60.0b 29.6b 49.2 46.8b 93.8
H4 59.5b 28.2b 48.2 46.5b 95.1
EEM 1.600 1.130 1.530 1.230 1.620
DDS NS NS NS NS NS
Híbrido 0.021 0.041 0.257 0.014 0.265
D×H 0.140 0.072 0.128 0.124 0.202
1
2
Híbrido: (H1: DK-4018; H2: Noble; H3: Antílope; H4: XR-49).
DMS48= digestibilidad de la materia seca (MS) a 48 h de incubación, DFDN48= digestibilidad de la fibra
detergente neutro (FDN) a 48 h de incubación, uFDN120= FDN no digestible a 120 h de incubación, DAL12=
digestibilidad del almidón a 12 h de incubación, DAL24= digestibilidad del almidón a 24 h de incubación.
EEM= error estándar de la media; DDS= efectos de días a cosecha lineales (L) o cuadráticos (Q) denotados
por: *0.01 < P≤0.05 y **(P<0.01), D × H= interacción entre DDS e híbrido.
abc
Medias con diferente literal difieren (P≤0.05).
La fracción de FDN no digestible a 120 h (uFDN) no difirió entre días a cosecha ni entre
híbridos, y las medias fueron de 48.2 ± 0.9 y 48.2 ±1.4 %, respectivamente. En el presente
estudio, los valores de uFDN fueron hasta 10 unidades mayores a la reportada en otras
investigaciones(18,19). Un alto valor de uFDN se asocia con fracciones de fibra lignificadas
principalmente de la base del tallo; en donde se acumula más lignina con la senescencia de
la planta y aumento en contenido de MS(19,20,21). Así pues, es posible que los bajos valores de
uFDN encontrados en este trabajo se asocien con la baja la altura de corte utilizada en el
presente estudio comparado con trabajos antes citados (15 vs 25 cm, respectivamente) y otro
local utilizando hasta 40 cm de altura de corte(22). Finalmente, la digestibilidad del almidón
a 12 o 24 h no fue afectada al avanzar en días a cosecha, y solamente se detectó un efecto de
híbrido (P=0.01) en la digestibilidad del almidón a 12 h. Aunque todos los híbridos utilizados
fueron de grano semi-dentado, es posible que el gradiente de vitreosidad al madurarse el
grano afectara la digestibilidad del almidón a 12 h y éste quedara sin efecto a las 24 h(23).
298
En el presente estudio, la acumulación de grano y contenido de MS se incrementaron al

retrasar los días a cosecha y estuvieron influenciados por el efecto del híbrido. Sin embargo,
el rendimiento de MS no fue afectado por el híbrido y solo se incrementó con los días a
cosecha. El contenido de FDN disminuyó y el de almidón se incrementó al avanzar en días a
cosecha, pero este factor no afectó los parámetros evaluados de digestibilidad. En general, se
pude maximizar el rendimiento de MS y acumulación de grano al retrasar hasta 142 días a
cosecha sin afectarse la digestibilidad de la FDN, pero es necesario explorar algunas
estrategias agronómicas a la cosecha para reducir el valor de la uFDN.
Agradecimientos
Al CONAHCyT el apoyo otorgado al primer autor para llevar a cabo sus estudios de
posgrado. Un agradecimiento a Proteína Animal S.A. de C.V (PROAN), a la Unión de
Cooperativas de Consumo Alteñas S.C. de R.L. (UCCA) y al Instituto Nacional de
Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) quienes facilitaron los medios
financieros, técnicos y científicos para la realización del estudio. Asimismo, se agradece a la
Escuela Nacional de Lechería Sustentable S.P.R. de R.L. (ENLS) por el cuidado de las vacas
rumen-fistuladas utilizadas en el estudio de digestibilidad.
Literatura citada:
1. Reta SDG, Figueroa VU, Serrato CJS, Quiroga GHM, Gaytán MA, Cueto WJA. Potencial
forrajero y productividad del agua en patrones de cultivos alternativos. Rev Mex Cienc
Pecu 2015;6(2):153-170.
2. Santana OI. Impact of forage source and level in intensive dairy systems: whole-farm
nutrient balance, lactation performance, and feeding behavior [doctoral thesis].
Madison, Wisconsin, USA: University of Wisconsin-Madison; 2018.
3. Akins MS, Shaver RD. Influence of corn silage hybrid type on lactation performance by
Holstein dairy cows. J Dairy Sci 2014;(97):7811-7820.
4. SIAP. Sistema de Información Agroalimentaria y Pesquera. Producción Agrícola y

Ganadera. México. Consultado 15 Feb, 2023.
5. Martínez-García CD, Rayas-Amor AA, García-Martínez A, Estrada-Flores JG, Arriaga-

Jordan CM. Small-scale dairy producers’ intention to use corn silage and the role of
socioeconomic and socio-psychological factors in decision making. Trop SubTrop
Agroecosyst 2021;(24):1-16.
299
6. Ferrareto LF, Shaver RD, Luck BD. Silage review: Recent advances and future
technologies for whole-plant and fractioned corn silage harvesting. J Dairy Sci
2018;(101):3937-3951.
7. Martin NP, Ruselle MP, Powell JM, Sniffen CJ, Smith SI, Tricarico JM, Grant RJ. Invited
review: Sustainable forage and grain crop production for the US dairy industry. J Dairy
Sci 2017;(100):9479-9494.
8. Bal MA, Shaver RD, Joveile HA, Coors JG, Lauer JG. Corn silage hybrid effects on intake,
digestion, and milk production by dairy cows. J Dairy Sci 2000;(83):2849-2858.
9. Hatew B, Bannink A, van Laar H, de Jonge LH, Dijkstra J. Increasing harvest maturity of
whole-plant corn silage reduces methane emission of lactating dairy cows. J Dairy Sci
2016;(99):354-368.
10. Hall MB. Determination of dietary starch in animal feeds and pet food by an enzymatic-
colorimetric method: collaborative study. J AOAC Intl 2015;98(2):397-409.
11. Arriola KG, Kim SC, Huisden CM, Adesogan AT. Stay-green ranking and maturity of
corn hybrids: 1. Effects on dry matter yield, nutritional value, fermentation
characteristics, and aerobic stability of silage hybrids in Florida. J Dairy Sci 2012;
(95):964-974.
12. Amador AL, Boshcini CF. Fenología productiva y nutricional de maíz para la producción
de forraje [nota técnica]. Agronomía Mesoam 2000;11(1):171-177.
13. The Ohio State University – Agronomic Crops Network. Corn silage harvest timing
[newsletter] Columbus, Ohio, USA 2020. https://agcrops.osu.edu/newsletter/corn-
newsletter/2020-28/corn-silage-harvest-timing.
14. Santana OI, Sánchez-Duarte JI, Granados NJA, Peña RA, Ochoa ME. Rendimiento,
composición química y cinética de degradación ruminal del forraje de híbridos de maíz
cultivados en dos ambientes agroclimáticos [resumen]. Reunión nacional de
investigación pecuaria. Ciudad de México. 2021:230-232.
http://reunionescientificas2021.inifap.gob.mx/.
15. Bernard JK, West JW, Trammell DS, Cross GH. Influence of corn variety and cutting
height on nutritive value of silage fed to lactating dairy cows. J Dairy Sci 2004;
(87):2172-2176.
16. Der Bedrosian MC, Nestor KE, Kung L Jr. The effects of hybrid, maturity, and length of
storage on the composition and nutritive value of corn silage. J Dairy Sci 2012;
(95):5115-5126.
300
17. Kosgey JR, Moot D, Fletcher AL, McKenzie BA. Dry matter accumulation and post-
silking N economy of ‘stay-green’ maize (Zea mays L.) hybrids. European J Agron
2013;51(10):43-52.
18. Ferrareto LF, Shaver RD. Effects of whole-plant corn silage hybrid type on intake,
digestion, ruminal fermentation, and lactation performance by dairy cows through a
meta-analysis. J Dairy Sci 2015;(98):2662-2675.
19. Bender RW, Cook DE, Combs DK. Comparison of in situ versus in vitro methods of fiber
digestion at 120 and 288 hours to quantify the indigestible neutral detergent fiber
fraction of corn silage samples. J Dairy Sci 2016;(99):5394-5400.
20. Weiss WP, Wyatt DJ. Effect of corn silage hybrid and metabolizable protein supply on
nitrogen metabolism of lactating dairy cows. J Dairy Sci 2006;(89):1644-1653.
21. González CF, Peña RA, Núñez HG, Jiménez GCA. Efecto de la densidad y altura de corte
en el rendimiento y calidad del forraje de maíz. Rev Fitotec Mex 2005;28(4):393-397.
22. Santana OI, Peña RA, Sánchez-Duarte JI, Reyes-González A. Effects of tillage system
and cutting height at harvest on dry matter yield, chemical composition, and digestibility
of forage maize. J Dairy Sci 2021;(104):246-247.
23. Philippeau C, Michalet-Doreau B. Influence of genotype and ensiling of corn grain on in

situ degradation of starch in the rumen. J Dairy Sci 1998;(81):2178-2184.
301
Artículo
Análisis por microscopía electrónica y difracción de rayos X de

enterolitos de equinos en el valle de Aburrá, Antioquia, Colombia
Sergio Andrés Vélez Gil a

Juan José Patiño Marulanda a
José Ramón Martínez Aranzales a*
a
Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. Facultad de Ciencias Agrarias.
Escuela de Medicina Veterinaria. Línea de Investigación en Medicina y Cirugía Equina
– LIMCE, Grupo de Investigación Centauro. Medellín, Colombia.
* Autor de correspondência: jose.martinez@udea.edu.co
Resumen:
El objetivo de este estudio fue determinar la composición mineralógica de enterolitos de
equinos del Valle de Aburrá, Antioquia, Colombia. Muestras de ocho enterolitos de
ocho caballos, fueron sometidas a análisis por Difracción de Rayos X Semicuantitativo
(DRX) y microscopía electrónica de transmisión y barrido (METB). La METB de los
enterolitos analizados reportó carbono, oxígeno, fósforo, magnesio, calcio, silicio,
potasio, bromo, hierro, azufre y aluminio. A través de DRX se identificó estruvita,
newberyta, kyanita, quartz low, actinolita, nitratina, cordierita, vivianita. Ambas
técnicas empleadas en el análisis de los enterolitos se correlacionaron al coincidir los
compuestos minerales, con los elementos químicos determinados. Los principales
componentes minerales de los enterolitos fueron fosfatos de magnesio, siendo la
estruvita y la newberyta los más comunes.
Palabras clave: Cólico, Enterolitiasis, Equino, Estruvita.
Introducción
Los enterolitos son concreciones derivados de precipitaciones de minerales alrededor de
un núcleo o nido de material orgánico o inorgánico, localizado en el tracto
gastrointestinal(1,2). Estos cuerpos extraños poseen diversas formas, siendo los de
302
conformación esférica o tetraédrica e irregulares los más comunes, con diferentes

tamaños y pesos(3). Se han determinado regiones geográficas con alta predisposición a la
formación de enterolitos debido a los componentes minerales específicos del suelo, del
agua y especies vegetales(2-8).
Factores de riesgo como las fuentes de agua y elevado consumo de heno de alfalfa con
altos niveles de magnesio, nitrógeno y fosforo en la dieta, pueden contribuir a la
formación de enterolitos, ya que la estruvita conformada por estos minerales predispone
a su formación(9). La alfalfa facilita la formación de óxido de magnesio al promover un
pH alcalino, que favorece las condiciones para la deposición y formación de enterolitos;
de allí que esta leguminosa en la dieta de los caballos se describe como un posible factor
de riesgo. Entre otros factores involucrados se reportan, el ambiente, pH intestinal,
hipomotilidad y la presencia de núcleos que hacen posible la formación de estos cuerpos
extraños(1,8,10).
Además de los factores predisponentes exógenos, se describen factores endógenos como

la raza, sexo, edad y particularidades fisiológicas de los caballos para la presentación de
enterolitos y fitobezoares(4,9). Se reporta, por ejemplo, caballos con 15 años de edad
tuvieron enterolitiasis en el colon mayor y de 13 años en el colon menor(3); sin embargo,
también se reportan en animales de todas las edades(2,4), aunque es menos común en
animales jóvenes por el tiempo requerido para su formación(7).
La velocidad de formación de los enterolitos en el tracto intestinal es variable, ya que se

relaciona con particularidades del microambiente luminal del colon, tipo de
alimentación, principalmente concentrado y manejo en confinamiento(8,9,10), forma del
crecimiento a partir del núcleo y presencia de minerales y elementos traza(11). Las
alteraciones en el pH intestinal pueden contribuir tanto en la formación como en la
disolución de los enterolitos, afectando de esta manera el tiempo de formación(1). Ante
estas situaciones, se requieren estudios encaminados a identificar y determinar la
participación de factores predisponentes para establecer medidas preventivas adecuadas
y evitar la solución quirúrgica como última instancia(12). Por tal motivo, este estudio
tuvo como objetivo evaluar la composición mineralógica a través de microscopía
electrónica (elementos químicos) y difracción de rayos X (compuestos químicos) de
enterolitos obtenidos de caballos en Colombia.
Material y métodos
Se utilizaron enterolitos recolectados (extracción quirúrgica y excreción espontánea) de
equinos (caballo Criollo colombiano y Silla argentina) con edades entre los 12 y 16
años, con alimentación a base de concentrado comercial, heno de Angleton (Dichantium
aristatum), sal y agua a voluntad, ubicados en el Valle de Aburrá, Antioquia, Colombia.
Una vez registrados fotográficamente, se pesaron y se clasificaron por aspecto, forma y
tamaño; para posteriormente fragmentarlos con sierra eléctrica sinfín, permitiendo
identificar su nido o núcleo central. Los cortes facilitaron la evaluación del color y
características de la arquitectura interna como la textura y la porosidad. Se analizaron
ocho muestras de enterolitos de igual número de caballos en laboratorios especializados
en mineralogía, cristalografía o en caracterización de materiales; a través de la técnica
de difracción de rayos X y por microscopía electrónica de transmisión y barrido
(METB).
303
Fragmentos de enterolitos se procesaron para obtener su pulverización e

inmediatamente ser colocados en el cristal de quarzo para el análisis de composición
mineralógica, a través de la técnica de difracción de rayos X semicuantitativo (DRX)
(Empyrean® Serie II – Alpha 1, Modelo 2012, Madrid, Spain). El análisis de las fases
cristalinas y cuantificación, se realizó con el software High Score Plus y base de datos
PDF-4-2012, ICSD, para la identificación de fases. Con la configuración de reflexión
estándar, ángulo 2ᶿ – 5-80°, paso: 0.0263°, tiempo: 46.359 seg. La identificación de los
minerales se obtuvo por la comparación de los patrones de difracciones de las muestras
de enterolitos con patrones estándares.
Por otro lado, muestras de los enterolitos se cortaron en láminas que fueron pulidas por
ambos lados, para posteriormente deshidratarse en placa de calor y preparadas para
procedimiento de rutina para ser examinadas con METB (Tecnai® G2 F20 de FEI),
acoplado a un rayo X espectroscópico dispersivo, para el escaneo del material de
estudio.
Los datos fueron tabulados y sistematizados en planillas de MS Excel, analizados con

estadística descriptiva y presentados en tablas de frecuencia con reportes en porcentajes
de los elementos y compuestos minerales en la composición de cada una de las muestras
de enterolitos. Este estudio fue aprobado por el Comité de Ética para la
Experimentación con Animales (CEEA) de la Universidad de Antioquia, Medellín –
Colombia (protocolo No. 1062016).
Resultados
El tamaño, forma y textura de los enterolitos recolectados se muestran en la Figura 1.
Predominaron las formas esféricas, poliédricas e irregulares con superficies lisas,
ásperas y porosas. La figura muestra, además, la textura macroscópica y por
microscopía electrónica de algunos enterolitos. Los enterolitos presentaron tamaños
entre 5 a 15 cm, peso de 664.14 ± 385.01 g (máximo 1,157 g; mínimo: 127 g). Por otro
lado, se identificó material de origen vegetal (fibra y semillas) en todos los núcleos de
los enterolitos estudiados, al fragmentarlos con la sierra.
304
Figura 1: Enterolitos obtenidos de equinos
a) Forma, tamaño y textura de enterolitos. b) Imagen de microscopía electrónica de enterolitos, según la

textura y conformación de los cristales de estruvita.
Los elementos químicos en porcentajes composicional reportados durante el análisis de

cada enterolito por METB se muestran en el Cuadro 1. Los elementos con mayor
porcentaje fueron el carbono (C) 46.06 %, oxígeno (O) 26.85 %, fósforo (P) 11.55 %,
magnesio (Mg) 5.97 % y calcio (Ca) 3.71 %, habiendo minerales como silicio (Si)
2.74 %, potasio (K) 1.24 %, bromo (Br) 0.35 %, hierro (Fe) 0.71 %, azufre (S) 0.61 % y
aluminio (Al) 0.17 %. La presencia de estos elementos varió entre los enterolitos, sobre
todo los elementos considerados como trazas.
Cuadro 1: Composición porcentual de elementos minerales de enterolitos de ocho

caballos procedentes del Valle de Aburrá, Antioquia, Colombia, analizado por
microscopía electrónica de transmisión y de barrido (METB)
Enterolito Elemento (%)
C O P Mg Ca Si K Br Fe S Al
1 31.86 21.07 32.46 12.32 0 0 2.29 0 0 0 0
2 38.07 30.61 11.32 2.56 13.96 2.88 0.60 0 0 0 0
3 57.46 24.00 3.27 1.27 4.12 4.37 1.35 0 1.98 1.48 0.71
4 27.16 27.22 30.18 13.29 0 0 2.15 0 0 0 0
5 61.81 23.79 1.18 0 1.18 9.37 0 2.66 0 0 0
6 32.56 30,45 7.13 11.23 5.21 3,56 2.34 0 3.45 3.40 0.67
7 63.45 27.04 2.34 4.23 1.56 1.23 0 0.15 0 0 0
8 56.12 30.67 4.56 2.89 3.67 0.56 1.23 0 0.30 0 0
Los compuestos determinados en cada enterolito por el análisis de DRX se muestran en

el Cuadro 2. Los compuestos minerales con la mayor concentración fueron estruvita
(fosfato amónico de magnesio hexahidrato [MgNH4PO4-6H20]) 78.68 %, newberyta
(fosfato ácido de magnesio) 11.23 %, kyanita (silicato de aluminio) 3.18 %, quartz low
(óxido de silicio) 2.36 %, actinolita (inosilicato) 2.15 %, nitratina (nitrato de sodio)
1.45 %, cordierita, (ciclocilicado de magnesio) 0.46 %, vivianita, (fosfato de hierro
305
hidratado) 0.45 %. Ninguna de las muestras estuvo compuesta por más de cinco de los
compuestos encontrados.
Cuadro 2: Concentración porcentual de compuestos minerales de enterolitos de

caballos procedentes del Valle de Aburrá, Antioquia, Colombia, analizado por
difracción de rayos X (DRX)
Compuesto (%)
Enterolito Quartz
Estruvita Nitratina Newberyta Cordierita Actinolita Vivianita Kyanita
low
1 83.8 7.8 1.1 6.9 0.3 0 0 0
2 99.6 0 0.4 0 0 0 0 0
3 81.9 3.3 3.1 4.0 0 7.8 0 0
4 81.5 0 18.1 0.1 0 0.3 0 0
5 96.1 0 0.5 0 3.4 0 0 0
6 96.4 0 0 0 0 0 3.6 0
7 55.7 0 33.3 7.9 0 3.1 0 0
8 34.5 0.5 33.4 0 0 6.0 0 25.5
Discusión
La literatura reporta que los enterolitos en equinos, se forman principalmente por la
precipitación de estruvita, con aumentada presencia de Mg, nitratos, fosfatos y elevadas
concentraciones de cationes en un medio alcalino del colon(5,7,13). Además, elevadas
concentraciones de Mg en el colon del equino se han asociado con la dietas (> 50 %)
basadas en alfalfa y son considerados predisponentes a enterolitos; sin embargo, no
todos los caballos que se alimentan con alfalfa desarrollan cuadros de enterolitiasis,
indicando la presencia de otros factores inductores en la formación de estas
concreciones, como aspectos individuales, la hipomotilidad, flora bacteriana, dietas,
incapacidad buferante y calidad del agua; que pueden influir en el pH intestinal y
contenido mineral colónico(6,9,10).
En este estudio no se analizaron los factores de predisposición de formación de

enterolitos ni la evolución de los cuadros clínicos de los caballos diagnosticados con
enterolitiasis, siendo una limitante reconocida del presente trabajo, ya que no se puede
inferir sobre la participación de estos en la conformación de los enterolitos, tan solo se
describe la composición de estos. No obstante, los enterolitos provienen de una zona
geográfica del departamento Antioquia, Colombia; donde el suministro de alfalfa no es
común en la alimentación de los equinos y no hay un contexto desértico, contrastando
con reportes previos donde regiones del mundo con alta oferta de alfalfa y en suelos
arenosos se han señalado con tener las mayores frecuencias de presentación de la
enterolitiasis(1-4,6,7), indicando que la génesis de los enterolitos puede ser multifactorial.
La variedad de forma, tamaño y textura, y la configuración de los nidos fueron similares

a otros reportes(13); sin embargo, a diferencia de otros trabajos, todos los nidos fueron
identificados, siendo el material vegetal predominante, difiriendo de otros estudios que
han descrito materiales diferentes al vegetal(1,9). No se pudo comprobar la presencia
única o múltiple de enterolitos, donde los esféricos se interpretan como presencia única
de cuerpos extraños y los poliédricos con presencia múltiple(14,15), ya que no se dispuso
de la información completa de los cuadros clínicos de los equinos.
306
La identificación de la estruvita como el compuesto mineral predominante en los

enterolitos es similar a otros estudios(6,7,13). Igualmente, la presencia de vivianita,
aunque en menor proporción en la composición, fue semejante a lo reportado por Hassel
et al(13). Sin embargo, la presencia de newberyta, kyanita, quartz low, actinolita,
nitratina y cordierita, elementos minerales y minerales trazas determinados por METB
(Cuadro 1) no ha sido reportado; sin embargo, no se puede inferir que sea una
característica de los enterolitos obtenidos de los animales de esta región geográfica,
dado el bajo número de muestras. Asimismo, es de resaltar el hallazgo de más de tres
compuestos en la mayoría de los enterolitos, a excepción del compuesto por estruvita y
vivianita.
Si bien se determinó la presencia de ocho compuestos en el grupo de enterolitos

seleccionados, no se encontró presencia de apatita (fosfato de Ca), coincidiendo con
Hassel et al(13), aunque se requiere un mayor número de muestras para confirmar este
hallazgo. Sin embargo, en caninos y felinos, los cálculos urinarios de estruvita se
pueden acompañar de cálculos de apatita(16,17), indicando condiciones especiales y de
interacción o substitución de iones que pueden influir en la cristalización de la apatita,
como es el caso del K y el Mg(18).
Con relación a los elementos mayores, la concentración de P, Mg, K, Ca y C orgánico y

los elementos trazas como Fe, coincidieron con las reportadas en los estudios
petrográficos y de mineralogía realizados por Rouff et al(11), en muestras de enterolitos
provenientes de regiones geográficas diferentes. Sin embargo, contrastaron con la
concentración de S, Si, Br, Al, que fueron reportada en este estudio, pero no se
determinaron la presencia de Zn y Mn. Adicionalmente, en ninguno de los estudios se
detectó cobre (Cu), a pesar de encontrarse en los análisis nutricionales del alimento de
los equinos, realizados por estos mismos autores(11). Por tanto, es posible que la
precipitación y cristalización de los compuestos minerales, no solo depende de la
saturación, sino también de la interacción de iones y condiciones de pH en el fluido del
colon(18). Con todo lo anterior, es posible plantearse como hipótesis, que la diferencia de
contextos y de sistemas de alimentación de los equinos, pueden afectar la saturación
iónica en el fluido del colon, lo que podría explicar en parte la cantidad de elementos
mayores y de trazas determinados en este trabajo.
A pesar de la oferta alimentaria y de la presencia en el fluido del colon de algunos

minerales, no forman compuestos o no se detectan en la composición de los enterolitos,
reforzando la hipótesis de la existencia de otros factores predisponentes que participan
en su formación y crecimiento(11,13,18). Sin embargo, es interesante que la estruvita sea el
mayor componente de los enterolitos analizados en varias partes del mundo, lo que
podría conllevar a analizar la existencia de una posible analogía con la formación de los
cálculos urinarios de estruvita, donde existe evidencia de participación de metabolismo
microbiano, más que, saturación mineral(19,20). No obstante, este proceso es complejo y
aún no existe evidencia de que suceda en el colon de los equinos(9,21).
El reconocimiento de los elementos trazas e impurezas orgánicas dentro la composición

de la estruvita es importante, debido a que mayor concentración de estos elementos,
mayor susceptibilidad de descomposición(11). Además, los cálculos de apatita de caninos
y felinos, son más resistentes que los de estruvita(16,17); sin embargo, estos son ausentes
en la enterolitiasis de los equinos. Por tanto, es posible considerar estrategias médicas
(disolventes) y de manipulación de dietas para la prevención de enterolitos, una vez que
307
los análisis mineralógicos mostraron altas impurezas de material orgánico y de

elementos trazas que los convierte susceptibles a la desintegración, ya que según la
composición puede ser viable el uso de disolventes como las bebidas carbonatadas tipo
Coca-Cola®(12).
Ambas técnicas (METB y DRX) empleadas en el análisis de los enterolitos se
correlacionaron al coincidir los compuestos minerales con los elementos químicos
determinados. En síntesis, los principales componentes minerales de los enterolitos
analizados, se constituyeron de fosfatos de Mg, siendo la estruvita y la newberyta los
más comunes, a diferencia de la vivianita que también se determinó, pero en una menor
proporción a lo reportado previamente(13). Igualmente, se reportaron otros compuestos
distribuidos en todas las muestras analizadas, sin embargo, se requiere estudios con un
mayor número de muestras y con información relevante de manejo, alimentación y
condición clínica asociada a la enterolitiasis de los animales, para determinar asociación
con la composición mineralógica de los enterolitos.
Agradecimientos
Este trabajo fue financiado con recursos del CODI de la Vicerrectoría de Investigación,
Universidad de Antioquia, Centro de investigación de la Facultad de Ciencias Agrarias
(CIAG) y Recursos de sostenibilidad 2019 – 2020 del Grupo Centauro.
Literatura citada:
1. Hassel DM. Enterolithiasis. Clin Tech Equine Pract 2002;1(3):143-147.
https://doi.org/10.1053/ctep.2002.35576.
2. Pérez L, Calderón VR, Rodríguez MA, Jacinto ME. Estudio recapitulativo de cinco
casos de enterolitiasis en caballos remitidos al hospital para équidos del DMZE
FMVZ-UNAM, durante 2003. Vet Méx 2006;37:223-238.
3. Pierce RL. Enteroliths and other foreign bodies. Vet Clin Equine 2009;25:329-340.
doi: 10.1016 / j.cveq.2009.04.010.
4. Cohen ND, Vontur CA, Rakestraw PC. Risk factors for enterolithiasis among
horses in Texas. J Am Vet Med Assoc 2000;216(11):1787-1794.
https://doi.org/10.2460/javma.2000.216.1787.
5. Hassel DM, Rakestraw PC, Gardner IA, Spier SJ, Snyder JR. Dietary risk factors
and colonic pH and mineral concentrations in horses with enterolithiasis. J Vet
Intern Med 2004;18:346-349. http://doi.org/10.1111/j.1939-1676.2004.tb02556.x.
6. House AM, Warren LK. Nutritional management of recurrent colic and colonic
impactions. Equine Vet Educ 2016;28:167-172. doi:10.1111/eve.12543.
7. Turek B, Witkowski M, Drewnowska O. Enterolithiasis in horses: analysis of 15
cases treated surgically in Saudi Arabia. Iran J Vet Res 2019;20(4):270-276.
308
8. Nardi KB, Barros AMC, Zoppa ALV, Silva LCL, Ambrósio AM, Hagen SCF, et
al. Large bowel obstruction by enteroliths and/or foreign bodies in domestic
equids: a retrospective study of cases seen from January 2003 to March 2020. Arq
Bras Med Vet Zootec 2022;74:83-92. http://dx.doi.org/10.1590/1678-4162-12442.
9. Hassel DM, Spiers SJ, Aldridge BM, Watnick M, Argenzio RA, Snyder JR.
Influence of diet and water supply on mineral content and pH within the large
intestine of horses with enterolithiasis. Vet J 2009;182:44-49.
doi:10.1016/j.tvjl.2008.05.016.
10. Hassel DM, Aldridge BM, Drake CM, Snyder JR. Evaluation of dietary and
management risk factors for enterolithiasis among horses in California. Res Vet Sci
2008;85(3):476-480. https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2008.03.001.
11. Rouff, AA, Lager GA, Arrue D, Jaynes J. Trace elements in struvite equine
enteroliths: concentration, speciation and influence of diet. J Trace Elem Med Biol
2018;45:23-30. https://doi.org/10.1016/j.jtemb.2017.09.019.
12. Vélez SAG, Patiño JJM, Martínez JRM. In vitro evaluation of the dissolving effect
of carbonated beverages (Coca-Cola®) and enzyme-based solutions on enteroliths
obtained from horses: pilot study. Braz J Vet Res Anim Sci 2021;58:1-7.
https://doi.org/10.11606/issn.1678-4456.bjvras.2021.182579.
13. Hassel DM, Schiffman P, Snyder JR. Petrographic and geochemic evaluation of
equine enteroliths. Am J Vet Res 2001;62(3):350-358.
https://10.2460/ajvr.2001.62.350.
14. Lloyd K, Hintz HF, Wheat JD, Schryver HF. Enteroliths in horses. Cornell Vet
1987;77:172- 186.
15. Bray RE. Enteroliths: feeding and management recommendations. J Equine Vet Sci
1995;15(11):474-478. https://doi.org/10.1016/S0737-0806(06)81820-4.
16. Neumann RD, Ruby AL, Ling GV, Schiffman PS, Johnson DL. Ultrastructure of
selected struvite-containing urinary calculi from cats. Am J Vet Res 1996a;57:12-
24.
17. Neumann RD, Ruby AL, Ling GV, Schiffman PS, Johnson DL. Ultrastructure of
selected struvite-containing urinary calculi from dogs. Am J Vet Res
1996b;57:1274-1287.
18. Legeros RZ, Legeros JP. Phosphate minerals in human tissues. In: Nriagu JO,
Moore PB, editors. Phosphate minerals. Springer-Verlag Inc (Berlin). 1984;31-385.
doi:10.107 / 978-3-642-61736-2_12.
19. Kramer G, Klingler HC, Steiner GE. Role of bacteria in the development of kidney
stones. Curr Opin Urol 2000;10:35-38. doi:10.1097/00042307-200001000-00009.
20. Prywer J, Torzewska A. Bacterially induced struvite growth from synthetic urine:
experimental and theoretical characterization of crystal morphology. Crys Growth
Des 2009;9(8):3538-3543. https://doi.org/10.1021/cg900281g.
21. Blue MG, Wittkopp RW. Clinical and structural features of equine enteroliths. J
Am Vet Med Assoc 1981;179:79-82.
309
Artículo
Prevalencia y factores de riesgo asociados a Cryptosporidium spp. en

bovinos de leche de Chiquinquirá (Colombia)
Diana M. Bulla-Castañeda a
Deisy J. Lancheros Buitrago a
Leneth B. Castañeda Sedano a
Rosa I. Higuera Piedrahita b
Martin O. Pulido-Medellin a*
a
Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia – UPTC. Grupo de Investigación en
Medicina Veterinaria y Zootecnia – GIDIMEVETZ. Tunja, Colombia.
b
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán,
Cuautitlán, México.
*Autor de correspondencia: martin.pulido@uptc.edu.co
Resumen:
La criptosporidiosis en una enfermedad que se caracteriza por generar episodios de diarrea

en bovinos alrededor del mundo causada por un parásito protozoario del género
Cryptosporidium spp. del phylum Apicomplexa y Familia Cryptosporiidae. Es responsable
de importantes pérdidas económicas, y sumado a esto, genera un impacto en la salud humana,
al poseer la capacidad de parasitar a humanos. El objetivo fue determinar la prevalencia y
factores de riesgo asociados a Cryptosporidium spp. en bovinos de Chiquinquirá (Colombia).
Se desarrolló un estudio descriptivo de corte transversal con muestreo aleatorio simple, en
donde se tuvo en cuenta un tamaño muestral de 1,044 bovinos, entre machos y hembras, de
diferentes razas, y grupos etarios con el programa estadístico WinEpi. Las muestras de
materia fecal se tomaron directamente del recto y procesadas mediante la técnica de Ziehl-
Neelsen modificada (ZN) para la identificación de ooquistes del parásito en el objetivo de
100X. Los datos se procesaron con el programa estadístico Epi Info®. Se encontró una
310
prevalencia general del 7.3 % (73/1000), las hembras, los bovinos de 2 a 4 años y los cruces
raciales fueron los más prevalentes. No se encontró asociación estadística significativa entre
la raza, edad y sexo de los individuos evaluados, y la positividad al protozoario (P≥0,05). La
compra de animales y las producciones de mayor tamaño se consideraron como factores de
riesgo para la parasitosis. Se deben diseñar e implementar planes de prevención y control del
protozoario basados en prácticas sanitarias que impidan la diseminación de los ooquistes que
se encuentran en materia fecal.
Palabras clave: Crypstoporidium spp., Criptosporidiosis, Bovinos.
Introducción
Cryptosporidium spp. es un parásito protozario, coccidiano, zoonótico, intracelular obligado

que forma parte del phylum Apicomplexa y familia Cryptosporiidae; el cual se encuentra
distribuido en todo el mundo(1-5). El parásito afecta el tracto gastrointestinal de especies de
vertebrados como bovinos, aves, pequeños rumiantes, roedores, caninos, felinos, conejos,
ardillas e incluso al hombre(6-9). Recientes reportes indican que existen más de 40 especies
de Cryptosporidium spp. descritas, de las cuales C. parvum, C. bovis, C. ryanae y C.
andersoni se presentan de forma rutinaria en el ganado bovino(5).
Los parásitos de este género causan una enfermedad gastrointestinal grave conocida como
criptosporidiosis(7,8), que impacta tanto la salud humana como la sanidad animal(1,5,6). El
ganado, especialmente los terneros, han sido identificados como uno de los reservorios más
comunes de este protisto(1,4), siendo una de las principales causas de morbilidad y mortalidad
en terneros de 1 mes de edad o menos a nivel mundial(10). Sin embargo, existe una gran
variedad de hospedadores que pueden actuar como reservorios del parásito, lo que favorece
que Cryptosporidium spp. persista en el medio ambiente durante tiempos prolongados como
ooquistes, aumentando el riesgo de transmisión a los huéspedes susceptibles(6,7).
Las infecciones por Cryptosporidium spp. constituyen una carga sustancial para la salud
pública y son responsables de pérdidas económicas en los rebaños de ganado en todo el
mundo(11). Por lo tanto, la reducción de la enfermedad y el desprendimiento de ooquistes de
Cryptosporidium spp. se considera como un objetivo importante en las producciones
ganaderas, mediante la inhibición de la transmisión del protista a través del contacto directo
con animales infectados, o la ingestión de alimentos y agua contaminados con heces de
311
animales(9). El diagnóstico del protozoario se basa en la identificación de ooquistes del mismo

a nivel de laboratorio, en donde lo habitual es llevar a cabo una observación microscópica de
los ooquistes, aplicando a frotis fecales una tinción de Ziehl-Neelsen (ZN) con solución de
alcohol ácido, auramina con fenol o inmunofluorescente(12).
Las opciones terapéuticas disponibles para tratar la criptosporidiosis son limitadas(11). A

pesar del interés sustancial en este tipo de parásitos, el progreso en términos de desarrollo del
tratamiento y comprensión de la mayoría del ciclo de vida de este organismo inusual es
escaso(7). Hasta donde se sabe, en el Departamento de Boyacá no hay estudios recientes de
la identificación de ooquistes del parásito en materia fecal por microscopia, ni el análisis de
diferentes variables(13). Por consiguiente, el objetivo de la presente investigación fue
determinar la prevalencia y factores de riesgo asociados a Cryptosporidium spp. en bovinos
de Chiquinquirá (Colombia).
Material y métodos
Ubicación geográfica
Boyacá cuenta con cuatro municipios especializados en producción de leche (Chiquinquirá,

Caldas, San Miguel de Sema y Saboyá), alcanzando un volumen de 70,000 L diarios
derivados de aproximadamente 50,000 hembras bovinas destinadas a la producción láctea(14).
De acuerdo con los datos del gobierno nacional, la ganadería en Chiquinquirá representa un
renglón importante de la economía del municipio, que se encuentra situado a 5°36’48” N y a
0°15’21” de longitud meridiano de Bogotá, a una altitud de 2,000 a 3,200 msnm y una
temperatura promedio de 15 ºC(15).
Tamaño de muestra
Chiquinquirá para el año 2022 reportó 33,398 cabezas de ganado según el Censo Pecuario
Nacional del Instituto Colombiano Agropecuario (ICA)(16). Con base en los datos reportados
y siguiendo la fórmula obtenida del programa estadístico WinEpi, se determinó un tamaño
de muestra de 947 hembras y 47 machos bovinos de diversos grupos etarios y razas con
potencial lechero. Además, se tuvo en cuenta un intervalo de confianza del 95%, error
aceptado del 5%, una fracción de muestreo de 1.15% y una prevalencia esperada del 50 %.
𝑍 𝑎
2√𝑝(1−𝑝) 𝑍 2 𝛼/2 ∙ 𝑝(1 − 𝑝)
𝑛=( )=
𝐸 𝐸2
Dónde: n= tamaño de la muestra; E= error aceptado; p= valor esperado de la proporción; α=

probabilidad de cola.
312
Toma y procesamiento de muestras
Se tomaron entre 2 a 5 g de materia fecal directamente del recto mediante palpación rectal.
Las muestras fueron rotuladas y almacenadas en neveras de refrigeración, para ser
transportadas al Laboratorio de Parasitología Veterinaria de la Universidad Pedagógica y
Tecnológica de Colombia (UPTC) para su procesamiento. Para la identificación de ooquistes
de Cyptosporidium spp. en las heces de los bovinos se implementó la técnica de Ziehl
Neelsen modificada (ZN) o tinción en frío de Kinyoun. Se realizó un frotis delgado de
materia fecal en el portaobjetos, el cual se dejó secar al aire libre. Posteriormente, las láminas
se colocaron en gradillas de tinción en donde se colorearon durante 10 min con fucsina de
ZN. Luego, se realizó decoloración de las láminas durante 2 min con alcohol ácido de ZN y
se llevó a cabo un enjuague con agua de flujo lento. A continuación, las láminas se
suspendieron durante 6 min en azul de metileno de ZN y fue empleado un secado al aire libre.
Las láminas se examinaron microscópicamente con Objetivo 100x con aceite de inmersión).
Se consideraron como positivas aquellas muestras en las cuales los ooquistes de
Cryptosporidium spp. se tiñeron de rojo brillante(17).
La identificación de ooquistes de Cryptosporidium spp. en la materia fecal de los bovinos y

los datos obtenidos en la encuesta epidemiológica, fueron consolidados y filtrados. Dentro
de los factores evaluados, es importante mencionar que en cuanto a las prácticas de manejo,
se hace referencia a la ausencia o presencia del evento, hato grande fueron aquellos con más
de 10 animales en producción y los hatos pequeños con 10 o menos. En cuanto a las fuentes
de agua la única que proveía agua potable y tratada fue el acueducto. Los resultados se
analizaron con el programa estadístico Epi Info® versión 7.2.4.0.
La proporción de individuos afectados por Cryptosporidium spp y expuestos a los factores

que se evaluaron en el estudio, fueron comparados con la misma proporción de una población
no expuesta a ese factor para estimar las razones de prevalencia (RP). El RP se utilizó para
medir la asociación entre cryptosporidiosis y los factores causales hipotéticos, así como la
importancia de estas asociaciones mediante una prueba exacta de Fisher(18).
Los valores de RP superiores a 1 (intervalo de confianza inferior 95% < 1) y con P<0.05 se
consideraron como factores de riesgo, mientras que los valores de RP inferiores a 1 (intervalo
de confianza superior 95% < 1) y con P<0,05 fueron factores de protección. La variable
dependiente incluyó los resultados de ZN modificada; mientras que las variables
independientes fueron todas las variables determinantes establecidas en la encuesta
epidemiológica aplicada durante la toma de la muestra. Una vez establecidos estos factores,
se realizó una regresión logística(19).
313
Consideraciones éticas
El estudio se realizó de acuerdo con la Resolución 8430 del Ministerio de Salud y Protección
Social de Colombia, y la Ley 84 de 1989. Estas establecen las normas que son idóneas para
el bienestar de los animales durante la investigación. Asimismo, antes de la toma de las
muestras de sangre, se obtuvo la firma de consentimiento informado por parte de los
propietarios de los bovinos.
Resultados
Una prevalencia general de 7.3 % (73/1000) fue determinada en el municipio de

Chiquinquirá. Las hembras fueron más prevalentes que los machos con 7.39 (70/947) y
6.98 % (3/43), respectivamente. Los bovinos de 2 a 4 años y ejemplares de raza cruzada
tuvieron mayor presencia de ooquistes de Cryptosporidium spp. (Cuadro 1). No se encontró
asociación estadística significativa entre la raza, edad y género de los individuos evaluados,
y la positividad al protozoario (P≥0,05).
Cuadro 1: Prevalencia de Cryptosporidium spp. por grupo etario y raza en bovinos del
municipio de Chiquinquirá, Boyacá
Variable N Positivos Cryptosporidium spp. Prevalencia (%)
Grupos etarios
< 2 años 304 20 6.58
2-4 años 84 10 11.90
> 4 años 612 43 7.03
Razas
Ayrshire 138 11 7.97
Cruces 95 9 9.47
Holstein 767 53 6.91
En cuanto a las variables evaluadas, las prácticas de manejo como la presencia de ganado de
otros propietarios (P=0.0018), arriendo de pastos (P=0.0010) y la compra de animales
(P=0.0062) tuvieron asociación estadística significativa con la presentación del parásito en
los bovinos evaluados (Cuadro 2).
314
Cuadro 2: Análisis de las prácticas de manejo como posibles factores de riesgo asociados a
las infecciones por Cryptosporidium spp.
Intervalo de
Variable Categoría RP P-valor
confianza (95%)
Corral 0.9769 0.9416 - 1.0135 0.1234
Ganado de otros propietarios 0.9427 0.9136 - 1.0729 0.0018
Otras especies 0.9352 0.8351 - 1.0474 0.1113
Prácticas de
Arriendo de pastos 0.9455 0.9138 - 1.0783 0.0013
manejo
Compra de animales 1.0472 1.0118 - 1.0839 0.0062
Cercas dañadas 1.0056 0.9696 - 1.0430 0.4254
Desparasitación 0.9352 0.8351 - 1.0474 0.1113
Los resultados se presentan como razón de prevalencia (RP) e intervalo de confianza (IC) del 95%.
La diarrea presentó asociación estadística significativa con la presencia de ooquistes de

Cryptosporidium spp. en las muestras de materia fecal analizadas. El tamaño del hato tuvo
significancia estadística, en donde los hatos grandes se consideraron como posible factor de
riesgo y el hato pequeño se estableció como factor de protección para la presentación del
parásito. Por otra parte, al analizar la fuente de agua de consumo el acueducto y la quebrada,
presentaron asociación estadística significativa con la positividad del protozoario, además la
quebrada se estableció como posible factor de riesgo, mientras el acueducto fue factor de
protección (Cuadro 3).
Cuadro 3: Análisis de las manifestaciones clínicas, tamaño del hato y fuente de agua de
consumo como posibles factores de riesgo asociados a las infecciones por Cryptosporidium
spp.
Intervalo de
Variable Categoría RP P-valor
confianza (95%)
Manifestaciones Diarrea 0.9552 0.9208 - 1.0909 0.0078
clínicas Fiebre 0.9699 0.9366 - 1.0044 0.0545
Tamaño del hato Hato grande 1.051 1.0169 - 1.0863 0.0081
Hato pequeño 0.9515 0.9206 - 0.9834 0.0072
Fuente de agua Acueducto 0.9496 0.9175 - 0.9829 0.0023
Aljibe 0.9694 0.9364 - 1.0035 0.0657
Quebrada 1.0589 1.0122 - 1.1078 0.0041
Los resultados se presentan como razón de prevalencia (RP) e intervalo de confianza (IC) del 95%.
El análisis de las variables que se determinaron como posibles factores de riesgo mediante
regresión logística, permitió determinar que la compra de animales y aquellas unidades de
producción en donde hay más 10 animales, como factores de riesgo para la presentación de
ooquistes de Cryptosporidium spp. en los bovinos evaluados (Cuadro 4).
315
Cuadro 4: Análisis de variables como posibles factores de riesgo asociados a las

infecciones por Cryptosporidium spp
Variable Odds ratio ICI ICS P-valor
Compra de animales 2.252 1.3358 3.7965 0.0023
Hato grande 2.6677 1.2593 5.651 0.0104
Quebrada 1.5773 0.9484 2.6232 0.0791
Odds ratio= razón de probabilidades; ICI= intervalo de confianza inferior; ICS= intervalo de confianza
superior.
Discusión
La infección por protozoarios entéricos en el ganado puede representar una amenaza para la
productividad y la supervivencia de los bovinos, lo que genera impactos negativos en la
industria ganadera(20). En este grupo de patógenos que afectan la salud animal,
Cryptosporidium spp. es un parásito intracelular obligado que se transmite por vía fecal-oral
tras la ingestión de ooquistes que pueden contaminar, persistir y resistir la desinfección en el
agua y en los alimentos(21). La literatura publicada sobre el parásito es extensa,
proporcionando detalles de su distribución en la mayoría de las regiones del mundo(22). En
este sentido, se han reportado prevalencias de 52.2 % en Argelia(10), 16.2 % en Etiopia(4), 53
% en fincas de Letonia(23) y 64 % en bovinos muestreados en la región lagunera de México(24).
De la misma forma, a nivel nacional existen prevalencias del 22 % en la región Sabana Centro
(Cundinamarca)(25), 22 % y 7 % en Chiquinquirá(26,27), 48 % en bovinos de Boyacá(28) y el
diagnóstico microscópico reveló que 115 terneros (26.6 %) de 44 granjas (59.5 %) dieron
positivo en una área central de Colombia (Antioquia, Boyacá, Cundinamarca y Meta)(29), las
cuales se encuentran por arriba de la encontrada en el presente estudio. Las variaciones
reportadas se pueden presentar debido a las diferentes condiciones medioambientales, las
prácticas de manejo y el número de animales en las explotaciones, por lo que se debe
considerar el papel que tiene el medio ambiente en la contaminación directa e indirecta,
principalmente en lo que se relaciona con la acumulación de ooquistes en animales que se
encontraban previamente en el hato, y facilitan la ruta de transmisión fecal-oral de los
bovinos, pues puede modificar la prevalencia de infección del parásito(30).
En el presente estudio, los bovinos de 2 a 4 años tuvieron la mayor prevalencia del parásito,
lo cual difiere con lo reportado en África(6,10), Asia(20) y Suramérica(29) en donde se detectó
una mayor tasa de infección en ganado joven en comparación con los animales adultos. No
se encontró asociación estadística significativa con la edad de los bovinos (P≥0,05), lo cual
se relaciona con la prevalencia de la infección por Cryptosporidium en el ganado bovino de
316
Etiopía central(31), pero difiere con los datos obtenidos de bovinos de explotaciones lecheras
de Colombia(28), Estados Unidos(32) e India(2); dado que en las investigaciones se encontraron
asociación entre la edad y la excreción de ooquistes en materia fecal. Así mismo, la edad no
se consideró como un factor de riesgo para el protozoario en el presente estudio. No obstante,
los bovinos <12 meses de edad fueron los factores asociados a la excreción de ooquistes de
Cryptosporidium spp en Colombia(28). En este sentido, se debe tener en cuenta que los
terneros lactantes tienen mayor predisposición a adquirir la infección por el parásito; además,
la enfermedad clínica puede estar influenciada por el estado inmunitario del huésped(33).
Das et al(2) reportan que, existe significancia estadística entre la positividad a

Cryptosporidium spp. y el sexo de los bovinos, lo cual no se evidenció en el presente estudio;
sin embargo, en la prevalencia de la infección por Cryptosporidium en Etiopia(31) y Nigeria(6)
no se encontraron diferencias estadísticas significativas entre machos y hembras, lo cual se
relaciona con nuestros resultados. Por otra parte, los cruces raciales tuvieron la mayor
excreción de ooquistes del protozoario, sin existir una asociación estadística entre la raza de
bovinos con la presentación del parásito (P≥0,05), lo cual coincide con la ausencia de
relación reportada en la prevalencia de la infección en bovinos en Addis Abeba y sus
alrededores(31), que es probable se presente debido a la posibilidad del ganado de carne como
el de leche de ser infectados por el coccidiano(2).
Los factores de riesgo de Cryptosporidium spp. se asocian principalmente con el manejo y la

condición sanitaria de los animales(31) . La presencia de ganado de otros propietarios en los
hatos, el arriendo de pastos y la compra de animales, de los cuales no se conocía los
antecedentes sanitarios y de desparasitación, se asociaron a la presencia de ooquistes en las
muestras evaluadas (P≤0,05), esto debido a que la transmisión de la criptosporidiosis se debe
principalmente a las prácticas de manejo que permitan la diseminación que ooquistes que se
encuentran en el medio ambiente o en animales enfermos o huéspedes susceptibles. Del
mismo modo, la compra de animales se determinó como factor de riesgo para la presencia
del parásito, esto se puede presentar debido a que Cryptosporidium spp, no es específico del
huésped. Por tanto, un ambiente contaminado con ooquistes durante un brote en bovinos
puede dar lugar a la infección otras especies que posteriormente utilicen la misma zona de
pastoreo, además al desconocer los antecedentes sanitarios de los individuos puede aumentar
la posibilidad de transmisión del protozoario(2).
El tamaño del hato se asoció con la excreción de ooquistes de Cryptosporidium spp., en donde
las producciones de menor tamaño se consideraron como factor de protección y los hatos con
mayor cantidad de individuos se establecieron como factor de riesgo para la infección, lo que
concuerda con la asociación positiva entre la mayor densidad de población bovina con la
excreción fecal de Cryptosporidium spp en África(31), Asia(20), Europa(34) y Norteamerica(32).
Del mismo modo, la crianza individual de terneros disminuye la infección por el protozoo en
aproximadamente 2.5 veces en comparación con la crianza de terneros en grupo(31),
317
existiendo una diferencia en el desprendimiento de ooquistes entre los sistemas de

alojamiento, con una mayor prevalencia en los terneros mantenidos de manera grupal
comparado con el sistema individual. Sin embargo, dependerá de la edad de los animales(34);
esto demuestra la importancia que tienen las instalaciones utilizadas en las explotaciones
intensivas con mayores densidades de animales(29).
El consumo de agua de bebida proveniente del acueducto y de la quebrada presentó

significancia (P≤0,05), en donde el acueducto se estableció como un factor de protección
para la positividad al parásito. Explotaciones con fuentes de agua potable como pozos, ríos
o arroyos; adquirieron Cryptosporidium 2.4 y 2.9 veces más, en comparación con las granjas
que usan agua del grifo para proveer de agua a los bovinos(31). Así mismo, los hatos que
eliminan las aguas residuales al campo en comparación con las granjas que arrojan aguas
residuales a los pozos cercanos también podrían tener mayores posibilidades de padecer la
infección al protozoario(31). La infección por Cryptosporidium spp. tiene una asociación
significativa con los síntomas del animal infectado(2), de allí que la presentación de diarrea
en los individuos evaluados tuviera asociación significativa (P≤0,05). No obstante, estudios
previos indicaron que no hubo asociación entre la presencia de diarrea y desprendimiento de
ooquistes(6,34,35), así como una prevalencia ligeramente mayor en el ganado diarreico
comparado con el no diarreico(6). A pesar de esto, la tasa de infección por Crytosporidium
spp en Colombia(27,28) y Algeria(10) es mayor en animales que manifiestan diarrea comparada
con la de aquellos individuos que no la presentan, lo que concuerda con lo encontrado en
Chiquinquirá; destacándose que el riesgo de que el síntoma se presente en los bovinos puede
disminuir a medida que van alcanzando la edad adulta(23).
En la actualidad no existe en el mercado una vacuna o un fármaco para el tratamiento y

control de la criptosporidiosis en rumiantes, lo que dificulta su prevención. En este sentido,
es necesario implementar estrategias que permitan reducir la propagación de la infección en
los hatos, y en donde se incluyan buenas prácticas de manejo de la enfermedad, tales como
la separación de bovinos con diarrea, la limpieza y desinfección de las instalaciones antes de
la introducción de animales, el retiro y eliminación de materia fecal o basura húmeda, higiene
de comederos y bebederos, el desarrollo de estrategias para reducir la humedad en los hatos
así como el suministro adecuado de calostro a los recién nacidos(36).
Se encontró una prevalencia moderada de la infección por Cryptoporidium spp. en los

bovinos de Chiquinquirá, en donde las hembras, los bovinos de 2 a 4 años y los cruces raciales
fueron los más prevalentes, aunque la infección por el protozoario se presenta con mayor
frecuencia en terneros, los adultos pueden convertirse en fuente de diseminación del parásito,
por lo que su prevención y control debe ser primordial en los hatos. La compra de animales
318
y las producciones de mayor tamaño se consideraron como factores de riesgo para la

parasitosis; en este sentido, las prácticas sanitarias y de manejo deben ser ajustadas de tal
manera que en los sistemas extensivos y en aquellos en donde se permite el ingreso de
animales sin conocer antecedentes sanitarios, se minimice la excreción de ooquistes en
materia fecal.
Los autores del presente artículo declaran que no existe ningún tipo de conflicto de intereses,
ni ninguna relación económica, personal, política, interés financiero, ni académico que pueda
influir en el juicio de los mismos.
Literatura citada:
1. Mammeri M, Chevillot A, Chenafi I, Thomas M, Julien C, Vallée I, Polack B, Follet J,
Adjou K. Molecular characterization of Cryptosporidium isolates from diarrheal dairy
calves in France. Vet Parasitol Reg Stud Reports 2019;18:1–8.
2. Das K, Nair LV, Ghosal A, Sardar SK, Dutta S, Ganguly S. Genetic characterization
reveals evidence for an association between water contamination and zoonotic
transmission of a Cryptosporidium sp. from dairy cattle in West Bengal, India. Food
Waterborne Parasitol 2019;17:1–5.
3.Widmer G, Köster PC, Carmena D. Cryptosporidium hominis infections in non-human

animal species: revisiting the concept of host specificity. Int J Parasitol 2020;50:253–
262.
4. Seyoum-Tarekegn Z, Tigabu Y, Dejene H. Cryptosporidium infection in cattle and humans

in Ethiopia: A systematic review and meta-analysis. Parasite Epidemiol Control
2021;14:1-15.
5. Guy RA, Yanta CA, Bauman CA. Molecular identification of Cryptosporidium species in
Canadian post-weaned calves and adult dairy cattle. Vet Parasitol Reg Stud Reports
2022;34:1-7.
6. Olalekan Odeniran P, Oluwafemi Ademola I. Epidemiology of Cryptosporidium infection

in different hosts in Nigeria: A meta-analysis. Parasitol Int 2019;71:194–206.
7. Bones AJ, Jossé L, More C, Miller CN, Michaelis M, Tsaousis AD. Past and future trends
of Cryptosporidium in vitro research. Exp Parasitol 2019;196:28–37.
8. Putignani L. Cryptosporidium. In: Elsevier. Encyclopedia of Infection and Immunity

2022:450–462.
319
9. Guo Y, Ryan U, Feng Y, Xiao L. Emergence of zoonotic Cryptosporidium parvum in

China. Trends Parasitol 2022;38(4):335–343.
10. Ouakli N et al. Cryptosporidium-associated diarrhea in neonatal calves in Algeria. Vet

Parasitol Reg Stud Reports 2018;12:78–84.
11. Woolsey ID, Zeller WE, Blomstrand BM, Øines Ø, Enemark HL. Effects of selected
condensed tannins on Cryptosporidium parvum growth and proliferation in HCT-8 cell
cultures. Exp Parasitol 2022;241:1–6.
12. OIE. Office International des Epizooties. Criptosporidiosis. (2.4.13). Manual de la OIE
sobre animales terrestres. 2016:1-17.
13. Ballesteros CMF, Paramo MAP. Prevalencia de Cryptosporidium spp en terneros

menores de 30 días en el Valle de Ubate-Chiquinquira Colombia [Trabajo de pregrado].
Colombia, Bogotá. Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales U.D.C.A; 2019.
14. Castrillón FD. INFORME: Cuencas lecheras, motores de la producción nacional.

Contexto ganadero 2014. https://www.contextoganadero.com/ganaderia-
sostenible/informe-cuencas-lecheras-motores-de-la-produccion-nacional. Consultado:
Abr 20, 2023.
15. Chiquinquirá A. Información del municipio. https://www.chiquinquira-

boyaca.gov.co/MiMunicipio/Paginas/Informacion-del-Municipio.aspx 2023;
Consultado Abr 20, 2023.
16. ICA. (2022). Censo Pecuario Nacional. Censo Bovino en Colombia.

https://www.ica.gov.co/areas/pecuaria/servicios/epidemiologia-veterinaria/censos-
2016/censo-2018; Consultado Abr 20, 2023.
17. Muhammad Zaglool DA, Mohamed A, Wahid Khodari YA, Usman Farooq M. Crypto-
Giardia antigen rapid test versus conventional modified Ziehl-Neelsen acid-fast staining
method for diagnosis of cryptosporidiosis. Asian Pac J Trop Med 2013;63:212–215.
18. Thrusfield M. Veterinary Epidemiology. 2nd ed. New Jersey, USA: Editorial Blackwell
Publishing Ltd.; 2005.
19. Martin SW, Meek A, Willebreg P. Veterinary epidemiology: Principles and methods.
Zaragoza, España: Editorial Acribia S.A.; 1997.
20. Abdullah DA et al. Molecular detection and epidemiological risk factors associated with
Cryptosporidium infection among cattle in Peninsular Malaysia. Food Waterborne
Parasitol 2019;12:1–9.
320
21. Hagos B, Molestina RE. A simple alcohol-based method of oocyst inactivation for use in
the development of detection assays for Cryptosporidium. Food Waterborne Parasitol
2022;27:1–11.
22. Mahmoudi MR, Ongerth JE, Karanis P. Cryptosporidium and cryptosporidiosis: The
Asian perspective. Int J Hyg Environ Health 2017;220(7):1098–1109.
23. Deksne G, Mateusa M, Cvetkova S, Derbakova A, Keidāne D, Troell K, Schares G.

Prevalence, risk factor and diversity of Cryptosporidium in cattle in Latvia. Vet Parasitol
Reg Stud Reports 2022;28:1–11.
24. López TLL, López CO, Vázquez VC, Alvarado GOG, Vázquez AR, Rodríguez FH, et
al. Prevalencia de Cryptosporidium spp. en hatos lecheros de la región lagunera,
México. Rev Bio Cienc 2020;7(811):1–14.
25. Avendaño C, Amaya Á, Bayona M. Caracterización epidemiológica de la

criptosporidiosis en bovinos de la región Sabana Centro (Cundinamarca). Rev. U.D.C.A
Act Div Cient 2010;13(2):109–116.
26. Avendaño C, Quílez J, Sánchez-Acedo C. Prevalencia de Cryptosporidium en terneros

en el Valle de Ubaté – Chiquinquirá (Colombia). Rev U.D.C.A Act Div Cient
2010;13(1):41–47.
27. Montaño JS, Avendaño C. Contribución al conocimiento de la epidemiología de la

criptosporidiosis bovina en el Valle de Chiquinquirá. Rev U.D.C.A Act Div Cient
2012;15(2):391–398.
28. Pulido-Medellín MO, Andrade-Becerra RJ, Iván Rodríguez-Vivas R, Garcia-Corredor

DJ. Prevalencia y posibles factores de riesgo en la excreción de ooquistes de
Cryptosporidium spp en bovinos de Boyacá, Colombia. Rev Mex Cienc Pecu
2014;5(3):357–364.
29. Avendaño C, Ramo A, Vergara-Castiblanco C, Sánchez-Acedo C, Quílez J. Genetic

uniqueness of Cryptosporidium parvum from dairy calves in Colombia. Parasitol Res
2018;117(5):1317–1323.
30. Constancis C, Ravinet N, Bernard M, Lehebel A, Brisseau N, Chartier C. Rearing system

with nurse cows and risk factors for Cryptosporidium infection in organic dairy calves.
Prev Vet Med 2021;190:1–8.
31. Manyazewal A, Stomeo F, Pal M, Gezahegn M, Tesfaye M, Lucy M, Teklu W,

Getachewe T. Prevalence, risk factors and molecular characterization of
Cryptosporidium infection in cattle in Addis Ababa and its environs, Ethiopia. Vet
Parasitol Reg Stu Reports 2018;13:79–84.
321
32. Li X. et al. Statewide cross-sectional survey of Cryptosporidium and Giardia in

California cow-calf herds. Rangel Eco Management 2019;72:461–466.
33. Holzhausen I, Lendner M, Daugschies A. Bovine Cryptosporidium parvum field isolates

differ in cytopathogenicity in HCT-8 monolayers. Vet Parasitol 2019;273:67–70.
34. Åberg M, Emanuelson U, Troell K, Björkman C. Infection dynamics of Cryptosporidium

bovis and Cryptosporidium ryanae in a Swedish dairy herd. Vet Parasitol 2019;276S:1–
6.
35. Åberg M, Emanuelson U, Troell K, Björkman C. A single-cohort study of

Cryptosporidium bovis and Cryptosporidium ryanae in dairy cattle from birth to calving.
Vet Parasitol Reg Stu Reports 2020;20:1–5.
36. Russell S, Power M, Ens E. Cryptosporidium and Giardia in feral water buffalo (Bubalus
bubalis) in the South East Arnhem Land Indigenous Protected Area, Australia. Parasitol
Res 2020;119(7):2149–2157.
322
Artículo
Influencia del tipo de recipiente y de los métodos tradicionales en el

almacenamiento a largo plazo de la miel producida por Scaptotrigona
mexicana sin aguijón: compuestos bioactivos y propiedades antioxidantes
Naida Juárez-Trujillo a
Simón Carrouché b,c
María Remedios Mendoza-López d
Juan L. Monribot-Villanueva e
José A. Guerrero-Analco e
Maribel Jiménez-Fernández a*
a
Universidad Veracruzana. Centro de Investigación y Desarrollo en Alimentos. Av. Dr. Luis
Castelazo, s/n. 91000. Xalapa, Veracruz, México.
b
Istom. Ecole-Supérieure Dágro-Développment International, Francia.
c
Chasseurs De Saveurs S.L. de R.L. Company, Veracruz, México.
d
Instituto de Química Aplicada, Universidad Veracruzana, Veracruz, México.
e
Instituto de Ecología, A.C. Red de Estudios Moleculares Avanzados. Veracruz, México.
*Autor de correspondencia: maribjimenez@uv.mx
Resumen:
La miel de Scaptotrigona mexicana se caracteriza por sus propiedades nutricionales y

antioxidantes, pero tiene un alto contenido de humedad que afecta su estabilidad durante el
almacenamiento. El objetivo de este trabajo fue evaluar las propiedades fisicoquímicas y
antioxidantes mediante espectroscopía UV-Visible, perfil de compuestos fenólicos por
cromatografía líquida de ultra alta resolución acoplada a espectrometría de masas y ácidos
323
grasos y compuestos volátiles mediante cromatografía de gases acoplada a espectrometría de

masas, minerales por espectroscopía de emisión atómica de plasma de microondas, a partir
de miel almacenada en diferentes recipientes que, junto con los métodos tradicionales, se
utilizan comúnmente para aumentar su estabilidad. La mayoría de las propiedades
fisicoquímicas y antioxidantes no fueron significativamente diferentes de las de la miel recién
cosechada. Los resultados sugieren que el envase con válvula de retención de escape tiene
un efecto significativo en la disminución del contenido de humedad y la actividad del agua,
pero no en las propiedades fisicoquímicas y antioxidantes durante al menos 2 años de
almacenamiento. Estos resultados sugieren que el tipo de recipiente debe considerarse al
momento de almacenar la miel, ya que afecta significativamente (P<0.05) sus propiedades y
calidad.
Palabras clave: Actividad antioxidante; Recipiente; Miel; Scaptotrigona mexicana; Abejas

meliponas sin aguijón.
Reccibido: 08/05/2023
Introducción
La miel de las abejas sin aguijón es muy demandada por los consumidores, debido a sus
propiedades curativas y a su calidad(1). Sin embargo, este tipo de miel se caracteriza por un
mayor contenido de humedad, lo que aumenta la probabilidad de su deterioro. Además, se ha
reportado que el exceso de agua puede ser un atributo negativo de calidad, ya que crea un
alto riesgo de inducir procesos de fermentación y, consecuentemente, alterar las propiedades
organolépticas de la miel(2). Se han reportado diversas metodologías para mantener las
propiedades nutricionales y sensoriales de la miel, aumentar su estabilidad y mejorar sus
condiciones de manejo y comercialización para obtener un producto inocuo para el
consumidor(3), como el uso de la deshidratación en bandejas de plástico utilizando hornos de
temperatura controlada(4). No obstante, la exposición a altas temperaturas produce un
aumento en el contenido de hidroximetilfurfural(5). Se ha reportado que el calentamiento a
temperatura de ebullición elimina las levaduras y reduce el contenido de humedad y que
ciertos recipientes, como las ollas de barro sin esmaltar, producen una reducción en el
contenido de humedad de hasta un 20 %, aumentando la vida útil de la miel(6). Sin embargo,
los recipientes de barro tienen la desventaja de ser frágiles, de baja capacidad y no funcionales
para el transporte. En un método tradicional utilizado en la región del Totonacapan, Veracruz,
México, se agregan frijoles a la miel ya que, según los habitantes, estas semillas absorben la
humedad de la miel, haciéndola más estable. Otra técnica tradicional es el uso del envasado
al vacío para evitar la entrada de aire. Por lo tanto, el objetivo de esta investigación fue
investigar el efecto del almacenamiento en diferentes recipientes de plástico sobre las
324
propiedades fisicoquímicas, antioxidantes, compuestos fenólicos y perfil de ácidos grasos,

minerales y compuestos volátiles en la miel durante el almacenamiento.
Material y métodos
Productos químicos
2,2´-difenil-1-picrilhidrazilo (DPPH), Trolox (ácido 6-hidroxi-gálico), quercetina, reactivo

de Folin-Ciocalteu y 2,4,6-Tris(2-piridil)-1,3,5-triazina (TPTZ) se compraron a Sigma (St.
Louis, MO, EE. UU.).
Recolección de muestras
Veinticuatro (24) litros de miel fueron provistos por la empresa Chasseurs De Saveurs S.A.
C.V. Se recolectaron en la región de Zozocolco, Veracruz, México. Las muestras se
recolectaron de colmenas en cajas rústicas de madera que los meliponicultores guardan en
sus casas. La extracción se realizó durante el mes de mayo de 2018 utilizando una jeringa de
20 ml. El lote de 24 L de miel recolectada se dividió en cuatro lotes (6 L por lote). La miel
de cada lote se dividió en tres recipientes de 2 L (Figura 1). T0 (control) se utilizó
inmediatamente para el análisis de los parámetros evaluados y se recolectó de cajas rústicas
de madera. Los lotes T1 a T4 se colocaron en recipientes de plástico comúnmente utilizados
para la comercialización de miel. La descripción de los tratamientos se presenta a
continuación: T1: miel almacenada en una bandeja de plástico opaco (polietileno de alta
densidad), T2: miel almacenada en una bandeja de plástico opaco adicionada con cinco
semillas de frijol, T3: miel almacenada en una bandeja de plástico opaco con válvula de
retención de escape (ZAZOLYNE, China) utilizada en la fermentación de vinos, T4: miel
almacenada en un recipiente de plástico transparente (tereftalato de polietileno, 1). Las
muestras de miel se colocaron en una habitación con una temperatura de 25 °C y se analizaron
al inicio y después de 2 años de almacenamiento. Todas las determinaciones se hicieron por
triplicado.
325
Figura 1: Tratamientos de envasado de miel de Scaptotrigona mexicana
T0= control; T1= miel almacenada en una bandeja de plástico opaco; T2= miel almacenada en una bandeja de
plástico opaco adicionada con cinco semillas de frijol; T3= miel almacenada en una bandeja de plástico opaco
con válvula de retención de escape; T4= miel almacenada en un recipiente de plástico transparente.
Propiedades fisicoquímicas
Se determinó la humedad, la conductividad eléctrica, el pH y la acidez titulable de las

muestras de miel, utilizando los procedimientos analíticos estándar apropiados(7). La
conductividad eléctrica se determinó con un medidor de conductividad (Mettler Toledo,
modelo ME 226, Pittsburgh, EE. UU.) y la actividad del agua se midió con un medidor de
actividad de agua (AquaLab, Modelo 4TE, Meter group, Inc, EE. UU.). El color se midió
con un colorímetro (ColorFlex V1–72 SNHCX 1115, Hunter Lab, EE. UU.) utilizando los
parámetros CIE L*a*, b* y se calculó el cambio total de color, el índice de pardeamiento y
el croma.
Contenido total de compuestos fenólicos, vitamina C y actividad

antioxidante
El contenido de compuestos fenólicos totales y la actividad antioxidante: los ensayos DPPH

(2,2-difenil-1-picrilhidrazilo), FRAP (capacidad de reducción férrica del plasma) y ABTS
(ácido 2,2'-azino-bis-(3-etilbenzotiazolina-6-sulfónico) se determinaron utilizando extracto
metanólico de miel con dilución 1:100(8).
326
Los compuestos fenólicos totales se determinaron mediane el método de Folin-Ciocalteu con

algunas modificaciones(9). Se mezclaron 30 μl de cada muestra y 30 μl de Folin-Ciocalteu y
se incubaron durante 2 min (40 °C). Después de añadir 240 μl de Na2CO3 (5 %), se incubaron
durante 20 min (40 °C). Después de ese tiempo, se leyó la absorbancia (λ= 765 nm). El
contenido de vitamina C se determinó mediante una curva estándar elaborada con ácido L-
ascórbico (99 % de pureza; Sigma Rec. 84272, St. Louis, Missouri, EE. UU.) a una
concentración de 0-50 mg y los resultados se expresaron como mg equivalentes de ácido
ascórbico (EAA) por gramo.
El porcentaje de inhibición del radical DPPH se determinó mezclando 30 μl de cada muestra

con 270 μl de reactivo DPPH, luego se incubó durante 30 min, posteriormente se leyó la
absorbancia (λ= 517 nm, Multiskan FC, modelo IVD, Finlandia). Se determinó el ABTS, se
mezclaron 30 μl de extracto y 270 μl de reactivo ABTS y luego se incubaron durante 30 min
(25 °C). A continuación, se midió la absorbancia (λ= 734 nm, Multiskan FC, modelo IVD,
Finlandia). Finalmente, se determinó la FRAP, se mezclaron 30 μl de extracto y 270 μl de
reactivo FRAP, luego se incubó durante 30 min (37 °C) y se midió la absorbancia (λ= 593
nm, Multiskan FC, modelo IVD, Finlandia). Para las dos técnicas se realizó una curva de
calibración de Trolox de 0.1-1 mg/ml(9). Los resultados se expresan en miligramos de
equivalentes de Trolox por gramo de peso seco de cada muestra.
Análisis UPLC-MS
Para los extractos de miel, se pesó un gramo de miel, se añadieron 10 mL de metanol y se

sometió a ultrasonicación (microprocesador ultrasónico VCX 750 Sonics Materials,
Connecticut, EE. UU.) durante 10 min, este proceso se repitió hasta el agotamiento.
Posteriormente, el disolvente se evaporó hasta la sequedad en un evaporador rotativo
(Rotavapor R-100, Büchi, Flawil, Suiza). A continuación, el extracto de miel (10 mg) se
volvió a disolver en 1.0 ml de MeOH con 0.1 % de ácido fórmico (ambos de grado MS,
Sigma-Aldrich), se filtró y se colocó en un vial de cromatografía líquida de ultra alta
resolución (UPLC, por sus siglas en inglés) de 1.5 ml. La identificación y cuantificación de
compuestos fenólicos individuales se realizó con un UPLC acoplado a un espectrómetro de
masas de triple cuadrupolo (Agilent Technologies 1290-6460, Santa Clara, California, EE.
UU.). Las condiciones cromatográficas fueron: flujo 0.3 ml/min, volumen de inyección 2 μL
y temperatura de columna 40 °C. El gradiente comenzó en 1 % B, luego cambió a 50 % B en
30 min, luego 99 % B en 4 min seguido de un paso isocrático a 99 % B durante 4 min.
Posteriormente, un gradiente a 1 % B en 1 min seguido de un paso isocrático durante 5 min.
Las condiciones de espectrometría de masas fueron ionización por electrospray en modo
positivo y negativo, temperatura (T) del gas 300 °C y T del gas de la vaina 250 °C con flujos
de 5 y 11 L/min, respectivamente. La presión del nebulizador fue de 45 Psi y los voltajes del
capilar y boquilla fueron de 3,500 y 500 V, respectivamente. Se buscaron cuarenta y ocho
327
(48) compuestos: ácido shikímico, ácido gálico, L-fenilalanina, ácido protocatecuico, ácido
4-hidroxibenzoico, ácido gentísico, ácido 4-hidroxifenilacético, (-)-epigalocatequina, (+)-
catequina, ácido vainílico, escopolina, ácido clorogénico, ácido cafeico, malvina,
kuromanina, procianidina B2, vainillina, queracianina, (-)-epicatequina, ácido 4-cumárico,
mangiferina, umbeliferona, (-)-galato de galocatequina, escopoletina, ácido ferúlico,
quercetina 3,4-di-O-glucósido, ácido 3-cumárico, ácido salicílico, ácido sinápico, galato de
epicatequina, ácido elágico, miricitrina, pelargonidina, quercetina 3-D-galactósido, rutina,
ácido p-anísico, quercetina 3-glucósido, luteolina 7-O-glucósido, malvidina, ácido 2,4-
dimetoxi-6-metilbenzoico, penta-O-galoil-B-D-glucosa, kaempferol 3-O-glucósido,
quercitrina, naringina, ácido rosmarínico, ácido trans-cinámico, luteolina y kaempferide.
Cada compuesto se identificó mediante un método dinámico de monitoreo de reacciones
múltiples y se cuantificó mediante curvas de calibración de 0.25 a 19 μM, con un coeficiente
de determinación superior a 0.99(9).
Compuestos de GC-MS
Los compuestos volátiles (ésteres, aldehídos, cetonas y terpenos característicos de este tipo
de muestra) se determinaron en 3.0 g de miel almacenada. La miel se colocó en un vial sellado
con una tapa de PTFE/Teflón y se calentó a 100 °C, luego se inyectó la muestra utilizando
un espacio de cabeza modelo 7694E de Agilent Technologies y un cromatógrafo de gases
(Agilent Technologies™, modelo 6890 N, Network GC system, Santa Clara, California, EE.
UU.) equipado con una columna capilar DB-5 (60 m × 0.25 mm DI × 0.25 μm de espesor de
película). Las condiciones de GC fueron temperatura inicial: 45 °C durante 5 min, rampa de
calentamiento: 15 °C/min hasta 280 °C, durante 1 min. Helio a un flujo de 1 ml/min,
temperatura del inyector de 250 °C. La identificación de compuestos volátiles se realizó por
espectrometría de masas utilizando el espectrómetro de masas XL inerte modelo 5975 de
Agilent Technologies™, los espectros de masas se obtuvieron por ionización por impacto
electrónico a 70 eV. Para su identificación, los espectros de masas obtenidos para cada
compuesto se compararon con una base de datos (programa de búsqueda de espectros de
masas HP Chemstation-NIST 05, versión 2.0d).
Perfil de ácidos grasos
El material aceitoso se extrajo de la miel utilizando un extractor Soxhlet con hexano (60-
80 °C) durante 6 h. El extracto aceitoso se filtró y concentró al vacío (Büchi, Flawil, Suiza)
para obtener extractos crudos. Los Ésteres Metílicos de Ácidos Grasos (EMAG) se
obtuvieron mediante un proceso de esterificación y se analizaron mediante cromatografía de
gases acoplada a espectrometría de masas (GC-MS, por sus siglas en inglés)(10). Se utilizó un
cromatógrafo de gases (Agilent Technologies™, modelo 6890 N, Network GC system, Santa
Clara, California, EE. UU.) equipado con una columna DB-5 (metilpolisiloxano al 5 %, cat-
328
1225082, J&W Scientific, EE. UU.). Las condiciones de GC fueron temperatura inicial:
150 °C durante 5 min, rampa de calentamiento: 30 °C/min a una temperatura de 210 °C,
1 °C/min a 213 °C durante 40 min, finalmente 20 °C/min hasta 280 °C durante 40 min. Helio
a un flujo de 1 mL/min, temperatura del inyector de 250 °C. La identificación de los ácidos
grasos se realizó mediante espectrometría de masas utilizando el espectrómetro de masas XL
inerte modelo 5975 de Agilent Technologies™. La identidad de cada ácido graso se asignó
mediante un patrón externo (mezcla de EMAG, C8:C22, no. de cat. 18920-1AMP, Sigma-
Aldrich) que contenía: ácido octanoico, ácido decanoico, ácido undecanoico, ácido
dodecanoico, ácido tridecanoico, ácido tetradecanoico, ácido pentadecanoico, ácido 9-
hexadecenoico, ácido hexadecanoico, ácido cis-9,12, heptadecanoico, ácido
octadecadienoico, ácido cis-9-octadecaenoico, ácido heptadecanoico, ácido eicosanoico,
ácido 11-eicosenoico.
Análisis de minerales
Para la extracción de minerales, la miel (1 g) se digirió en tubos digestores con una solución
de ácido nítrico (5 %) en una proporción de 1:10 (p:v). Los tubos se colocaron en un digestor
Kjeldahl (Speed Digester K-439, Büchi, Flawil, Suiza) y se digirieron a 170 °C durante 2 h
hasta obtener una solución casi clara. Esta solución se filtró y posteriormente se transfirió a
un matraz aforado de 50 ml y se diluyó con HNO3 al 5 % para finalmente ser inyectada. La
determinación se realizó con un MP-AES Agilent 4100 (Santa Clara, California, EE. UU.)
compuesto por un nebulizador inerte One Neb, una cámara de nebulización ciclónica de
vidrio de doble paso y un detector de carga acoplada (CCD, por sus siglas en inglés) de estado
sólido. El flujo del gas de plasma fue de 20 L/min y el flujo de gas de reposición de 1.5
L/min. Se realizó una curva de calibración a partir de una mezcla de 27 elementos (Ag, Al,
As, B, Ba, Be, Ca, Cd, Co, Cr, Cu, Fe, K, Mg, Mn, Mo, Na, Ni, Pb, Sb, Se, Si, Sr, Ti, Tl, V,
Zn) con ocho puntos (concentraciones: 100, 75, 50, 25, 10, 7.5, 5.0 y 1 ppm). El coeficiente
de determinación fue superior a 0.98 para cada elemento. Las condiciones del equipo para el
análisis fueron: tiempo de captura 13 seg, tiempo de estabilización del plasma con aspiración
de muestra 15 seg, tiempo de lectura 3 seg (lectura por triplicado) y tiempo de lavado 20 seg.
Análisis microbiológico
El recuento de bacterias aeróbicas mesófilas totales y de mohos y levaduras se realizó

pesando 1 g de miel que se mezcló con 9 ml de tampón PBS. Posteriormente, se realizaron
diluciones seriales hasta obtener la dilución 10-9. Finalmente, se sembró 1 ml de cada dilución
en placas de Petri y en agar de recuento en placa (Difco™, BD Detroit, EE. UU.) y agar PDA
(agar papa dextrosa, agar de recuento en placa BD™ Difco™) para aeróbicos se vertieron
bacterias y mohos y levaduras, respectivamente. Finalmente, se incubaron durante 48 h y 5
días a 35 °C, y se contaron las colonias.
329
El tratamiento y el análisis se realizaron por triplicado, y los valores se expresaron como

media ± DE (desviación estándar). Todos los datos se analizaron utilizando varianza de una
sola vía (ANOVA), seguido de una prueba de Tukey con un nivel de significancia de 5 %
(P<0.05) utilizando el software estadístico Minitab 16 (Minitab Inc. State College, PA, EE.
UU.)(6).
Resultados
Análisis de propiedades fisicoquímicas
En el Cuadro 1 se muestran las propiedades fisicoquímicas de la miel almacenada en

diferentes envases. El contenido de humedad de las muestras analizadas varió de 20.60 a
23.40 %, mientras que la actividad de agua varió de 0.663 a 0.675 después de 2 años de
almacenamiento en los diferentes tratamientos. La miel almacenada en un recipiente con
válvula anaeróbica mostró la mayor disminución en el contenido de humedad (20.60 %) y en
la actividad de agua (0.667) en comparación con el tratamiento control, seguida de la miel
almacenada en un recipiente de plástico transparente (contenido de humedad: 22.80 %, aw=
0.675). El alto contenido de humedad está relacionado con el ambiente en el que se
encuentran las flores de las que las abejas recolectan néctar. Además, se debe considerar que
la miel obtenida de abejas sin aguijón contiene una mayor cantidad de agua, por lo que el
efecto que el tipo de recipiente y su permeabilidad tiene un mayor efecto en su estabilidad en
comparación con la miel comercial obtenida de Apis mellifera(3,5).
Los parámetros de color de la miel exhibieron ligeros cambios durante el almacenamiento;

estos cambios se reflejaron en los valores de croma y en el cambio total de color. La muestra
almacenada en recipientes transparentes (T4) presentó un mayor cambio total de color (8.08).
El pH de las muestras varió ligeramente de 3.23 a 3.66. Los valores de pH obtenidos en las
muestras estuvieron en el rango reportado para este tipo de miel(11). La acidez total de las
muestras almacenadas en los diferentes recipientes (T1-T4) varió de 85.66 a 87.33 meq/kg.
Las muestras almacenadas en los diferentes tipos de recipientes (T2-T4) no fueron
significativamente diferentes entre sí, pero sí de la muestra control (73.66 meq/kg). Los
valores de acidez para los tratamientos T1-T4 fueron similares a los reportados para la miel
de abejas sin aguijón, de 85 meq/100 g(12). Los valores de hidroximetilfurfural (HMF) de las
muestras almacenadas en los diferentes recipientes (4.00-4.78 mg/kg) no fueron
significativamente diferentes de los del tratamiento testigo (4.09 mg/kg).
330
Análisis de la actividad antioxidante
El Cuadro 2 muestra que el contenido de compuestos fenólicos totales, vitamina C y

compuestos antioxidantes de la miel almacenada en los diferentes recipientes no fueron
significativamente diferentes (P>0.05) al del tratamiento control, excepto para la vitamina C
y la inhibición de radicales DPPH. El contenido de compuestos fenólicos totales varió de
12.55 a 14.31 mg EAG/100 g de miel y el de vitamina C de 86.86 a 114.17 mg AA/g. De
acuerdo con estos valores, la actividad antioxidante determinada por la actividad de
eliminación de radicales DPPH presentó altos valores de inhibición (75.57-94.70 %). Del
mismo modo, el rango de valores determinado por las pruebas de FRAP (2.23-3.70 mg ET/g)
y ABTS (0.61-1.13 mg ET/g) para los diferentes tipos de recipientes muestra que la miel
contiene compuestos con una alta capacidad para reducir los iones férricos y que son estables
durante el almacenamiento. Estos resultados son consistentes con los reportados para otros
tipos de miel(13) y opuestos a los reportados para la miel sometida a una temperatura de 22-
40 °C después de 90 días de almacenamiento(14).
Cuadro 2: Propiedades antioxidantes de la miel recién cosechada (T0-testigo), almacenada

después de dos años en diferentes recipientes (T1-T4)
Propiedad T0 T1 T2 T3 T4
91.40 ±
Vitamina C, mg EAA/g 87.50± 8.26a 86.86±1.02a 114.17±2.16d 106.64±1.35c
5.24a,b
Compuestos fenólicos totales, 12.55 ±
13.46± 3.19a 14.06±3.70a 11.82±3.50a 14.31± 2.63a
mg EAG/g 3.24a
87.25 ±
Inhibición de DPPH, % 94.05±2.69c 75.57±5.65a 94.70±1.88c 84.71±4.65b
2.65b
2.97 ±
FRAP, mg ET/g 3.70±1.87a 2.94±1.05a 2.23±0.98a 2.94±1.60a
0.95a
0.68 ±
ABTS, mg ET/g 0.61±0.22a 0.72±0.31a 0.69±0.24a 1.13±0.76a
0.18a
Los valores se muestran como la media ± DE (n=3). EAA= equivalentes de ácido ascórbico. EAG=
equivalentes de ácido gálico, ET= equivalentes de Trolox.
abc
Letras diferentes en cada fila indican diferencias significativas (P<0.05).
Identificación y cuantificación de compuestos fenólicos mediante UPLC-

MS
En el Cuadro 3 se muestra el análisis de los compuestos fenólicos presentes en la miel recién

cosechada y en la miel almacenada en diferentes recipientes. Se identificaron un total de 17
compuestos fenólicos más dos precursores (ácido shikímico y L-fenilalanina) en la miel
almacenada en los diferentes recipientes. El ácido shikímico (35511-38504.90 μg/g de
extracto seco), el ácido 4-hidroxibenzoico (2781.36-2996.87 μg/g de extracto seco), el ácido
331
4-hidroxifenilacético (1685.49-2294.62 μg/g de extracto seco) y la L-fenilalanina (2917.68-

3004.45 μg/g de extracto seco) fueron los principales compuestos de las muestras. No se
encontraron diferencias significativas (P>0.05) en la mayoría de los compuestos fenólicos y
precursores de las muestras almacenadas en los diferentes recipientes después de 2 años de
almacenamiento. Los compuestos fenólicos ácido gentísico, ácido 4-hidroxifenilacético,
ácido p-anísico y el precursor ácido shikímico presentaron diferencias significativas (P<0.05)
en las muestras almacenadas en los diferentes recipientes, principalmente en T4 (miel
almacenada en un recipiente de plástico transparente). El perfil de compuestos fenólicos
encontrados fue similar al reportado para la miel sin aguijón por otros autores(8), sin embargo,
se encontraron variaciones con relación a la concentración, estas diferencias en la
concentración han sido atribuidas a la variación floral y geográfica y a la época de
recolección(8).
Compuestos volátiles
El Cuadro 4 muestra que se encontraron 18 compuestos volátiles en la miel en los diferentes

tratamientos, siendo el acetato de etilo (20.20-30.24 %), el óxido de cis-linalool (30.05-
34.73 %), el óxido de trans-linalool (12.97-15.75 %) y el 1,5,7-octatrien-3-ol, 3,7-dimetil,
(12.55-14.67 %) los principales compuestos, los cuales representan aproximadamente el
50 % de los compuestos volátiles presentes en las muestras. Los derivados del alcohol fueron
los predominantes en la miel durante el almacenamiento.
Cuadro 4: Compuestos volátiles (%) determinados en la miel recién cosechada (T0-

testigo), almacenada después de dos años en diferentes recipientes (T1-T4)
N Nombre del compuesto TR (min) T0 T1 T2 T3 T4
1 Acetato de etilo 5.46 - 20.20b 22.25b 30.24c 28.67c
2 3-metilbutanal 5.66 - - - - -
3 Hexano, 3 metil 7.46 - 1.79a 1.77a 2.18b 1.91b
4 2-Hexeno, 3 metil 8.64 - 0.240b 0.236b 0.272c 0.16a
Ácido propanoico, 2-hidroxi-,
5 8.83 8.85c 1.49a 1.54a 1.78b 1.66b
éster etílico
6 Furfural 9.60 - 1.71b 1.87b 0.96a 0.68a
7 D-Limoneno 10.90 0.37 - - - -
8 Acetato de 2-heptanal 10.93 1.38 - - - -
9 Alcohol lilac B 11.05 - 0.14b 0.15b 0.110a 0.112a
10 Alcohol lilac C 11.19 0.09a 0.11a 0.10a 0.09a 0.09a
11 Benzaldehído 11.68 0.87a 1.76b 1.98b 1.99b 2.47c
12 trans-γ-cariofileno 11.89 18.72 - - - -
13 Benceno acetaldehído 12.53 - 6.93b 6.19b 3.24a 3.70a
14 Oxido de cis-linalool 12.71 48.07c 34.09b 34.73b 30.05b 31.51b
332
15 Oxido de trans-linalool 12.90 21.648b 15.75a 14.81a 12.97a 13.44a

16 1,5,7-octatrien-3-ol, 3,7-dimetil 13.11 - 13.67a 12.55a 14.67a 13.44a
17 Oxido de nerol 13.67 - 1.52c 1.25b 0.85a 1.51c
18 Oxido de linalool 14.00 - 0.61a 0.62a 0.69a 0.69a
Los resultados se expresan como la media ± DE (n=3).
TR= tiempo de retención.
ab
Las letras diferentes en la misma fila son diferentes (P<0.05). --No presente.
Ácidos grasos presentes en la miel
El análisis del extracto de hexano de las muestras de miel reveló la presencia de ocho ácidos
grasos (Cuadro 5). El ácido hexadecanoico (31.12-49.65 %), el ácido octadecanoico (21.48-
26.86 %) y el ácido cis-9-octadecadienoico (14.31-40.04 %) fueron los principales
compuestos encontrados en las diferentes muestras almacenadas.
Cuadro 5: Área relativa (%) de ácidos grasos en el extracto de hexano en la miel recién
cosechada (T0-control) y almacenada después de dos años en diferentes recipientes (T1-T4)
Nombre del compuesto TR (min) T0 T1 T2 T3 T4
Ácido decanoico 6.42 - 0.47d 0.25b 0.22b 0.19a

Ácido dodecanoico 8.34 29.72c 1.96a 7.02b 2.27a 1.90a
Ácido tetradecanoico 10.49 1.91c 2.07b 1.15a 2.48b 1.19a
Ácido 9-hexadecenoico 12.21 - 0.65a 0.75a 0.55a 0.68a
Ácido hexadecanoico 12.41 22.27a 43.08c 34.33b 49.65c 31.12b
Ácido cis-9,12, Octadecadienoico 13.79 1.41a 2.96b 3.24b 3.71b 3.41b
Ácido cis-9-octadecadienoico 13.83 15.90a 22.36b 32.23c 14.31a 40.04d
Ácido octadecanoico 13.98 28.80b 26.47b 21.44a 26.86b 21.48a
TR= tiempo de retención.
abcd
Letras diferentes en la misma fila son significativamente diferentes (P<0.05). -No presente.
Análisis del contenido de minerales
El contenido de minerales se mantuvo constante durante el almacenamiento, y descendió en

el siguiente orden: K > Mg > Ca > Na > Si, para la miel almacenada en los diferentes
recipientes (Cuadro 6). La concentración de As, Be, Cd, Mo, Ni, Pb, Sb, Ti, Tl y V fue similar
a la reportada por Villacrés-Granda et al(2). El K (109.36-125.68 mg/100 g PS) y el Mg
(31.60-100.49 mg/100 g PS) se encontraron en concentraciones más altas en comparación
con los otros minerales presentes. El potasio fue el mineral mayoritario, representando un
tercio del contenido total y superando al de otros minerales en aproximadamente 10 veces.
No se encontraron diferencias estadísticamente significativas para los minerales investigados
en la mayoría de las muestras evaluadas durante el almacenamiento.
333
Cuadro 6: Minerales y elementos traza (mg/100 g PS) en la miel recién cosechada (T0-
testigo) y almacenada después de dos años en diferentes recipientes (T1-T4)
Mineral T0 T1 T2 T3 T4
Al 1.378±0.01 1.352±0.04a
a
1.451±0.10a 1.221±0.07a 1.235±0.00a
As - - - - -
B 1.670±0.02 1.208±0.03a
b
1.456±0.10ª,b 1.765±0.09b 2.089±0.00c
Ba - - - - -
Be - - - - -
Ca 76.090±0.10 43.172±0.5a
b
95.441±0.90c 96.662±0.95c 61.210±1.00b
Cd - - - - -
Co - - - - -
Cr - - - - -
Cu 0.578±0.07 0.476±0.03b
b
0.554±0.03b 0.753±0.02c 0.159±0.01a
Fe 0.970±0.08b 0.740±0.02b 1.179±0.09c 0.815±0.03b 0.613±0.06a
K 115.90±3.00a 125.686±2.76b 109.97±2.00a 109.361±3.09a 122.840±2.67b
Mg 84.32±1.00b 100.490±1.98b 31.608±1.65a 96.608±1.49b 87.096±1.34b
Mn 0.11±0.00a 0.123±0.00a 0.14±0.00a 0.113±0.00a 0.189±0.00b
Mo - - - - -
Na 28.65±1.02 35.794±1.17c
b
20.562±1.07a 26.655±0.45b 21.470±0.98a
Ni - - - - -
Pb - - - - -
Sb - - - - -
Se 4.870±0.98 4.589±0.76a
a
4.892±0.49a 4.891±0.29a 5.494±0.57a
Si 45.88±1.00a 46.798±1.06a 40.195±0.30a 53.352±0.69a 51.485±0.70a
Sr - - - - -
Ti - - - - -
Tl - - - - -
V - - - - -
Zn 0.678±0.05 0.814±0.06b
a
0.972±0.05b 0.349±0.06a 0.995±0.04b
Estos valores son el promedio de tres determinaciones.
ab
Letras diferentes en la misma fila son significativamente diferentes (P<0.05). -: no detectable.
Análisis microbiológico
Los resultados mostraron un mayor número de microorganismos en las muestras iniciales

para bacterias mesófilas aeróbicas (1.50 x 102 UFC/g) y mohos, y levaduras totales (2.30 x
102 UFC/g), en comparación con las muestras en los diferentes recipientes almacenados
durante dos años (Cuadro 7). Los resultados obtenidos para el análisis de microorganismos
para las muestras al inicio del almacenamiento variaron de 0.78 x 102 - 0.98 x 102 UFC/g de
334
muestra para aerobios mesófilos y 0.03 x 102- 0.32 x 102 UFC/g de muestra para mohos y
levaduras.
Cuadro 7: Bacterias mesófilas aeróbicas, mohos y levaduras totales presentes en las

muestras al inicio y después de dos años de almacenamiento en diferentes recipientes
Código del Recuento de aerobios mesófilos Recuento de mohos y
tratamiento totales levaduras totales
(UFC/g) (UFC/g)
T0 1.50 x 102a 2.30 x 102a
T1 0.89 x 102b 0.32 x 102b
T2 0.98 x 102b 0.15 x 102b
T3 0.95 x 102b 0.08 x 102b
T4 0.78 x 102b 0.03 x 102b
Estos valores son el promedio de cinco determinaciones (n=5).
T0= almacenamiento inicial.
ab
Letras diferentes en la misma columna son significativamente diferentes (P<0.05).
Discusión
La determinación de las propiedades fisicoquímicas, como la humedad, el pH, la acidez y los

grados Brix, permite evaluar la calidad de la miel. La humedad de la miel favorece el
crecimiento de bacterias y hongos presentes en la miel. El rango de valores de humedad
obtenidos para los diferentes tratamientos fue consistente con los reportados para la miel de
abejas sin aguijón ecuatorianas(2). Se encontró que la muestra almacenada en el recipiente
con válvula de retención de escape mostró una reducción significativa en el contenido de
humedad en comparación con el tratamiento inicial, lo que posiblemente se deba a que los
gases producidos por la fermentación arrastran la humedad presente al espacio de cabeza del
recipiente, impidiendo que la humedad regrese. Al mismo tiempo, los cambios de color en la
miel están relacionados con su origen botánico, el contenido de minerales, el contenido de
compuestos fenólicos, las propiedades antioxidantes, la temperatura ambiente y el tiempo de
almacenamiento. El cambio en la miel almacenada en el recipiente transparente posiblemente
se deba a que la luz podría afectar los componentes de la miel, como carotenoides y
flavonoides(15).
Los valores de pH y la acidez total juegan un papel importante en la calidad de la miel (11).
Los valores de acidez muestran que esta miel almacenada durante 2 años tiene una acidez
mayor. El aumento del valor de acidez durante el almacenamiento puede estar relacionado
con la fermentación de la miel y con sus propiedades antimicrobianas, pero también puede
dar lugar a un sabor a vinagre indeseable debido a la producción de ácido acético. La acidez
de la miel está relacionada con el contenido de glucosa. La glucosa se convierte por la acción
de la enzima D-glucosa oxidasa en ácido glucónico. Este proceso produce peróxido de
335
hidrógeno, que es un componente de la acción antimicrobiana de la miel(16). La producción

de ácidos se produce no solo por acción enzimática sino también por fermentación de los
microorganismos presentes en la matriz. El aumento de la acidez también puede estar
asociado con la transformación de azúcares de la miel en alcoholes y luego en ácidos
orgánicos por levaduras osmófilas. También es necesario considerar que cuando el contenido
de humedad es alto, las bacterias crecen y fermentan los azúcares, produciendo compuestos
como el ácido acético que pueden afectar el sabor de la miel(17).
Un factor de calidad muy importante en la miel es la concentración de HMF, ya que es un

indicador de la calidad, frescura y añejamiento de la miel. En condiciones como el
procesamiento o añejamiento, influenciadas principalmente por la fluctuación de la
temperatura, el pH, las condiciones de almacenamiento y el origen floral, pueden ayudar a
que se produzca su presencia(18).
La actividad antioxidante de la miel depende de su origen floral y de las condiciones de

procesamiento y está estrechamente relacionada con los compuestos químicos que posee. Los
componentes de la miel – compuestos fenólicos, flavonoides y ácidos fenólicos, así como
clorofila, carotenoides y vitamina C – contribuyen a su actividad antioxidante(15), junto con
el hecho de que las propiedades antioxidantes están relacionadas con su color y el contenido
de humedad.
La actividad antioxidante de la miel se debe, entre otros factores, a la presencia de

compuestos fenólicos, los cuales se producen en las plantas como sistema de protección y
son arrastrados en el néctar extraído por las abejas. El análisis UPLC reveló la presencia de
ácido shikímico, ácido 4-hidroxibenzoico, ácido 4-hidroxifenilacético y L-fenilalanina, entre
otros. Estos compuestos confieren actividad antioxidante a la miel, ya que poseen electrones
deslocalizados, los cuales causan actividad de eliminación de radicales libres(19). La actividad
de eliminación de radicales de los compuestos fenólicos depende principalmente del número
y la posición de los grupos hidroxilo en las moléculas. La presencia de estos compuestos se
explica por el hecho de que el ácido shikímico es un precursor de intermediarios metabólicos
aromáticos, dentro de los cuales se encuentran flavonoides como la luteolina(20). La presencia
de estos compuestos fenólicos puede sugerir una posible actividad antiinflamatoria y
antimicrobiana, entre otras propiedades. De acuerdo con el análisis de compuestos fenólicos
totales, la concentración de la mayoría de los compuestos fenólicos cuantificados disminuyó
en la muestra sometida a tratamiento térmico, en comparación con el control. Esto ayuda a
explicar la disminución de la actividad antioxidante.
La identificación de compuestos volátiles desempeña un papel crucial en la evaluación de la

calidad de la miel. Estos compuestos, vinculados al néctar de las flores, al origen geográfico
y a la estabilidad general, ofrecen información sobre las características únicas de la miel(21).
Cuando la miel se almacena en varios recipientes, hay un aumento de compuestos volátiles
336
durante el día inicial de almacenamiento. En particular, los ésteres, aldehídos, cetonas y

alcoholes se vuelven predominantes después de 2 años, lo que contribuye significativamente
al olor y sabor de la miel. La aparición y el aumento de compuestos volátiles específicos
puede estar relacionado con el proceso de fermentación, con el tipo de envasado influyendo
en la disponibilidad de oxígeno y en la mejora de la respiración anaeróbica. El contenido de
humedad afecta aún más la fermentación, favoreciendo la producción de alcohol, dióxido de
carbono y ácido acético, todo influyendo en la concentración de compuestos volátiles en la
miel(17).
Los ácidos grasos libres, similares a los compuestos volátiles, sirven como marcadores
lipídicos que reflejan el origen floral de la miel y pueden ser indicadores cruciales de
autenticidad(22). Es probable que los cambios en la concentración de ciertos compuestos
volátiles en la miel almacenada en recipientes se deban a la permeabilidad del material del
recipiente. Los plásticos, en particular, pueden retener algunos compuestos volátiles, lo que
facilita su transferencia entre la miel y el material del recipiente. Esto implica la adsorción o
retención de compuestos volátiles en la miel, lo que provoca cambios en su concentración.
Además, algunos compuestos volátiles pueden perderse o absorberse, lo que afecta el perfil
aromático de la miel y, en consecuencia, altera su sabor y aroma. Los ácidos grasos como el
ácido hexadecanoico aumentaron en proporción, mientras que la proporción de ácido
dodecanoico disminuyó, y otros como el ácido decanoico y el ácido 9-hexadecenoico
emergieron durante el almacenamiento. Estos cambios pueden estar relacionados con
variaciones en la actividad del agua y la permeabilidad de los diferentes recipientes utilizados
para el almacenamiento. Otro factor es que la cristalización de la miel puede afectar la
movilidad y disponibilidad de los ácidos grasos, influyendo en su proporción.
El contenido de minerales es otro factor de calidad de la miel. El análisis muestra que el tipo
de minerales y su concentración no varía durante el almacenamiento en los recipientes
evaluados, y fue similar a los reportados por otros autores respecto a otros tipos de miel; en
consistencia con otros reportes, el potasio fue el mineral más abundante, este es considerado
el mineral cuantitativamente más importante en la miel, representando alrededor del 50 %
del contenido mineral total. La presencia de Al, Ba, Si y Co se debe principalmente a que
estos minerales están presentes de forma natural en el medio ambiente, lo que demuestra que
la miel es un muy buen indicador ambiental por lo que refleja el contenido de elementos
tóxicos en el agua, el suelo y el aire circundantes(23). La miel puede contribuir a la dieta con
elementos como Mg, Ca y K. Mg y K son micronutrientes importantes para el cuerpo
humano, ya que están involucrados en muchos procesos fisiológicos y son esenciales para el
mantenimiento de la función normal de las células y órganos, mediante los cuales hacen una
importante contribución a la salud(24). Estos resultados también son consistentes con los
reportados en un estudio en miel de abejas sin aguijón de Brasil, donde se encontró que estos
minerales son los más importantes cuantitativamente(8).
337
La miel puede contener microorganismos de diferentes fuentes, como el polen, los tractos
digestivos, el polvo, el aire, el suelo y el néctar, o debido a su manipulación y procesamiento.
La presencia de estos microorganismos puede afectar la calidad de la miel durante el
almacenamiento, por lo que se realizó un análisis del recuento total de microorganismos
aeróbicos y mohos, y levaduras al inicio y al final del almacenamiento en los diferentes
recipientes. Estos valores estuvieron por debajo del límite reportado por otros autores y del
establecido para la miel de Apis mellifera, lo que puede deberse a un manejo adecuado en la
cosecha y a la presencia de compuestos fenólicos, ácidos orgánicos y otros compuestos
bioactivos presentes en la miel que tiene un efecto inhibidor sobre este tipo de
microorganismos. La concentración de microorganismos aeróbicos y mohos y levaduras
totales disminuyó en la miel durante el almacenamiento, lo que es consistente con la
reducción de la actividad del agua y la humedad. Esto podría atribuirse a diversos factores,
como la cristalización del azúcar o la evaporación del agua debido a la permeabilidad del
plástico. La disminución de la concentración de microorganismos es un factor positivo que
asegura la calidad de la miel durante su almacenamiento.
En este estudio se realizó una comparación entre recipientes de plástico utilizados

comercialmente, ya que el uso de otro tipo de recipientes, como vidrio o metal, son más
costosos para el productor. El estudio demostró que el almacenamiento de la miel en
recipientes de plástico tradicionales (polietileno de alta densidad y tereftalato de polietileno)
y el uso de ciertas metodologías tradicionales proporcionan diferencias significativas en el
contenido de humedad de la miel durante el almacenamiento, siendo el contenido de
humedad menor en la miel almacenada en el recipiente con válvula de retención de escape
(T3). También se encontró que, en general, el almacenamiento durante 2 años no produce
cambios importantes en las propiedades fisicoquímicas y en el contenido de compuestos
fenólicos, los cuales se asocian con una disminución de las propiedades antioxidantes y
compuestos volátiles que en conjunto pueden afectar la calidad de la miel. Además, el
almacenamiento tuvo un efecto positivo en el análisis microbiológico de la miel. Finalmente,
la evaluación de estos parámetros sugiere que el tratamiento T3 sería el más adecuado para
el almacenamiento de la miel ya que presentó un cambio total de color menor a 3, un
parámetro de calidad importante para los consumidores.
Agradecimientos
Los Autores desean agradecer a la empresa Chasseurs De Saveurs S.A. C.V. de Coatepec,
Veracruz, por proporcionar la miel. Asimismo, agradecemos a la Asociación Mexicana de
Bosques Comestibles.
338
Conflicto de interés
Los autores no informaron de ningún posible conflicto de interés
Literatura citada:
1. Arzaluz GA, Obregon HF, Jones RW. Optimum brood size for artificial propagation of
the stingless bee, Scaptotrigona mexicana. J Api Res 2002;41(1–2):62–63.
doi:10.1080/00218839.2002.11101070.
2. Villacrés-Granda I, Coello D, Proaño A, Ballesteros I, Roubik DW, Jijón G, et al. Honey

quality parameters, chemical composition and antimicrobial activity in twelve
Ecuadorian stingless bees (Apidae: Apinae: Meliponini) tested against multiresistant
human pathogens. LWT - Food Sci Technol 2021;140:110737.
doi:10.1016/j.lwt.2020.110737.
3. Martinez RA, Schvezov N, Brumovsky LA, Pucciarelli-Román AB. Influence of

temperature and packaging type on quality parameters an antimicrobial properties
during Yateí honey storage. Food Sci Technol 2017;38:196-202. doi:10.1590/1678-
457X.17717.
4. Carvalho CAL, Fonseca AAO, Souza BA, Clarton L. Physicochemical characteristics

and sensory profile of honey samples from stingless bees (Apidae: Meliponinae)
submitted to a dehumidification process. Ann Acad Bras Cienc 2009;81:143–149.
doi:10.1590/s0001-37652009000100015.
5. Singh I, Singh S. Honey moisture reduction and its quality. Food Sci Technol
2018;55:3861–3871. doi:10.1007/s13197-018-3341-5.
6. Mohamad-Ghazali NS, Yusof YA, Mohid-Ghazali H, Chin NL, Othaman SH, Manaf,
YN, et al. Effect of surface area manipulation of clay pot vessel on physicochemical and
microbiological properties of stingless bee (Geniotrigona thoracica) honey. Food Biosc
2021;40:100839. doi:10.1016/j.fbio.2020.100839.
7. AOAC. Official Methods of Analysis. 17th Edition. Gaithersburg, MD, USA: The
Association of Official Analytical Chemists, 2000.
8. Biluca FC, Santos de Gois J, Schulz M, Braghini F, Gonzaga LV, Maltez HF, et al.
Phenolic compounds, antioxidant capacity and bioaccessibility of minerals of stingless
bee honey (Meliponinae). J Food Compost Anal 2017;63:89–97.
doi:10.1016/j.jfca.2017.07.039.
339
9. Juárez-Trujillo N, Monribot-Villanueva JL, Alvarado-Olivarez M, Luna-Solano G,

Guerrero-Analco JA, Jiménez-Fernández M. Phenolic profile and antioxidative
properties of pulp and seed of Randia monantha Benth. Ind Crops Prod
2018;124(15):53-58. doi.org/10.1016/j.indcrop.2018.07.052.
10. López-López A, Castellote-Bargalló A, López-Sabater M. Comparison of two direct

methods for the determination of fatty acids in human milk. Chromatographia
2001;54(11):743-747. doi:10.1007/BF02492493.
11. Jiménez M, Beristain CI, Azuara E, Mendoza MR, Pascual LA. Physicochemical and
antioxidant properties of honey from Scaptotrigona mexicana bee. J Apic Res
2016;55(2):151-160. doi:10.1080/00218839.2016.1205294.
12. Vit P, Medina M, Enríquez ME. Quality standards for medicinal uses of Meliponinae
honey in Guatemala, Mexico and Venezuela. Bee World 2004;85:2–5.
doi:10.1080/0005772X.2004.11099603
13. Kowalski S. Changes of antioxidant activity and formation of 5-hydroxymethyfurfural

in honey during thermal and microwave processing. Food Chem 2013;141:1378-1382.
doi:10.1016/j.foodchem.2013.04.025.
14. Braghini F, Biluca FC, Ottequir F, Gonzaga LV, da Silva M, Vitali L, et al. Effect of
different storage conditions on physicochemical and bioactive characteristics of
thermally processed stingless bee honey. LWT- Food Sci Technol 2020;131:109724.
doi:10.1016/j.lwt.2020.109724.
15. Vit P. Valorization of stingless bee (Meliponini) honey. Rev Fac Farm 2008;50(2):20-
28.
16. Demera J, Angert E. Comparison of the antimicrobial activity of honey produced by

Tetragonisca angustula (Meliponinae) and Apis mellifera from different
phytogeographic regions of Costa Rica, Apidologie 2004;35(4).
doi:10.1051/apido:2004033.
17. Amin FAZ, Sabri S, Ismail M, Chan KW, Ismail N, Esa NM, et al. Probiotic properties
of Bacillus strains isolated from stingless bee (Heterotrigona itama) honey collected
across Malaysia. Int J Environ Res Public Health 2020;17(278):1–15.
doi:10.3390/ijerph17010278.
18. Machado De-Melo AA, Almeida-Muradian LBD, Sancho MT, Pascual-Maté A.

Composition and properties of Apis mellifera honey: A review. J Apic Res 2018;57(1):5-
37. doi:10.1080/00218839.2017.1338444.
340
19. Rice-Evans C, Miller NJ, Paganga G. Structure-antioxidant activity relationships of

flavonoids and phenolic acids. Free Radic Biol Med 1996;20:933-956.
doi:10.1016/0891-5849(95)02227-9.
20. Vered T, Gad G. New Insights into the shikimate and aromatic amino acids biosynthesis
pathways in plants. Molecular Plant 2010;3(6):956–972. doi:10.1199/tab.0132.
21. Viera da Costa AC, Batista-Sousa JM, Pereida da Silva MAA, dos Santos D, Madruga
MS. Sensory and volatile profiles of monofloral honeys produced by native stingless
bees of the Brazilian semiarid region. Food Res Int 2018;105:10–120.
doi:10.1016/j.foodres.2017.10.043.
22. Schievano E, Dettori A, Piana L, Tessari M. Floral origin modulates the content of a
lipid marker in Apis mellifera honey. Food Chem 2021;130050.
doi:10.1016/j.foodchem.2021.130050.
23. Czipa N, Andrási D, Kovács B. Determination of essential and toxic elements in

Hungarian honeys. Food Chem 2015;175:536–542.
doi:10.1016/j.foodchem.2014.12.018.
24. Velimirović D, Tošić S, Mitić S, Pavlović A, Rašić-Mišić I, Stojanović G. Mineral,

phenolic content and antioxidant activity of selected honey simples consumed in Serbia.
J Apic Res 2021;62(1):1-13. doi:10.1080/00218839.2021.1898783.
341
Cuadro 1: Propiedades fisicoquímicas de la miel recién cosechada (T0-testigo), almacenada después de dos años en diferentes
recipientes (T1-T4)
Propiedades
T0 T1 T2 T3 T4
b ab b a
Humedad, gH20/ 100 g m.s. 25.70 ± 0.47 23.23 ± 0.28 23.40 ± 0.09 20.60 ± 1.33 22.80 ± 0.39a
0.733
Actividad del agua (25 °C) 0.663±0.001a 0.671 ±0.007a 0.667 ± 0.006a 0.6759 ± 0.003a
±0.006b
L* 18.33 ± 0.37a 20.80 ± 1.85a 21.67 ± 3.59a 18.27± 0.43a 25.64 ± 2.55b
a* 2.84 ± 0.75a 6.66 ± 0.64b,c 6.27 ± 0.87b,c 5.40 ± 0.64b 8.91 ± 1.82c
b* 5.39 ± 0.23a 7.69 ± 2.34b 8.41 ± 4.58b 4.63 ± 0.08a 7.26 ± 3.45b
Croma 6.11 ± 1.53a 10.17 ± 2.21a 10.49 ± 4.22a 7.11 ± 0.51a 10.02 ± 3.54a
Cambio total de color - 4.81 ± 0.54b 5.32 ± 0.38b 2.69 ± 0.45a 8.08 ± 0.37c
Índice de pardeamiento - 0.38 ± 0.09a 0.42 ± 0.05a 0.42 ± 0.03a 0.39 ± 0.02a
a a a a
pH 3.66 ± .05 3.23 ± 0.05 3.26 ± 0.05 3.40 ± 0.06 3.43 ± 0.05a
Brix (º) 71.66 ± 0.57a 71.90 ± 0.55a 72.03 ± 0.55a 72.10 ± 0.26a 72.76 ± 0.37a
Conductividad eléctrica, 293.33
b 320.25 ± 20.00 a 293.33 ±15.27b 303.33 ± 5.77b 296.00 ±15.16b
mS/cm ±11.54
Densidad, g/ml 1.40 ± 0.02b 1.36 ± 0.01a 1.36 ± 0.00a 1.36 ± 0.02a 1.36 ± 0.01a
Hidroximetilfurfural, mg /kg 4.09 ± 0.53a 4.33 ± 0.20a 4.00 ± 0.39a 4.23 ± 0.22a 4.78 ± 0.52a
Acidez titulable, meq/kg m.s. 73.66 ± 0.57a 87.33 ± 6.65b 87.33 ± 0.57b 87.33 ± 2.08b 85.66 ± 1.15b
Los datos representan el promedio de tres réplicas o mediciones ± desviación estándar.
abcd
Letras diferentes en la misma fila indican diferencias significativas (P<0.05).
-- No presente.
342
Cuadro 3: Compuestos fenólicos (μg/g de extracto seco) de la miel recién cosechada (T0-testigo), almacenada después de dos años en
diferentes recipientes (T1-T4)
Compuesto fenólico T0 T1 T2 T3 T4
Ácido gálico 126.78 ± 10.00a 136.17 ±16.20a 137.88±4.91a 143.32± 5.97ª 135.25± 8.16a
Ácido 4-hidroxibenzoico 2996.87 ± 135.76a 2847.66±207.18a 2906.04±118.78a 2934.22±105.08a 2781.36±146.05a
Ácido protocatecuico 637.87 ± 21.79a 660.19± 22.55a 666.90±13.40a 648.85±24.07a 634.87±34.48a
Ácido vainílico 654.89 ± 38.33a 612.57±59.27a 645.12±39.07a 677.20±29.77a 633.24±27.82a
Ácido gentísico 312.90 ± 89.87a 312.82±36.07a 280.94±29.34a 294.31±10.82a 541.69±48.62b
Ácido 4-hidroxifenilacético 2198 ±129.88a 2294.62±115.55b 1702.48±195.65a 2036.27±133.77b 1685.49±103.27a
Ácido sinápico 1677.33 ± 87.99a 1677.70±81.08a 1636.52±23.01a 1663.18±57.32a 1565.35±80.53a
Ácido salicílico 1244.11± 199.55a 1240.45±409.54a 1053.87±54.18a 1074.40±30.10a 1098.68±32.97a
Ácido p-anísico 399.97 ± 29.73b 317.57±26.29ª 455.27±39.95c 384.97±38.77b 456.20±52.69c
Ácido rosmarínico 297.45 ± 12.95a 275.61±20.76a 220.68±58.40a 248.44±16.14a 276.69±67.38a
Ácido 4-cumárico 301.86± 38.26a 291.65±37.60a 320.81±13.12a 323.82±7.57a 271.41±53.92a
Ácido trans-cinámico 139.87 ± 9.41a 124.02±7.43a 123.18±4.77a 122.89±3.74a 127.99±3.83a
Luteolina 289.56 ± 29.44a 273.83±38.24a 325.69±104.80a 315.66±45.43a 320.41±62.01a
Escopoletina 689.85 ± 58.33ª 673.76±72.47ª 720.55±26.69ª 740.75±17.46ª 619.54±120.49ª
Ácido ferúlico 132.63 ± 27.82a 127.52±21.48a 136.69±20.29a 150.77±40.86a 111.18±27.34a
Ácido cafeico 478.86 ± 96.43a 410.22±122.14a 570.36±24.02a 590.65±27.56a 452.59±120.71a
Ácido shikímico 36986.87±3999.20a 38200.95±3974.40a 37735.48±2688.39a 38504.90±2817.73a 35511.01±5741.62a
Vainillina 97.45 ± 6.98a 96.17±5.16a 97.36±16.74a 85.01±12.63a 98.26±12.83a
L-fenilalanina 2930.99 ± 120.89a 2934.82±100.09a 2886.78±115.55a 3004.45±130.22a 2917.68±118.89a
ab
Letras diferentes en la misma fila son significativamente diferentes (P<0.05).
343
Artículo
Un efecto novedoso del extracto acuoso de semillas de Pimpinella anisum

sobre garrapatas de perros domésticos (Canis lupus familiaris)
William Fernando Várguez-Tec a,c
Sara Luz Nahuat-Dzib b
Julia Cano-Sosa c
Lorena Reyes-Vaquero d
Edgar E. Lara-Ramirez e
Benjamín Abraham Ayil-Gutiérrez f
Angel Virgilio Domínguez-May a*
a
TecNM. Instituto Tecnológico Superior del Sur del Estado de Yucatán (ITSSY). Carretera
Muna-Felipe Carrillo Puerto, tramo Oxkutzcab-Akil Km 41+400, Oxkutzcab, 97880,
Yucatán, México.
b
TecNM, Campus Mérida. Departamento de Ingeniería Química y Bioquímica. Yucatán,
México.
c
Centro de Investigación y Asistencia en Tecnología y Diseño del Estado de Jalisco A.C.
Subsede Sureste. Yucatán, México.
d
CONAHCYT-Centro de Investigación y Asistencia en Tecnología y Diseño del Estado de
Jalisco A.C. Subsede Sureste. Yucatán, México.
e
Instituto Politécnico Nacional. Centro de Biotecnología Genómica, Laboratorio de
Biotecnología Farmacéutica. Tamaulipas, México.
f
CONAHCYT, Instituto Politécnico Nacional, Centro de Biotecnología Genómica,
Biotecnología Vegetal. Tamaulipas, México.
*Autor de correspondencia: adominguez@suryucatan.tecnm.mx
344
Resumen:
Los pesticidas sintéticos utilizados para combatir las garrapatas pierden su eficacia contra
determinadas especies y pueden afectar la salud humana. En el presente estudio se evaluó in
vitro e in vivo el efecto del extracto acuoso de semillas de Pimpinella anisum (P. anisum)
contra Rhipicephalus sanguineus e Ixodes affinis, garrapatas del perro doméstico. En las
evaluaciones in vitro se aplicaron directamente a las garrapatas concentraciones de 1.25, 2.5,
5, 10, 25, 50, 75 y 100 % del extracto acuoso de P. anisum. Las concentraciones que
provocaron mayor efectividad en la inmovilización fueron 50%, 75% y 100%, pero esta
última provocó una inmovilización por mayor tiempo (55.89 ± 0.16 min). En la evaluación
in vivo, el extracto acuoso concentrado se aplicó sobre garrapatas adheridas a la piel de perros
domésticos. Se utilizó Amitraz, un garrapaticida comercial, como testigo positivo. Tanto el
extracto acuoso concentrado como el Amitraz provocaron el 100 % del desprendimiento de
garrapatas. Sin embargo, el extracto acuoso concentrado de semillas de P. anisum fue más
efectivo para reducir el tiempo promedio de desprendimiento de las garrapatas (60.81 ± 3.17
min) en comparación con el garrapaticida comercial Amitraz (145.12 ± 15.97 min). Esta
investigación sugiere que el p-anisaldehído identificado en el extracto acuoso podría estar
relacionado con la inmovilización y desprendimiento de R. sanguineus e I. affinis de los
perros domésticos, lo que sugiere que este extracto podría usarse como biopesticida para
controlar las garrapatas en perros domésticos.
Palabras clave: Biopesticida, garrapatas, inmovilización, perros domésticos, in vitro, in vivo
Introducción
Las garrapatas de la familia Ixodidae son artrópodos hematófagos de distribución mundial,

que parasitan diversas especies de mamíferos, aves y reptiles. Cuando estos ectoparásitos se
alimentan de su hospedero (diversos animales domésticos y silvestres, incluido el humano),
pueden transmitir microorganismos patógenos como bacterias, virus, protozoarios y
helmintos(1,2).
Las garrapatas son plagas que se consideran económicamente perjudiciales en el ganado y en

otras especies de animales, ya que pueden ocasionar cuadros de anemia grave y pérdida de
peso(3). Los perros que habitan en zonas rurales y urbanas son hospederos de la especie R.
sanguineus. Estas garrapatas pueden encontrarse en regiones tropicales y subtropicales,
345
adaptándose a condiciones intradomiciliarias(4). Ixodes affinis es una especie que también es

común en perros y gatos en todo el mundo(5).
El uso de pesticidas sintéticos ocasiona daño al medio ambiente y es un peligro para la

salud(6,7); sin embargo, en los últimos años se han estado buscando alternativas para controlar
las plagas sin contaminar el medio ambiente;, una de ellas es el uso de plantas con
capacidades para el control de insectos o ácaros.
El uso de plantas medicinales es una práctica que se ha utilizado desde la antigüedad y ha

contribuido al origen de la medicina moderna(8). Numerosas plantas medicinales contienen
metabolitos secundarios y pigmentos, entre otros componentes que son tóxicos contra varios
microorganismos. Se ha reportado que los fitoquímicos aislados de plantas medicinales son
clave para la generación de biopesticidas; además de ser considerados menos tóxicos y de
fácil degradación(9,10). En los últimos años la aplicación de extractos y aceites esenciales de
especies vegetales se han convertido en nuevas alternativas como pesticidas amigables con
el medio ambiente, con el propósito de limitar el uso de pesticidas sintéticos en el sector
agrícola(7,11).
Entre las especies de plantas que se usan para el combate de plagas se encuentra Pimpinella
anisum(12), comúnmente conocida como anís, anís verde o badiana(13), pertenece a la familia
Umbelliferae actualmente denominada Apiaceae y ha sido utilizada en la medicina
tradicional como carminativo, aromático, desinfectante y galactogogo. Las semillas de P.
anisum, presentan actividad antimicrobiana, antifúngica, antiviral, antioxidante,
anticonvulsiva, relajante muscular, analgésico, efecto hipoglucémico(14), también se ha
reportado que tiene actividad insecticida(15). El aceite esencial de las semillas de esta especie
vegetal, ha demostrado tener un efecto letal contra Tribulium castaneum(12), actividad
repelente contra adultos de Culex pipiens(16) y es tóxico contra Daphnia magna(17). Estudios
recientes demostraron que el aceite de las semillas de P. anisum presenta actividad acaricida
contra Tetranychus urticae(18); en cuanto el extracto acuoso y metanólico presentan actividad
antimicrobiana contra Candida albicans(19) y Escherichia coli(20), respectivamente. En las
semillas de P. anisum se han identificado compuestos como el trans-anetole, metil chavicol,
anisaldehido, estragol, y γ-hymachalen(14), y en el aceite esencial se ha identificado p-
anisaldehído(14), este es un compuesto que ocasiona efectos de inmovilización, repelencia y
mortalidad en insectos como Haematobia irritans irritans (L.) y Musca domestica L. y la
respuesta de su aplicación depende del estado de desarrollo en estos insectos(21,22,23) . De
acuerdo con los antecedentes y efectos causados por la especie P. anisum en contra de otros
insectos, el objetivo del trabajo fue evaluar el efecto del extracto acuoso de semillas de P.
anisum contra garrapatas que atacan comúnmente a los perros domésticos, con el fin de
disminuir el uso de insecticidas sintéticos no amigables con el medio ambiente.
346
Material y métodos
Material biológico
Las semillas de P. anisum se obtuvieron de la casa comercial Granos y semillas Yael, ubicada
en la calle 52 No. 540 y 67, Centro, Mérida, Yucatán, las cuales se encontraban deshidratadas.
Preparación del extracto acuoso de semillas de P. anisum
El extracto acuoso de semillas de P. anisum concentrado, se obtuvo a partir de 50 g de

semillas, las cuales se trituraron en un molino manual (marca Del Rey) para obtener
partículas de 1.5 mm de diámetro en promedio. Se realizó la decocción de las semillas
utilizando 12.5 g en 1 L de H2O purificada (marca Bonafont®) a 90 °C. El tiempo de cocción
fue de 20 min. Finalmente, el extracto acuoso obtenido se mantuvo en frascos de color ámbar
y se conservó bajo condiciones de refrigeración a 4 °C hasta su uso. Posteriormente el
extracto acuoso concentrado se diluyó con H2O purificada (Bonafont®) preparándose
concentraciones de 1.25, 2.5, 5, 10, 25, 50, 75 % y el extracto acuoso concentrado 100 %. Se
utilizó como testigo negativo el H2O purificada y para el testigo positivo se empleó el
compuesto comercial Combatick® (12.5% de Amitraz), solución insecticida y acaricida, el
cual se preparó y aplicó de acuerdo con las indicaciones de la etiqueta del producto (2 ml de
la solución por 1 L de H2O).
Bioensayo de toxicidad
Para determinar la toxicidad del extracto acuoso de semillas P. anisum, se realizó el ensayo
de toxicidad en Artemia salina (White Mountain, Great Salt Lake, Utah, USA), los quistes
se incubaron en agua de mar filtrada por 24 h, a una temperatura de 29 ± 4 °C, con aireación
constante(24).
Los bioensayos se realizaron en placas de 24 pozos. Por dilución serial se prepararon cuatro
concentraciones (0.0005, 0.05, 5, 500 mg/ml) del extracto acuoso de semillas de P. anisum.
En cada pozo se colocaron 10 nauplios de A. salina. Como control negativo se usó H2O de
mar filtrada sin extracto. Todos los tratamientos se analizaron por quintuplicado. Las placas
se incubaron a 29 ± 4 °C por 24 h; después de este tiempo se observaron bajo microscopio
estereoscópico (SMZ800, Nikon) y se contó el número de nauplios vivos. Se consideró la
mortalidad cuando después de 10 seg no se observó ningún movimiento. Se calculó el
porcentaje de mortalidad y la dosis letal media (LC50). Para considerar si el extracto vegetal
es tóxico se siguieron los criterios de toxicidad propuesto por Clarkson et al(25): no tóxico
cuando LC50 ˃1,000 µg/ml, toxicidad baja 500 < LC50 <1,000 μg/ml, toxicidad moderada
100 < LC50 <500 μg/ml, y altamente tóxico 0 < LC50 <100 μg/ml.
347
Recolección de garrapatas en perros domésticos
Fueron recolectadas 270 garrapatas adultas en 10 perros domésticos de distintas razas, edades
y sexo, infestados naturalmente y provenientes de los municipios de Ticul (20°23′43″N,
89°32′02″O) y Oxkutzcab (20°18′10″N 89°25′06″O), Yucatán, México; estos animales no
recibieron tratamiento previo. Las garrapatas se colocaron en frascos de vidrio con tapa
perforada y conservadas en el laboratorio a 29 ± 4 °C por 24 h.
Evaluación in vitro en garrapatas
Para la evaluación de toxicidad in vitro se utilizó el extracto acuoso concentrado de semillas

de P. anisum y siete diluciones de este mismo extracto (1.25, 2.5, 5, 10, 25, 50, 75%) y H2O
purificada como testigo negativo. Para cada uno de los tratamientos se utilizaron 30
garrapatas y una cantidad de 0.5 ml de la solución aplicándola por atomización sobre las
garrapatas. Después de 30 min, el porcentaje de garrapatas inmovilizadas (% I) se calculó
usando la fórmula:
% I= (Ni/NT) x 100
Donde: % I= porcentaje de garrapatas inmovilizadas; Ni= número de garrapatas

inmovilizadas; NT= total de garrapatas tratadas.
Evaluación in vivo en perros domésticos
Para la evaluación del efecto del extracto acuoso de semillas de P. anisum sobre garrapatas
en perros domésticos, se utilizó el extracto concentrado. Para este ensayo, el testigo positivo
fue el Amitraz, el cual es un acaricida e insecticida comercial y como testigo negativo se
empleó agua purificada de la marca Bonafont®. Para la evaluación se incluyeron 12 perros
domésticos de diferentes razas, sexo y edades que presentaban problemas de presencia de
garrapatas en su cuerpo y se dividieron en tres grupos de cuatro ejemplares caninos cada uno,
para la aplicación del producto a evaluar, y el conteo del número de garrapatas presente en
cada individuo (Cuadros 1, 2 y 3). Para cada perro se utilizó un volumen de 0.5 ml de extracto
concentrado de P. anisum y fue aplicado en la oreja izquierda, cola, axilas y en el lomo del
animal donde estaban las garrapatas. El Amitraz se aplicó de acuerdo con las indicaciones
del productor comercial. Para determinar el tiempo que tardó cada tratamiento en desprender
las garrapatas, se esperó hasta que la última garrapata se desprendió por zona de aplicación.
348
Cuadro 1: Razas de perros infestados de garrapatas en diferentes zonas, tratados con el

testigo negativo (H2O purificada)
Número de garrapatas por zona
Total de
Oreja garrapatas
Cola Axilas Lomo
Raza izquierda
Chihuahua 6 12 5 12 35
Bichón maltés 5 15 11 11 42
Pastor alemán 5 15 11 11 42
Mestizo (raza
13 7 12 3 35
mixta)
Cuadro 2: Razas de perros infestados de garrapatas en diferentes zonas, tratados con

extracto acuoso concentrado de P. anisum
Total de
Oreja garrapatas
Cola Axilas Lomo
Raza izquierda
Mestizo (raza
5 16 15 5 41
mixta)
Cuadro 3: Razas de perros infestados de garrapatas en diferentes zonas, tratados con el

testigo positivo (Amitraz)
Total de
Oreja garrapatas
Cola Axilas Lomo
Raza izquierda
Mestizo (raza
5 16 15 5 41
mixta)
349
Identificación de la especie de garrapatas en perros domésticos
La identificación de las 100 garrapatas seleccionadas al azar, tratadas en el laboratorio, así

como las que se desprendieron de los perros domésticos después de la aplicación del extracto
acuoso y del Amitraz, fue mediante características morfológicas, la forma del hipostoma,
capítulo y pedipalpo de cada uno de los ectoparásitos. Las garrapatas se colocaron en una
solución de etanol al 70 % durante 8 min, tiempo en el cual las garrapatas permanecieron sin
movimiento. Posteriormente se observaron con un microscopio estereoscópico (Stemi 305,
Zeiss). La identificación de la especie se realizó tomando como referencia las imágenes de
garrapatas publicadas por Lord CC(26) y Solís Hernández(27).
Identificación de p-anisaldehido en el extracto acuoso de P. anisum
Para determinar la presencia de p-anisaldehido, se utilizaron 5 ml del extracto concentrado,

el cual se filtró a través de membranas de nylon de 0.22 µM (Thermo Scientific Cat. No. 726-
2520). Posteriormente la solución se congeló en un ultracongelador por 3 h (Thermo Fisher
Scientific Inc., Model-TSX400D, No 144DT0B01A) y liofilizada (LABCONCO-No cat
77540-00) por 24 h. El producto liofilizado fue resuspendido en 5 ml MeOH (TEDIA-
MS1922-001), agitado (Vortex-genie -Serial No G-560) y centrifugado nuevamente por 5
min (Galaxy mini centrifuge – Serial No 1204), obteniendo el sobrenadante. Para el análisis
de la muestra se inyectaron 2 µl del sobrenadante en un cromatógrafo de gases acoplado a
espectrometría de masas (Agilent 7890A, Wilmington, Delaware USA), equipado con un
detector de ionización de llama de hidrógeno para la identificación de compuestos. La
separación de compuestos se realizó con una columna HP5MS (Agilent Technologies, 30 m
× 0.250 mm, 0.25 μm, Cat. No. 190915-435, USA). La temperatura del inyector se ajustó a
250 °C y la temperatura inicial del horno fue de 70 °C durante 3 min, aumentando a 5 °C/min
a 250 °C.
Los datos obtenidos en los tratamientos in vitro e in vivo se analizaron con ANOVA de una
vía con la prueba de Holm-Sidak mediante el programa de Sigma Plot versión 12.
Resultados
Bioensayo de toxicidad
Los resultados de toxicidad del extracto acuoso de semillas de P. anisum mostraron que a
una concentración de 500 mg/ml se obtuvo el mayor porcentaje de mortalidad (14.3 %),
mientras que con las otras concentraciones no se observó mortalidad (Cuadro 4). La dosis
350
letal media (LC50) fue de 4645 µg/ml. Con los resultados de toxicidad y LC50 obtenidos y de
acuerdo con los criterios de toxicidad propuesto por Clarkson et al(25), se considera que el
extracto acuoso de semillas de P. anisum es no tóxico para su uso en caninos.
Cuadro 4: Porcentaje de mortalidad de Artemia salina en presencia del extracto acuoso de

semillas de P. anisum
Concentración (mg/ml) Mortalidad (%)
Testigo 0.0
0.0005 2.0
0.05 0.0
5 0.0
500 14.3
Efecto inmovilizador del extracto acuoso de semillas de P. anisum in vitro
En el tratamiento in vitro se realizó la aplicación por aspersión del extracto acuoso de semillas
de P. anisum sobre las garrapatas observándose después de 30 min que la concentración de
1.25 % del extracto acuoso no ocasionó efecto sobre la movilidad de las garrapatas. En la
concentración de 2.5 % se observó un porcentaje de inmovilización de 16.7 ± 5.8. En las
concentraciones mayores el porcentaje de inmovilización aumentó significativamente, con el
25 % se inmovilizaron más del 96 % del total de garrapatas evaluadas y con las
concentraciones de 50, 75 y 100 % de extracto se logró inmovilizar el 100 % de las garrapatas
tratadas, sin observarse diferencia significativa en los últimos cuatro tratamientos (Cuadro
5).
El tiempo promedio de inmovilización de las garrapatas fue diferente de acuerdo a cada

concentración del extracto acuoso de las semillas de P. anisum. Observándose que el extracto
acuoso al 2.5 % ocasionó que las garrapatas permanecieran sin moverse 3.00 ± 0.04 min, con
10 % del extracto acuoso el tiempo fue de 14.9 ± 0.21 min; con 50 % el tiempo de
inmovilización fue de 45.14 ± 0.07 min. El extracto concentrado 100 %, ocasionó que las
garrapatas permanecieran sin moverse por más de 50 min (55.89 ± 0.16 min). El tiempo de
inmovilización fue estadísticamente diferente entre cada tratamiento (Cuadro 5).
351
Cuadro 5: Porcentaje de garrapatas inmovilizadas y tiempo de inmovilización ocasionado

por efecto del extracto acuoso de semillas de P. anisum bajo condiciones in vitro
Concentración del extracto Garrapatas Tiempo de
acuoso (%) inmovilizadas (%) inmovilización (min)
0 0a 0a
1.25 0a 0a
2.5 16.7±5.8b 3±0.04b
5 43.3±5.8c 10.07±0.13c
10 60±00d 14.9±0.21d
25 96.7±5.8e 28.07±0.07e
50 100±00e 45.14±0.07f
75 100±00e 50.14±0.07g
100 100±00e 55.89±0.16h
abcd
Letras diferentes, colocadas como superíndice, indican diferencias significativas. ANOVA de una vía
(P<0.005).
Efecto in vivo del extracto acuoso de semillas de P. anisum sobre

garrapatas adheridas a perros domésticos
Con la finalidad de demostrar el efecto de las semillas de P. anisum sobre garrapatas

adheridas a perros domésticos, se evaluó el extracto acuoso concentrado, el cual bajo
condiciones in vitro ocasionó que las garrapatas quedaran inmovilizadas por más tiempo a
diferencia de las diluciones (1.25, 2.5, 5, 10, 25, 50 y 75 %).
En la comparación de los efectos del control negativo H20 purificada (Bonafont®), el extracto
acuoso de semillas de P, anisum y el Amitraz como control positivo, se demostró que el agua
purificada no desprendió las garrapatas de la piel de los perros domésticos; mientras que el
extracto acuoso de semillas de P. anisum ocasionó que todas las garrapatas se desprendieran
en un tiempo promedio de 60.81 ± 3.17 min, mientras que el Amitraz requirió de 145.12 ±
15.97 min, observándose que el tiempo promedio de inmovilización de las garrapatas de estos
tratamientos fue estadísticamente diferente (Cuadro 6). Después del desprendimiento de las
garrapatas de los perros domésticos; el extracto acuoso concentrado mantuvo el efecto de
inmovilización de éstas en el suelo durante 14.625 ± 1.36 min. Mientras que el Amitraz lo
hizo por 44.93 ± 2.38 min (Cuadro 7); observándose diferencia significativa en el tiempo de
inmovilización de las garrapatas en el suelo.
352
Cuadro 6: Efecto del extracto acuoso de semillas de P. anisum sobre el tiempo de

desprendimiento de garrapatas adheridas a perros domésticos
Garrapatas desprendidas Tiempo de desprendimiento del
Tratamientos (%) total de garrapatas (min)
Agua purificada 0 0
a
Extracto acuoso (100%) 100+00 60.813 ± 3.17
b
Amitraz 100±00 145.125 ± 15.97
ab
(P<0.005).
Cuadro 7: Tiempo de inmovilización de las garrapatas después del desprendimiento en los

perros domésticos, por efecto del extracto acuoso de semillas de P. anisum
Tiempo promedio de inmovilización del total de
Tratamientos garrapatas (min)
Agua purificada 0
Extracto acuoso (100%) 14.625 ± 1.36a
Amitraz 44.938 ± 2.38b
ab
(P<0.005).
Morfología de garrapatas evaluadas
Los análisis morfológicos sugieren que las garrapatas que se inmovilizaron in vitro, así como
las que se desprendieron de los perros domésticos al aplicarles el extracto acuoso de P.
anisum y el Amitraz, varían en forma y tamaño del hipostoma, pedipalpo, la forma del
capítulo y color. En todas las garrapatas que se evaluaron se contabilizaron cuatro pares de
patas, observándose el 80 % de R. sanguineus y el 20 % I. affinis.
Identificación de compuestos del extracto acuoso de semillas de P. anisum
Se identificaron nueve compuestos en el extracto acuoso de semillas de P. anisum, p-

anisaldehido (4-metoxi benzaldehido), ácido butanoico, benzil alcohol y falcarinol
(compuestos con actividad antimicrobiana), fenol (propiedad antioxidante), 2-miristinoil
panteteine (compuesto aromatizante), paromomicin (propiedad antileishmaniasis), ácido 10-
heptadecen-8-noico, metil ester, (E)- y d-mannosa (actividad antiinflamatoria) (Cuadro 8).
353
Cuadro 8: Compuestos identificados en el extracto acuoso de semillas de P. anisum

mediante cromatografía de gases acoplado a espectrometría de masas
Área
N Nombre del compuesto Fórmula Actividad biológica reportada
(%)
Efecto inmovilizador y
1 4-metoxi benzaldehido C8H8O2 0.55 repelente(21,22,23)
Actividad antifúngica(28)
2 Ácido butanoico C4H8O2 6.31 Actividad antibacterial(29)
3 fenol C6H6O 0.96 Propiedad antioxidante(30)
4 Tratamiento de Leishmania
Paromomicin C23H45N5O14 0.04
amazonensis(31)
5 2-miristinoil panteteine C25H44N2O5S 0.02 Propiedad sensorial(32)
6 Inhibe la reproducción de β-
Benzil alcohol C8H10O2 2.62 hemolitica Streptococcus y
Proteus spp(33)
7 Falcarinol C17H24O 0.49 Actividad antimicrobacterial(34)
8 Ácido 10-heptadecen-8-
C18H30O2 0.03 Antiinflamatorio(35)
noico, metil ester, (E)-
9 d-Mannosa C6H12O6 0.02 Antiinflamatorio(36)
Discusión
En la evaluación del extracto acuoso de semillas de P. anisum bajo condiciones in vitro, se

observó como principal efecto la inmovilización de las garrapatas en los perros domésticos.
El porcentaje de garrapatas que se inmoviliza y la duración del efecto, dependió del
incremento en las concentraciones del extracto acuoso de semillas de P. anisum. El efecto de
desprendimiento y de inmovilización de las garrapatas al aplicarse el extracto concentrado
de P. anisum podría deberse al compuesto identificado como p-anisaldehido (4-metoxi
benzaldehido).
Así mismo, se demostró que la correlación que existe entre el extracto acuoso y su efecto en
este estudio concuerda con resultados publicados, Showler y Harlien(21), donde evaluaron la
actividad del p-anisaldehido en polvo al 98 % de pureza marca sigma, observando que al
incrementar la concentración de 0.125 a 2.5 % de este producto, aumentaba el número de
adultos inmovilizados de Haematobia irritans irritans (L). Showler y Harlien(22,23) reportaron
que el p-anisaldehido presenta efectos letales y repelentes sobre Musca doméstica. También
se ha demostrado que el incremento de la concentración del p-anisaldehido en polvo, causa
mayor mortalidad de larvas de Amblyomma americanum; sin embargo, el efecto que generó
fue de acuerdo con la técnica de aplicación(37). Considerando estos antecedentes, en el
354
presente estudio se sugiere que el efecto de inmovilización de las garrapatas pudiera ser por
la presencia de p-anisaldehido en el extracto acuoso de semillas de P. anisum, el cual mientras
menos concentrado esté, disminuye la duración de su efecto de inmovilización.
Cuando el extracto acuoso se aplicó sobre garrapatas adheridas a perros domésticos, ocasionó
que éstas se desprendieran, lo cual sugiere que el extracto acuoso de semillas de P. anisum,
genera inmovilización; este efecto ocasiona que las garrapatas se desprendan de la piel de los
perros domésticos, al igual que el Amitraz (testigo positivo en este estudio). El Amitraz es
un producto ampliamente utilizado para el tratamiento de garrapatas en animales domésticos,
desafortunadamente el uso extensivo de este producto ha ocasionado que ciertas especies de
garrapatas como la Rhipicephalus microplus se vuelva resistente(38), además es un producto
que puede causar envenenamiento por inhalación y por contacto dérmico(39).
En esta investigación se encontró bajo las condiciones aplicadas, que el extracto acuoso de
semillas de P. anisum desprende las garrapatas adultas de la piel de los perros domésticos al
100 %, teniendo efectos similares al producto comercial Amitraz. Esto significa que el efecto
que genere este extracto pudiera relacionarse con la concentración que se utilice, o la técnica
de aplicación.
Igualmente, se encontró que el extracto acuoso de semillas de P. anisum formulado con 50 g

de semillas por litro de agua purificada, no es tóxico para el que lo aplica de acuerdo con los
estudios realizados con A. salina y con el criterio de Clarkson et al(25); además, el extracto
acuoso de semillas no ocasionó irritación o enrojecimiento de la piel de los perros
domésticos.
De acuerdo con los análisis morfológicos, las garrapatas con cuerpo alargado, de color café,
con el hipostoma y pedipalpo cortos, así como la forma hexagonal de su capítulo pertenecen
a la especie de R. sanguineus, las cuales son características que coinciden con datos
publicados por Lord CC(26). Mientras que las garrapatas con cuerpo redondo, con hipostoma
y pedipalpo largos, así como la forma triangular de su capítulo y escudo dorsal, indican que
pertenecen al género Ixodes o a la especie de I. affinis, datos característicos que coincide con
ejemplares de I. affinis publicados por Solís-Hernández et al(27).
Aun cuando el extracto oleoso se ha utilizado en algunas publicaciones, esto no limita el
evaluar el uso del extracto acuoso de semillas de P. anisum como una alternativa sustentable
y económica. El propósito de esta investigación fue demostrar que el extracto acuoso de
semillas de P. anisum también puede funcionar para el tratamiento contra garrapatas, además
de que se prepara de forma sencilla y a menor costo, que extraer el aceite esencial de las
semillas.
En este trabajo se observó que el extracto acuoso de semillas de P. anisum tiene potencial
como uso comercial para el control de garrapatas, además es asequible para consumidores de
355
tipo doméstico. Este estudio es de los primeros que se publican en donde se evalúa el extracto
acuoso de semillas de Pimpinella anisum.
El extracto acuoso de semillas de P. anisum puede ser una alternativa sustentable para el
tratamiento de garrapatas de perros domésticos; este extracto ha demostrado un tiempo de
desprendimiento más eficaz que el Amitraz, además de tener un efecto de desprendimiento
del 100 % de los ectoparásitos de la piel de los perros domésticos y los mantiene
inmovilizados por un determinado tiempo, aunque más corto que el Amitraz. Se demostró
que la cantidad de semillas utilizada por litro de agua para la producción del extracto acuoso
hace que éste no sea tóxico. Además, este extracto no ocasionó irritación en la zona de
aplicación. Se espera que los resultados de esta investigación aporten las bases para realizar
futuras investigaciones sobre el extracto acuoso elaborado a partir de las semillas de
Pimpinella anisum y sea aplicado a otras plagas que aquejan a los seres vivos.
Agradecimientos
Al Instituto Tecnológico Superior del Sur del Estado de Yucatán por el permitir el uso de
materiales e instalaciones para la realización de esta investigación, así como también al apoyo
brindado por los padres de familia que permitieron evaluar a sus caninos.
Literatura citada:
1. Oteo Revuelta JA. Espectro de las enfermedades transmitidas por garrapatas. Rev Pediatr
Aten Primaria 2016;18:47-51.
2. Rodríguez-Vivas RI, Apanaskevich DA, Ojeda-Chi MM, Trinidad-Martínez I, Reyes-

Novelo E, Esteve-Gassent MD, et al. Ticks collected from humans, domestic animals,
and wildlife in Yucatan, Mexico. Vet Parasitol 2016;215:06-113.
3. Jongejan F, Uilenberg G. Ticks and control methods. Rev Sci Tech (International Office
of Epizootics) 1994;13:1201-1226.
4. Dantas-Torres F. Biology and ecology of the brown dog tick, Rhipicephalus sanguineus.
Parasit Vectors 2010;3:1-11.
5. Ghosh P, Saleh MN, Sundstrom KD, Lentile M, Little SE. Ixodes spp. from dogs and cats
in the United States: Diversity, seasonality, and prevalence of Borrelia burgdorferi and
Anaplasma phagocytophilum. Vector Borne Zoonotic Dis 2021;21:11-19.
6. Muñoz-Quezada MT, Lucero BA. Bioética y justicia ambiental: el caso de presencia de

plaguicidas en escolares de comunidades rurales. Acta Bioeth 2019;25(2):161-170.
356
7. Saroj A, Oriyomi OV, Nayak AK, Haider SZ. Phytochemicals of plant-derived essential
oils: A novel green approach against pests. In: Egbuna C, Sawicka B, editors. Natural
remedies for pest, disease and weed control. USA: Academic Press; 2020:65-79.
8. Salmerón-Manzano E, Garrido-Cardenas JA, Manzano-Agugliaro F. Worldwide research

trends on medicinal plants. Int J Environ Res Public Health 2020;17:3376.
9. Gupta S, Didwania N. Role of medicinal plants as green pesticides against Alternaria

blight. Bulg J Agric Sci 2021;27:562-568.
10. Kim SI, Park C, Ohh MH, Cho HC, Ahn YJ. Contact and fumigant activities of aromatic
plant extracts and essential oils against Lasioderma serricorne (Coleoptera: Anobiidae).
J Stored Prod Res 2003;39:11-19.
11. Raja N, Albert S, Ignacimuthu SE, Dorn S. Effect of plant volatile oils in protecting stored
cowpea Vigna unguiculata (L.) Walpers against Callosobruchus maculatus (F.)
(Coleoptera: Bruchidae) infestation. J Stored Prod Res 2001;37(2):127-132.
12. Hashem AS, Awadalla SS, Zayed GM, Maggi F, Benelli G. Pimpinella anisum essential
oil nanoemulsions against Tribolium castaneum—insecticidal activity and mode of
action. Environ Sci Pollut Res 2018;25:18802-18812.
13. CONAFOR. Comisión Nacional Forestal. Plantas medicinales de la farmacia viviente del
CEFOFOR: usos terapéuticos tradicionales y dosificación. México. 2010.
14. Shojaii A, Abdollahi Fard M. Review of pharmacological properties and chemical

constituents of Pimpinella anisum. Int Sch Res Notices 2012;1-8.
15. Sun W, Shahrajabian MH. Cheng Q. Anise (Pimpinella anisum L.), a dominant spice and
traditional medicinal herb for both food and medicinal purposes. Cogent Biol
2019;5(1)1673688.
16. Erler F, Ulug I, Yalcinkaya B. Repellent activity of five essential oils against Culex
pipiens. Fitoterapia 2006;77:491-494.
17. Pavela R. Insecticidal properties of Pimpinella anisum essential oils against the Culex
quinquefasciatus and the non-target organism Daphnia magna. J Asia Pac Entomol
2014;17:287-293.
18. El-Sayed SM, Ahmed N, Selim S, Al-Khalaf AA, Nahhas NE, Abdel-Hafez SH, et al.
Acaricidal and antioxidant activities of anise oil (Pimpinella anisum) and the oil’s effect
on protease and acetylcholinesterase in the two-spotted spider mite (Tetranychus urticae
Koch). Agriculture 2022;12(224):1-13.
357
19. Gülçın İ, Oktay M, Kıreçcı E, Küfrevıoǧlu Öİ. Screening of antioxidant and antimicrobial
activities of anise (Pimpinella anisum L.) seed extracts. Food Chem 2003;83:371-382.
20. Mohamed HSAA, Abdelgadir WS, Almagboul AZ. In vitro antimicrobial activity of anise
seed (Pimpinella anisum L.). Int J Adv Res 2015;3(1):359-367.
21. Showler AT, Harlien JL. Effects of the botanical compound p-Anisaldehyde on horn fly
(Diptera: Muscidae) repellency, mortality, and reproduction. J Med Entomol 2018;
55(1):183–192.
22. Showler AT, Harlien JL. Lethal and repellent effects of the botanical p-anisaldehyde on
Musca domestica (Diptera: Muscidae). J Econ Entomol 2019;112(1):485-493.
23. Showler AT, Harlien JL. Repellency of p-anisaldehyde against Musca domestica
(Diptera: Muscidae) in the Laboratory. J Med Entomol 2021;58(6):2314–2320.
24. Lima RL, Andrade FK, Alves RD, de Morais SM, Vieira SR. Anti-cetylcholinesterase
and toxicity against Artemia salina of chitosan microparticles loaded with essential oils
of Cymbopogon flexuosus, Pelargonium x spp and Copaifera officinalis. Int J Biol
Macromol 2021;167:1361–1370.
25. Clarkson C, Maharaj VJ, Crouch NR, Grace OM, Pillay P, Matsabisa MG, et al. In vitro
antiplasmodial activity of medicinal plants native to or naturalised in South Africa. J
Ethnopharm 2004;92:177-191.
26. Lord CC. Brown dog tick, Rhipicephalus sanguineus Latreille (Arachnida: Acari:
Ixodidae). University of Florida Cooperative Extension Service, Institute of Food and
Agricultural Sciences, EDIS 2001. EENY-221.
27. Solís-Hernández A, Rodríguez-Vivas R, Pérez-Barrera MA, Esteve-Gassent MD,

Apanaskevich DA. Ixodes affinis (Acari: Ixodidae) en perros de comunidades rurales de
Yucatán, México: prevalencia, abundancia y factores asociados. Vet Méx OA
2015;2:01-09.
28. Che J, Chen X, Ouyang Q, Tao N. p-anisaldehyde exerts Its antifungal activity against
Penicillium digitatum and Penicillium italicum by disrupting the cell wall integrity and
membrane permeability. J Microbiol Biotechnol 2020;30(6):878–884.
29. Kennedy GM, Min MY, Fitzgerald JF, Nguyen MT, Schultz SL, Crum MT, et al.
Inactivation of the bacterial pathogens Staphylococcus pseudintermedius and
Acinetobacter baumannii by butanoic acid. J Appl Microbiol 2019;126(3):752-763.
30. Husain N, Gupta S. A critical study on chemistry and distribution of phenolic compounds
in plants, and their role in human health. IOSR Environ Sci Toxicol Food Technol
2015;1(3):57-60.
358
31. Coser EM, Ferreira BA, Branco N, Yamashiro-Kanashiro EH, Lindoso JAL, Coelho AC.
Activity of paromomycin against Leishmania amazonensis: Direct correlation between
susceptibility in vitro and the treatment outcome in vivo. Int J Parasitol Drug
2020;14(1):91–98.
32. Zhao Y, Smyth HE, Tao K, Henry RJ, Gilbert RG. Starch molecular structural features
and volatile compounds affecting the sensory properties of polished Australian wild rice.
Foods 2022;11(4):511.
33. Cole LK, Luu DH, Rajala-Schultz PJ, Meadows C, Torres AH. In vitro activity of an ear
rinse containing tromethamine, EDTA, and benzyl alcohol on bacterial pathogens from
dogs with otitis. AJVR 2006;67(6):1040-1044.
34. Li H, O’Neill T, Webster D, Johnson JA, Gray CA. Anti-mycobacterial diynes from the
Canadian medicinal plant Aralia nudicaulis. J Ethnopharmacol 2012;140(1):141–144.
35. Ibraheam IA, Hussein HM, Hameed IH. Cyclamen persicum: methanolic extract using
gas chromatography-mass spectrometry (GC-MS) technique. Int J Pharm Qual Assur
2017;8(4):200-213.
36. Torretta S, Scagliola A, Ricci L, Mainini F, Di Marco S, Cuccovillo I, et al. D-mannose

suppresses macrophage IL-1β production. Nat Commun 2020;11(1):6343-6354.
37. Showler AT, Harlien JL. Botanical compound p-anisaldehyde repels larval Lone Star
Tick (Acari: Ixodidae), and halts reproduction by gravid adults. J Med Medical Entomol
2018;55(1):200–209.
38 De La Canal LH, Dall’Agnol B, Webster A, Reck J, Martins JR, Klafke GM. Mechanisms
of amitraz resistance in a Rhipicephalus microplus strain from southern Brazil. Ticks
Tick Borne Dis 2021;12:1-6.
39. Bhartiya M, Hans B, Sundaray S, Sagar A. Amitraz poisoning: The not so (un)common
poisoning. Cureus 2019;11(8):e5438.
359
Artículo
Conocimiento socio-ecológico de la actividad apícola en la Costa Chica de

Guerrero, México
José Cámara-Romero a
William Cetzal-Ix b*
Luis Alaniz-Gutiérrez c
Agustín Rojas-Herrera d
José Aparicio-López a
Columba Rodríguez-Alviso a
1
Universidad Autónoma de Guerrero. Centro de Ciencias de Desarrollo Regional. Acapulco,
Guerrero, México.
2
Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Chiná, Campeche, México.
3
Universidad Autónoma de Guerrero. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia No 2,
Cuajinicuilapa, Guerrero, México.
4
Universidad Autónoma de Guerrero. Facultad de Ecología Marina. Acapulco, Guerrero,
México.
*Autor de correspondencia: rolito22@hotmail.com
Resumen:
La identificación de flora melífera (FM) en las áreas donde se establecen apiarios es necesaria
para los apicultores, debido a que las abejas (Apis mellifera) dependen de estos recursos
florales para su alimentación y producción de miel. El objetivo del estudio fue analizar los
aspectos socio-ecológicos de la apicultura, considerando los conocimientos de la flora
melífera de los productores en la Costa Chica de Guerrero (CCG), México. Se realizó un
360
muestreo no probabilístico por conveniencia. La muestra final fue de 75 apicultores

encuestados. Para el análisis de los datos se utilizó estadística descriptiva y tablas cruzadas;
se realizaron recolectas botánicas para identificar las especies citadas. La apicultura es
tradicional (5-50 colmenas), la edad promedio fue 48 años, con 10 años de escolaridad y 12
años de experiencia. Los productores mencionaron 33 especies de FM (26 nativas y siete
cultivadas), pertenecientes a 16 familias botánicas. Además, por su uso, las clasificaron en
nectapoliníferas (14 especies), poliníferas (10) y nectaríferas (9). Se registró que las especies
nativas florecen durante el invierno (herbáceas) y primavera (árboles), lo que coincide con la
época de cosecha de miel, mientras que las especies cultivadas florecen en épocas de lluvias
(verano) y son un recurso importante en épocas de postcosecha. Los apicultores de la CCG
registraron bajo conocimiento de la vegetación circundante a sus apiarios, pero tienen un alto
conocimiento de las principales especies de FM, encontrándose que, a mayor edad, mayor
conocimiento sobre las especies de FM que las abejas utilizan en su alimentación (néctar o
polen).
Palabras clave: Apicultor, Recursos florales, Conocimiento tradicional, Vegetación.
Introducción
La apicultura es una actividad que se vincula directamente con el manejo sostenible de los
recursos naturales, debido a que los productores dependen de áreas con flora nativa o
introducida para instalar sus colmenas y así, las abejas cuenten con fuentes de alimento
(néctar o polen) para la producción de miel(1,2). Esta actividad es compatible con la
conservación de la biodiversidad y con los cultivos tradicionales circundantes, ya que
contribuyen a la polinización y a la soberanía alimentaria(3). La apicultura como actividad,
requiere de poca inversión y provee un ingreso importante para la estabilidad económica de
los productores en las comunidades rurales donde se practica(4).
En México, la apicultura es una actividad pecuaria que influye en aspectos socioeconómicos

y ecológicos debido a que genera importantes divisas(5). El país ocupa el noveno lugar en el
ámbito mundial por su volumen de producción, y el décimo primer lugar en número de
colmenas; a nivel continental se sitúa en el tercer lugar en ambos rubros(6). A pesar de
encontrarse entre los principales productores de miel en el mundo, México presenta una
tendencia a la baja en volumen de miel e inventarios de colmenas desde hace dos décadas(7).
Este declive en la producción se debe a múltiples factores, como plagas y enfermedades
361
(varroasis, loques, pequeño escarabajo de la colmena), problemas técnicos-sociales (falta de

capacitación y organización, intermediarismo y competencia en el mercado internacional) y
ecológicas (variaciones en la fenología y sincronización floral)(8). Estos obstáculos han
ocasionado inestabilidad en el sector apícola mexicano, principalmente en las regiones
apícolas del país (Norte, Altiplano, Pacífico, Golfo y Península de Yucatán)(5).
En Guerrero, la apicultura se ve favorecida por su ubicación geográfica, diversidad de climas

y recursos naturales. La entidad se encuentra ubicada en dos regiones apícolas (Altiplano y
Pacífico), lo que deriva en un alto potencial de producción de miel para las siete regiones del
estado (Acapulco, Costa Chica, Costa Grande, Centro, La Montaña, Norte y Tierra
Caliente)(9). En 2021, Guerrero se ubicó como el décimo primer productor de miel a nivel
país, con 2,081 t; se ha registrado un declive en su producción durante los últimos años(7),
debido a la deforestación, cambio de uso de suelo e inseguridad, que limita el desarrolla de
esta actividad(10). La Costa Chica de Guerrero es la principal región productora de miel a
nivel estatal, ya que cuenta con una cobertura más extensa de vegetación en selvas bajas y
medianas tropicales, en donde la oferta de recursos florales es constante, que las demás
regiones; por lo que sigue siendo necesario ampliar el conocimiento relativo a la flora
melífera (FM). Esta información puede ser útil para conocer las especies vegetales de mayor
importancia para la apicultura, mantener a las colonias establecidas e incrementar su
desarrollo(11).
Para evaluar los conocimientos, experiencias y saberes que generan los apicultores de un área
específica sobre la vegetación, diversidad de FM con sus periodos floración y con utilidad
alimenticia (polen y néctar) para las abejas, es necesario contar con las observaciones de los
productores, información que es recabada y validada a través de entrevistas, cuestionarios o
estudios de campo, lo que permite conocer la flora de interés para la producción de miel(12).
Por tal razón, el objetivo del estudio fue analizar los aspectos socio-ecológicos de la actividad
apícola, con base en los saberes de la FM de los productores de la Costa Chica de Guerrero
(CCG), México, para contar con información actualizada sobre el panorama de la actividad
apícola en esta región.
Material y métodos
La región de la CCG está conformada por 15 municipios: Ayutla de los Libres, Azoyú,
Copala, Cuautepec, Cuajinicuilapa, Florencio Villarreal, Igualapa, Juchitán, Marquelia,
Ometepec, San Luis Acatlán, San Marcos, Tecoanapa, Tlacoachistlahuaca y Xochistlahuaca;
la CCG limita al norte con las regiones de La Montaña y Región Centro, al sur con el Océano
Pacífico, al oriente con el estado de Oaxaca (Costa Chica de Oaxaca) y al poniente con la
región de Acapulco(13) (Figura 1).
362
Figura 1: Municipios donde se realizaron las entrevistas a los apicultores en la Costa Chica
de Guerrero, México
1= Ayutla de los Libres, 2= Azoyú, 3= Copala, 4= Cuajinicuilapa, 5= Cuautepec, 6= Florencio Villarreal, 7=

Igualapa, 8= Juchitán, 9= Marquelia, 10= Ometepec, 11= San Luis Acatlán, 12= San Marcos, 13= Tecoanapa,
14= Tlacoachistlahuaca, 15= Xochistlahuaca.
La CCG posee un clima predominantemente cálido-subhúmedo, con temperatura que oscila

entre 20 y 29 °C, con precipitaciones de 1,100 a 2,200 mm de junio a octubre; cuenta con
cuerpos de agua abundantes, entre ríos y arroyos, la topografía varía entre terrenos cerriles
ubicados en los municipios de San Luis Acatlán y Ometepec hasta planos o semiplanos en el
municipio de Marquelia; la vegetación se compone de una tercera parte de selvas baja y
mediana caducifolia, y de bosques de pino y encino en las zonas cercanas a la región
Montaña(13).
Se realizó un muestreo no probabilístico por conveniencia(14), donde los individuos se

seleccionaron por su disposición para proporcionar información detallada del conocimiento
y percepción que tienen los apicultores sobre FM en la CCG. Para recopilar la información,
se diseñó un cuestionario y se aplicó una encuesta, durante las reuniones de las cooperativas
y asociaciones de apicultores. La muestra final fue de 75 apicultores encuestados en el
periodo de enero a diciembre de 2021.
El cuestionario estuvo integrado por dos apartados: I) Datos generales del apicultor (edad,
escolaridad, tiempo en esta actividad y ocupación principal) y de su unidad apícola (tenencia
de la tierra, trashumancia). II) Conocimientos ecológicos de la flora de la región (adquisición
del conocimiento de la FM, reforestación, tipos de vegetación del área circundante a los
363
apiarios, principales especies cercanas a su apiario y la aportación de néctar y polen de la FM

de la región), para determinar el conocimiento de la flora, se les preguntó del total (100 %)
de las plantas de su región, qué porcentaje considera conocer.
Para identificar la FM citada por los apicultores, se realizaron diez recorridos aleatorios en
selvas bajas y medianas tropicales del área de estudio, guiados por un apicultor clave. La
identificación de las especies se basó en un análisis conjunto entre investigadores y
apicultores e investigación documental disponible para el área(9,15,16). Las especies que no se
lograron identificar en campo, se colectaron según la técnica descrita(17), y fueron enviadas
al herbario María Agustina Batalla, de la Facultad de Ciencias (FCME), de la Universidad
Autónoma Nacional de México, para su identificación.
Análisis de datos
Para el análisis de los datos se empleó estadística descriptiva y la información se procesó

mediante el Software estadístico SPSS, versión 19. Se realizó el análisis de frecuencias y
tablas cruzadas(18) para comparar las medias de los indicadores entre las dos secciones de la
encuesta, y determinar si existe o no, una relación entre las variables sociales con las
ecológicas. Se utilizó la prueba de Ji cuadrada para detectar asociación entre la variable de
edad y conocimiento de la vegetación, experiencia y tenencia de la tierra con reforestación.
Se clasificaron a los apicultores en tres categorías, de acuerdo con el número de colmenas
que poseen: 1) tradicional de 10 a 50 colmenas, 2) semitecnificados de 51 a 200 colmenas y
3) tecnificados > 200 colmenas.
Resultados
Características generales del apicultor
La edad promedio de los apicultores fue de 48 años, con una experiencia promedio de 12
años en la apicultura (Cuadro 1), y una escolaridad de 10 años. De acuerdo con la
clasificación, la apicultura tradicional tuvo un mayor número de apicultores (58.7 %),
semitecnificados (45.3 %) y los tecnificados (4 %), además estos últimos poseen más
experiencia (17) y edad (59) en años respectivamente.
364
Cuadro 1: Principales características sociodemográficas de los apicultores

Tipo de Experiencia Edad Escolaridad
apicultor (años) (años)
Básica Media- Superior Total
superior
Tradicional 9 ± 1.02 43 ± 1.1 18 13 7 38
Semitecnificado 15 ± 1.44 53 ± 1.31 20 9 5 34
Tecnificado 17 ± 2.01 59 ± 6.1 2 0 1 3
Promedio 12 48 - - - -
Número de - - 40 22 13 75
apicultores
% Total 53.4 29.3 17.3 100
El 56 % de los apicultores comentaron que sus apiarios se encuentran en terrenos donde la

propiedad legal les pertenece y el 44 % restante indicaron que sus apiarios se ubican en
terrenos prestados o rentados (Cuadro 2). Los apicultores tecnificados (4 %) al poseer más
de 200 colmenas tienen la necesidad de rentar tierras para el establecimiento de sus apiarios,
por lo que en su mayoría practican la apicultura trashumante, la cual está poco arraigada a
esta región, tan solo el 12 % de los apicultores la practica, por lo general moviéndola a las
zonas de la Montaña.
Cuadro 2: Actividades económicas de los apicultores y tenencia de los apiarios

Tipo de
Tenencia del terreno Actividad principal
apicultor
Rentado Privado Apicultor Agropecuario Asalariado
Tradicional 19 19 10 11 17
Semitecnificado 13 21 6 20 8
Tecnificado 1 2 0 2 1
Número de 33 42 16 33 26
apicultores
% Total 44.0 56.0 21.3 44.0 34.7
Con respecto a la actividad principal de los apicultores, se observó que el 21.3 % se dedica
exclusivamente a la apicultura, por lo que resulta que la apicultura es una actividad
complementaria con otros rubros de trabajo de campo agropecuario. No obstante, los
apicultores tecnificados, se consideraron empresarios, ya que le dan valor agregado a la
apicultura y diversifican sus actividades económicas
365
Flora melífera
Los apicultores identificaron 31 especies de FM, compuestas por 16 familias botánicas, de

las cuales Fabaceae tuvo el mayor número de especies (14), seguida de Boraginaceae y
Malpighiaceae, con dos respectivamente, las otras 13 familias solo tuvieron una especie; dos
especies no lograron ser identificadas (Cuadro 3).
De acuerdo con el conocimiento de los apicultores, 14 especies son consideradas nectaríferas,

11 producen néctar y polen y 8 polen, de las cuales 26 son silvestres y 6 cultivadas,
destacándose entre éstas Mangifera indica L., Citrus × aurantiaca (L.) Swingle y Cocos
nucifera L., ya que en la región son ampliamente cultivadas (Figura 2). A pesar de que el
ajonjolí (Sesamum indicum L), es otro cultivo importante en la región, sólo dos apicultores
la mencionaron.
Figura 2: Vegetación y flora melífera
A) Vegetación secundaria, Vista Hermosa, Ometepec. B) Ceiba pentandra (L.) Gaertn. C) Enterolobium
cyclocarpum (Jacq.) Griseb. D) Pithecellobium unguis-cati (L.) Benth. E) Bauhinia pauletia Pers. F) Vista
panorámica, Selva mediana subcaducifolia. G) Senna mollissima (Humb. & Bonpl. ex Willd.) H.S. Irwin &
Barneby.
366
Para conocer la percepción que se tiene sobre la FM de la región, se generaron tablas cruzadas
con la edad y el conocimiento de la vegetación, encontrándose que el 24 % de los apicultores
identifica o conoce el 40 % de la vegetación, el 12 % de los apicultores conoce entre el 80 y
100 % de la vegetación (Figura 3). El conocimiento de la flora se incrementa a mayor edad,
los apicultores del grupo de 26-50 años 75 conocen el 60 % de la flora de la región, mientras
que el grupo de 15 a 25 años solo conoce el 30 % de la flora.
Figura 3: Tabla cruzada. A. Entre la edad y el conocimiento de la flora de su región. B.

Experiencia y reforestación. C. Tenencia del terreno y reforestación
*La prueba de Ji cuadrada evidenció la inexistencia de una correlación (P>0.05) entre estas tres tablas
cruzadas.
Con respecto a los años de experiencia y la práctica sobre la reforestación, mostró que el
40 % de los apicultores con una experiencia de 1 a 5 años reforestan, mientras que solo el
33 % con una experiencia de 6 a 9 años reforesta. Así mismo, se observó que el 45 % de los
apicultores con la propiedad legal del terreno reforestan, y el 76 % que rentan tierras no lo
hacen.
367
Discusión
De acuerdo con el promedio histórico nacional del número de colmenas por apicultor(19), la
apicultura en México puede clasificarse como tradicional (1-50), semitecnificados (51-200)
y tecnificado (más de 201).
Los apicultores de la región presentaron un promedio de edad de 48 años con intervalo entre
23 y 75 años, similar a lo registrado en otras entidades como Yucatán(20), la región centro-sur
de Jalisco(21), con 49 años y para Campeche(22), con 57 años. En consecuencia, la edad
promedio de los apicultores de la región de estudio sugiere que está ocurriendo un relevo
generacional en la actividad apícola, y es una ventaja debido a que las personas de mayor
edad y con mayor experiencia en la actividad presentan menor disposición al cambio de sus
formas tradicionales de producción y al aprendizaje de nuevas técnicas, en comparación con
los jóvenes(23).
La experiencia de los apicultores a nivel nacional varía entre los 21 a 23 años, estos datos
son similares a lo reportado en el Estado de Campeche(20), en donde se reportó un valor de
21 años en la actividad, para la región Sierra Centro-Norte de Veracruz se encontró una
experiencia de 22 años(24), mientras para la región centro-sur de Jalisco encontraron un valor
idéntico al de este estudio con 23 años de experiencia en esta actividad(23), la similitud de
estos resultados, indican que a nivel nacional los apicultores poseen conocimientos,
habilidades y competencias adquiridas para la práctica de esta actividad.
El promedio de escolaridad de los apicultores encuestados fue de 10 años, lo que equivale al

primer año del nivel medio superior (bachiller), similar a la escolaridad promedio de los
apicultores de Jalisco(21), con 9 años, pero superior a la escolaridad promedio (5 años)
registrada en Yucatán(25). El bajo nivel de estudios es uno de los factores principales por los
que no se llevan a cabo registros o bitácoras de campo, ya que limita la posibilidad de manejar
la información, mantiene las prácticas tradicionales y la aplicación de nuevas tecnologías(21).
Las condiciones sobre la propiedad de la tierra, es una diferencia de la región de estudio pues
el 44 % de los apicultores renta el terreno donde está establecido el apiario, condiciones muy
diferentes por ejemplo a los predios del estado de Yucatán(22), donde el 74 % son propiedad
privada y solo 26 % se encuentran en terrenos rentados. Esto refleja los contrastes regionales
e intergeneracionales en la propiedad social de la tierra y se relaciona con los cambios
producidos en la reforma agraria de 1992, donde se fomentó la fragmentación de las tierras
comunitarias propiciando alteraciones entre las culturas indígenas y campesinas
profundamente arraigadas(26). Dicho fenómeno de fragmentación de las selvas obliga a los
apicultores a mover sus colmenas a lugares con vegetación conservada en busca de especies
adecuadas.
368
En este sentido, la apicultura trashumante la realizó solo el 12 % de los apicultores en la

CCG. Estos resultados son similares a lo registrado en la Región Centro y Norte de Veracruz,
donde los apicultores con más de 150 colmenas (20 %), son los que practican la
trashumancia(24). Por otra parte, la ubicación inadecuada del apiario provoca un menor
rendimiento de producción de miel de por colmena; por lo tanto, la trashumancia implica
maximizar la eficiencia productiva en función de la densidad de FM, reduciendo el recorrido
de la abeja en su pecoreo y contrarrestando la inversión de recursos económicos(27).
La apicultura en la CCG es una actividad complementaria para los apicultores tradicionales

y semitecnificados. En el estado de Yucatán, la apicultura es la principal actividad económica
para el 19 % de los apicultores, el porcentaje se eleva hasta 25 % si el apiario tiene entre 50
y 100 colmenas(25), observando que, a mayor número de apiarios, los apicultores perciben la
apicultura como actividad económica principal.
La participación de las comunidades es una manera de obtener resultados fiables y útiles para
mejorar problemáticas, situaciones o conocimientos colectivos de su región(28). Este
conocimiento de la flora de la región, y en especial la que tiene un potencial melífero, sirve
como herramienta para los mismos apicultores, ya que les permite tener un mejor manejo de
sus apiarios, decidir cuándo deben complementar la nutrición de las abejas o cambiar sus
apiarios a lugares con FM adecuada para que las abejas busquen polen y néctar, que
contribuya a la producción de miel de calidad(1).
La mención entre los apicultores encuestados de algunas especies que no son importantes
para la actividad apícola (Tamarindus indica L., Ehretia tinifolia L. y Persea americana
Mill.) confirma que la percepción de los apicultores está sesgada a favor de especies de
paisajes con influencia cultural, tanto cultivadas como silvestres(29). El 72 % de los
apicultores están familiarizados con un 80 % de la vegetación de sus alrededores y debido a
esta familiaridad de estos paisajes y dificulta la identificación de otro tipo de especies
presentes en la vegetación de las selvas.
Los apicultores del municipio de Hopelchén, Campeche registraron 50 especies, tres

subespecies y tres variedades de FM, distribuidas en 26 familias botánicas(12), dato superior
a lo encontrado en este estudio, donde se registraron 33 especies de FM.
En regiones con un fuerte cambio de uso de suelo y donde predominan paisajes

agropecuarios, en los remanentes de vegetación natural predominan principalmente especies
arbóreas, adquiriendo importancia para la apicultura(30). En un bosque seco tropical en
Ecuador(31), registraron valores similares con este estudio, 28 especies de FM fueron
identificadas por los apicultores. No obstante, estas preguntas se orientaron solamente a las
especies que consideran importantes para las abejas, y no a toda la vegetación en general. De
369
igual manera en otro estudio realizado en Nicaragua(32) se identificaron 89 especies, pero sin
especificar si todas corresponden a FM.
También se identificó que, de las 33 especies registradas en este estudio, siete son cultivadas,
pero la floración aprovechable por las abejas se concentra de noviembre a mayo, mientras
que, durante el resto del año, de acuerdo con algunos autores(33), los recursos de néctar y
polen se recolectan en parcelas de monocultivos. En la región de estudio las plantaciones
como el ajonjolí, cítricos, jamaica, coco, mango, etc., juegan un papel importante como
recursos florales para la apicultura, por la superficie establecida, y por los periodos de
floración que no son simultáneos con la vegetación silvestre. Un dato para resaltar es que los
apicultores no mencionaron ninguna especie de pastizal introducido, a pesar de abundar en
las selvas secas tropicales de la región. Este hecho se debe a que los apicultores asocian a los
pastizales con la obtención de polen y no lo consideran como un recurso floral importante
para las abejas. Sin embargo, en otras partes del Caribe como República Dominicana(29), los
apicultores identificaron como plantas de interés apícola a especies invasoras como Leucaena
leucocephala (Lam.) de Wit, Syzygium jambos (L.) Alston y Prosopis juliflora (Sw.) DC.
Finalmente, se cuestionó el nivel de conocimiento de la flora de los alrededores de los
apiarios, solo el 12 % de los apicultores consideró conocer entre el 80 al 100 % de la FM,
valor inferior a lo registrado en Campeche(12), en donde encontraron que el 60 % tienen un
conocimiento de la vegetación de sus apiarios, resultado de la transmisión de conocimiento
a través de generaciones.
A los apicultores de la CCG se les facilita la adopción de nuevas tecnologías y diversificación

de los productos de la colmena, debido a su edad promedio, inferior a la media nacional. La
apicultura trashumante la realizan los apicultores tecnificados. Los más jóvenes tienen poco
conocimiento del entorno y la FM, pero identifican la flora específica que proporciona néctar
o polen a las abejas, reconocen que los cultivos agrícolas son importantes para la actividad.
Por otra parte, la tenencia del terreno donde se ubican los apiarios influye en la reforestación
de estos, y debido a que un alto porcentaje renta los terrenos, no se realiza esta práctica. La
percepción de los apicultores sobre los recursos que utilizan las abejas es una fuente
importante de conocimientos sobre la flora de interés apícola y estos saberes van en aumento
según la edad, es por ello por lo que son una fuente de información invaluable.
Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Humanidades, Ciencias y Tecnologías, por el financiamiento del

proyecto 319942 Plantas “de importancia menor" para la sobrevivencia de las abejas y el
desarrollo de la apicultura en la Costa Chica de Guerrero), bajo el marco de la Convocatoria
370
de “Ciencia Básica o Ciencia de Frontera Modalidad: Paradigmas y Controversias de la

Ciencia 2022”.
Literatura citada:
1. Román L, Palma JM. Árboles y arbustos tropicales nativos productores de néctar y polen
en el estado de Colima, México. AIA 2007;11:3–24.
2. Martínez-Virgen M, Ulloa-Castañeda R, Salgado-Moreno S, Carmona-Gasca C, Orozco-

Benítez G, Martínez-González S. Estudio geográfico e identificación de plantas con
potencial apícola en Nayarit, México. Abanico Agroforestal 2020;2:1–9.
3. CLAC. Comercio Justo en América Latina y el Caribe. La apicultura en el contexto de

cambio climático. Manual de buenas prácticas en la apicultura en el contexto del cambio
climático. 2016.
4. Dolores-Mijangos G, Santiago-Cruz M, Arana-Coronado J, Utrera-Quintana F. Estudio

del impacto de la actividad apícola en el Istmo de Tehuantepec, Oaxaca, México.
Agricultura, Sociedad y Desarrollo 2017;14:187–203.
5. Magaña-Magaña M, Sanginés-García J, Lara-Lara P, Salazar-Barrientos L, Leyva-Morales

C. Competitividad y participación de la miel mexicana en el mercado mundial. Rev Mex
Cienc Pecu 2017;8(1):43–52.
6. FAOSTAT. Base de datos estadísticos corporativos de la Organización para la Agricultura

y la Alimentación. 2022.
7.SIAP. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Cierre de la producción

pecuaria por Estado. 2022.
8. Guzmán-Novoa E. Impacto de la africanización de las abejas en México. Imagen

Veterinaria 2004;4:20–25.
9. Villegas-Durán G, Bolaños-Medina A, Miranda-Sánchez JA, González-Quintero U. Flora

nectarífera y polinífera en el estado de Guerrero. 1a ed. SAGAR. 2002:129.
10. Delgado DL, Eglée M, Galindo-Cardona A, Giray T, Restrepo C. Forecasting the

influence of climate change on agroecosystem services: Potential impacts on honey
yields in a small-island developing state. Psyche J Entomol 2012;2012:1-10.
11. Méndez MV, Sánchez AC, Flores FF, Lupo LC. Recurso polinífero utilizado por Apis
mellifera (Hymenoptera: Apidae) en un área de bosque subtropical del noroeste de
Argentina. Rev Biol Trop 2018;66:1182–1196.
371
12. Coh-Martínez ME, Cetzal-Ix W, Martínez-Puc JF, Basu SK, Noguera-Savelli E, Cuevas
M. Perceptions of the local beekeepers on the diversity and flowering phenology of the
melliferous flora in the community of Xmabén, Hopelchén, Campeche, Mexico. J
Ethnobiol Ethnomed 2019;15:16.
13. INEGI. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Aspectos geográficos. Guerrero.

2012.
https://en.www.inegi.org.mx/contenidos/app/areasgeograficas/resumen/resumen_12.pd
f
14. Hernández-Sampieri R, Fernández-Collado C, Baptista-Lucio P. Metodología de la

investigación. 6ª. ed. Mc Graw Hill. México; 2014.
15. Carreto-Pérez BE, Almazán-Juárez Á, Sierra-Morales P, Almazán-Núñez R. Estudio

florístico de la cuenca baja del Río Papagayo, Guerrero, México. Polibotánica 2015;40:
1-27.
16. Morales-Saldaña S, Martínez-Ambriz E, Valencia-Á S. Estudio florístico y de la

vegetación del municipio de Buenavista de Cuéllar, Guerrero, México. Bot Scien 2015;
93(1):73-95
17. Lot A, Chiang F. Manual de herbario: administración y manejo de colecciones, técnicas

de recolección y preparación de ejemplares botánicos. Consejo Nacional de la Flora de
México. A.C. México, D.F., México. 1986:142.
18. Mogni F, Tresoldi C, Senesi S, Palau H, Vilella F. Sustainable development in food and
agribusiness: application of the theoretical model to the Argentine beekeeping sector.
VII International PENSA 2009;1–16.
19. Gutiérrez L. Plan rector del sistema productivo apícola en Tamaulipas. Comité Sistema
Producto Apícola de Tamaulipas, México. 2011.
20. Magaña-Magaña M, Aguilar-Arrieta A, Lara-Lara P, Sanginés-García, R.

Caracterización socioeconómica de la actividad apícola en el Estado de Yucatán.
México. Rev Agron 2007;15:17–24.
21. Sánchez-Gómez J, Vázquez-Alfaro M, Alaníz-Gutiérrez L, González-Álvarez VH,

Saavedra-Jiménez L. Características y necesidades tecnológicas de los apicultores de la
región centro-sur de Jalisco. Acta Universitaria 2022;32:e3493.
22. Martínez-Puc J, Cetzal-Ix W, González-Valdivia N, Casanova-Lugo, Basu SK.

Caracterización de la actividad apícola en los principales municipios productores de miel
en Campeche, México. J Selva Andina Anim Sci 2018;5:44–53.
372
23. Contreras-Escareño F, Pérez Armendáriz B, Echazarreta CM, Cavazos J, Macías-Macías

JO, Tapia-González JM. Características y situación actual de la apicultura en las
regiones Sur y Sureste de Jalisco, México. Rev Mex Cienc Pecu 2013;4:387–398.
24. Luna-Chontal G, Roque-Peña JG, Fernández-Echeverría E, Martínez-Mendoza E, Díaz-

Zorrilla UA, Fernández-Lambert G. Caracterización apícola en la Región Sierra Centro-
Norte de Veracruz: contexto y trashumancia. Rev Mex Cienc Agríc 2019;10:1339–1351.
25. Contreras-Uc L, Magaña-Magaña M, Sanginés-García J. Productividad de la apicultura

en comunidades mayas del Litoral Centro de Yucatán, México. Rev Agroprod 2017;10:
46–50.
26. Morett-Sánchez J, Cosío-Ruiz C. Panorama de los ejidos y comunidades agrarias en

México. Agricultura, Sociedad y Desarrollo. 2017;4:125–152.
27. Abou-Shaara HF, Al-Ghamdi AA, Mohamed AA. Suitability map for keeping honeybees
under harsh environmental conditions using geographical information systems. World
Applied Sci J 2013;22:1099–1105.
28. Melero-Aguilar N, Fleitas-Ruiz R. La investigación acción participativa en procesos de

desarrollo comunitario: una experiencia de cooperación interuniversitaria en el barrio de
Jesús María, La Habana Vieja (Cuba). Rev Interuniversitaria 2015;26:203–228.
29. May T, Rodríguez S, Rivas S. Especies de plantas de importancia apícola en la República

Dominicana según la percepción de los apicultores. Moscosoa 2018;16:148–168.
30. Odoux JF, Aupinel P, Gateff S, Requier F, Henry M, Bretagnolle V. ECOBEE: a tool for
long-term honeybee colony monitoring at the landscape scale in West European
intensive agroecosystems. J Apic Res 2014;53:57–66.
31. Jiménez-González A, Cantos C, Cedeño MJ, Vera LM. Caracterización de la producción

apícola en un sistema cooperativo asociado al bosque seco tropical. UNESUM-Ciencias:
Rev Cient Multidisciplinaria 2021;5:47–60.
32. Aguilar-Cabrera CÁ, Aker-Narváez C, Pacheco-Flores SA. Caracterización florística de

las especies de aprovechamiento apícola en el complejo volcánico “Pilas el Hoyo”. Rev
Iberoam Bioecon Cambio Climático 2019;5:1164–1197.
33. May T. Apicultura y conservación de la biodiversidad en el caribe muchos intereses

convergentes y algunos divergentes estudios de caso: República Dominicana. Ambiente
y Sostenibilidad 2015;5:69–77.
373
Cuadro 3: Especies citadas por los apicultores de la región Costa Chica, Guerrero
Familia Taxa RF CRF E F M A M J J A S O N D ERIH NMA
Anacardiaceae Mangifera indica L. P Re X X - - - - - - - - - - --- 17
N-
Arecaceae Cocos nucifera L. Re - - - - - - X X X X X - --- 2
P
Tabebuia rosea (Bertol.) N- L. Alaniz et al.
Bignoniaceae Ab - - X X - - - - - - - - 3
DC. P 1008 (FCME)
N- L. Alaniz et al.
Boraginaceae Cordia dentata Poir. Re X X X - - - - - - - - - 4
P 289 (FCME)
Combretum fruticosum N- L. Alaniz et al.
Combretaceae Re - - X X X - - - - - - - 5
(Loefl.) Stuntz P 715 (FCME)
Ipomoea trifida (Kunth) G. L. Alaniz et al.
Convolvulaceae N Ab X - - - - - - - - - - X 30
Don 611 (FCME)
L. Alaniz et al.
Dilleniaceae Curatella americana L. N Ab X - - - - - - - - - - X 11
805 (FCME)
Andira inermis (W. Wright) L. Alaniz et al.
Fabaceae N Ab - X X X - - - - - - - - 36
Kunth ex DC. 1000 (FCME)
Enterolobium cyclocarpum L. Alaniz et al.
Fabaceae N Ab - - - X X - - - - - - - 2
(Jacq.) Griseb. 1002 (FCME)
Gliricidia sepium (Jacq.) L. Alaniz et al.
Fabaceae N Ab X X - - - - - - - - - X 29
Kunth ex Walp. 1003 (FCME)
L. Alaniz et al.
Fabaceae Hymenaea courbaril L. N Ab - - X X X - - - - - - - 46
1004 (FCME)
N- L. Alaniz et al.
Fabaceae Pterocarpus orbiculatus DC. Ab X - - - - - - - - - - X 6
P 771 (FCME)
L. Alaniz et al.
Fabaceae Bauhinia pauletia Pers. P Re - - - X X X - - - - - - 3
730 (FCME)
374
Senna mollissima (Humb. &

L. Alaniz et al.
Fabaceae Bonpl. ex Willd.) H.S. Irwin P Re X X - - - - - - - - - - 3
538 (FCME)
& Barneby.
Fabaceae Tamarindus indica L. P Re - - - X X - - - - - - - --- 2
Vachellia farnesiana (L.) L. Alaniz et al.
Fabaceae P Re - - - X X - - - - - - - 2
Wight & Arn. 547 (FCME)
Lauraceae Persea americana Mill. N Ab - - - - X X X - - - - - --- 2
Byrsonima crassifolia (L.) L. Alaniz et al.
Malpighiaceae N Ab - - - X X X - - - - - - 15
Kunth 1001 (FCME)
N- L. Alaniz et al.
Malpighiaceae Malpighia ovata Rose Ab - - - - X X X - - - - - 10
P 1007 (FCME)
ND Gusanillo (nombre común) N Ab X X - - - - - - - - - - --- 3
ND Tanalocote (nombre común) N Ab - X X - - - - - - - - - --- 7

Pedaliaceae Sesamum indicum L. N Ab - - - - - - X X - - - - --- 2
Coccoloba barbadensis L. Alaniz et al.
Polygonaceae N Ab - X X - X X - - - - - - 21
Jacq. 520 (FCME)
Citrus × aurantiaca (L.)
Rutaceae N Ab - - - - - - X X X X - - --- 7
Swingle
RF= recurso floral: N= néctar, P= polen, N-P= néctar-polen. CRF= cantidad del recurso floral: AB= abundante, ES= escasa, RE= regular. Calendario floral
con meses del año (enero-diciembre). ERIH= espécimen representativo ingresado al herbario FCME (basado en Alaniz et al., número de recolecta).
NMA= número de veces mencionada la especie por los apicultores.
375
Artículo
Prevalencia de Fasciola hepatica y Calicophoron spp. en vacunos de

crianza extensiva del distrito Florida (Amazonas), Perú
Medali Cueva-Rodríguez a,b*
Teófilo Torrel c
Cristian Hobán d
Wuesley Alvarez-García b
Flor Mejía e
Luis Vargas-Rocha c
a
Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas. Laboratorio de
Enfermedades Infecciosas y Parasitarias de Animales Domésticos - LABISAN, Calle Higos
Urco N° 342-350-356 - Calle Universitaria N° 304. Ciudad de Chachapoyas (Amazonas)
Perú.
b
Instituto Nacional de Innovación Agraria. Dirección de Desarrollo Tecnológico Agrario.
Estación Experimental Baños del Inca. Ciudad de Los Baños del Inca (Cajamarca), Perú.
c
Universidad Nacional de Cajamarca. Facultad de Ciencias Veterinarias. Laboratorio de
Parasitología Veterinaria y Enfermedades Parasitarias. Ciudad de Cajamarca, Perú.
d
Universidad Nacional de Cajamarca. Facultad de Ciencias Veterinarias. Laboratorio de
Inmunología. Ciudad de Cajamarca, Perú.
e
Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas. Instituto de
Investigación de Ganadería y Biotecnología – IGBI. Ciudad de Chachapoyas (Amazonas),
Perú.
* Autor de correspondencia: mcuevar@unc.edu.pe
376
Resumen:
El presente estudio determina la prevalencia de los huevos de Fasciola hepatica,

Calicophoron spp. y la infección mixta en vacunos de crianza al pastoreo de seis poblados
ganaderos del distrito de Florida, Amazonas (Perú). Mediante la técnica de sedimentación
natural se examinaron 358 muestras fecales. La prevalencia de F. hepatica fue 69.83 % (IC
95% 65.08 – 74.59), seguido de Calicophoron spp. 60.34 % (IC 95% 55.27 – 65.40) y una
prevalencia de infección mixta 41.62 % (IC95% 36.51 – 46.73). La presencia de huevos de
F. hepatica no tuvo diferencias entre los poblados, las razas y el grupo etario (P>0.05). La
presencia de Calicophoron spp. y la infección mixta con F. hepatica presentaron diferencias
entre poblados y la raza (P<0.05), a diferencia del grupo etario que fueron similares
estadísticamente (P>0.05). Se halló una alta prevalencia de huevos fecales de F. hepatica y
Calicophoron spp., situación que podría estar dado por las condiciones ambientales que
permiten el óptimo desarrollo del hospedador intermediario y del sistema de crianza al
pastoreo de los vacunos.
Palabras clave: Prevalencia, Coprología, Crianza extensiva, Trematodo hepático,

Trematodo ruminal.
Introducción
Las infecciones parasitarias se consideran uno de los problemas sanitarios más frecuentes e
importantes en los animales de pastoreo. Los parásitos son un obstáculo para una ganadería
rentable, ocasionan reducción de la producción y pérdidas económicas debido a los costes de
control, tratamiento y mortalidad(1,2).
La fasciolosis es una enfermedad de importancia veterinaria y en salud pública, se desarrolla

a partir de la ingesta de metacercarias de Fasciola hepatica junto al alimento o agua de
bebida(3,4). El parásito se ubica en los conductos biliares y la vesícula biliar, causa hepatitis
traumática grave durante las etapas migratoria y biliar, puede conducir a la pérdida de la
función del hígado por el daño al parénquima hepático y a los conductos biliares que
desencadena una fibrosis hepática(5,6). En diversas regiones a nivel mundial se considera
como una enfermedad reemergente y una amenaza creciente que aumenta principalmente por
la rápida evolución de las actividades humanas(7-9).
377
Por otro lado, la paramfistomosis, enfermedad causada por trematodos ruminales de la

familia Paramphistomidae se ha asociado con una significativa morbilidad y severos
trastornos patológicos como enteritis y anemia, especialmente por la actividad de trematodos
juveniles en el intestino del hospedador definitivo, el rumiante(10,11). En infecciones agudas
las formas inmaduras pueden causar la muerte del animal(12). Los parásitos adultos causan
rumenitis, diarrea catarral aguda, hemorragia, desprendimiento de las papilas ruminales y
fibrosis, además, de zonas con acantosis en retículo, edema, úlcera, etc.(13-15). Al igual que en
F. hepatica, los rumiantes se infectan al ingerir metacercarias enquistadas en los forrajes o el
agua(16).
Ambas parasitosis se encuentran distribuidas alrededor de todo el mundo, de manera

principal en regiones tropicales y subtropicales(17,18). Debido a que comparten el mismo
hospedador intermediario (caracoles de la familia Lymnaeidae), las coinfecciones son
posibles tanto en el hospedador intermediario como en el hospedador definitivo(19). La
presencia de estos parásitos se agudiza en condiciones favorables como suelos húmedos,
precipitación pluvial alta, crianza en sistema extensivo, cuerpos de agua dulce que aloja al
caracol(20,21). Por otra parte, causan gran impacto económico negativo en la industria
ganadera, afectan la tasa de crecimiento, eficiencia de la conversión alimenticia, rendimiento
reproductivo, canales en malas condiciones, los animales experimentan reducciones en la
producción y calidad de la leche(22-25).
La falta de conocimiento sobre el adecuado control de los problemas de sanidad animal y el

bajo nivel de educación de los ganaderos, en particular en los pequeños sistemas de
producción, podrían explicar en parte la alta prevalencia de la fasciolosis bovina en ciertos
escenarios(26). Debido a los frecuentes reportes de hallazgos de parásitos en rumen e hígados
en vacunos faenados para consumo humano, la importancia en la salud pública y los gastos
económicos implicados en los tratamientos farmacológicos, el presente estudio determina la
prevalencia de F. hepatica y Calicophoron spp. en bovinos de crianza en pastoreo de seis
poblados del distrito Florida, región Amazonas (Perú). De esta manera se busca comprender
y lograr un panorama más exacto de la presencia de ambos trematodos en bovinos del área
de estudio con una consecuente toma de medidas preventivas y profilácticas.
Material y métodos
Área de estudio
El estudio abarcó seis poblados del distrito de Florida (Figura 1), ubicados en la provincia de
Bongará, región Amazonas, al Nororiente de la Amazonía del Perú. La zona de estudio
presenta un clima húmedo tropical con lluvias frecuentes durante todo el año y una
temperatura promedio anual de 16 °C.
378
Figura 1: Mapa de localización de los poblados de la zona de estudio. Los poblados se

ubican entre 2,280 a 2,750 msnm y una humedad relativa de 70 hasta 95 %
Selección de animales y toma de muestras de heces
El tamaño muestral (n= 358) se estimó de una población de 5,200 vacunos (censo previo),
proporción esperada de 0.5, nivel de confianza del 95% y una precisión del 5%. Un muestreo
estratificado con asignación proporcional al número de bovinos determinó la cantidad de
muestras a considerar por cada sector. Se consideraron hembras bovinas mayores a 2 años de
edad y de cualquier raza. La identificación y edad se tomaron de los aretes. Los animales
eran criados en sistemas de crianza extensiva, alimentados con rye grass (Lolium
multiflorum), trébol (Trifolium repens), kikuyo (Pennisetum clandestinum) y otros pastos
nativos (Figura 2).
379
Figura 2: Vacunos evaluados de la raza Brown Swiss criados en campo abierto

alimentados con forraje verde
Las muestras de heces (aproximadamente 100 g) se recolectaron directamente del recto de

los animales utilizando guantes obstétricos estériles. Cada animal fue sujetado por el
propietario ayudado de una soga tratando de ocasionar el menor dolor posible, con las manos
cubiertas con guantes de látex se lavó la región perianal con agua y jabón. Las muestras se
transportaron al Laboratorio de Inmunología de la Facultad de Ciencias Veterinarias,
Universidad Nacional de Cajamarca en una caja de poliestireno expandido con geles
refrigerantes (2 a 4 °C). El tiempo de traslado duró entre 8 a 10 h. En el Laboratorio se
mantuvieron en refrigeración a 4 °C hasta su procesamiento después de 24 h. Se utilizaron
materiales limpios y rotulados para evitar contaminación cruzada.
Análisis de las muestras
Las muestras se procesaron mediante sedimentación natural(27). Los huevos se observaron en

estereoscopio con luz halogenada a 5X (Nikon SMZ 745 – USA) y la identificación se basó
en las características morfológicas propias del huevo de cada parásito(28-31).
Actitud de los ganaderos frente a los parásitos en los vacunos
Según las observaciones realizadas durante el proceso de recolección de las muestras fecales,
se constató que los ganaderos en las zonas evaluadas carecían de conocimientos acerca de
mecanismos de prevención y control de trematodos en sus animales. No se identificaron
medidas de control o prevención, tales como el manejo adecuado de las excretas, la gestión
de bebederos, la implementación de sistemas de drenaje en los predios, la adopción de
380
prácticas de riego tecnificado, ni la ejecución de estrategias dirigidas al control del

hospedador intermediario, entre otras. Además, no se obtuvo información coherente respecto
a la existencia de programas de desparasitación; incluso, los ganaderos demostraron
desconocimiento acerca de la presencia de trematodos ruminales en sus animales.
Según los ganaderos, en ocasiones realizan desparasitaciones con productos químicos a base
de albendazol para el control de F. hepatica, conocido localmente como Fasciola, Alicuya,
Lunguash, Babosa, Distoma y Hoja de Coca. Este proceso se llevaba a cabo en temporada de
lluvias (diciembre a abril) o cuando los animales presentaban diarrea persistente o mostraban
signos de decaimiento, sin la supervisión de un profesional pecuario, y en ausencia de un
diagnóstico parasitológico en laboratorio mediante observación de huevos fecales o algún
otro método.
Los datos se procesaron mediante estadística descriptiva. Los casos positivos se expresaron
en porcentajes con intervalos de confianza del 95%(32). El grado de asociación entre la
prevalencia por poblados, raza y grupo etario se determinó mediante la prueba no paramétrica
de Kruskal-Wallis. Con la función de la correlación de Phi se determinó el grado de la
relación lineal entre la prevalencia mixta de los trematodos.
Resultados
En los seis poblados del distrito Florida se encontraron vacas de las razas Brown Swiss y
Fleckvieh, comprendidas entre 2 a más de 6 años de edad, criados al pastoreo. Se observaron
huevos de Fasciola hepatica y Calicophoron spp. (Figura 3) en todos los poblados. Huevos
de F. hepatica se observó en el 69.83 % (IC 95%: 65.08–74.59) de los animales, seguido de
Calicophoron spp. 60.34 % (IC 95%: 55.27–65.40) y una prevalencia de infección mixta de
41.62 % (IC 95%: 36.51–46.73) (Cuadro 1).
381
Figura 3: Huevos de Calicophoron spp. (a) y Fasciola hepatica (b). Vista en

estereomicroscopio (superior) y vista en microscopio (inferior)
Discusión
El trematodo Fasciola hepatica superó por menos de una decena (9.12 %) a Calicophoron
spp., con una prevalencia de infección mixta global de 41.16 % (IC 95% 36.09 – 46.23). La
presencia de huevos de F. hepatica no tuvo diferencias entre los poblados, las razas y el grupo
etario (P>0.05). La prevalencia de Calicophoron spp. y la infección mixta con F. hepatica
presentaron diferencias entre sectores y la raza (P<0.05), a diferencia del grupo etario que
fueron similares estadísticamente (P>0.05). La correlación de Phi mostró resultados variables
de la asociación en la presentación de ambos parásitos en los animales.
La alta presencia de los huevos de los parásitos podría deberse al buen desarrollo del
hospedador intermediario en condiciones ambientales óptimas, zonas húmedas y variedad de
temperatura y pisos altitudinales, por ejemplo. Los lugares evaluados oscilan entre 11 a 20
ºC y cuentan con una humedad relativa de 60 a 95 %. Dado que ambos trematodos comparten
el mismo hospedador intermediario, moluscos pulmonados de agua dulce de la familia
Lymnaeidae(33,34), esta condición facilitaría su coinfección tanto en el hospedador
intermediario y definitivo.
Las zonas en las que se realizó el muestreo se ubican entre los 1,300 y 2,750 msnm, rangos
idóneos para el desarrollo de las parasitosis. Formas parasitarias de F. hepatica se han
reportado incluso en hospedadores intermediarios por debajo de los 400 msnm(35) y hasta los
382
4,500 m(36). Por su parte, Calicophoron microbothrioides se puede ubicar por debajo de los
200 m y también en zonas montañosas sobre los 3,000 m, donde existe disponibilidad de
agua estancada para el ciclo de los hospedadores intermediarios, áreas usadas para la
ganadería(37).
El clima influye en la tasa de infección parasitaria del ganado(38,39). Como se muestra en la

Figura 1, la zona comprendida en el estudio abarca gran vegetación y cuerpos de agua,
condiciones favorables al desarrollo del hospedador intermediario. En general la provincia
presenta un clima húmedo tropical con lluvias frecuentes durante todo el año y una
temperatura promedio anual de 16 °C. En una zona cercana al área de estudio, investigadores
encontraron que las fuentes de agua, principalmente arroyos, acequias y ríos son factores de
riesgo a F. hepatica(40).
La raza de los bovinos se ha reportado como un factor de riesgo en diversos estudios. Las
razas puras son más susceptibles de infección que las razas cruzadas(9). En un estudio
realizado en Amazonas (Perú) se determinó que la raza Brown Swiss es más susceptible a la
infección por F. hepatica y otros parásitos(40). Sin embargo, se debe tener en cuenta que el
tamaño muestral para esta raza fue mayor en comparación a otras razas dentro de su estudio.
En la presente investigación se halló mayor prevalencia de trematodos en la raza Fleckvieh.
A pesar de una evidente mayor cantidad de vacunos de la raza Brown Swiss (n= 203) frente
a Fleckvieh (n= 155), las prevalencias fueron iguales estadísticamente, por lo que los
resultados no consolidan a la raza como un factor de riesgo.
De manera similar, en otro estudio se reportó que la raza Simmental fue un factor de riesgo
de infección por F. hepatica en comparación a vacunos Brown Swiss y otras razas(41). A pesar
que el tamaño muestral de la raza Simmental fue mayor (como en el presente estudio), los
resultados fueron estadísticamente similares a los de Brown Swiss, solamente difirieron con
las razas Jersey, Holstein y cruzado, aunque el tamaño de la muestra de estas razas fue muy
bajo. Similares al presente estudio, diversos autores no han reportado resultados concluyentes
en los que la raza sea un factor de riesgo, sino que la presencia de parásitos está influenciada
por una mayor población de cierta raza en un determinado lugar(14,42,43).
La edad del hospedador definitivo también se relaciona estrechamente con la infección(15). Al

igual que en otros reportes, la presencia de parásitos fue mayor en animales de mayor edad.
La mayoría de autores muestran que la prevalencia de trematodos es mayor en animales
mayores a 2.5 años(21,43,44). Los trematodos del rumen no han mostrado alguna asociación
entre la edad y su infección(14). Los animales infectados tienen un límite de edad para
infectarse, ya que el ciclo biológico de los Paramphistomidae dura por lo menos de 6 a 8
meses(9), por lo que los animales de 12 a 24 meses de edad pueden tener mayor riesgo de
infección. Además, los animales se crían en condiciones de pastoreo desde el nacimiento
hasta su salida del hato ganadero.
383
Diversas investigaciones han indicado que la crianza extensiva representa un factor de

infección por parásitos(40,43). Los bovinos explotados en regímenes extensivos o
semiextensivos en los que el acceso al pasto se produce durante casi todo el año a lo largo de
la vida del animal tienen mayor predisposición frente a los animales explotados en sistemas
intensivos o semiintensivos(45).
La alta prevalencia de F. hepatica en bovinos se ha reportado dentro de la misma región del

Amazonas, prevalencias de 45.6 %(40) y 59.5 %(41). En otras regiones del Perú también se ha
descrito la presencia de trematodos en el ganado. En tres distritos de la provincia de
Oxapampa (Pasco - Perú), mediante sedimentación rápida, de 408 muestras de ganado
lechero, se halló una prevalencia del 10.0 ± 2.9 % de F. hepatica y 28.4 ± 4.4 % de un digeneo
de la familia Paramphistomidae(46).
Aunque los estudios sobre los trematodos ruminales en bovinos en Perú son pocos, se ha
reportado en Amazonas a C. microbothrioides(31). En la región Loreto (selva peruana) se
identificaron huevos de trematodos de la familia Paramphistomidae(47). En San Martin
(región de la selva peruana) se ha reportado Cotylophoron sp. en bovinos(48). Ambos parásitos
se han identificado en diversos lugares del planeta. En América del Sur, se ha descrito a
Cotylophoron cotylophorum en Colombia(49), Cotylophoron marajoensis n. sp. en Brazil(49)
y C. microbothrioides en Chile(37). Así como en el continente americano, se ha reportado la
presencia de ambos trematodos en países europeos(50,51,52), africanos(34,26,38), asiáticos(53), etc.
Estas regiones cuentan con condiciones similares a los del presente estudio, crianza
extensiva, condiciones climatológicas, la edad, la raza, etc., como factores de riesgo. El
cambio climático y la globalización contribuye a la distribución de los parásitos en un
territorio donde el hospedador intermediario haya logrado su adaptación(19).
Debido a la elevada prevalencia de huevos de trematodos identificados en las áreas objeto de

muestreo, se plantea que esta situación puede atribuirse a las condiciones de crianza de los
bovinos, los cuales carecen de programas formales de control y prevención de parasitosis. A
pesar de la eventual utilización de albendazol para el manejo de F. hepatica, no se han
reportado estudios locales de eficacia antiparasitaria de bases químicas.
Se halló una alta prevalencia de huevos fecales de Fasciola hepatica y Calicophoron spp.
Las condiciones climatológicas y geográficas, además del sistema de crianza al pastoreo y la
ausencia de programas de control y prevención predispondrían la elevada presencia de ambos
trematodos. Sin embargo, se requieren mayores estudios en los que se evalúen los sistemas
de drenaje, prácticas de manejo de potreros y bebederos en el control y prevención de
384
trematodos, así como evaluaciones de resistencia antiparasitaria y estudios integrales desde

un enfoque de Una Salud.
Fuentes de financiamiento
El trabajo fue financiado por el programa de becas y cofinanciamiento del CONCYTEC,

CIENCIACTIVA del Ministerio de Educación del Perú (Conv-191-2015-Fondecyt). M.C.-
R- agradece al CONCYTEC por el financiamiento. Al Dr. Rodrigo Sanabria, investigador de
la Facultad de Ciencias Veterinarias, UNLP – Argentina por la orientación y
direccionamiento en la presente investigación.
Los autores declaran no tener algún tipo de conflicto de interés que haya interferido en los
resultados de la presente investigación.
Literatura citada:
1. Kumar N, Rao TKS, Varghese A, Rathor VS. Internal parasite management in grazing
livestock. J Parasit Dis 2013;37:151-157. https://doi.org/10.1007%2Fs12639-012-0215-
z.
2. Rashid M, Rashid MI, Akbar H, Ahmad L, Hassan MA, Asraf K, et al. A systematic review
on modelling approaches for economic losses studies caused by parasites and their
associated diseases in cattle. Parasitol 2019;146(2):129-141.
https://doi.org/10.1017/s0031182018001282.
3. Hussein A-NA, Hassan IM, Khalifa RMA. Description of eggs and larval stages of
fasciola, light and scanning electron microscopic studies. J Parasitol Res 2010;5(1):1-
12. https://dx.doi.org/10.3923/jp.2010.1.12.
4. Zaraei M, Arefkhah N, Moshfe A, Ghorbani F, Mikaeili F, Sarkari B. Prevalence of bovine

fascioliasis in a new-emerging focus of human fascioliasis in BoyerAhmad district,
southwest of Iran. Comp Immunol Microbiol Infect Dis 2019;66:101350.
https://doi.org/10.1016/j.cimid.2019.101350.
5. Kowalczyk SJ, Czopowicz M, Weber CN, Müller E, Kaba J. Accuracy of a diagnostic

model based on serum biochemical parameters in detecting cows at an increased risk of
chronic fascioliasis. Vet Parasitol 2018;254:15-20.
https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2018.02.038.
385
6. Pérez-Caballero R, Siles-Lucas M, González-Miguel J, Martínez-Moreno FJ, Escamilla

A. Pathological, immunological and parasitological study of sheep vaccinated with the
recombinant protein 14-3-3z and experimentally infected with Fasciola hepatica. Vet
Immunol Immunopathol 2018;202:115-121.
https://doi.org/10.1016/j.vetimm.2018.07.006.
7. Orbegozo-Medina RA, Martínez-Sernández V, González-Warleta M, Castro-Hermida JA,

Mezo M, Ubeira FM. Vaccination of sheep with Quil-A® adjuvant expands the antibody
repertoire to the Fasciola MF6p/FhHDM-1 antigen and administered together impair the
growth and antigen release of flukes. Vaccine 2018;36(15):1949-1957.
https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2018.02.115.
8. Sabourin E, Alda P, Vázquez A, Hurtrez-Boussès S, Vittecoq M. Impact of human

activities on fasciolosis transmission. Trends Parasitol 2018;34(10):891-903.
https://doi.org/10.1016/j.pt.2018.08.004.
9. Pinilla JC, Flores AA, Delgado N. Prevalence and risk factors associated with liver fluke
Fasciola hepatica in cattle and sheep in three municipalities in the Colombian
Northeastern Mountains. Vet Parasitol Reg Stud Reports 2020;19:100364.
https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2019.100364.
10. Zintl A, Garcia-Campos A, Trudgett A, Chryssafidis AL, Talavera-Arce S, Fu Y, et al.

Bovine paramphistomes in Ireland. Vet Parasitol 2014;204(3-4):199-208.
11. Giraldo J, Díaz A, Pulido M. Prevalencia de Fasciola hepatica en bovinos sacrificados

en la planta de beneficio del municipio de Une, Cundinamarca, Colombia. Rev Inv Vet
Perú 2016;27(4):751-757. http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v27i4.12572.
12. Jyoti L, Prasad A, Singh N. Evaluation of antibody response to various developmental

stage specific somatic antigens of Calicophoron epiclitum in goats. Biomed Res Int
2014;2014: 505484. http://doi.org/10.1155/2014/505484.
13. Sanabria REF, Romero JR. Review and update of paramphistomosis. Helminthologia
2008;45(2):64-68. https://doi.org/10.2478/s11687-008-0012-5.
14. Arias M, Lomba C, Dacal V, Vázquez L, Pedreira J, Francisco I, et al. Prevalence of

mixed trematode infections in an abattoir receiving cattle from northern Portugal
and north-west Spain. Vet Rec 2011;168(15):408. http://doi.org/10.1136/vr.d85.
386
15. Fuertes M, Pérez V, Benavides J, González-Lanza MC, Mezo M, González-Warleta M,

et al. Pathological changes in cattle naturally infected by Calicophoron daubneyi adult
flukes. Vet Parasitol 2015;209:188-196. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2015.02.034.
16. Sanchís J, Sanchez-Andrade R, Macchi MI, Pineiro P, Suarez JL, Cazapal-Monteiro C,

et al. Infection by Paramphistomidae trematodes in cattle from two agricultural regions
in NW Uruguay and NW Spain. Vet Parasitol 2013;191(1-2):165-171.
17. Eduardo SL. The taxonomy of the family Paramphistomidae Fischoeder, 1901 with
special reference to the morphology of species occurring in ruminants. III. Revision of
the genus Calicophoron Näsmark, 1937. Syst Parasitol 1983;5(1):25-79.
https://doi.org/10.1007/BF00010983.
18. Saijuntha W, Tantrawatpan C, Agatsuma T, Wang C, Intapan PM, Maleewong W, et al.

Revealing genetic hybridization and DNA recombination of Fasciola hepatica and
Fasciola gigantica in nuclear introns of the hybrid Fasciola flukes. Mol Biochem
Parasitol 2018;223:31-36. https://doi.org/10.1016/j.molbiopara.2018.06.004.
19. Jones RA, Williams HW, Dalesman S, Brophy PM. Confirmation of Galba truncatula as
an intermediate host snail for Calicophoron daubneyi in Great Britain, with evidence of
alternative snail species hosting Fasciola hepatica. Parasit Vectors 2015;8:656.
https://doi.org/10.1186/s13071-015-1271-x.
20. Jiménez-Rocha AE, Argüello-Vargas S, Romero-Zuñiga JJ, Sequeira-Avalos JA, Dolz

G, Montenegro-Hidalgo V, et al. Environmental factors associated with Dictyocaulus
viviparus and Fasciola hepatica prevalence in dairy herds from Costa Rica. Vet
Parasitol Reg Stud Reports 2017;9:115-121.
https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2017.06.006.
21. Isah UM. Studies on the prevalence of fascioliasis among ruminant animals in northern
Bauchi state, north-eastern Nigeria. Parasite Epidemiol Control 2019;3:e00090.
https://dx.doi.org/10.1016%2Fj.parepi.2019.e00090.
22. Howell A, Baylis M, Smith R, Pinchbeck G, Williams D. Epidemiology and impact of

Fasciola hepatica exposure in high-yielding dairy herds. Prev Vet Med 2015;121(1-
2):41-48. https://dx.doi.org/10.1016%2Fj.prevetmed.2015.05.013.
23. León-Gallardo ZE, Benítez L. Fasciolosis, prevalencia y pérdidas económicas en Bos

taurus. SCIÉNDO 2018;21(4):421-429. https://doi.org/10.17268/sciendo.2018.047.
387
24. da Costa RA, Corbellini LG, Castro-Janer E, Riet-Correa F. Evaluation of losses in

carcasses of cattle naturally infected with Fasciola hepatica: effects on weight by age
range and on carcass quality parameters. Int J Parasitol 2019:49(11):867-872.
https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2019.06.005.
25. Kelley JM, Rathinasamy V, Elliott TP, Rawlin G, Beddoe T, Stevenson MA, et al.
Determination of the prevalence and intensity of Fasciola hepatica infection in dairy
cattle from six irrigation regions of Victoria, South-eastern Australia, further identifying
significant triclabendazole resistance on three properties. Vet Parasitol
2020;277:109019. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2019.109019.
26. El Damaty HM, Mahmmod YS, Gouda SM, Sobhy NM. Epidemiological and
ultrasonographic investigation of bovine fascioliasis in smallholder production system
in Eastern Nile Delta of Egypt. Prev Vet Med 2018;158:35-42.
https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2018.07.009.
27. Dennis WR, Stone WM, Swanson LE. A new laboratory and field diagnostic test for
fluke ova in feces. J Am Vet Med Assoc 1954;124(922):47-50.
28. Dube S, Obiamiwe BA, Aisein MSO. Descriptive studies of the genus Calicophoron
Fischoeder, 1901 in some Nigerian cattle. Discov Innov 2005;17(3-4):186-192.
29. Valero MA, Perez-Crespo I, Periago V, Khoubbane M, Mas-Coma S. Fluke egg

characteristics for the diagnosis of human and animal fascioliasis by Fasciola hepatica
and F. gigantica. Acta Trop 2009;111(2):150-159.
https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2009.04.005.
30. Graham-Brown J, Williams DJL, Skuce P, Zadoks RN, Dawes S, Swales H, et al.
Composite Fasciola hepatica faecal egg sedimentation test for cattle. Vet Rec
2019;184(19):589. https://doi.org/10.1136/vr.105128.
31. Cueva-Rodríguez M, Torrel S, Mejía F, Vargas-Rocha L. Morphometry of fresh

paramphistomids (Trematoda: Digenea) collected from local abattoir in Chachapoyas,
Amazonas, Peru. Rev Inv Vet Perú 2022;33(5): e21994.
https://doi.org/10.15381/rivep.v33i5.21994.
32. Thelwall M. Confidence intervals for normalised citation counts: Can they delimit
underlying research capability? J Informetr 2017;11(4):1069-1079.
https://doi.org/10.1016/j.joi.2017.09.002.
388
33. Dinnik JA. Calicophoron daubneyi sp. nov. from cattle and its snail host in the Kenya
Highlands. Parasitol 1962;52(1-2):143-151.
https://doi.org/10.1017/S0031182000024070.
34. Mahulu A, Clewing C, Stelbrink B, Chibwana FD, Tumwebaze I, Stothard JR, et al.
Cryptic intermediate snail host of the liver fluke Fasciola hepatica in Africa. Parasit
Vectors 2019;12:573. https://doi.org/10.1186/s13071-019-3825-9.
35. Vignoles P, Rondelaud D, Dreyfuss G. Determination of zones at risk for fasciolosis in

the department of Haute-Vienne, central France: a retrospective study on natural
infections detected in 108,481 Galba truncatula for 37 years. Parasite 2017;24:55.
https://doi.org/10.1051/parasite/2017055.
36. Londoñe P, Chávez A, Li O, Suárez F, Pezo D. Presence of Lymnaeidae snails with larvae
of F. hepatica in altitudes over 4000 m above sea level in the southern highlands of Peru.
Rev Inv Vet Perú 2009;20(1):58-65. https://doi.org/10.15381/rivep.v20i1.533.
37. Cerda C, Veloso-Frías J, Lobos-Chávez F, Oyarzún-Ruiz P, Henríquez A, Loyola M, et

al. Morphological and molecular identification with frequency analysis of Calicophoron
microbothrioides in central Chile. Braz J Vet Parasitol 2019;28(4):582-591.
https://doi.org/10.1590/s1984-29612019076.
38. Titi, A. Mekroud, A. Sedraoui, S. Vignoles, P. Rondelaud, D. Prevalence and intensity

of Calicophoron daubneyi infections in cattle from north-eastern Algeria. J Helminthol
2009;84(2):177-181. https://doi.org/10.1017/S0022149X09990502.
39. Hernández-Guzmán K, Molina-Mendoza P, Olivares-Pérez J, Alcalá-Canto Y, Olmedo-

Juárez A, Córdova-Izquierdo A, et al. Prevalence and seasonal variation of Fasciola
hepatica in slaughtered cattle: the role of climate and environmental factors in Mexico.
J Helminthol 2021;95:eE46. https://doi.org/10.1017/S0022149X21000444.
40. Frias H, Maraví C, Arista-Ruiz MA, Yari-Briones DI, Paredes-Valderrama JR, Rojas Y,
et al. Prevalence, coinfection, and risk factors associated with Fasciola hepatica and
other gastrointestinal parasites in cattle from the Peruvian Amazon. Vet World
2023;16(3):546-553. https://doi.org/10.14202/vetworld.2023.546-553.
41. Julon D, Puicón V, Chávez A, Bardales W, Gonzales J, Vásquez H, et al. Prevalence of

Fasciola hepatica and gastrointestinal parasites in bovine of the Amazonas Region,
Perú. Rev Inv Vet Perú 2020;31(1):e17560.
http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v31i1.17560.
42. Ferreras MC, Gonzalez-Lanza C, Perez V, Fuertes M, Benavides J, Mezo M, et al.

Calicophoron daubneyi (Paramphistomidae) in slaughtered cattle in Castilla y León
(Spain). Vet Parasitol 2014;199:268-271. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2013.10.019.
389
43. Forstmaier T, Knubben-Schweizer G, Strube C, Zablotski Y, Wenzel C. Rumen

(Calicophoron/Calicophoron spp.) and Liver Flukes (Fasciola hepatica) in cattle-
prevalence, distribution, and impact of management factors in Germany. Animals
2021;11(9):2727. https://doi.org/10.3390/ani11092727.
44. Bellet C, Green MJ, Vickers M, Forbes A, Berry E, Kaler J. Ostertagia spp., rumen fluke
and liver fluke single- and poly-infections in cattle: An abattoir study of prevalence and
production impacts in England and Wales. Prev Vet Med 2016;132:98-106.
https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2016.08.010.
45. González-Warleta M, Lladosa S, Castro-Hermida JA, Martínez-Ibeas AM, Conesa D,

Muñoz F, et al. Bovine paramphistomosis in Galicia (Spain): Prevalence, intensity,
aetiology and geospatial distribution of the infection. J Vet Parasitol 2013;191(3-4):252-
263. http://doi.org/10.1016/j.vetpar.2012.09.006.
46. Paucar S, Chávez A, Casas E, Suárez F. Prevalence of fascioliasis and paramphistomiasis

in dairy cattle in Oxapampa, Pasco. Rev Inv Vet Perú 2010;21(1):87-92.
47. Pinedo R, Chávez A, Casas E, Suárez F, Sánchez N, Huamán H. Prevalence of trematodes

of the Paramphistomatidae Family in cattle of Yurimaguas district, province of Alto
Amazonas, Loreto. Rev Inv Vet Perú 2010;21(2):161-167.
48. Rojas K, Serrano-Martínez E, Tantaleán M, Casas C, Quispe M. Presence of

Cotylophoron sp in bovine of the Province of Moyobamba, Peru. Rev Inv Vet Perú
2015;26(3):519-524. https://doi.org/10.15381/rivep.v26i3.11179.
49. Alarcón EP, Velásquez LE. 2009. Morphological description of Cotylophoron

cotylophorum (Digenea: Paramphistomidae) in cattle from Rionegro, Antioquia,
Colombia. Rev Colomb Cienc Pecu 2009;22(2):168-77.
https://doi.org/10.17533/udea.rccp.324383.
50. Amaral VS, Sousa DF, Benigno RNM, Pinheiro RHS, Gonçalves EC, Giese EG. 2020.
Cotylophoron marajoensis n. sp. (Digenea: Paramphistomidae) a parasite of Bubalus
bubalis on Marajó Island, Pará, Brazilian Amazon. Braz J Vet Parasitol
2020;29(4):e018320. https://doi.org/10.1590/S1984-29612020101.
51. Sanna G, Varcasia A, Serra S, Salis F, Sanabria R, Pipia P, et al. Calicophoron daubneyi
in sheep and cattle of Sardinia, Italy. Helminthologia, 2016;53(1):87-93.
https://doi.org/10.1515/helmin-2015-0069.
390
52. Huson KM, Oliver NAM, Robinson MW. Paramphistomosis of ruminants: An emerging
parasitic disease in Europe. Trends Parasitol 2017;33(11):836-844.
https://doi.org/10.1016/j.pt.2017.07.002.
53. Hajipour N, Mirshekar F, Hajibemani A, Ghorani M. Prevalence and risk factors

associated with amphistome parasites in cattle in Iran. Vet Med Sci 2021;7(1):105-111.
https://doi.org/10.1002%2Fvms3.330.
391
Cuadro 1: Prevalencia (%) de los trematodos hallados en vacunos de crianza al pastoreo del distrito de Florida, Amazonas (Perú)
Fasciola hepatica Calicophoron spp. Asociación

Variable Categoría No Coeficiente Phi
Positivos % (IC95%) Positivos % (IC95%) Positivos % (IC95%)
El Chido 41 26 63.41 (48.67 - 78.16)a 19 46.34 (31.08 - 61.61)a 11 26.83 (13.27 - 40.39)a -0.106
Florida 145 96 66.21 (58.51 - 73.91)a 100 68.97 (61.44 - 76.50)b 67 46.21 (38.09 - 54.32)ab 0.025
Miraflores de
41 30 73.17 (59.61 - 86.73)a 27 65.85 (51.34 - 80.37)ab 18 43.90 (28.71 - 59.09)ab -0.204
Levanto
Poblado Nuevo Gualulo 58 45 77.59 (66.85 - 88.32)a 42 72.41 (60.91 - 83.92)b 32 55.17 (42.37 - 67.97)b -0.054
San José 15 13 86.67 (69.46 - 100)a 5 33.33 (9.48 - 57.19)a 5 33.33 (9.48 - 57.19)ab 0.277
San Lorenzo 58 40 68.97 (57.06 - 80.87)a 23 39.66 (27.07 - 52.24)a 16 27.59 (16.08 - 39.09)a 0.011
Valor p 0.347 <0.001 0.013
Brown Swiss 203 141 69.46 (63.12 - 75.79)a 142 69.95 (63.64 - 76.26)b 99 48.77 (41.89 - 55.64)b 0.009
Raza Fleckvieh 155 109 70.32 (63.13 - 77.51)a 74 47.74 (39.88 - 55.61)a 50 32.26 (24.90 - 39.62)a -0.058
Valor p 0.860 <0.001 0.002
2 - 4 años 244 167 68.44 (62.61 - 74.27)a 148 60.66 (54.53 - 66.79)a 101 41.39 (35.21 - 47.57)a 0.007
Grupo > 4 - 6 años 72 52 72.22 (61.88 - 82.57)a 41 56.94 (45.51 - 68.38)a 27 37.50 (26.32 - 48.68)a -0.073
etario > 6 años 42 31 73.81 (60.51 - 87.11)a 27 64.29 (49.79 - 78.78)a 21 -0.137
50.00 (34.88 -65.12)a
Valor p 0.693 0.192 0.424
Total 358 250 69.83% (65.08 - 74.59) 216 60.34 (55.27 - 65.40) 149 41.62 (36.51 - 46.73)
ab
Para cada variable las letras diferentes entre sus niveles son diferencias significativas, en cada factor (Kruskall-Wallis, P<0.05).
392
Artículo
Influencia del espacio vital del corral de engorda en las variables de

producción, rasgos de calidad de la canal y la carne en novillos
Holstein
Ana Mireya Romo-Valdez a
Cristina Pérez-Linares a*
Francisco Gerardo Ríos-Rincón b
Fernando Figueroa-Saavedra a
Alberto Barreras-Serrano a
Beatriz Isabel Castro-Pérez b
Eduardo Sánchez-López a
Georgina Valentina Cervantes Cazarez a
a
Universidad Autónoma de Baja California. Instituto de Investigaciones en Ciencias
Veterinarias, Domicilio Conocido, Km 3.5 Carretera a San Felipe, Fraccionamiento
Campestre, 21386, Mexicali, B.C., México.
b
Universidad Autónoma de Sinaloa. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Culiacán, Sinaloa, México.
*Autor de correspondencia: cristina.perez@uabc.edu.mx
Resumen:
Se determinó cómo la cantidad de espacio vital asignado en el corral de engorda, influye

tanto en los indicadores de producción como en los rasgos de calidad de la canal y la
carne obtenidas de novillos Holstein mediante la formación de dos grupos de tratamiento,
T14: 65 novillos/corral (14 m2/cabeza de espacio permitido) y T16: 57 novillos/corral (16
m2/cabeza de espacio permitido), con cinco repeticiones en cada tratamiento. El peso
promedio de llegada fue de 238 ± 0.74 kg. Durante el período de engorda el ganado se
alimentó dos veces al día con dietas comerciales. Los novillos se sacrificaron después de
393
un período de 261 días. En el momento del primer reimplante se encontró un mayor peso
corporal promedio en T16 vs T14 (384.25 vs 378.38 kg; P<0.05) y la diferencia se
mantuvo hasta el día 261 (612.35 vs 595.54 kg; P<0.05); en cuanto a la GDP, el peso de
la canal caliente y el peso de la canal fría, los resultados fueron: 1.50 vs 1.46 kg (P<0.05),
de GDP kg/día; 367.34 vs 360.35 kg (P<0.05) y 366.68 vs 358.78 kg (P<0.05). No se
encontraron diferencias entre los tratamientos en la grasa dorsal, el marmoleado, el pH y
el color de la carne. Los resultados sugieren que un aumento de 14 m2/animal a 16
m2/animal mejora los resultados productivos, así como el peso de la canal caliente y fría,
sin afectar a los rasgos de calidad de la canal y la carne.
Palabras clave: Espacio vital, novillos Holstein, Corral de engorda, Canales, Calidad de
la carne.
Introducción
Durante su estadía en el corral, el ganado de carne requiere suficiente espacio para

expresar su comportamiento natural(1). De acuerdo con Lagos et al(2) es necesario
proporcionar al menos 18.5 m2/cabeza para asegurar las condiciones ideales de espacio
para cada animal, sin embargo, en caso de que durante el período de engorda aumente, se
recomienda que se proporcione espacio adicional en función del incremento de peso
corporal, para ganado con un peso de hasta 300 kg, el espacio recomendado es de 15
m2/cabeza, para ganado con peso superior a 400 kg se sugiere un área de 20 m2. En
México, el manual de buenas prácticas para la producción intensiva de ganado de carne
publicado por la Secretaría de Agricultura (SAGARPA)(3) estima que un espacio entre 12
y 12.5 m2/animal es suficiente para que el ganado muestre su comportamiento natural.
Los terneros Holstein se han convertido en un insumo importante para la producción de

carne en corrales de engorda(4), de modo que representa el 20 % de la cantidad total de
ganado engordado en los Estados Unidos de América(5), una situación similar se observa
ahora en el norte de México. Los novillos Holstein ofrecen ciertas ventajas, ya que
muestran rasgos deseables de la canal, como una distribución superior de la grasa
intramuscular y un mejor ancho de la grasa dorsal(6). Se ha reportado que el ganado
Holstein adulto engordado en corrales de engorda exhibe un comportamiento
impredecible y agresivo(7), y por esta razón, esta raza de ganado requiere una mayor
cantidad de espacio que las razas productoras de carne. Otro dato para tener en cuenta es
que el ganado Holstein es cada vez más frecuente, por lo que la condición del suelo en
los corrales no es buena(8,9). Teniendo en cuenta lo anterior, un aumento del espacio vital
del corral de engorda por animal tendría un impacto positivo en el bienestar del ganado
y, por lo tanto, en mejores resultados de producción de carne(10).
394
El objetivo de este estudio fue evaluar el efecto que el espacio del corral tiene sobre las
variables de producción, así como sobre los rasgos de calidad de la canal y la carne
obtenidas de novillos Holstein.
Material y métodos
Este estudio fue revisado y aprobado por el comité de ética del Instituto de
Investigaciones en Ciencias Veterinarias, con el proyecto número 201/2399.
Ubicación geográfica
Este estudio se llevó a cabo en Mexicali, México, que se encuentra a 32° 32’00 N, 115°
12’41 O. La región se caracteriza por un clima seco desértico con una temperatura
promedio de 34.7 °C (-5 °C en invierno y 50 °C en verano), con una precipitación anual
de 37 mm y una humedad relativa superior al 50 %(11).
Animales y diseño del estudio
El estudio se realizó utilizando terneros Holstein castrados entre las edades de 7 y 8

meses, con un peso promedio de 238 ± 0.74 kg. Veinticuatro horas después de la llegada
del ganado al corral de engorda, se les vacunó, se les desparasitó y se les implantó un
producto que contenía acetato de trembolona, estradiol y tilosina. A su llegada durante la
primavera (abril-junio), los animales se asignaron a uno de dos grupos para que se
pudieran establecer dos tratamientos. Cada tratamiento incluyó cinco corrales. El primer
tratamiento incluyó 65 novillos Holstein, en este caso cada animal tuvo un espacio
permitido de 14 m2/animal (T14), en el segundo tratamiento se asignaron 16 m2/animal
(T16) a cada uno de los 57 novillos Holstein. El ganado se alimentó dos veces al día
utilizando un programa de alimentación que incluyó tres dietas diferentes administradas
durante los períodos de engorda y finalización. En diferentes proporciones los
ingredientes de todas las dietas fueron: pasto Sudán, heno de trigo, sebo, granos secos de
destilería (GSD) y una premezcla de minerales.
Después de un período de 261 días de engorda los novillos se sacrificaron, el peso

promedio del grupo fue de 604 ± 5.67 kg. El día del sacrificio de los novillos fueron
transportados 36 km en camión hasta el rastro donde fueron puestos en corrales de espera
durante 3.5 h, durante este tiempo solo se les proporcionó agua. Los novillos se
sacrificaron en un rastro Tipo Inspección Federal (TIF) siguiendo el procedimiento
descrito en la Norma Oficial Mexicana NOM-033-SAG/ZOO-2014, “Métodos para dar
muerte a los animales domésticos y silvestres”.
395
Comportamiento de la producción
De los registros de la empresa se obtuvieron los siguientes resultados de producción: peso

inicial, peso después del primer reimplante, peso después del segundo reimplante, peso
final, ganancia diaria promedio (GDP) y conversión alimenticia. Cada uno de los pesos
de sacrificio de los animales se obtuvo en la caja de aturdimiento.
Evaluación de la canal y la carne
Las canales de ambos tratamientos se enfriaron a 2 °C durante 24 h y se cortaron entre

las costillas 12 y 13 para recopilar datos adicionales de la canal. Un total de 178 canales
de T14 y 176 canales de T16 estuvieron disponibles por el rastro para ser consideradas
para el estudio de todas las variables. Se tomaron las medidas de peso de la canal caliente
(PCC) y peso de la canal fría (PCF), grasa dorsal, marmoleado, área del ojo de la costilla,
pH y color de cada canal. La grasa dorsal se midió en mm utilizando una regla métrica.
El área del ojo de la costilla se evaluó utilizando el método de cuadrícula plástica sugerido
por la Universidad Estatal de Iowa y la puntuación de marmoleado (escala de ligero;
pequeño; modesto; moderado; ligeramente abundante; moderadamente abundante),
ambos se evaluaron siguiendo la metodología descrita por AMSA(12). El pH se determinó
utilizando un potenciómetro (HANNAH INSTRUMENTS Inc. pH 101), los valores de
color (L*, a*, b*, C*, H*) se midieron en la superficie del corte del músculo Longissimus
dorsi entre el duodécimo y decimotercer espacio intercostal utilizando un
espectrofotómetro MINOLTA CM-2002 (Minolta camera, Co., Ltd., Japón) con un
componente especular incluido (SCI, por sus siglas en inglés), un iluminador D65 y un
observador de 10°, donde L* es el índice de luminosidad, a* es la intensidad del color
rojo y b* es la intensidad del color amarillo y C* mide la saturación del color.
Los datos productivos se analizaron utilizando el siguiente modelo lineal estadístico 𝑌𝑖𝑗 =
𝜇 + 𝜏𝑖 + 𝛽𝑗 + 𝜀𝑖𝑗 , donde 𝑌𝑖𝑗 es la variable de respuesta, 𝜇 es el efecto de la media
verdadera, 𝜏𝑖 es el efecto fijo del tratamiento, 𝛽𝑗 es el efecto fijo del corral y 𝜀𝑖𝑗 es el error
residual aleatorio iid N (0, 𝜎𝑒2 ). La hipótesis de que los efectos del tratamiento no difieren
se evaluó mediante el estadístico de prueba F en el ANOVA. Se declararon diferencias
entre tratamientos cuando P≤0.05.
Los datos de calidad de la canal y de la carne se analizaron como un diseño de bloques

completos al azar con muestreo, con el corral como unidad experimental y la canal como
unidad observacional. El modelo lineal estadístico fue el siguiente: 𝑌𝑖𝑗𝑘 = 𝜇 + 𝜏𝑖 + 𝛽𝑗 +
𝜀𝑖𝑗 + 𝛿𝑖𝑗𝑘 , donde 𝑌𝑖𝑗𝑘 es la variable de respuesta, 𝜇 es el efecto de la media verdadera, 𝜏𝑖
es el efecto fijo del tratamiento, 𝛽𝑗 es el efecto fijo del corral, 𝜀𝑖𝑗 es el error residual
aleatorio iid N (0, 𝜎𝑒2 ) y 𝛿𝑖𝑗𝑘 es el error de muestreo aleatorio iid N (0, 𝜎𝑑2 ). La hipótesis
396
de que los efectos del tratamiento no difieren se evaluó utilizando un estadístico de prueba
F en el ANOVA. Se declararon diferencias entre tratamientos cuando P≤0.05.
La hipótesis de que los efectos del tratamiento no difieren para las proporciones dentro
de cada clase de marmoleado se evaluó utilizando un estadístico de prueba de Ji-cuadrada
en una tabla de frecuencias. Se declararon diferencias entre tratamientos cuando P≤0.05.
El análisis se realizó mediante los procedimientos MIXED y FREQ del paquete
estadístico SAS 9.4 (TS1M7).
Resultados de producción
Un hallazgo relevante de este estudio fue que los novillos con mayor espacio de corral
tuvieron un mayor peso durante todo el período de engorda; estos resultados se presentan
en el Cuadro 1 y muestran que después de recibir el primer reimplante (día 94 después de
la llegada al corral de engorda), los novillos de T16 mostraron un peso promedio mayor
en comparación con los animales de T14 (P<0.05); este mismo resultado se observó
después del segundo reimplante y durante todo el período de engorda (P<0.05); la
diferencia de peso observada entre los grupos fue del 16 %. Resultados similares en
cuanto a las diferencias de peso han sido reportados por otros autores(13), quienes
encontraron un mayor peso final en los novillos Hanwoo cuando se les proporcionó un
mayor espacio de corral.
Cuadro 1: Valores medios de peso de novillos Holstein ± EEM por tratamiento

Tratamiento
Variable EEM Pr>F
14 m2 16 m2
Peso inicial, kg 238.57 237.62 0.74 0.2000
er b a
Peso al 1. reimplante, kg 378.38 384.25 1.65 0.0004
o b a
Peso al 2. reimplante, kg 506.73 515.21 2.52 0.0008
b a
Peso final, kg 595.54 612.35 5.67 0.0032
EEM= error estándar de la media.
a,b
Letras diferentes indican diferencias entre tratamientos (P<0.05).
En el Cuadro 2 se muestran los resultados de producción para ambos grupos de novillos.

Se encontró que la ganancia de peso fue mayor para los novillos en T16, sin embargo, no
se encontraron diferencias en la conversión alimenticia y el consumo de alimento. De
manera similar a este estudio, Kim et al(14) observaron que los novillos Holstein de 20
meses de edad a los que se les proporcionó 16 m2/animal alcanzaron un peso final de
750.39 kg y una ganancia de peso diaria de 1.36 kg. Un estudio en novillos Holstein que
no consideró como variable la cantidad de espacio vital por animal reportó un peso final
entre 613.3 a 631.4 kg, un 1.41 a 1.46 kg/d de GDP(15), mientras que un estudio realizado
en México encontró que los novillos Holstein alcanzaron un peso final de 604.9 kg con
397
una ganancia diaria de 1.46 kg y un consumo de alimento de 8.41 kg por día(16), otro
estudio realizado por Carvalho et al(17) encontró que los novillos Holstein ganaron
diariamente 1.73 kg/día con un peso final de 598 kg. Aunque en México la norma
federal(3) establece que el espacio del corral para un animal de menos de 400 kg debe ser
de 12 m2 y para uno de más de 400 kg de 20 m2(2). Es de esperar que la tendencia mundial
de reducir el espacio permitido por animal en el corral de engorda de ganado(18) esté
impactando a México, por lo que es probable que el bienestar y las variables de
producción se vean afectadas debido al menor espacio permitido para el ganado en corral
de engorda.
Evaluación de la canal y la carne
Cuadro 2: Resultados medios de producción ± EEM por tratamiento

Tratamiento
Variable EEM Pr>F
14 m2 16 m2
Ganancia diaria de peso, kg 1.46b 1.50a 0.01 0.0327
Conversión alimenticia 7.51 7.17 0.17 0.1260
Consumo de alimento, kg 10.80 10.62 0.15 0.2967
a,b
El grupo de novillos al que se le proporcionó el mayor espacio vital mostró una diferencia
de 7 kg tanto en el peso de la canal caliente como fría (P<0.05), estos resultados se
muestran en el Cuadro 3 y se corresponden con lo reportado por Ha et al(13), quienes
proporcionaron un mayor espacio vital a los novillos que se encontraban en el periodo de
finalización. Un estudio similar(19) reportó un mayor peso de la canal caliente para
novillos de corral de engorda que fueron provistos con 16 m2/animal, en comparación con
otros dos grupos de animales que tuvieron un espacio vital de 10.6 y 8 m2/animal.
Cuadro 3: Resultados medios de producción de la canal ± EEM por tratamiento

Tratamiento
Variable EEM Pr>F
14 m2 16 m2
Peso de la canal caliente, kg 360.35b 367.34a 2.98 0.0196
b a
Peso de la canal fría, kg 358.78 366.68 2.96 0.0079
Grasa dorsal, mm 9.1 9.3 0.83 0.1939
2
Área ojo de la costilla, cm 96.14 98.66 2.31 0.9277
a,b
En el presente estudio, la grasa dorsal y el espacio del ojo de la costilla no mostraron

diferencia estadística entre los grupos (P>0.05), este resultado se corresponde con lo
reportado en canales de ganado Hanwoo(19). A diferencia de este estudio, los
investigadores(20) no encontraron diferencias (P>0.05) entre las canales Hanwoo
obtenidas de animales a los que se les proporcionaron diferentes espacios vitales. Otros
398
autores han reportado números menores de grasa dorsal, 5.15 mm(14); 5.8 mm(17,21);
mientras que Carvalho et al(15) reportaron una medición de grasa dorsal entre 8.6 y 9.3
mm, Torrentera et al(16) observaron una profundidad de grasa dorsal de 10.9 mm,
resultados que son similares a lo observado en el presente estudio.
Autores han encontrado que el ganado lechero tiende a depositar mayores cantidades de
grasa en la cavidad abdominal y a acumular menos grasa subcutánea(22), en este contexto
las razas bovinas que son más grandes y tardan más tiempo en madurar tienen una mayor
proporción de grasa inter e intramuscular en comparación con razas más pequeñas que
maduran antes(23).
En el caso del área del ojo de la costilla, el presente estudio encontró que fueron mayores
a las reportadas por Ha et al(13) para novillos Hanwoo (91.0 y 94.6 cm2 para 10 y 16.7 m2
de espacio vital); asimismo, otros estudios en novillos Holstein reportaron áreas del ojo
de la costilla de 72.36 cm2 (17); 73.7 cm2 (21); 74.9-82.5 cm2 (15); 77.21 cm2 (14); 81.22 cm2
(16)
.
En cuanto a la cantidad de grasa intramuscular en la carne (Cuadro 4), los resultados

indican que no existe diferencia entre los grupos, sin embargo, los hallazgos apoyan los
reportes de otros investigadores de que, en el caso de los novillos Holstein, la carne choice
es el grado que se observa(16,17,21). En este estudio, 130 de las canales de los novillos
produjeron carne que se clasificó como pequeña, mientras que un segundo grupo de 159
canales produjo carne modesta.
Cuadro 4: Puntuación de marmoleado por tratamiento

Tratamiento
Variable 14 m2 16 m2 Pr>χ2
n = 178 n = 177
Ligero 10 14 0.4142
Pequeño 57 73 0.1605
Modesto 87 72 0.2342
Moderado 23 17 0.3428
Ligeramente abundante 1 1 ---
En el Cuadro 5 se muestran los resultados fisicoquímicos de ambos grupos; se encontró

que, en el caso de pH, L*, a* y C* no se observaron diferencias (P>0.05), y aunque los
valores para b* y H* mostraron diferencias (P<0.05), esta disimilitud no resulta en
diferencias notables de color entre tratamientos.
399
Cuadro 5: Resultados fisicoquímicos medios de la carne ± EEM por tratamiento

Tratamiento
Variable EEM Pr>F
14 m2 16 m2
pH 5.67 5.60 0.06 pH
L* 29.97 31.96 0.85 L*
a* 17.08 16.79 1.24 a*
a b
b* 15.45 15.02 0.83 b*
C* 23.08 22.59 1.47 C*
a,b
En lo que se refiere al pH, valores entre 5.5 y 5.8 son considerados como normales para
la carne de bovino(24), por lo que los resultados obtenidos por el presente estudio pueden
ser vistos como típicos. Valores de pH similares han sido reportados por otros autores(6,25)
en estudios realizados con ganado Holstein. En el caso del color de la carne, con base en
lo reportado por otros autores(24), la carne obtenida de ambos grupos es considerada como
corte oscuro, otras investigaciones han reportado resultados similares (L*=37.50,
a*=14.69 y b*=12.39)(26) y (L*=38.02, a*=19.86, b*=8.19, C*=21.49)(14); la razón de esto
puede explicarse por el estrés previo al sacrificio al que fueron sometidos los animales,
lo que agotó el glucógeno en la sangre y afectó el color de la carne(27). Autores han
informado que la forma en que se manejan los animales, la novedad del ambiente y la
fatiga son factores que contribuyen al estrés(28).
Es muy importante que el ganado en corral de engorda sea provisto con suficiente espacio
vital durante todo el período de engorda y, teniendo en cuenta que existe una tendencia a
reducir el espacio permitido por animal, es muy importante comprender mejor el impacto
negativo que tiene la reducción del espacio en los corrales en el bienestar animal y cómo
esto afecta la producción de carne de res. Como sugieren los resultados del presente
estudio, un aumento relativamente pequeño del espacio vital tiene un impacto positivo en
el peso de la canal, lo que al final se traducirá en un aumento de los ingresos.
Agradecimientos
Agradecimiento a los empleados y la gerencia de Ganadera Mexicali S.A. por toda la

asistencia y apoyo brindado a este estudio.
Los autores declaran que no tienen ningún conflicto de interés.
400
Literatura citada:
1. Gasque GR. Enciclopedia bovina. Editorial Universidad Nacional Autónoma de
México. 2008. ISBN: 978-970-32-4359-4.
2. Lagos GH, González GFJ, Castillo RF. Paquete tecnológico para la engorda de ganado
bovino en corral. México: Edita INIFAP. 2014. ISBN: 978-607-37-0280-5.
3. SAGARPA (Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y

Alimentación). Manual de Buenas Prácticas Pecuarias en la Producción de Carne de
Ganado Bovino en Confinamiento; 2014.
4. Duff GC, McMurphy CP. Feeding Holstein steers from start to finish. Veterinary
Clinics of North America: Food Anim Practice 2007;23(2):281-297.
5. Mulhollem J. Holstein steers given hormone implants grow as well as beef steers.
University Park, Pensilvania; 2020.
6. Pérez-Linares C, Bolado-Sarabia L, Figueroa-Saavedra F, Barreras-Serrano A,

Sánchez-López E, Tamayo-Sosa AR, et al. Effect of immunocastration with Bopriva
on carcass characteristics and meat quality of feedlot Holstein bulls. Meat Sci
2017;(123):45-49.
7. Kenneth HB, Maynard LJ, Meyer AL. Understanding the market for Holstein steers.
In: Managing & marketing quality Holstein steers Proc. Iowa State University.
2005:207-225.
8. Mader TL. Environmental stress in confined beef cattle. J Anim Sci 2003;
81(14_suppl_2):E110-E119.
9. Brown-Brandl TM. Understanding heat stress in beef cattle. Rev Brasileira Zootec
2018;(47):e20160414.
10. Montelli NLLL, Macitelli F, da Silva Braga J, da Costa MJRP. Economic impacts of
space allowance per animal on beef cattle feedlot. Semina: Ciências Agrárias 2019;
40(Supl 3):3665-3678.
11. García E. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen.

Universidad Nacional Autónoma de México. 2004. ISBN: 970-32-1010-4.
12. AMSA (American Meat Science Association). Meat evaluation handbook. U.S.A.
American Meat Science Association. 2001.
13. Ha JJ, Yang K, Oh DY, Yi JK, Kim JJ. Rearing characteristics of fattening Hanwoo
steers managed in different stocking densities (r). Asian-Australasian J Anim Sci
2018;31(11):1714-1720.
14. Kim SI, Park S, Myung JH, Jo YM, Choi CB, Jung KK. Effect of fattening period on
growth performance, carcass characteristics, and economic traits of Holstein steers.
J Anim Sci Technol 2021;63(5):1008-2017.
401
15. Carvalho PHV, Latack BC, Flores R, Montano MF, Zinn RA. Interaction of early
metabolizable protein supplementation and virginiamycin on feedlot growth
performance and carcass characteristics of calf-fed Holstein steers. Translational
Anim Sci 2022;6(1):1-6.
16. Torrentera N, Barreras A, Gonzalez V, Plascencia A, Salinas J, Zinn RA. Delay

implant strategy in calf-fed Holstein steers: growth performance and carcass
characteristics. J Appl Anim Res 2017;45(1):454-459.
17. Carvalho PHV, Perry GA, Felix TL. Effects of steroidal implants on feedlot
performance, carcass characteristics, and serum and meat estradiol-17β
concentrations of Holstein steers. Translational Anim Sci 2020;4(1):206-213.
18. Macitelli F, Braga JS, Gellatly D, Paranhos da Costa MJR. Reduced space in outdoor
feedlot impacts beef cattle welfare. Animal 2020;14(12):2588-2597.
19. Lee SM, Kim JY, Kim EJ. Effects of stocking density or group size on intake, growth,
and meat quality of Hanwoo Steers (Bos taurus coreanae). Asian-Australasian J
Anim Sci 2012;25(11):1553-1558.
20. Li SG, Yang XY, Rhee JY, Jang JW, Ha JJ, Lee KS, Song HY. Growth, behavior,
and carcass traits of fattening Hanwoo (Korean native cattle) steers managed in
different group sizes. Asian-Australasian J Anim Sci 2010;23(7):952-959.
21. Carvalho PHV, Westphalen MF, Campbell JA, Felix TL. Effects of coated and
noncoated steroidal implants on growth performance, carcass characteristics, and
serum estradiol-17β concentrations of finishing Holstein steers. Translational Anim
Sci 2020;4(4):1-7.
22. Irshad A, Kandeepan G, Kumar S, Ashish KA, Vishnuraj MR, Shukla V. Factors
influencing carcass composition of livestock: A review. J Anim Prod Advances
2013;3(5):177-186.
23. Adams TE, Daley CA, Adams BM, Sakurai H. Testis function and feedlot
performance of bulls actively immunized against gonadotropin-releasing hormone:
Effect of age immunization. J Anim Sci 1996;74(5):950-954.
24. Wu S, Luo X, Yang X, Hopkins DI, Mao Y, Zhang Y. Understanding the development
of color and color stability of dark cutting beef based on mitochondrial proteomics.
Meat Sci 2020;163:1-10.
25. Cervantes-Cazares JA, Pérez-Linares C, Figueroa-Saavedra F, Tamayo-Sosa AR,

Barreras-Serrano A, Ríos-Rincón FG, Sánchez-López E, et al. Comparación de la
castración quirúrgica al nacimiento versus inmunocastration sobre las características
de la canal y carne en machos Holstein. Rev Mex Cienc Pecu 2020;11(2):455-467.
26. Bureš D, Bartoň L. Performance, carcass traits and meat quality of Aberdeen Angus,
Gascon, Holstein and Fleckvieh finishing bulls. Livest Sci 2018;214:231-237.
402
27. Viljoen HF, De Kock HL, Webb EC. Consume acceptability of dark, firm and dry
(DFD) and normal pH beef steaks. Meat Sci 2002;61(2):181–185.
28. Miranda de la Lama GC, Villaroel M, María GA. Livestock transport from the
perspective of the pre-slaughter logistic chain: A review. Meat Sci 2014;98(1):9–20.
403
Revision
Lenteja de agua (Lemna minor): potencial alimentario y ambiental.

Revisión
Olga Jaimes Prada a

Olga Lora Díaz a*
Katherine Tache Rocha a
a
Universidad del Sinú Elías Bechara Zainúm. Facultad de Ciencias de la Salud. Cartagena,
Colombia.
*
Autor de correspondencia: olora@unisinucartagena.edu.co
Resumen:
Las lentejas de agua son plantas con flores de la familia Aráceas, comprenden las
angiospermas más pequeñas del reino vegetal, una especie de algas acuáticas de distribución
universal, se encuentran en la superficie de los cuerpos de agua dulce principalmente en
charcos, ciénagas, lagos y ríos calmados. Recientemente, se han llevado a cabo diferentes
investigaciones sobre su potencial y utilidad. Por su composición nutricional, aporte de
proteína, alto contenido de fibra y bajo contenido de grasas y carbohidratos, resultaría ser un
insumo adecuado para generar productos de alto valor nutricional, características que la
hacen interesante frente a otras especies. Se emplea como complemento a dietas comerciales
en una gran variedad animales como aves, rumiantes, no rumiantes, crustáceos y peces,
reduciendo hasta un 50 % los costos por alimentación. Así mismo, usada en procesos de
remediación de una amplia gama de contaminantes químicos con alta tasa de eliminación,
pueden absorber algunas sustancias disueltas y brindar oxígeno mediante la fotosíntesis. Se
ha indicado bajo costo de construcción, mantenimiento, fáciles de operar, poseen amplia
tolerancia a condiciones de crecimiento, facilidad general de cosecha y no compiten con las
tierras de cultivo. En el ámbito ambiental es importante encontrar materias primas
alternativas e innovadoras, incluso sin la necesidad de utilizar medios de crecimiento o
fertilizantes, sin embargo, su aceptación como fuente de alimento necesita investigaciones
exhaustivas con respecto a su valor nutritivo, rendimiento a gran escala, suministro de
mercado económico y análisis de componentes antinutritivos para la alimentación humana.
404
Palabras clave: Lenteja de agua, Lemna minor, Perfil nutricional, Remediación ambiental,
Alimentación humana y animal.
Introducción
En las últimas décadas el acelerado crecimiento de la población mundial y la crisis climática

se ha convertido en un problema grave que amenaza el suministro de alimentos y piensos,
generando patrones alimentarios deficientes en proteínas y vitaminas, desarrollo de
malnutrición por consumo excesivo de azúcares simples y estigmatización de nutrientes(1).
En este sentido, las lentejas de agua han tomado un protagonismo en las investigaciones
recientes en la búsqueda por nuevos alimentos que brinden alternativas saludables, productos
farmacéuticos sostenibles y rentables a gran escala de producción.
Estas pequeñas plantas acuáticas comprenden un conjunto que flotan en la superficie de los
cuerpos de agua de poco movimiento; con una gran capacidad de reproducción y crecimiento
acelerado. Tradicionalmente se les han utilizado como remediadoras de la contaminación de
cuerpos de agua dada su habilidad para la absorción de minerales, sales, sustancias
nitrogenadas y metales pesados en los cuerpos de agua(2).
Desde el punto de vista ecológico, se aprecia que, dadas sus interacciones con otras especies,
puede considerarse como una especie clave en su hábitat, aunque, tiene un tamaño muy
reducido, por su rápido crecimiento, alta tolerancia a la contaminación y capacidad de
absorción de nitrógeno y fósforo, Lemna minor se ha utilizado previamente para el
tratamiento de agua residuales(3,4).
En países asiáticos y recientemente en países de occidente, se están incluyendo en mezclas

vegetales para la crianza de animales de granja y cultivos de peces, mostrando favorables
resultados en el desarrollo y crecimiento de estos animales, reduciendo costos en su
alimentación(2).
Se conoce que las lentejas de agua contienen nutrientes esenciales como proteínas,
carbohidratos y grasas. Además, de una variedad de metabolitos secundarios que son
beneficiosos para los humanos. Por lo tanto, la consideración de los métodos de cultivo de
las lentejas de agua es vital para su mejor utilización en diversas aplicaciones industriales.
Se han generado varios informes sobre la utilización, los metabolitos y el cultivo de lentejas
de agua; estos deben revisarse y resumirse como información fundamental para mejorar la
405
aplicación de la lenteja de agua(5,6). Es importante anotar que de ser empleadas como

remediadoras de contaminación, considerar su uso en alimentación humana y animal debe
ser evaluado.
El objetivo del presente documento es dar una visión global de las lentejas de agua,
especialmente la especie Lemna minor, a través de un recorrido bibliográfico desde la
descripción taxonómica hasta su uso como una alternativa de inclusión en la alimentación
animal y humana, teniendo en cuenta su composición nutricional y los patrones de estilos de
vida actuales. Además, se estudia el impacto ambiental como biomarcadores, remediadores
ambientales, enmiendas agrícolas en los cultivos, fuentes de biocombustibles y modelos de
patogenia.
Lenteja de agua (Lemna minor)
La lenteja de agua (Lemna minor) es una planta angiosperma acuática de más rápido
crecimiento en el mundo, de libre flotación que crece en aguas poco móviles, generalmente
en agua dulce o humedales en la mayoría de las partes del mundo, y se caracteriza por su
tamaño pequeño y gran capacidad reproductiva, lo que le permite ocupar grandes espacios
acuáticos en muy poco tiempo(7,8). Generalmente se describen como hierbas acuáticas o
flotantes de estructura muy simple, carentes de tallo u hojas, ocasionalmente con pequeñas
raíces filiformes en su cara inferior. Es una planta acuática que a menudo se pueden ver
flotando o justo debajo de la superficie o moviéndose muy lentamente(9).
La Lemna minor posee un cuerpo vegetativo en forma taloide, característica de algunas

plantas en las que no se logra diferenciar las hojas de los tallos, de tamaño pequeño con
estructura plana, coloración verde en sus hojas y una sola raíz delgada de color blanco. Según
la descripción de algunos autores, esta característica está asociada a una hoja modificada que
cumple las funciones del tallo, la hoja y el eje para sostén de flores como se observa en la
Figura 1(10,11).
Figura 1: Ilustración de cuerpo vegetativo y raíces de la lenteja de agua (Lemna minor)
Fuente: Landolt, E(11).
406
Las raíces por su parte, generalmente relacionadas al aspecto de absorción de nutrientes de

la planta en estas especies parecen tener una función un poco distinta. Algunos investigadores
han reportado que el consumo de nutrientes vía raíces es poco o nulo, funcionando como un
órgano estabilizador en el cuerpo de agua; sin embargo, la lenteja de agua, Lemna minor, ha
demostrado que pueden adquirir cantidades significativas de nitrógeno inorgánico a través
de la raíz. La planta se desarrolla a diferentes temperaturas variando entre 5 y 30 °C,
creciendo óptimamente entre 15 y 18 °C. Se ajusta de forma favorable a cualquier condición
de iluminación. Crece de forma acelerada en lugares calmados y ricos en nutrientes, con
niveles altos de nitrógeno y fosfatos. Frecuentemente el hierro limita el desarrollo adecuado
de esta especie. Además, es tolerante a un amplio rango de pH, comprendido entre 4.5 y
7(12,13).
Cultivo de lenteja de agua (Lemna minor)
El cultivo de la lenteja de agua se puede producir con bastante facilidad y bajo costo, incluso
sin la necesidad de utilizar medios de crecimiento o fertilizantes, ya que se caracterizan por
una alta tasa relativa de crecimiento (TRC). Esto significa que son capaces de producir
grandes cantidades de biomasa en poco tiempo y en estanques relativamente pequeños, llenos
de unos pocos centímetros de agua natural (30 a 50 cm de profundidad). El control y
seguimiento del medio acuático en el que crecen las plantas es especialmente importante. La
productividad de las lentejas de agua aumenta más si se respetan las condiciones ecológicas
óptimas para el crecimiento, sin embargo, son generalmente amplias. Estos, aunque varían
ligeramente de una especie a otra, generalmente consisten en aguas moderadamente cálidas,
soleadas y ricas en nutrientes, como se documenta en estudios ecológicos sobre algunas
especies de lentejas de agua del género Lemna.
En las últimas décadas, se ha vuelto común su cultivo al aire libre, pero puede ser difícil de
optimizar y controlar operativamente. Sin embargo, las lentejas de agua también representan
un cultivo adecuado para la agricultura de interior, con la mayoría de las especies, debido a
su estructura plana particularmente adecuada para el cultivo en sistemas de varios niveles
(apilados) que utilizan espacio de piso interior de manera eficiente. El cultivo en interiores
también amplía el alcance de la manipulación de cultivos y permite condiciones libres de
plagas e incluso condiciones estériles. Sin embargo, los parámetros técnicos y operativos
requeridos para el interior eficaz a gran escala, han recibido escasa atención en la
literatura(14).
Por otro lado, es importante anotar que crecimiento esporádico de la lenteja de agua inflige
graves daños a recursos acuáticos con varias implicaciones económicas. El denso y extenso
manto creado por la planta en el bloque de aguas superficiales y canales de agua hace que
actividades como el flujo de agua, la navegación, canotaje, natación y pesca se haga
407
imposible. Afecta también al riego, inunda canales, puede obstruir turbinas de hidroeléctrica
y perturba los campos de arroz. Una densa capa de lenteja de agua cierra e inhibe las plantas
acuáticas competidoras, incluidas algas que requieren la luz del sol. Por lo anterior se hace
importante un control integrado o estrategias que permitan su aprovechamiento.
De acuerdo con diversos objetivos y metas, será necesario un cultivo óptimo de lentejas de
agua desde un punto de vista económico e industrial. Se deben emplear varios métodos de
cultivo que utilizan diversos tipos de biorreactores y condiciones para su utilización como
recursos alimentarios, farmacéuticos, fitorremediadores y biocombustibles. La acuaponía
que combina la acuicultura y la hidroponía podría ser un sistema de producción sostenible
para las plantas(15). Actualmente, la tecnología permite la producción en masa de buena
calidad mediante el control de las condiciones ambientales, como irradiación de riego,
presión atmosférica, viento, velocidad, temperatura y humedad.
Composición nutricional
En las últimas décadas, diversos estudios científicos han destacado el valor nutricional de las
lentejas de agua, que por su aporte que podrían mejorar la calidad de los alimentos en el
futuro. Sin embargo, de acuerdo con estudios, el metabolismo de la planta y, por ende, su
composición nutricional depende mucho de los nutrientes que se encuentren en la superficie
del cuerpo de agua en el que se encuentre. Estos factores sumamente importantes capaces de
influir en la composición nutricional de la planta se ven reflejados en los diferentes resultados
obtenidos en cada estudio(16).
Proteínas
El contenido de proteínas de alta calidad alcanza valores del 20 al 35 % en materia seca,

cuando se cultiva en condiciones óptimas, superior a la proteína presente en los cereales(6).
Lo que hace que la biomasa de lenteja de agua pueda ser considerada como ingrediente para
la alimentación animal o humana y puede contribuir a mejorar la seguridad alimentaria a
través del desarrollo de métodos sostenibles de producción de alimentos de alto valor
nutricional(17). Se ha documentado que la producción de proteína de las lentejas de agua por
área cosechada fue mayor que la de la soja, el arroz y el maíz; por lo tanto, podría resolver el
problema de la escasez de tierras de cultivo para producir alimentos(5).
El perfil de aminoácidos de las lentejas de agua se destaca por sobre algunas fuentes de
proteínas de origen vegetal actualmente conocidas en la alimentación humana; aspecto que
algunos autores, han llegado a relacionarla con un perfil de aminoácidos más similar a la
proteína de origen animal(18,19). Recientes estudios donde se analizó la composición
nutricional de varios cultivos de lentejas de agua demostraron a diferencia de previos análisis,
408
un contenido de aminoácidos como isoleucina, leucina, cisteína, metionina, treonina y valina

similares a las recomendaciones de consumo para la población (Cuadro 1); además se puede
resaltar que las cantidades no fueron inferiores a las recomendadas por la OMS, 2007(20,21).
Jahreis, et al(20), encontraron que la composición de aminoácidos de la lenteja de agua es
comparable con la de las harinas de las legumbres como el garbanzo, el altramuz o el
guisante. Estudios de nutrición clínica han demostrado que los aminoácidos esenciales y el
contenido de vitamina B12 de las lentejas de agua son comparables a los guisantes y el
queso(5).
Adicionalmente, su fuente de proteínas que podrían reemplazar la harina de soya se espera

que se utilicen como sustitutos para reducir la contaminación ambiental creada por la
expansión del cultivo de soya(21). El consumo de proteína vegetal, en lugar de proteína animal
podría reducir el uso de energía y los gases de efecto invernadero y alivia los aspectos
negativos de la producción de piensos(5).
Cuadro 1: Contenido de aminoácidos de la lenteja de agua (Lemna minor)

Aminoácidos G / 100 g
proteína
Cisteína CYS 0.9
Metionina MET 1.6
Asparagina ASP 8.2
Treonina THR 4.0
Serina SER 4.1
Glutamina GLU 9.8
Glicina GLY 4.6
Alanina ALA 5.1
Valina VAL 4.6
Isoleucina ILEU 3.7
Leucina LEU 7.3
Tirosina TYR 3.1
Fenilalanina PHE 4.4
Lisina LYS 5.0
Histidina HIS 1.5
Arginina ARG 4.8
Prolina PRO 3.8
Fuente: Appenroth, et al(7).
Grasas
Las grasas juegan un rol importante en la alimentación del ser humano; pese a ser
estigmatizadas como nutrientes perjudiciales para la salud, en la última década algunos
409
estudios han demostrado el gran impacto que tienen éstas al contribuir como factores
protectores frente a enfermedades degenerativas como el alzhéimer, reduciendo el riesgo de
accidentes cardiovasculares e incluso, la mortalidad. Autores reportan un contenido de 4 al
6 % de contenido de grasa por peso seco(6).
Se destaca un contenido aproximado de 30 % de ácidos grasos saturados, específicamente,

niveles altos de ácido palmítico. Recientemente, se ha demostrado en cuanto al aporte de
ácidos grasos por parte de la lenteja de agua, se adapta muy bien a los requerimientos de la
población humana, con aporte bajo de grasas y buena relación de ácidos grasos
poliinsaturados frente a monoinsaturados, en general cercano o más de la mitad del contenido
total de ácidos grasos oscilando entre el 55 al 63 %(22). Así mismo, es importante destacar la
presencia de ácidos grasos poliinsaturados de clase n-3 (alfa-linolénico, eicosapentaenoico y
docosahexapentaenoico) importantes en el metabolismo humano actuando como
antinflamatorios(23). Otros autores han descrito que el 48 a 71 % de las grasas son ácidos
grasos poliinsaturados y la relación entre ácidos grasos omega 6 y omega 3 es de 0.5 o
menos(6).
Hidratos de carbono y fibra
Diversos estudios con lentejas de agua han concluido que los almidones o carbohidratos,
tienen una representación bastante baja en el análisis de composición nutricional de estas
plantas; en el mejor de los casos los carbohidratos llegan a representar aproximadamente el
10 % del valor nutricional total de las lentejas de agua(24).
Algunos autores, han demostrado que el entorno de crecimiento, genética de la especie,

nutrientes del medio, rango temperatura, tiempo e intensidad luz solar incide en diferencias
en los componentes bioquímicos (proteína bruta, cenizas, celulosa, agua, grasas y minerales.
Se ha documentado que el contenido de proteína de la lenteja de agua depende principalmente
del contenido de nutrientes en el cuerpo de agua, mientras que la acumulación de minerales
en el tejido de la lenteja de agua depende principalmente de las condiciones del agua en el
entorno de cultivo. Durante el cultivo artificial, el contenido de almidón, lípidos y proteínas
en la lenteja de agua se pueden controlar cambiando los factores afectando el entorno de
crecimiento de la lenteja de agua, como el valor de pH, temperatura, composición del medio,
etc.(25).
Por otra parte, el contenido de fibra a diferencia de los carbohidratos es considerablemente

alto; en las lentejas de agua se puede encontrar hasta un 25 % del valor nutricional total en
fibra(26). Este alto contenido de fibra representa una excelente opción en la inclusión en la
alimentación humana que junto que con gran aporte de proteína y, el pequeño aporte de
410
grasas y carbohidratos, resultarían ser de acuerdo con varios autores, completamente

beneficioso en los estilos de vida saludable(27).
Minerales y elementos traza
La composición nutricional en cuanto a minerales en las lentejas de agua, se caracteriza por

ser plantas ricas en potasio y hierro, y pobre en sodio; mientras que, en cuanto a
oligoelementos, se destaca el contenido de manganeso, zinc, cobre, entre otros (Cuadro 2).
Por otra parte, el contenido total de cenizas es moderadamente alto con rangos de hasta 18 %
en algunos estudios, sin embargo, estos valores pueden variar de acuerdo a la composición
del medio(6,26).
Cuadro 2: Aporte de oligoelementos de lentejas de agua en mg por kg de parte comestible

total
Oligoelementos mg / kg
Magnesio Mg 2850  710
Hierro Fe 230  90
Manganeso Mn 230  98
Yodo I 0.39  0.19
Cadmio Cd 0.076  0.145
Fuente: Ziegler P, et al,(26).
Vitaminas
En lo que respecta a vitaminas, son pocos estudios en lentejas de agua que se han enfocado
en valorar la composición nutricional y presencia de estos micronutrientes. La vitamina que
se encuentra en mayor cantidad en las lentejas de agua son los carotenoides, precursores de
la vitamina A; el carotenoide dominante en esta planta es la luteína, seguido por los β-
caroteno. Otros carotenoides se encuentran en cantidades mucho más bajas, como el α-
tocoferol y zeaxantina(28,29) (Cuadro 3).
Cuadro 3: Contenido de carotenoides en las lentejas de agua

Nutrientes
Aporte
carotenoides
Luteína mg/100 g 40 – 80
-caroteno mg/100 g 10 – 30
-tocoferol mg/100 g 0.5 – 13
Zeaxantina mg/100 g 0.8 - 10
Fuente: Sree, K, et al,(28).
411
Alimentación humana
En estudio desarrollado por la Comisión Técnica de Nutrición, Nuevos Alimentos y

Alérgenos Alimentarios (NDA) sobre la seguridad del material vegetal completo de Lemna
minor y Lemna gibba como nuevo alimento de conformidad con el Reglamento (UE)
2015/2283 en 2022(17) para su consumo como verdura, se llevaron a cabo análisis
toxicológicos, nutricionales, microbiológicos del polvo de lentejas de agua cultivadas en
invernadero bajo condiciones controladas. Según los usos propuestos, la ingesta prevista y
los datos de composición, la ingesta de metales pesados, microcistinas y micronutrientes,
excepto manganeso, no plantea problemas de seguridad para su consumo como nuevo
alimento. Sin embargo, los hallazgos sobre la neurotoxicidad y la posible mayor
susceptibilidad de algunos subgrupos de la población general, la exposición oral a manganeso
más allá de la normalmente presente en alimentos y bebidas podría representar un riesgo de
efectos adversos para la salud sin evidencia de ningún beneficio para la salud. Por otro lado,
la probabilidad de que el producto pueda desencadenar reacciones alérgicas en humanos es
similar al de otras verduras de hoja y, por lo tanto, el nivel de riesgo se considera bajo.
En esta investigación se aportaron dos ensayos en humanos: uno aleatorio cruzado y otro
paralelo controlado con sujetos sanos. El panel de la comisión observó que los estudios en
humanos proporcionados fueron diseñados principalmente para investigar los efectos
beneficiosos putativos y abordaron solo un número limitado de criterios de valoración
relevantes para la seguridad. El Panel considera que no se reportaron eventos adversos
relacionados con el consumo, sin embargo, se señala que no se pueden sacar conclusiones de
estos estudios sobre la seguridad del producto.
Por otro lado, en algunas partes del sudeste asiático como Laos, Tailandia y Myanmar su
consumo es algo normal en preparaciones como ensaladas, sopas, curry o en tortillas, como
fuente de proteína vegetal, sin embargo, no ha sido incluida como parte de la dieta en países
occidentales(16).
La lenteja de agua ha demostrado tener un perfil de aminoácidos que favorecen en la

alimentación de animales acuáticos y terrestres, un aporte de vitaminas y minerales que
contribuyen a su palatabilidad, una concentración de grasas (4 al 7 %) y almidones (4 al
10 %) adecuados al compararlos con otros alimentos de origen vegetal como las leguminosas
secas; además, conociendo las tasas de pobreza en algunas poblaciones del mundo, y la
necesidad elevada de suplementación nutricional en poblaciones con acceso limitado a una
alimentación saludable podrían ser de gran relevancia en la alimentación humana(16,30).
En el caso de Tailandia, las lentejas de agua en su variedad de especies, es comercializada en

los mercados de verduras y su acogida en la población como Khai Nam, Khai Pum y Khai
412
Phae (traducido generalmente como “huevos de agua”) es destacada para la preparación de

platos tradicionales locales como ensaladas, verduras al curry y tortillas(31).
Estudios israelíes buscando comparar la respuesta glucémica posprandial y nocturna

utilizando unos batidos lácteos a partir de lentejas de agua de la especie Wolffia globosa,
observan en estas plantas una gran oportunidad en la alimentación humana en especial, en
grupos poblaciones con dificultades en metabolismo de carbohidratos. Según estas
investigaciones esta especie de alga podría servir como una fuente de proteína vegetal
alternativa emergente con potenciales efectos glucémicos posprandiales beneficiosos, sin
embargo, no se ha encontrado información científica con la especie Lemna minor(29).
Teniendo en cuenta el aporte nutricional de las lentejas de agua, especialmente su destacado

aporte de proteínas, grasas, betacarotenos, minerales y bajo aporte de carbohidratos además
de la ausencia de sustancias antinutricionales, las lentejas de agua (Lemna minor) podrían
representar una excelente opción en el consumo, como suplemento en el patrón alimentario
de comunidades necesitadas a lo largo del mundo(32). Sin embargo, en casos de condiciones
de cultivo no controladas, y particularmente cuando los fertilizantes, pesticidas y otros
contaminantes orgánicos están presentes en grandes cantidades en los sitios de cultivo o en
casos de contaminación del agua por algas o microbios, la alta concentración de
contaminantes o toxinas en esas plantas puede plantear un riesgo potencial para la salud
humana que se debe considerar(17). Por otra parte, Appenroth, et al(6), indica que Wolffiela
hyalina y Wolffia microscopica son adecuadas para la nutrición humana, incluso en
comparación con otras especies de lentejas de agua, respecto a la composición de
aminoácidos y la distribución de ácidos grasos.
Alimentación animal
El alto costo de los alimentos para crianza de animales ha motivado la búsqueda constante
de alternativas que permitan mejorar su producción. En la actualidad, la harina de soya es
uno de los ingredientes alternativos más utilizados para reemplazar la harina de pescado en
los alimentos para animales debido a su alto contenido de proteínas y su perfil de aminoácidos
relativamente bien equilibrado, que generalmente puede satisfacer los requisitos de muchas
especies de peces. Sin embargo, la harina de soya ya tiene una gran demanda en la cadena
alimentaria humana, tanto directa como indirectamente en alimentos para animales terrestres
de granja. Esta competencia significa que la harina de soya es un ingrediente costoso y esto
puede limitar su uso como ingrediente para satisfacer las demandas futuras de alimento para
peces. Por lo tanto, existe una necesidad constante de encontrar otros ingredientes (insectos,
vegetales, algas, subproductos de organismos acuáticos) para reemplazar tanto la harina de
pescado como su principal sustituto, la harina de soya, en los alimentos para peces de cultivo.
413
Idealmente, dichos ingredientes deberían ser no convencionales para evitar o minimizar la

competencia con otros sectores de alimentos para animales(33).
Entre estas alternativas, la lenteja de agua representa una gran oportunidad dado su
crecimiento acelerado y gran capacidad para adaptarse al medio en el que crecen; esto, sin
dejar de lado la fuente de proteína vegetal cruda que representan, sus aportes de minerales,
xantofilas y aminoácidos como lisina, treonina y valina(18,34). De allí la gran oportunidad
desde el punto de vista económico que puede representar.
En condiciones experimentales, la tasa de producción puede acercarse a 183 t/ha/año

extrapoladas de materia seca, aunque los rendimientos están más cerca de 10-20 t de
MS/ha/año en condiciones reales. Su uso mayormente se ha dado en una gran variedad de
animales de interés social como aves de criadero, rumiantes, no rumiantes y peces de
cultivo(35). En las que, a lo largo de diferentes modelos de inclusión, se ha demostrado que
puede ser un buen complemento en la dieta alimentaria de ganado y peces(36,37).
Modelos implementados en pequeñas granjas en el continente asiático enfocadas en la

recuperación de flujo de nutrientes de los desechos animales, han utilizado la biomasa de
lenteja de agua resultante como un alimento fresco para patos, peces de cultivo y cerdos; todo
esto evidenciando contribuir en la correcta nutrición de estos animales y reduciendo costos
en la alimentación(7,38,39).
La lenteja de agua posee características similares o superiores a las proteínas de origen

vegetal como leguminosas, sin embargo, es rica en algunos aminoácidos esenciales. En países
asiáticos y latinoamericanos, existen reportes del uso de lenteja de agua en la dieta de cerdos
de crianza con una inclusión de hasta el 10 % del consumo total de alimentos, mostrando
excelentes resultados en la respuesta reproductiva de los mismos(37).
En países latinoamericanos como México y Venezuela, se utiliza la lenteja de agua con el fin
de alimentar cerdas gestantes y lechones, reemplazando la proteína proveniente de torta de
soya en un 80 % o en conjunto de harina de pescado, con muy buenos resultados en
producción(8). De acuerdo con algunos autores, la lenteja de agua alcanza niveles de proteína
hasta un 38 % de su biomasa. Este aporte de proteína y su facilidad de cultivo, ha permitido
ensayos como alimento para patos domésticos, obteniendo resultados en aumento de peso y
producción de huevos comparables al suplemento proteínico usual, con la ventaja de
presentarse una disminución de un 25 % en los costos de alimentación en países asiáticos(33).
Otros modelos de agricultura han implementado la lenteja de agua como un cultivo de forraje
para la crianza de ganado teniendo en cuenta que, la biomasa de la lenteja de agua posee un
contenido de proteína de más del 30 % del peso seco; representando un excelente
complemento en la alimentación de los animales de crianza, sostenibilidad ambiental y
414
reducción de costos(34). Cuando es utilizada como única fuente de alimentación, a una tasa
que no debe exceder el 6 % del peso corporal (base seca), los resultados son muy inferiores
a los obtenidos con las dietas convencionales, momento en el cual dejan de ser
potencialmente benéficas; sin embargo, las experiencias en policultivos han demostrado que
la suplementación con lenteja de agua incrementa la producción por hectárea(8). De esta
forma, durante más de 50 años la ciencia ha investigado las diferentes alternativas que
representa la lenteja de agua en la alimentación de diferentes especies de animales de
consumo, dando resultados prometedores al ser una fuente rica y sostenible de proteína.
Ahora, algunas investigaciones sobre alimentación con lenteja de agua seca, Lemna minor,
como fuente proteica en la dieta de alevines de carpa común, han demostrado que no hay
diferencias significativas en el crecimiento y desarrollo de los peces que son alimentados con
dietas suplementadas hasta con un 20 % de lenteja de agua, frente al forraje de proteína de
pescado de uso común. Mostrando que, una dieta que constara de hasta un 20 % de contenido
a partir de lentejas de agua, podría usarse como un reemplazo completo del alimento
comercial en la formulación de la dieta para alevines de carpa común, lo que permite
reducción de costos(40).
De acuerdo a investigaciones realizadas por Goswani et al(41) al evaluar el impacto de la

proteína a partir de lentejas de agua seca (L. minor) comparado con el impacto de las dietas
estándar y comercial de los alevines de rohu Labeo rohita (carpa nativa de los ríos de India
y regiones asiáticas), se identificaron ligeras modificaciones en la actividad enzimática
digestiva de los peces. La dieta con proteína a partir de las lentejas de agua, estimula las
actividades de amilasa, tripsina y quimotripsina las cuales fueron significativamente más
altas en comparación con otras dietas, pero sin alterar o modificar la tasa de crecimiento de
los peces. En este sentido la inclusión de lenteja de agua cruda en el alimento reemplazando
cantidades de hasta el 30 % de harina de pescado en la dieta puede ser bien tolerada por los
peces de criadero sin afectar el crecimiento(42).
En el caso de los peces de cultivo para consumo humano se ha investigado en recientes

estudios, la transferencia del metal pesado tóxico como el cadmio, de la lenteja de agua
(Lemna minor) a la tilapia de agua dulce (Oreochromis mossambicus). En donde a través de
análisis de regresión se encontraron correlaciones significativamente positivas entre la
concentración de cadmio en la lenteja de agua y en la carne de tilapia de agua dulce,
concentraciones que especialmente se encontraban en mayor cantidad en los tejidos de
intestino, músculo comestible y restos. Desde esta perspectiva, los análisis, sugieren la
evaluación de riesgos de toxicidad(40). En otros estudios se ha investigado el potencial de la
lenteja de agua como alimento animal a través del proceso de fermentación con la
incorporación de dos cepas probióticas Bacillus strains, y B. subtilis, que han demostrado
beneficios para la salud de las aves de corral, con lo cual se ha demostrado que la lenteja de
agua es un prometedor recurso alternativo y tiene la oportunidad de convertirse en un recurso
415
valioso en múltiples industrias como la de alimentos, biocombustibles, productos

farmacéuticos y para la fitorremediación de aguas residuales. Con potencial para aumentar
la sostenibilidad, la seguridad alimentaria y reducir el impacto ambiental(43).
Impacto ambiental de las lentejas de agua
Con la industrialización y el incremento de la producción de necesidades a gran escala por la

sociedad, la contaminación de los cuerpos de agua tanto superficiales como subterráneos se
han convertido en una gran problemática de impacto ambiental y social(44).
La acumulación de numerosas sustancias tóxicas en aguas ha llevado a la búsqueda de
opciones económicas y al alcance, que permitan identificar el nivel de toxicidad que pudieran
tener estos espacios naturales. Es así, como recientemente el uso de los cultivos de lentejas
de agua (Lemna minor y Lemna gibba) han permitido ampliamente el análisis de la toxicidad
trasmitida por el agua a organismos superiores en la cadena biológica (animales y
humanos)(45).
Otras investigaciones, en donde se utilizaron parámetros de crecimiento y criterios de

valoración como el contenido de pigmento, actividad de peroxidasa, peroxidación de lípidos
y ensayo cometa alcalino para detectar los efectos tóxicos y genotóxicos de muestras de agua
superficial en plantas de lenteja de agua, lograron indicar la capacidad de biomarcadores
seleccionados para predecir los efectos fitotóxicos y genotóxicos de mezclas complejas de
agua en los organismos vivos, así como la relevancia de la lenteja de agua como un indicador
sensible de la calidad del agua(46).
La inhibición del crecimiento y reducción en el pigmento fotosintético de esta planta al crecer

en ambientes de aguas contaminadas ha permitido su uso como biomarcadores eficaces en la
detección no especifica de componentes tóxicos en los cuerpos de agua. Sin embargo, es de
reconocerse que pese a ser un buen indicador de contaminación en el agua, la lenteja de agua
no permite determinar por sí misma, la naturaleza de los agentes o sustancias responsables
de dicha toxicidad(47).
En recientes estudios pese a la imposibilidad de identificar estos agentes tóxicos a partir de

la lenteja de agua, han logrado documentar la capacidad de adaptación que tienen para llegar
a metabolizar algunas de estas sustancias como níquel y amoniaco llevando en un tiempo
prudente, la calidad de los cuerpos de agua a niveles aceptables, proceso al que se le conoce
como, fitorremediación de los cuerpos de agua(48).
Se ha demostrado que las plantas acuáticas tienen una gran eficiencia para la eliminación de
sustancias orgánicas e inorgánicas contaminantes(49). Lemna minor se ha aplicado
ampliamente para la remediación de diversos contaminantes químicos. La planta se usa por
416
separado o en combinación con otras macrófitas acuáticas como una tecnología de

tratamiento de la contaminación de base ecológica(50). Se ha reportado a L. minor como un
micrófito flotante muy exitoso para la fitorremediación de contaminantes orgánicos; fue la
planta más efectiva en el tratamiento de aguas residuales para la remediación de efluentes
municipales. Hubo 98.8 % de remoción para nitrógeno total y fósforo con un mayor nivel de
disolución de oxígeno debido a una mejora de la carga de nutrientes por la lenteja de agua(51).
La lenteja de agua ha mostrado un gran potencial para la fitorremediación de contaminantes
orgánicos, metales pesados, agroquímicos, productos farmacéuticos, de cuidado personal,
desechos radiactivos, nanomateriales, hidrocarburos de petróleo, tintes, toxinas y
contaminantes relacionados(50). Sustancias que representan un grave riesgo para el medio
ambiente y todas las formas de vida, porque pueden ser persistentes, se transporta fácilmente
a través de los medios y puede provocar el envenenamiento de los tejidos y órganos(52,53,54).
Tufaner(55) informó más del 90 % de eliminación de metaloides pesados (cromo, zinc,
aluminio, arsénico, cadmio, cobalto, cobre, plomo y níquel) mientras que el 83 % para el
mercurio en una mezcla de humedal con L. minor. Por otra parte, Lemna minor muestra un
aumento en porcentaje de absorción de cromo de 6,1, 26,5, 20,5, y, 20,2 % a una
concentración de exposición diferente de estrés de cromo(56,57). Adicionalmente,
investigaciones realizadas con relación de productos químicos agrícolas como fertilizantes,
plaguicidas, herbicidas y fungicidas demuestran que las lentejas de agua pueden acumular y
degradar estos agroquímicos(58,59,60). La lenteja de agua tiene la capacidad de conservar la
naturaleza actuando como un hiperacumulador. Su amplia aplicación de la planta se debe a
su naturaleza ubicua, mecanismo invasor, capacidad reproductiva esporádica, potenciales de
bioacumulación y resiliencia en ambientes contaminados(61).
Toxicidad y sustancias antinutricionales
Estudios han destacado la presencia de componentes, sustancias o factores antinutricionales

en la lenteja de agua(3). Tras diversos ensayos de toxicidad, se descubrió que las lentejas de
agua son altamente sensibles a las triazinas, las sulfonureas y las piridinas, compuestos
actualmente catalogados como tóxicos con gran impacto contaminante en el medio ambiente
y que, dada la forma de nutrición de esta planta, pueden llegar a absorberlos. Sin embargo,
muchos autores destacan que las cantidades en esta planta de estos compuestos son pequeñas,
y que podrían ser susceptibles a desnaturalizarse al someterse a tratamientos térmicos(62).
Por otra parte, los factores antinutricionales son sustancias o compuestos que tienen la
capacidad de interferir en la utilización o aprovechamiento biológico de un alimento o
nutriente, afectando la salud de una persona y algunos o varios de los procesos fisiológicos
del organismo. Algunos autores, han reportado la presencia de taninos y ácido fítico en las
lentejas de agua en concentraciones de 0.02 y 0.09 % respectivamente(63).
417
Así mismo, otros estudios evidenciaron concentraciones de inhibidores de tripsina en un

1.47 %, oxalatos de calcio en 3.5 % y taninos en concentraciones mucho más altas que
estudios previamente citados 0.9 % (64). Sin embargo, recientes investigaciones han destacado
concentraciones bajas de cianida a 0.15 %, ácido fítico 0.58 % y taninos 0.48 % al analizar
gran variedad de cepas de lentejas de agua; así mismo, se sometieron estas muestras a
tratamientos térmicos donde se evidenció la desactivación o inhibición de estas sustancias,
eliminando así, la toxicidad que podría implicar el consumo de la planta(65).
De acuerdo con investigaciones desarrolladas por Sree, et al(66) paradete rminar los efectos
citotóxicos y la actividad anti-proliferativa en líneas celulares humanas de varias especies de
lenteja de agua, entre las cuales se encuentra L. minor, se comprobó que los extractos de
plantas enteras no tienen ningún efecto adverso detectable en líneas celulares humanas, lo
que se constituye como un paso para asegurar el uso global de la lenteja de agua como un
componente de nutrición humana.
Conclusiones
En los últimos años la lenteja de agua ha tomado un papel destacado en la biotecnología y

aplicaciones agrícolas. Podría ser potencialmente un recurso importante como fuente
alternativa de alimentación humana y animal. Se ha utilizado como alimento en materia cruda
o procesada para producción de harina, lo que la hace interesante en la industria de alimentos
para animales, la acuicultura, los suplementos para la salud, los biofertilizantes, los
biocombustibles y productos alimenticios emergentes para humanos.
Por otra parte, se ha demostrado su fuerte potencial para la fitorremediación de contaminantes

orgánicos, metales pesados, agroquímicos, productos farmacéuticos, productos de cuidado
personal, desechos radiactivos, nanomateriales, hidrocarburos de petróleo, tintes, toxinas y
contaminantes relacionados. La amplia aplicación de la planta se debe a su omnipresente
naturaleza, mecanismo invasivo, capacidad reproductiva esporádica, potenciales de
bioacumulación y resiliencia en ambientes contaminados.
Los nutrientes en el agua en la que se cultiva afectan críticamente su valor nutricional, por lo
que es probable que deba descontaminarse antes de alimentar a los animales si hay metales
pesados en el agua, dado que la lenteja de agua los concentra. En este sentido, es importante
destacar la escasez de estudios acerca del uso de estas plantas en la alimentación humana;
por lo que se hace necesario continuar investigando para determinar el rol que podrían tomar
e incluirse en la dieta del ser humano y la seguridad asociada a su consumo continuo,
rendimiento a gran escala, suministro de mercado económico y sostenibilidad.
418
A pesar de los desafíos y las lagunas de conocimiento, existen oportunidades realistas para
desarrollar y operar un cultivo controlado, autónomo y de alta capacidad de lenteja de agua
bajo condiciones de interior, para una amplia gama de propósitos que aseguren las
características del producto final. Es de anotar que el crecimiento acelerado, el impacto del
cambio climático, la disminución de tierra cultivable, el agotamiento del suelo, nutrientes y
suministro de agua dificultan cada vez más la obtención de alimentos de calidad y en las
cantidades que se requieren.
Literatura citada:
1. Rock B, Sriyan J, Vijay B, Thalha N, Elango S, Rajajeyakumar M. Organic food and
health: a systematic review. J Community Med Health Educ 2017;7(3):1-7.
2. Arroyave M. La lenteja de agua (Lemna minor L.): una planta acuática promisoria. Rev
EIA 2004;1:33-38.
3. Dong X, Lv L, Zhao W, Yu Y, Liu Q. Optimization of integrated multi-trophic

aquaculture systems for the giant freshwater prawn Macrobrachium rosenbergii.
Aquacult Environ Interact 2018;10:547-556.
4. Bergmann B, Cheng J, Classen J, Stomp A. In vitro selection of duckweed geographical

isolates for potential use in swine lagoon effluent renovation. Bioresource Technol
2000;73(1):13-20.
5. Baek G, Saeed M, Choi HK. Duckweeds: their utilization, metabolites, and cultivation.
Appl Biol Chem 2021;64:73.
6. Appenroth KJ, Sree KS, Böhm V, Hammann S, Vetter W, Leiterer M, Jahreis G.

Nutritional value of duckweeds (Lemnaceae) as human food. Food Chem
2017;217:266–273.
7. Edelman M, Appenroth KJ, Sree KS. Duckweed: Biological chemistry and applications.
Front Sustain Food Syst 2022;(4):615135.
8. Tavares F, Rodrigues, Machado D, Esquivel J, Roubach R. Dried duckweed and

commercial feed promote adequate growth performance of tilapia fingerlins. Biotemas
2008;21(3):91-97.
9. Ponce J, Febrero I, González R, Romero O, Estrada O. Perspectivas de la Lemna sp.

para la alimentación de peces. Rev Electrónica Vet 2005;6(3):1-6.
10. Raven P, Evert R, Eichhorn S. Biology of plants New York: Worth. Ann Botany
2013;113(7).
419
11. Landolt E. Biosystematic investigations in the family of duckweeds (Lemnaceae). In G.

Veröff, The family of Lemnaceae – A monographic study. Part 1 of the monograph:
Morphology; karyology; ecology; geographic distribution; systematic position;
nomenclature; descriptions. Zúrich: Inst. Stiftung Rübel. 1986.
12. Andrade IA, Baque MA. Composición química y actividad antioxidante de la lenteja de
agua (Lemna minor L.) [tesis doctoral]. Guayaquil, Ecuador: Universidad de Guayaquil;
2020.
13. Fang YY, Babourina O, Rengel Z, Yang XE, Pu PM. Ammonium and nitrate uptakeby
the floating plant Landoltia punctata. Annals Botanical 2007;99(2):365-370.
14. Fiordelmondo E, Ceschin S, Magi G, Mariotti F, Iaffaldano N, Galosi L, Roncarati A.

Effects of partial substitution of conventional protein sources with duckweed (Lemna
minor) meal in the feeding of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) on growth
performances and the quality product. Plants 2022;11(9):1220.
15. Ceschin S, Crescenzi M, Iannelli MA. Phytoremediation potential of the duckweeds

Lemna minuta and Lemna minor to remove nutrients from treated waters. Environ Sci
Pollut Res 2020;27:15806–15814.
16. Appenroth KJ, Sree KS, Bog M, Ecker J, Seeliger C, Böhm V, et al. Nutritional value
of the duckweed species of the genus Wolffia (Lemnaceae) as human food. Frontiers
Chem 2018;6:1-13.
17. Turck D, Bohn T, Castenmiller J, De-Henauw S, Hirsch-Ernst KI, Maciuk A, et al.

Safety of Lemna minor and Lemna gibba as a novel food pursuant to Regulation (EU)
2015/2283. EFSA J. 2022.
18. Dewanji A. Amino acid composition of leaf proteins extracted from some aquatic weeds.
J Agric Food Chem 1993;41:1232-1236.
19. Palacios JM, Villalobos SC. Factibilidad económica para la creación de una planta
productora de harina de lenteja de agua Lemna minor L., como complemento proteico
en la alimentación de la especie tilapia roja Oreochromis spp. [tesis pregrado].
Villavicencio, Colombia: Universidad Santo Tomás; 2019.
20. Jahreis G, Brese M, Leiterer M, Schäefer U, Böhm V. Legume flours: Nutritionally

important sources of protein and dietary fiber. Ernaehrungs Umschau Int
2016;63(02);36-42.
21. Edelman M, Colt M. Nutrient value of leaf vs seed. Frontiers Chem 2016;4:32.
22. Chew E, Clemons T, SanGiovanni J, Danis R, Ferris F, Elman M. Lutein Zeaxanthin

and Omega-3 fatty acids for age-related macular. Food Chem 2013;309(19):25-30.
420
23. Yan Y, Candreva J, Shi H, Ernst E, Martienssen R, Schwender J. Survey of the total
fatty acid and triacylglycerol composition and content of 30 duckweed species and
cloning of a D6-desaturase responsible for the production of c-linolenic and stearidonic
acids in Lemna gibba. BMC Plant Biology 2013;13(1):1-14.
24. Tang J, Li Y, Ma J, Cheng JJ. Survey of duckweed diversity in Lake Chao and total fatty
acid, triacylglycerol, profiles of representative strains. Plant Biol 2015;17(5):1066-
1072.
25. Cui W, Cheng JJ. Growing duckweed for biofuel production: A review. Plant Biol
2015;17:16-23.
26. Ziegler P, Adelmann K, Zimmer S, Schmidt C, Appenroth KJ. Relative in vitro growth
rates of duckweeds (Lemnaceae) – The most rapidly growing higher plants. Plant Biol
2015;17:33-41.
27. Zhao Z, Shi HJ, Wang ML, Cui L, Zhao H, Zhao Y. Effect of nitrogen and phosphorus
deficiency on transcriptional regulation of genes encoding key enzymes of starch
metabolism in duckweed (Landoltia punctata). Plant Physiol Biochem 2015;86:72-81.
28. Sree KS, Maheshwari SC, Boka K, Khurana JP, Keresztes A, Appenroth KJ. The
duckweed Wolffia microscopica: A unique aquatic monocot. Flora 2015;210:31-39.
29. Arnold C, Schwarzenbolz U, Böhm V. Carotenoids and chlorophylls in processed

xanthophyll-rich food. LWT-Food Sci Technol 2014;57(1):442-445.
30. Zelicha H, Kaplan A, Yaskolka-Meir A, Tsaban G, Rinott E, Shelef I, et al. The effect
of Wolffia globosa mankai, a green aquatic plant, on postprandial glycemic response: a
randomized crossover controlled trial. Diabetes Care 2019;42(7):1162-1169.
31. Lonnie M, Laurie I, Myers M, Horgan G, Russell W, Johnstone AM. Exploring health-
promoting attributes of plant proteins as a functional ingredient for the food sector: a
systematic review of human interventional studies. Nutrients 2020;12(8):2291.
32. Yaskolka-Meir A, Tsaban G, Zelicha H, Rinott E, Kaplan A, Youngster I, et al. A green-

mediterranean diet, supplemented with mankai duckweed, preserves iron-homeostasis
in humans and is efficient in reversal of anemia in rats. J Nutrition 2019;149(6):1004-
1011.
33. Goswami RK, Sharma J, Shrivastav AK, Kumar G, Glencross B, Tocher D, Chakrabarti
R. Effect of Lemna minor supplemented diets on growth, digestive physiology, and
expression of fatty acids biosynthesis genes of Cyprinus carpio. Sci Rep
2022;12(1):3711.
421
34. Bui X, Ogle B, Lindberg JE. Use of duckweed as a protein supplement for breeding
ducks. Asian Australasian J Anim Sci 2002;15(6):866-871.
35. Leng RA, Stambolie JH, Bell R. Duckweed a potential high protein feed resource for
domestic animals and fish. Res Rural Develop 1995;7(1):36.
36. Mbagqu I, Adeniji H. El contenido alimenticio de la lenteja de agua en el área de Kainji,

Nigeria. IFFR 1998.
37. Noor J, Hossain MA, Bari MM, Azimuddin KM. Effects of duckweed (Lemna minor)
as dietary fishmeal substitute for silver barb (Bar bodes gonionotus Bleeker)
Bangladesh. J Fish 2000;4(1):35-42.
38. Gutiérrez G. Potencial de la planta Lemna gibba en la alimentación de cerdos [tesis de

maestría]. Tecomán, México: Universidad Interinstitucional de Colima; 2000.
39. Sánchez O. Obtención de harina a partir de ensilaje biológico de subproductos de Trucha

arcoíris (Oncorhynchus mykiss) y Tilapia roja (Oreochromis spp) [tesis pregrado]. Valle
del Cauca, Colombia: Universidad del Cauca; 2016.
40. Yilmaz E, Akyurt I, Günal G. Use of duckweed, Lemna minor, as a protein feedstuff in
practical diets for common carp, Cyprinus carpio, fry. Turkish J Fisheries Aquatic Sci
2004;4(2)105-109.
41. Goswami RK, Shrivastav AK, Sharma JG, Tocher, DR, Chakrabarti R. Growth and
digestive enzyme activities of rohu Labeo rohita fed diets containing macrophytes and
almond oil-cake. Anim Feed Sci Technol 2020;263:114456.
42. Xue Y, Peijnenburg WJ, Huang J, Wang D, Jin Y. Trophic transfer of Cd from duckweed
(Lemna minor L.) to tilapia (Oreochromis mossambicus). Environ Toxicol Chem
2018;37(5):1367-1377.
43. Mahoney R, Weeks R, Huang Q, Dai W, Cao Y, Liu G, et al. Fermented duckweed as a
potential feed additive with poultry beneficial bacilli probiotics. Probiotics
Antimicrobial Proteins 2021;13(5):1425-1432.
44. Gür N, Türker OC, Böcük H. Toxicity assessment of boron (B) by Lemna minor L. and
Lemna gibba L. and their possible use as model plants for ecological risk assessment of
aquatic ecosystems with boron pollution. Chemosphere 2016;157:1-9.
45. Sobrino AS, Miranda MG, Alvarez C, Quiroz A. Bio-accumulation and toxicity of lead
(Pb) in Lemna gibba L (duckweed). J Environ Sci Healt, Part A 2010;45:107-110.
422
46. Radić S, Stipaničev D, Cvjetko P, Rajčić, MM, Širac S, Pevalek-Kozlina B, Pavlica M.

Duckweed Lemna minor as a tool for testing toxicity and genotoxicity of surface waters.
Ecotoxicol Environ Safety 2011;74(2):182-187.
47. Ziegler P, Adelmann K, Zimmer S, Schmidt, C, Appenroth KJ. Relative in vitro growth
rates of duckweeds (Lemnaceae) – The most rapidly growing higher plants. Plant Biol
2015;17(s1):33-41.
48. Cedergreen N, Madsen TV. Nitrogen uptake by floating macrophyte Lemna minor. New
Phytologist 2002;155(2):285-292.
49. Ali S, Abbas Z, Rizwan M, Zaheer IE, Yavaş İ, Ünay A, Kalderis D. Application of
common duckweed (Lemna minor) in phytoremediation of chemicals in the
environment: State and future perspective. Sustainability 2020;12(5):1927.
50. Ekperusi AO, Sikoki FD, Nwachukwu EO. Application of common duckweed (Lemna
minor) in phytoremediation of chemicals in the environment: State and future
perspective. Chemosphere 2019;223:285-309.
51. Mohedano RA, Costa RHR, Tavares FA, Filho PB. High nutrient removal rate from
swine wastes and protein biomass production by full-scale duckweed ponds. Bioresour
Technol 2012;112:98-104.
52. Adesiyan IM, Bisi-Johnson M, Aladesanmi OT, Okoh AI, Ogunfowokan AO.
Concentrations and human health risk of heavy metals in rivers in Southwest Nigeria. J
Health Pollution 2018;8(19):180907.
53. Chinedu E, Chukwuemeka, CK. Oil spillage and heavy metals toxicity risk in the Niger
delta, Nigeria. J Health Pollution 2018;8(19):180905.
54. Sodango TH, Li X, Sha J, Bao Z. Review of the spatial distribution, source and extent
of heavy metal pollution of soil in China: impacts and mitigation approaches. J Health
Pollution 2018;8(17):53-70.
55. Tufaner F. Post-treatment of effluents from UASB reactor treating industrial wastewater
sediment by constructed wetland. Environ Technol 2018;41(7):912-920.
56. Böcük H, Yakar A, Türker OC. Assessment of Lemna gibba L. (duckweed) as a potential
ecological indicator for contaminated aquatic ecosystem by boron mine effluent.
Ecological Indicators 2013;29:538–548.
57. Sallah‐Ud‐Din R, Farid M, Saeed R; Ali S, Rizwan M, Tauqeer HM, Bukhari SAH.
Citric acid enhanced the antioxidant defense system and chromium uptake by Lemna
minor L. grown in hydroponics under Cr stress. Environmental Sci Pollution Res
2017;24:17669–17678.
423
58. Wilson PC, Koch R. Influence of exposure concentration and duration on effects and
recovery of Lemna minor exposed to the herbicide norflurazon. Archives Environ
Contam Toxicol 2013;64:228-234.
59. Dalton RL, Nussbaumer C, Pick FR, Boutin C. Comparing the sensitivity of
geographically distinct Lemna minor populations to atrazine. Ecotoxicology
2013;22:718-730.
60. Wang F, Yi X, Ku H, Chen L, Liu D, Wang P, Zhou Z. Enantioselective accumulation,

metabolism and phytoremediation of lactofen by aquatic macrophyte Lemna minor.
Ecotoxicol Environ Safety 2017;143:186-192.
61. Ekperusi AO, Sikoki FD, Nwachukwu EO. Application of common duckweed (Lemna
minor) in phytoremediation of chemicals in the environment: State and future
perspective. Chemospere 2019;223:285-309.
62. Lo BP, Elphick JR, Bailey HC, Baker JA, Kennedy CJ. The effect of sulfate on selenite
bioaccumulation in two freshwater primary producers: A duckweed (Lemna minor) and
a green alga (Pseudokirchneriella subcapitata). Environ Toxicol Chem
2015;34(12):2842-2845.
63. Kritchevsky D, Chen SC. Phytosterols—Health benefits and potential concerns: A

review. Nutrition Res 2005;25(5):413-428.
64. Naumann B, Eberius M, Appenroth, KJ. Growth rate based dose- response relationships
and EC-values of ten heavy metals using the duckweed growth inhibition test (ISO
20079) with Lemna minor L. clone St. J Plant Physiol 2007;164(12):1656-1664.
65. Sree KS, Bog M, Appenroth KJ. Taxonomy of duckweeds (Lemnaceae), potential new
crop plants. Emirate J Food Agricult 2016;28(5):291-302.
66. Sree KS, Dahse HM, Chandran JN, Schneider B, Jahreis G, Appenroth KJ. Duckweed
for human nutrition: no cytotoxic and no anti-proliferative effects on human cell lines.
Plant Foods Human Nutr 2019;74:223-224.
424
Revisión
Gabriela Guadalupe Gómez Verduzco a
Ernesto Ávila González a
Guillermo Téllez Isaías b
Juan Carlos Del Río García c
Jacqueline Uribe Rivera c*
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Ciudad de México, México.
b
Universidad de Arkansas. Departamento de Ciencia Avícola. Arkansas, Estados Unidos de
América.
c
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán.
Carretera Cuautitlán-Teoloyucan Km. 2.5, San Sebastián Xhala, CP 54714 Cuautitlán Izcalli,
Estado de México, México.
* Autor de correspondencia: juribe_mvz@hotmail.com
Resumen:
Las micotoxinas son metabolitos secundarios producidos por hongos de diversos géneros.
Dentro de las micotoxinas más importantes se encuentran aquellas producidas por hongos
del género Fusarium sp., el cual puede dividirse en varios grupos para su estudio que son el
grupo de los tricotecenos (y toxina T-2), de las fumonisinas, principalmente fumonisina B1
(B1, B2, B3, B4, A1 Y A2) y de la zearalenona de efectos estrogénicos. Aunque las
fusariotoxinas causan efectos similares debido a que comparten el mismo mecanismo de
acción; mediante la alteración de síntesis de proteínas en las aves intoxicadas, es importante
mencionar la incidencia, así como las características entre cada una de ellas. Es por esto que
en cada apartado se describen las características de cada grupo mencionado.
425
Palabras clave: Micotoxinas, Fusariotoxinas, Aves, Hongos.
Introducción
Dentro de la producción pecuaria, el alimento ocupa entre el 65 y 70 % del costo total de la

producción; sin embargo, a pesar de los constantes esfuerzos encaminados a lograr la
inocuidad de los alimentos destinados a la producción animal, aún existen factores que
disminuyen su calidad, como son agentes biológicos patógenos (como ejemplos Salmonella
spp., E. coli, Listeria spp., Campylobacter spp.), sustancias químicas (fungicidas, herbicidas
e insecticidas) y presencia de hongos (Fusarium, Penicillium, Mucor etc.)(1). La
contaminación por hongos se puede dar bajo diversas condiciones asociadas tanto a factores
medioambientales, como factores asociados al hongo, por ejemplo tamaño y especie(2).
Las micotoxinas son metabolitos secundarios producidos por hongos filamentosos(3),

considerados como sustancias tóxicas que se presentan como compuestos orgánicos de bajo
peso molecular, razón por la cual no poseen característica de inmunogenicidad. La
producción de micotoxinas depende de una serie de factores ambientales como humedad,
temperatura, ventilación, constitución del sustrato en el que se desarrolla el hongo, lesiones
a la integridad de los granos, e interacción entre los diversos hongos presentes en los
sustratos(4). Se menciona que el 25 % de los cultivos en todo el mundo están contaminados
con micotoxinas(5).
Fusariotoxinas
Dentro de las toxinas reportadas con mayor incidencia dentro de la producción animal se
encuentran las producidas por distintas especies de hongos del género Fusarium sp, las cuales
son capaces de inducir efectos agudos, así como efectos crónicos, dependiendo del tipo de
micotoxina, el nivel y duración de la exposición, la especie y edad del animal.
Las especies aviares son consideradas resistentes en cuanto a la presentación de la

intoxicación por fusariotoxinas, lo cual ha sido explicado ya sea por la baja sensibilidad a los
mecanismos de toxicidad o por diferencias en las propiedades toxicocinéticas(6). Estas
especies fúngicas se han clasificado dentro del grupo de hongos de campo, requiriendo los
granos un alto porcentaje de humedad (aproximadamente de 20 a 22 %), para la producción
426
de las micotoxinas. El principal sustrato donde se observa la producción de fusariotoxinas es

el maíz; sin embargo, también se ha reportado su crecimiento en otros sustratos como sorgo,
trigo, avena, cebada y soya. Las fusariotoxinas a su vez, son clasificadas en tres grupos para
su estudio, dentro de los cuales se encuentra el grupo de los tricotecenos (el cual se clasifica
a su vez de acuerdo a la presencia o no de un anillo macrocíclico en su estructura química),
el grupo de la zearalenona y el grupo de las fumonisinas (Cuadro 1).
Cuadro 1: Micotoxinas producidas por hongos del género Fusarium sp.

Micotoxinas producidas Especies de hongos productores
 Tricotecenos Fusarium tricinctum, F. sporotrichioides, F.

graminearum, F. kulmorum, F. poae, Fusarium
cephalosporium, F. myrothecium, F. acuminatum,
F. nivale, F. oxysporum, F. solani
 Zearalenona Fusarium graminearum, F. kulmorum, F. poae, F.
roseum, F. moniliforme, F. avenaceum, F.
equiseti, F. nivale
 Fumonisinas Fusarium proliferatum, F. verticillioides, F.

oxysporum
Adaptado de(11,94,95).
Los estudios experimentales han coincidido, en que el principal efecto de las toxinas
producidas por Fusarium sp., incide directamente sobre la integridad intestinal (aumento de
la permeabilidad intestinal), efecto correlacionado a su vez con una disminución en la
respuesta inmune del animal (alteración en la producción de células participantes en la
respuesta inmune)(7,8). Ambos efectos tienen su origen en la alteración de la síntesis proteica
que se realiza en los distintos procesos metabólicos en el animal(9,10). Es importante
mencionar que independientemente de la micotoxina o micotoxinas que estén presentes en el
alimento, las células del tubo digestivo son las primeras en estar en contacto con las
micotoxinas; esto significa que posiblemente el epitelio intestinal en toda su extensión, puede
resultar comprometido incluso antes de comenzar la absorción de los alimentos, y a su vez,
también verse afectado por micotoxinas que tengan un bajo porcentaje de absorción, como
fumonisinas y deoxynivalenol. Aunque las fusariotoxinas puedan tener mecanismos de
acción similares entre ellas, es importante mencionar las características individuales de cada
una(11).
427
Generalidades de tricotecenos
Se han identificado más de 150 tipos diferentes de tricotecenos, y se ha establecido que, con
base a su ocurrencia en alimentos, los de mayor prevalencia, son toxina T-2, deoxynivalenol
(DON o vomitoxina), y diacetoxyscirpenol (anguidina), los cuales en su estructura química
constan de un esqueleto sesquiterpeno tetracíclico, un anillo de oxano, y un grupo epóxido
(12,13- epoxitricoteceno) estable que le confiere su toxicidad (Cuadro 2)(7). Los principales
sustratos donde se puede encontrar presencia de tricotecenos son principalmente maíz, trigo,
cebada, avena, arroz y soya. A grandes rasgos se considera a los tricotecenos como
citotóxicos, inmunosupresores e inhibidores de la síntesis proteica(8). Aunque de manera
general los tricotecenos puedan causar efectos gastrointestinales, dermatotóxicos,
inmunotóxicos y genotóxicos, se ha reportado que bajo una intoxicación aguda se podrán
identificar por inflamación evidente en piel, diarrea, edema, necrosis dérmica, hemorragias
en mucosa del tracto gastrointestinal y alteraciones negativas sobre parámetros
productivos(12,13,14).
Cuadro 2: Diferencias estructurales en los tricotecenos presentes en la producción avícola
Tricotecenos R1 R2 R3 R4 R5
Tipo A
Toxina HT-2 OH OH OAc H OCOCH2CH(CH3)2
Toxina T-2 OH OAc OAc H OCOCH2CH(CH3)2
Diacetoxyscirpentriol OH OAc OAc H H
Tipo B
Deoxynivalenol OH H OH OH O
3-acetil-deoxynivalenol OAc H OH OH O
428
15-acetil-deoxynivalenol OH H OAc OH O
Nivalenol OH OH OH OH O
Fusarenona X OH OAc OH OH O
Adaptado de (18).
Toxina T-2
Características principales y estructura química
La toxina T-2 como perteneciente al grupo “A” de los tricotecenos, contiene en su estructura
química tetracíclica un sistema sesquiterpenoide y un grupo epóxido-tricoteceno en C-12 y
C-13. Principalmente se puede encontrar en maíz, trigo, avena y cebada(15,16).
Se ha determinado que el principal hongo productor de esta micotoxina es Fusarium

tricinctum, sin embargo, puede ser producida a su vez por Fusarium acuminatum, nivale,
oxysporum, poae, solani y sporotrichioides. En relación a esto, las condiciones ambientales
requeridas para la producción del hongo son una temperatura ambiental promedio de 18 a
30° C, así como una humedad relativa alrededor de 95 % y un valor de actividad del agua
(AW) mayor a 0.88 (el cual deberá ser de 0.91 para que el hongo produzca la micotoxina)(17).
La estructura química de esta micotoxina, la convierte en un compuesto no volátil soluble en
acetona, cloroformo y alcohol etílico; es de bajo peso molecular (aproximadamente de 466.52
g/mol) y se describe como una micotoxina altamente resistente al calor (200-210 °C) y
radiación UV, por lo tanto no se inactiva fácilmente en etapas durante el procesamiento del
alimento; sin embargo, se ha reportado que la adición de hipoclorito o hidróxido de sodio por
un periodo de 4 h puede funcionar como método de inactivación(18).
Se ha reportado, que los niveles máximos permitidos dentro de la regulación Europea en

alimento terminado para toxina T2 va de los 0.2 a los 2 mg/ kg de alimento terminado(19,20) y
se ha establecido como DL501 una concentración de 4.97 mg/kg de alimento y 10 mg/ kg
como DLPV2(18). Se debe considerar que la toxina T-2 puede generar interacciones en
presencia de otras micotoxinas, éstas serán de tipo aditivo en presencia de deoxynivalenol
(DON), ocratoxina A (OTA) y fumonisina B1 y de tipo sinérgico en presencia de nivalenol
y aflatoxinas(21-25).
429
Metabolismo
Las principales rutas mediante las cuales la toxina T-2 será metabolizada en las aves son la
de-epoxidación y de-acetilación principalmente(26). En el caso de la de-epoxidación, que es
la ruta más común, el resultado será la pérdida del grupo “epóxido”, el cual le confiere la
toxicidad a la micotoxina mientras que durante la pérdida del grupo “acetil” el resultado será
la obtención de metabolitos secundarios de la toxina como son HT-2 y T2-tetraol(6).
Mecanismo de acción y principales efectos en aves
La toxina T-2 y sus derivados basan su toxicidad en la alteración negativa que ocasionará
sobre la síntesis proteica, de ADN y ARN, así como sobre el ciclo celular en distintos tipos
de células y su capacidad de inducir apoptosis y necrosis, además de peroxidación lipídica,
principalmente en células de tipo lábiles o de producción activa. Interacciona con la peptidil
transferasa de la subunidad 60s ribosomal inhibiendo la formación de nuevos enlaces
peptídicos(27). La apoptosis ocasionada por la toxina T-2 fue evidenciada en líneas celulares
como Vero y hepatocarcinogénicas de humano(28). Aunado a eso, se ha reportado que la
toxina T2 reduce los parámetros productivos, siendo la exposición a la toxina por vía oral la
principal ruta de acceso al organismo(18).
Efectos en sistema inmune
En general la toxina T-2 tiene un efecto inmunodepresor de tipo tiempo/dosis-dependiente,

ya sea altas concentraciones durante un corto periodo o bajas concentraciones de manera
continua(29). Se ha reportado la presencia de leucopenia que conlleva a un aumento en la
susceptibilidad a infecciones secundarias (Listeria monocytogenes y Salmonella sp). Se ha
relacionado también a la toxina T-2 con una disminución en la cantidad de anticuerpos contra
la enfermedad de Newcastle e infección de la bolsa de Fabricio(18). Además, se ha descrito
que puede actuar como inmunoestimulante, al incrementar los niveles de IgA; esto
relacionado con la activación anormal y transitoria de genes involucrados en la respuesta
inflamatoria(26,27). Se menciona también que puede alterar la maduración de las células
presentadoras de antígeno modificando los niveles de anticuerpos por proliferación de
linfocitos conduciendo a un aumento en la susceptibilidad ante agentes infecciosos(30).
Efectos sobre sistema digestivo
Aunque la toxina T-2 tiene una rápida absorción en tracto gastrointestinal y una eliminación
aproximadamente de 80 a 90 %(19), su toxicidad se efectúa principalmente durante la
circulación enterohepática, y el efecto negativo que tiene sobre hígado es la disminución de
la actividad enzimática necesaria para el metabolismo de sustancias tóxicas y la inducción de
lipo-peroxidación, que como consecuencia resultará en la formación de radicales
430
libres(18,31,32). Es importante mencionar que la alteración sobre mucosas será una

característica evidente relacionada con el diagnóstico de una micotoxicosis causada por
tricotecenos especialmente por toxina T-2, esto relacionado con el efecto cáustico propio de
la toxina, y será visible particularmente en cavidad oral, observándose como lesiones
dermonecróticas que irán de una coloración blanquecina al inicio de la exposición a una
coloración negra en exposiciones crónicas. También podrán observarse lesiones necróticas
en molleja, mucosa intestinal, proventrículo e hígado(33,34).
Efecto en sistema nervioso y desempeño productivo
El efecto sobre sistema nervioso se da por la inhibición de síntesis proteica, lo cual conlleva
al aumento de la concentración del aminoácido triptófano, precursor de serotonina,
aumentando a su vez la concentración de esta última, ocasionando así la activación de
neuronas serotonérgicas(18,35). La presencia sinérgica de DON con toxina T-2 puede
incrementar este efecto, y observarse anorexia, problemas locomotores y vómito(36,37), debe
considerarse también las lesiones presentes en cavidad oral, que contribuirán a la disminución
de consumo, afectando así el peso corporal al final del ciclo, observándose además una
deficiente uniformidad en la parvada(19,38,39). En el caso de aves de postura se podrá observar
una disminución en la producción de huevo, así como en la calidad del cascarón y la
incubabilidad(38).
Deoxynivalenol
El Deoxynivalenol, también conocido como DON o vomitoxina, es una fusariotoxina común

en aves de producción, las cuales pueden ser más resistentes que otras especies de
consumo(24,21,40). Deoxynivalenol, puede encontrarse en productos terminados como pasta,
pan, galletas y cerveza. Aunque se considera como una micotoxina teratogénica, no se ha
clasificado como carcinogénica, mutagénica o genotóxica(41).
Características y metabolismo
DON es un compuesto estable polar orgánico con una alta resistencia a medios con pH ácido
y altas temperaturas (hasta 180 °C). Contiene en su estructura tres grupos hidroxilo libres
asociados a su toxicidad(42). La menor susceptibilidad de las aves se ha relacionado con su
bajo porcentaje de absorción intestinal, el cual es aproximadamente del 5 al 20 %, mientras
que su excreción es de 78.6 a 98.5 % principalmente por vía biliar, en un periodo de 24 a 72
h(43,44). En el caso de las aves, las principales vías metabólicas de DON son sulfatación,
glucoronidación y de-epoxidación(45). Cuando DON es metabolizado a través de procesos de
acetilación se obtendrán compuestos como 3-acetil-DON y 15-acetil-DON, los cuales
también pueden ser encontrados en los alimentos, y su importancia radica en que pueden
431
revertir con facilidad a DON recuperando su toxicidad(46). Otros compuestos derivados de

deoxinivalenol son DON- 3- glucósido, así como compuestos enmascarados que han cobrado
importancia por su capacidad de recirculación en el organismo, recuperando su característica
de toxicidad; además se han reconocido con la capacidad de producir efectos tóxicos mixtos,
ocasionando efectos adversos en el bienestar animal y productividad(15,47,48).
Inhibición de síntesis proteica
La inhibición en la síntesis proteica se dará cuando DON forma una unión a través de la unión
de su grupo epóxido con la fracción 60s ribosomal, ocasionando una alteración en la unión
de ésta con la fracción 40s, impidiendo la traducción del RNA mensajero e impidiendo la
unión de aminoácidos a la cadena polipeptídica, ya sea en la elongación o durante la
terminación de la síntesis proteica, generando además un incremento en la cantidad de
polirribosomas (80s), ya que se inhibe el desacoplamiento de RNA mensajero y la liberación
de la cadena peptídica(46). También se ha descrito que puede alterar la actividad de la enzima
peptidil transferasa ribosomal mediante la formación de enlaces peptídicos entre los
aminoácidos(46,49). Cabe mencionar que los cambios en la conformación de los ribosomas
pueden inducir una respuesta al estrés conllevando así a una activación de proteínas quinasas
activadas por mitógenos (MAPKs)(50).
Efecto sobre sistema inmune
Se ha observado un incremento en la concentración de IgA sérica, la cual se ha relacionado

con la inhibición de la síntesis proteica de componentes proteicos necesarios para el
transporte de IgA hacia sistema hepatobiliar(11). Alteraciones en la inmunidad humoral a
causa de una intoxicación por DON se han determinado mediante la evaluación de la
respuesta hacia la vacunación, principalmente contra virus de la enfermedad de Newcastle y
virus de bronquitis infecciosa, observándose una disminución en los títulos de anticuerpos.
En el caso de la inmunidad celular se ha observado principalmente la inducción de apoptosis
en células leucocitarias como linfocitos T, B y macrófagos, así como la alteración de la
activación de linfocitos T CD4 y CD8 a CD4+ y CD8+, además de una reducción en la
concentración sérica de TNF- α(51). DON tiene la capacidad de alterar la expresión de genes
que codifican para la producción de citocinas proinflamatorias y quimiocinas(52). Esto se ha
relacionado además con la activación de genes que codifican también para la activación de
la ciclo-oxigenasa-2 (COX-2) y del Factor nuclear Kappa de células B activadas (NF-
ΚB)(26).
Efecto sobre salud intestinal
Se sabe que el deoxinivalenol es un potente compuesto anoréxico y emético; esto debido a la

alteración en la regulación de varias vías de señalización. Estas alteraciones pueden afectar
432
la secreción de hormonas anorexigénicas u orexigénicas, como la serotonina, liberada por las

células enterocromafines o de Kulchitsky. Así también, se ha observado que el DON, al
causar supresión severa de procesos de señalización de citocinas, genera la activación de
citocinas proinflamatorias, afectando la señalización de la hormona de crecimiento por
supresión de dos proteínas, las cuales son la subunidad ácido lábil hepática como factor de
crecimiento tipo insulina y el factor de crecimiento tipo insulina I(52). Se menciona, además,
un aumento de la resistencia eléctrica transepitelial (TEER) en jejuno, atribuido
principalmente a la disminución de espacio entre las uniones estrechas y disminución de la
permeabilidad paracelular a iones(53).
Efecto de DON sobre productividad
En el caso de gallinas de postura, se ha descrito que bajo una concentración de 2 a 3 mg

DON/kg de alimento, se puede observar una ligera disminución en la producción de huevo;
sin embargo, la fertilidad e incubabilidad pueden mantenerse sin alteraciones bajo esta misma
concentración(45,46). Es importante mencionar que de acuerdo a la dosis ingerida los efectos
pueden variar, siendo así que con el consumo de altas concentraciones (5 a 10 mg/kg de
alimento) de deoxinivalenol se puede observar diarrea, impidiendo que el animal asimile
correctamente los nutrientes, retrasando su crecimiento y causando desuniformidad en la
parvada(54-56). En el caso del consumo de bajas concentraciones, se ha observado anorexia y
retraso en el crecimiento(6,46).
Fumonisinas
Las fumonisinas son un grupo de toxinas producidas por varias especies de hongos (Cuadro
1) dentro de los cuales los principales productores de fumonisinas son: Fusarium
verticillioides y F. proliferatum(57). Estos hongos se van a encontrar como comunes
contaminantes de sustratos como maíz, arroz, sorgo, cebada, cacahuate y algodón, donde su
crecimiento óptimo será en temperaturas entre 22.2 a 27.5 °C con un AW de 0.97- 0.98 para
la producción de la toxina(58-60).
Características principales y metabolismo
Existen seis tipos de fumonisinas, la B1, B2, B3, B4, A1 y A2 (Cuadro 3); sin embargo, las
más importantes por su nivel de incidencia y toxicidad son las B1 y B2. La estructura básica
de las fumonisinas consiste en una alquilamina de 20 carbonos, con uno o dos grupos
hidroxilo y uno o más grupos metilo o ácido tricarballílico esterificado(61). Las fumonisinas
son compuestos polares solubles en agua y en compuestos orgánicos como el metanol y el
acetonitrilo, pero son insolubles en compuestos no polares, lo cual a su vez facilita su
eliminación del organismo(6). En el caso de las aves, actualmente se sabe que, al igual que
433
los cerdos, también se generan derivados acetilados o hidrolizados (HFB1) como producto
de la acetilación posterior a la hidrólisis, esto como parte de los mecanismos de toxicidad
asociados a su metabolismo en el organismo(62-65).
Cuadro 3: Estructura química básica de las fumonisinas B1, B2, B3 y B4
Fumonisina B1 R1=OH; R2=OH; R3=OH

Fumonisina B2 R1=OH; R2=OH; R3=H
Fumonisina B3 R1=H; R2=OH; R3=OH
Fumonisina B4 R1=H; R2=OH; R3=H
Adaptado de (66, 96-98).
Mecanismo de acción de las fumonisinas
El mecanismo de acción de las fumonisinas, se basa en la interferencia en el metabolismo de

los esfingolípidos por inhibición competitiva con la esfinganina procedente de la síntesis de
novo y la esfingosina procedente del turnover de esfingolípidos, generando un cúmulo de
bases esfingoides, bloqueando la síntesis de esfingolípidos complejos, mediante la inhibición
de la enzima ceramida sintasa(15,66,67). Además, la esfingosina y esfinganina tienen efectos
proapoptóticos, citotóxicos e inhibidores del crecimiento(68). Los esfingolípidos pueden
actuar como primeros y segundos mensajeros en una variedad de vías de señalización,
además de tener una función vital en la formación de microdominios de membrana
denominados rafts lipídicos(69). La ceramida está implicada en los procesos de diferenciación,
senescencia y muerte celular. La esfingosina 1- fosfato (S1-P) en cambio, promueve la
supervivencia y proliferación celular(66,67). La consecuencia inmediata de la inhibición de la
ceramida sintasa es la acumulación de la base esfingoidea que funciona de sustrato, la (Sa)
esfinganina y en menor grado de (So) esfingosina(66). El hígado y los riñones son los
principales órganos blanco, aunque se ha observado variaciones en función de la especie, de
la dosis y del sexo(70-74). El tracto gastrointestinal también puede ser un órgano blanco de las
fumonisinas; puesto que los glicoesfingolípidos se ligan a los sitios para patógenos
microbianos y sus toxinas, mediante la inhibición de la ceramida sintasa en el tracto digestivo
puede alterar la expresión de los sitios de unión de los glicoesfingolípidos o el transporte de
434
toxinas microbianas, y consecuentemente la sensibilidad de los animales a los agentes

infecciosos(17).
Se han reportado los distintos efectos de las fumonisinas en las diferentes especies
productivas, y se ha observado que pueden variar desde alteraciones en variables productivas
hasta cambios en parámetros bioquímicos y respuesta inmune.
Efecto sobre parámetros productivos
Aunque el efecto negativo sobre la productividad se ha observado generalmente en altas

concentraciones, se ha reportado que también en concentraciones alrededor de 5 ppm puede
ocasionar baja uniformidad en los parámetros productivos, principalmente sobre peso
corporal al final del ciclo en pollo de engorda(75).
Alteraciones morfológicas y en bioquímica sanguínea
Las alteraciones morfológicas que se han observado en el caso de aves de producción son
disminución o incremento de peso relativo en órganos (corazón, hígado, bazo, bolsa de
Fabricio, proventrículo)(76-78), hidropericardio, hígado graso o hígado friable, hiperplasia de
conductos biliares, degeneración y necrosis cardiaca y pérdida de tonicidad en molleja y
proventrículo(77,79). Asimismo, se ha observado un incremento en los valores de calcio sérico
y colesterol y disminución en los valores de enzimas hepáticas (aspartato amino transferasa,
alanino amino transferasa, lactato deshidrogenasa, γ glutamil transferasa), sugiriendo así una
lesión en el metabolismo hepático(80,81).
Efecto sobre la respuesta inmune
Dentro de las lesiones que se han observado como parte del daño de las fumonisinas hacia el
sistema inmune en aves, se describen hemorragias, infiltraciones leucocitarias, infiltración
grasa, lesiones necróticas, fibrosis en hígado, riñones, pulmón, corazón, intestino, molleja,
bolsa de Fabricio y páncreas, así como edema y hemorragias en cerebro. También se ha
observado atrofia cortical en timo, necrosis hepática multifocal e hiperplasia biliar
conllevando así a una depleción linfoide(82). Por otra parte, se puede llegar a presentar una
reducción en el tamaño del bazo junto con depleción de pulpa blanca, adelgazamiento de
miocitos cardiacos, depleción celular linfoide en los folículos de la bolsa y nefrosis tubular
renal en dosificaciones que sobrepasen los 150 mg/kg de alimento(83-85). Los estudios
realizados sobre el efecto de las fumonisinas han sido realizados utilizando altas
concentraciones de fumonisina; sin embargo, se ha reportado que en promedio se ha
encontrado una concentración de entre 3 y 5 mg/kg de fumonisina B1 en los principales
componentes de las dietas destinadas a la alimentación animal como lo es el maíz(86).
435
Zearalenona
La zearalenona (previamente conocida como toxina F-2) es una fusariotoxina de tipo

estrogénica no esteroidal (principalmente en cerdos), hematotóxica y genotóxica (roedores).
Los principales hongos productores de zearalenona son F. graminearum, F. oxysporum, F.
roseum., necesitando para su crecimiento temperaturas de entre 21 a 25 °C y un AW de 0.87
aproximadamente para la producción de la toxina. Particularmente se puede encontrar
contaminando maíz, cebada, arroz y soya, además de productos terminados como harinas y
cerveza(87). En el caso de aves, se considera que se requiere del consumo de una alta
concentración para observar efectos negativos sobre la producción; en todo caso, se ha
descrito que en aves las especies más susceptibles son pavos y patos, así como sucede en
otras micotoxinas(88).
Metabolismo y estructura química
Las características con las que consta la zearalenona le permiten ser un compuesto de rápida
biotransformación y excreción. Esto favorece el que no sea fácil encontrar presencia de
zearalenona en productos avícolas(89). La zearalenona tiene un porcentaje de absorción por
tracto digestivo de aproximadamente 10 % en aves, y un alto porcentaje de eliminación tanto
de zearalenona como de sus metabolitos de conjugación (aproximadamente de 65 %)(90,91).
La estructura de la zearalenona se compone de un anillo de lactona resorcíclica al igual que
su principal derivado, el zearalenol (α-zearalenol), que será un derivado con mayor grado de
toxicidad que la zearalenona. En el caso de aves, las principales vías participantes en el
metabolismo de la zearalenona son la sulfatación y la glucoronidación(6).
Mecanismo de acción
El principal mecanismo de acción utilizado por esta micotoxina, es la disrupción en

metabolismos endócrinos, esto lo realiza mediante la interacción con los receptores
estrogénicos nucleares (ER), con efecto directo sobre la transcripción (que es estrógeno
dependiente) en el núcleo (mecanismos de competitividad con los mismos estrógenos);
aunque la estructura de la zearalenona no es semejante a la de los estrógenos, puede ubicar
un grupo OH perteneciente a su anillo de lactona, en una posición ventajosa para su
interacción con los receptores de estrógenos(92).
Alteraciones producidas por zearalenona en aves
En el caso de los gallos puede observarse una reducción de tamaño de los testículos que de
manera microscópica pueden manifestar degeneración grasa y atrofia del epitelio germinal.
436
Finalmente, los parámetros productivos también pueden observarse disminuidos,

relacionados con una disminución en el consumo de alimento(93).
Conclusiones
Es importante correlacionar los efectos producidos de manera experimental, que

generalmente se basan en el uso de concentraciones mucho más elevadas que las encontradas
de manera natural en el alimento, y generalmente de forma continua por largos periodos, y
no subestimar la presencia de más de una micotoxina que puede potenciar el efecto individual
de cada una de ellas. Se debe tomar en cuenta además que en el caso de las aves se pueden
observar diferentes vías de absorción, distribución y metabolismo de las toxinas que en otras
especies. Como ya se describió, las fusariotoxinas pueden conllevar a grandes pérdidas
económicas en la producción, ya sea por la alteración sobre parámetros productivos o su
efecto alterno sobre la integridad intestinal y respuesta inmune, por lo tanto, es necesario
realizar un correcto diagnóstico si se sospecha de presencia de micotoxinas en el alimento.
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
Literatura citada:
1. Mallmann CA, Hummes R, Giacomini L. Factores de formación de las micotoxinas y
sus formas de control. Engormix; 2007;
https://www.engormix.com/micotoxinas/articulos/factores-formacion-micotoxinas-
sus-t27383.htm. Consultado 10 Jul, 2023.
2. Rojas JL, Gutiérrez R, Orantes MA, Manzur A. Contaminación por micotoxinas de la

leche y derivados lácteos. Quehacer Científico en Chiapas 2017;12(1):90-103.
3. Placinta C, D'Mello JF, Macdonald A. A review of worldwide contamination of cereal

grains and animal feed with Fusarium mycotoxins. Anim Feed Sci Technol 1999;78(1-
):21-37.
4. Antonissen G, Croubels S, Pasmans F, Ducatelle R, Eeckhaut V, Devreese M, et al.

Fumonisins affect the intestinal microbial homeostasis in broiler chickens, predisposing
to necrotic enteritis. Vet Res 2015;46(1):98.
5. Gimeno A, Martins ML. Micotoxinas y micotoxicosis en animales y humanos. Special

Nutrients. Florida 2011;50-53.
6. Guerre P. Fusariotoxins in avian species: Toxicokinetics, metabolism and persistence in

tissues. Toxins 2015;7(6):2289-2305.
437
7. Chen SS, Li YH, Lin MF. Chronic exposure to the Fusarium mycotoxin deoxynivalenol:
Impact on performance, immune organ, and intestinal integrity of slow-growing
chickens. Toxins 2017;9(10):334.
8. Springler A, Vrubel GM, Mayer E, Schatzmayr G, Novak B. Effect of Fusarium-derived

metabolites on the barrier integrity of differentiated intestinal porcine epithelial cells
(IPEC-J2). Toxins 2016;8(11):345.
9. Ekwomadu TI, Akinola SA, Mwanza DM. Fusarium mycotoxins, their metabolites
(free, emerging, and masked), food safety concerns, and health impacts. Int J Environ
Res Public Health 2021;18(22):11741.
10. Lessard M, Savard C, Deschene K, Lauzon K, Pinilla VA, Lapointe J, Guay F, Chorfi
Y. Impact of deoxynivalenol (DON) contaminated feed on intestinal integrity and
immune response in swine. Food Chem Toxicol 2015;80:7-16.
11. Čonková E, Laciakova A, Kováč G, Seidel H. Fusarial toxins and their role in animal
diseases. Vet J 2003;165(3):214-220.
12. Cope RB. Trichothecenes, in Veterinary Toxicology. 2018, Elsevier; 2018:1043-1053.
13. Brake J, Hamilton P, Kittrell R. Effects of the trichothecene mycotoxin

diacetoxyscirpenol on feed consumption, body weight, and oral lesions of broiler
breeders. Poult Sci 2000;79(6):856-863.
14. Eriksen GS, Pettersson H. Toxicological evaluation of trichothecenes in animal feed.

Anim Feed Sci Technol 2004;114(1-4):205-239.
15. Bertero A, Moretti A, Spicer LJ, Caloni F. Fusarium molds and mycotoxins: Potential
species-specific effects. Toxins 2018;10(6):244.
16. Wu Q, Dohnal V, Huang L, Kuča K, Yuan Z. Metabolic pathways of trichothecenes.

Drug Metab Rev 2010;42(2):250-267.
17. Soriano del Castillo JM. Micotoxinas en alimentos. 1a ed. España. Ediciones Díaz de
Santos; 2007.
18. Sokolović M, Garaj-Vrhovac V, Šimpraga B. T-2 toxin: incidence and toxicity in

poultry. Arh Hig Rada Toksikol 2008;59(1):43-52.
19. Li SJ, Zhang G, Xue B, Ding Q, Han L, Huang JC, Wu F, Li C, Yang C. Toxicity and
detoxification of T-2 toxin in poultry. Food Chem Toxicol 2022;113392.
438
20. Eskola M, Kos G, Elliott CT, Hajšlová J, Mayar S, Krska R. Worldwide contamination
of food-crops with mycotoxins: Validity of the widely cited ‘FAO estimate’of 25%. Crit
Rev Food Sci Nutr 2020;60(16):2773-2789.
21. Kulcsár S, Kövesi B, Balogh K, Zándoki E, Ancsin Z, Erdélyi M, Mézes M. The co-
occurrence of t-2 toxin, deoxynivalenol, and fumonisin b1 activated the glutathione
redox system in the eu-limiting doses in laying hens. Toxins 2023;15(5):305.
22. Bryden WL. Mycotoxin contamination of the feed supply chain: Implications for animal
productivity and feed security. Anim Feed Sci Technol 2012;173(1-2):134-158.
23. Mokubedi SM, Phoku JZ, Changwa NR, Gbashi S, Njobeh, PB. Analysis of mycotoxins
contamination in poultry feeds manufactured in selected provinces of South Africa using
UHPLC-MS/MS. Toxins 2019;11(8):452.
24. Harčárová M, Naď P. Incidence of trichothecenes deoxynivalenol and t-2 toxin in

poultry feed mixtures. Folia Vet 2023;67(2):18-23.
25. Shar ZH, Shar HH, Jatoi A, Sherazi STH, Mahesar SA, Khan E, Phanwar QK. Natural
co-occurrence of Fusarium toxins in poultry feed and its ingredients. JCF 2020;15:341-
350.
26. Pestka JJ, Zhou HR, Moon Y, Chung YJ. Cellular and molecular mechanisms for
immune modulation by deoxynivalenol and other trichothecenes: unraveling a paradox.
Toxicol Lett 2004;153(1):61-73.
27. Jaradat ZW. T-2 mycotoxin in the diet and its effects on tissues. In: Reviews in food and
nutrition toxicity. 1a ed. Florida, USA: CRC Press Taylor & Francis Group; 2005;173-
212.
28. Bouaziz C, El Golli E, Abid-Essefi S, Brenner C, Lemaire C, Bacha H. Different

apoptotic pathways induced by zearalenone, T-2 toxin and ochratoxin A in human
hepatoma cells. Toxicol 2008;254(1-2):19-28.
29. Corrier D. Mycotoxicosis: mechanisms of immunosuppression. Vet Immunol

Immunopathol 1991;30(1):73-87.
30. Nagata T, Suzuki H, Ishigami N, Shinozuka J, Uetsuka K, Nakayama H, Doi K.

Development of apoptosis and changes in lymphocyte subsetsin thymus, mesenteric
lymph nodes and Peyer's patches of mice orally inoculated with T-2 toxin. Exp Toxicol
Pathol 2001;53(4):309-315.
31. Broekaert N, Devreese M, De Boevre M, De Saeger S, Croubels S. T-2 toxin-3α-

glucoside in broiler chickens: Toxicokinetics, absolute oral bioavailability, and in vivo
hydrolysis. J Agric Food Chem 2017;65(23):4797-4803.
439
32. Grizzle JM, Kersten DB, Houston AE, Saxton AM. Effect of chronic vs intermittent
exposure to t-2 toxin on reproductive. Int J Poult Sci 2005;4(2):71-75.
33. Patil RD, Sharma R, Asrani RK. Mycotoxicosis and its control in poultry: A review. J
Poultry Sci Technol 2014;2(1):1-10.
34. Edrington TS, Kubena LF, Harvey RB, Rottinghaus G. Influence of a superactivated
charcoal on the toxic effects of aflatoxin or T-2 toxin in growing broilers. Poult Sci
1997;76(9):1205-1211.
35. Wyatt RD, Colwell WM, Hamilton PB, Burmeister HR. Neural disturbances in chickens
caused by dietary T-2 toxin. Appl Microbiol 1973;26(5):757-761.
36. Osselaere A. Influence of deoxynivalenol and T-2 toxin on the intestinal barrier and liver
function in broiler chickens. [doctoral thesis]. Ghent, Belgium: Ghent University 2013.
37. Escrivá L, Font G, Manyes L. In vivo toxicity studies of fusarium mycotoxins in the last
decade: A review. Food Chem Toxicol 2015;78:185-206.
38. Tobias S, Rajic I, Vanyi A. Effect of T-2 toxin on egg production and hatchability in
laying hens. Acta Vet Hung 1992;40(1-2):47-54.
39. Kubena LF, Huff WE, Harvey RB, Phillips TD, Rottinghaus GE. Individual and
combined toxicity of deoxynivalenol and T-2 toxin in broiler chicks. Poult Sci
1989;68(5):622-626.
40. DSM. Dutch State Mines. DSM World Mycotoxin Survey. 2023;
https://www.dsm.com/anh/products-and-services/tools/mycotoxin-
contamination/biomin-mycotoxin-survey.html. Accesed 10 Jul, 2023.
41. Zhou H, Guog T, Dai H, Yu Y, Zhang Y, Ma L. Deoxynivalenol: Toxicological profiles

and perspective views for future research. World Mycotoxin J 2020;13(2):179-188.
42. Smith MC, Timmins-Schiffman E, Coton M, Coton E, Hymery N, Nunn BL.

Differential impacts of individual and combined exposures of deoxynivalenol and
zearalenone on the HepaRG human hepatic cell proteome. J Proteomics 2018;173:89-
98.
43. Grenier B, Applegate TJ. Modulation of intestinal functions following mycotoxin

ingestion: Meta-analysis of published experiments in animals. Toxins 2013;5(2):396-
430.
44. Sun Y, Jiang, J, Mu P, Lin R, Wen J, Deng Y. Toxicokinetics and metabolism of

deoxynivalenol in animals and humans. Arch Toxicol 2022;96(10):2639-2654.
440
45. Awad W, Ghareeb K, Böhm J, Zentek J. The toxicological impacts of the Fusarium
mycotoxin, deoxynivalenol, in poultry flocks with special reference to immunotoxicity.
Toxins 2013;5(5):912-925.
46. Awad WA, Ghareeb K, Bohm J, Razzazi E, Hellweg P, Zentek J. The impact of the
Fusarium toxin deoxynivalenol (DON) on poultry. Int J Poult Sci 2008;7(9):827-842.
47. Ji J, Zhang D, Ye J, Zheng Y, Cui J, Sun X. Mycotoxin DB: a data-driven platform for
investigating masked forms of mycotoxins. J Agric Food Chem 2023;71(24):9501-9507.
48. Singh K, Kumari A. Masked and new mycotoxins. In: Mycotoxins and mycotoxicoses.
USA: Springer; 2022:137-144.
49. Goyarts T, Grove N, Dänicke S. Effects of the Fusarium toxin deoxynivalenol from
naturally contaminated wheat given subchronically or as one single dose on the in vivo
protein synthesis of peripheral blood lymphocytes and plasma proteins in the pig. Food
Chem Toxicol 2006;44(12):1953-1965.
50. Awad WA, Aschenbach JR, Setyabudi FMCS, Razzazi-Fazeli E, Böhm J, Zentek J. In
vitro effects of deoxynivalenol on small intestinal D-glucose uptake and absorption of
deoxynivalenol across the isolated jejunal epithelium of laying hens. Poult Sci
2007;86(1):15-20.
51. Yunus AW, Blajet-Kosicka A, Kosicky R, Khan MZ, Rehman H, Böhm J.

Deoxynivalenol as a contaminant of broiler feed: Intestinal development, absorptive
functionality, and metabolism of the mycotoxin. Poult Sci 2012;91(4):852-861.
52. Pinton P, Oswald IP. Effect of deoxynivalenol and other Type B trichothecenes on the
intestine: A review. Toxins 2014;6(5):1615-1643.
53. Pinton P, Nougayréde JP, Del Río JC, Moreno C, Marin DE, Ferrier L, Bracarense AP,
Kolf-Clauw M, Oswald IP. The food contaminant deoxynivalenol, decreases intestinal
barrier permeability and reduces claudin expression. Toxicol. Appl Pharmacol
2009;237(1):41-48.
54. Ghareeb K, Awad WA, Böhm J. Ameliorative effect of a microbial feed additive on
infectious bronchitis virus antibody titer and stress index in broiler chicks fed
deoxynivalenol. Poult Sci 2012;91(4):800-807.
55. Dersjant-Li Y, Verstegen MW, Gerrits WJ. The impact of low concentrations of
aflatoxin, deoxynivalenol or fumonisin in diets on growing pigs and poultry. Nutr Res
Rev 2003;16(2):223-239.
441
56. Awad WA, Böhm J, Razzazi- Fazeli E, Zentek J. Effects of feeding deoxynivalenol
contaminated wheat on growth performance, organ weights and histological parameters
of the intestine of broiler chickens. J Anim Physiol Anim Nutr 2006;90(1‐2):32-37.
57. Gimeno A, Martins ML. Mycotoxins and mycotoxicosis in animals and humans. 2a ed.
Miami, Florida USA: Special Nutrients; 2011.
58. Kamle M, Mahato DK, Devi S, Lee KE, Kang SG, Kumar P. Fumonisins: Impact on
agriculture, food, and human health and their management strategies. Toxins
2019;11(6):328.
59. Marın S, Magan N, Belli N, Ramos AJ, Canela R, Sanchis V. Two-dimensional profiles
of fumonisin B1 production by Fusarium moniliforme and Fusarium proliferatum in
relation to environmental factors and potential for modelling toxin formation in maize
grain. Int J Food Microbiol 1999;51(2-3):159-167.
60. Samapundo S, Devliehgere F, De Meulenaer B, Debevere J. Effect of water activity and

temperature on growth and the relationship between fumonisin production and the radial
growth of Fusarium verticillioides and Fusarium proliferatum on corn. J Food Prot
2005; 68(5):1054-1059.
61. Todorova KS, Krill AI, Dimitrov PS, Gardeva EG, Toshkova RA, Tasheva YR, et al.
Effect of fumonisin B1 on lymphatic organs in broiler chickens-pathomorphology. Bull
Vet Inst Pulawy 2011;55:801-805.
62. Masching S, Naehrer K, Schawartz-Zimmermann HE, Sárándan M, Schaumberger S,

Dohnal I, Nagl V, Schatzmayr. Gastrointestinal degradation of fumonisin B1 by
carboxylesterase FumD prevents fumonisin induced alteration of sphingolipid
metabolism in turkey and swine. Toxins 2016;8(3):84.
63. Gu MJ, Han SE, Hwang K, Mayer E, Reisinger N, Schatzmayr D, Park BC, Han SH,
Yun CH. Hydrolyzed fumonisin B1 induces less inflammatory responses than fumonisin
B1 in the co-culture model of porcine intestinal epithelial and immune cells. Toxicol
Lett 2019;305:110-116.
64. Grenier B, Schwartz- Zimmermann, HE, Gruber-Dorninger C, Dohnal I, Aleschko M,

Schatzmayr G, Moll WD, Applegate TJ. Enzymatic hydrolysis of fumonisins in the
gastrointestinal tract of broiler chickens. Poult Sci 2017;96(12):4342-4351.
65. Antonissen G, De Baere S, Novak B, Schatzmayr D, Den Hollader D, Devreese M,

Croubels S. Toxicokinetics of hydrolyzed fumonisin B1 after single oral or intravenous
bolus to broiler chickens fed a control or a fumonisins-contaminated diet. Toxins
2020;12(6):413.
442
66. Voss K, Smith G, Haschek W. Fumonisins: toxicokinetics, mechanism of action and

toxicity. Anim Feed Sci Technol 2007;137(3-4):299-325.
67. Desai K, Sullards MC, Allegood J, Wang E, Schmelz EM. Fumonisins and fumonisin
analogs as inhibitors of ceramide synthase and inducers of apoptosis. Biochim Biophys
Acta Mol Cell Biol Lipids 2002;1585(2-3):188-192.
68. Wang GH, Xue CY, Chen F, Ma YL, Zhang XB, Bi YZ, Cao YC. Effects of
combinations of ochratoxin A and T-2 toxin on immune function of yellow-feathered
broiler chickens. Poult Sci 2009;88(3):504-510.
69. Futerman AH, Hannun YA. The complex life of simple sphingolipids. EMBO Rep
2004;5(8):777-782.
70. Wangia-Dixon RN, Nishimwe K. Molecular toxicology and carcinogenesis of

fumonisins: A review. J Environ Sci Health Toxicol 2020;39(1):44-67.
71. Weibking TS, Ledoux DR, Brown TP, Rottinghaus GE. Fumonisin toxicity in turkey
poults. J Vet Diagn Invest 1993;5(1):75-83.
72. Riley RT, Voss KA. Differential sensitivity of rat kidney and liver to fumonisin toxicity:
organ-specific differences in toxin accumulation and sphingoid base metabolism.
Toxicol Sci 2006;92(1):335-345.
73. Enongene EN, Sharma RP, Bhandari N, Voss KA, Riley RT. Disruption of sphingolipid
metabolism in small intestines, liver and kidney of mice dosed subcutaneously with
fumonisin B1. Food Chem Toxicol 2000;38(9):793-799.
74. Guerre P, Gilleron C, Matard-Mann M, Nyvall-Collén P. Targeted sphingolipid analysis

in heart, gizzard, and breast muscle in chickens reveals possible new target organs of
fumonisins. Toxins 2022;14(12):828.
75. Uribe J. Efecto de la fumonisina B1 sobre la respuesta inmune celular y variables

productivas en el pollo de engorda. [Tesis Licenciatura]. Estado de México, México.
Universidad Nacional Autónoma de México; 2015.
76. Miazzo R, Peralta MF, Magnoli C, Salvano M, Ferrero S, Chiacchiera SM, et al.
Efficacy of sodium bentonite as a detoxifier of broiler feed contaminated with aflatoxin
and fumonisin. Poult Sci 2005;84(1):1-8.
77. Tessari ENC, Oliveira CAFD, Cardoso ALSP, Ledoux DR, Rottinghaus GE. Effects of
aflatoxin B1 and fumonisin B1 on body weight, antibody titres and histology of broiler
chicks. Br Poult Sci 2006;47(3):357-364.
443
78. Broomhead JN, Ledoux DR, Bermudez AJ, Rottinghaus GE. Chronic effects of
fumonisin B1 in broilers and turkeys fed dietary treatments to market age. Poult Sci
2002;81(1):56-61.
79. Javed T, Bunte RM, Dombrink-Kutzman MA, Richard JL, Bennett GA, Côté LM, Buck
WB. Comparative pathologic changes in broiler chicks on feed amended with Fusarium
proliferatum culture material or purified fumonisin B1 and moniliformin.
Mycopathology 2005;159:553-564.
80. Javed T, Dombrink-Kurtzman MA, Richard JL, Bennett GA, Côté LM, Buck WB.
Serohematologic alterations in broiler chicks on feed amended with Fusarium
proliferatum culture material or fumonisin B1 and moniliformin. J Vet Diagn Invest
1995;7(4):520-526.
81. Rauber RH, Oliveira MS, Mallmann AO, Dilkin P, Mallmann CA, Giacomini LZ,
Nascimento VP. Effects of fumonisin B1 on selected biological responses and
performance of broiler chickens. Pesq Vet Bras 2013;33:1081-1086.
82. Tardieu D, Travel A, Le Bourhis C, Metayer JP, Mika A, Cleva D, Boissieu C, Guerre
P. Fumonisins and zearalenone fed at low levels can persist several days in the liver of
turkeys and broiler chickens after exposure to the contaminated diet was stopped. Food
Chem Toxicol 2021;148:111968.
83. Todorova KS, Kril AI, Dimitrov PS, Gardeva EG, Toshkova RA, Tasheva YR, Petrichev
MH, Russev RV. Effect of fumonisin B1 on lymphatic organs in broiler chickens-
pathomorphology. Bull Vet Inst Pulawy 2011;55:801-805.
84. Ledoux DR, Brown TP, Weibking TS, Rottinghaus GE. Fumonisin toxicity in broiler
chicks. J Vet Diagn Invest 1992;4(3):330-333.
85. Weibking TS, et al. Effects of feeding Fusarium moniliforme culture material,
containing known levels of fumonisin B1, on the young broiler chick. Poult Sci
1993;72(3):456-466.
86. Robledo-Marenco ML. Rojas-García AE, Medina-Díaz IM, Barrón-Vivanco BS,

Romero-Bañuelos CA, Rodríguez-Cervantes CH, Girón-Pérez MI. Micotoxinas en
Nayarit, México: Estudio de casos. Rev Bio Cienc 2013;2(1).
87. Zheng W, Feng N, Wang Y, Noll L, Xu S, Liu X, et al. Effects of zearalenone and its
derivatives on the synthesis and secretion of mammalian sex steroid hormones: A
review. Food Chem Toxicol 2019;126:262-276.
88. Liu J, Applegate T. Zearalenone (ZEN) in livestock and poultry: Dose, toxicokinetics,
toxicity and estrogenicity. Toxins 2020;12(6):377.
444
89. Wu K, Ren C, Gong Y, Gao X, Rajput SA, Qi D, Wang S. The insensitive mechanism
of poultry to zearalenone: A review. Anim Nutr 2021;7(3):587-594.
90. Yang S, Zhang H, Sun F, De Ruyck K, Zhang J, Jin Y, et al. Metabolic profile of
zearalenone in liver microsomes from different species and its in vivo metabolism in rats
and chickens using ultra high-pressure liquid chromatography-quadrupole/time-of-
flight mass spectrometry. J Agric Food Chem 2017;65(51):11292-11303.
91. Osselaere A, Devreese M, Goossens J, Vandenbroucke V, De Baere S, De Backer P,

Croubels S. Toxicokinetic study and absolute oral bioavailability of deoxynivalenol, T-
2 toxin and zearalenone in broiler chickens. Food Chem Toxicol 2013;51:350-355.
92. Devreese M, Antonissen G, Broekaert N, De Baere S, Vanhaecke L, De Backer P,

Croubels S. Comparative toxicokinetics, absolute oral bioavailability, and
biotransformation of zearalenone in different poultry species. J Agric Food Chem
2015;63(20):5092-5098.
93. Guo S, Li C, Liu D, Guo Y. Inflammatory responses to a Clostridium perfringens type

a strain and α-toxin in primary intestinal epithelial cells of chicken embryos. Avian
Pathol 2015;44(2):81-91.
94. D’mello J, Placinta C, Macdonald A. Fusarium mycotoxins: A review of global

implications for animal health, welfare and productivity. Anim Feed Sci Technol
1999;80(3-4):183-205.
95. Oswald IP, Marin DE, Bouhet S, Pinton P, Taranu I, Accensi FJFA.
Immunotoxicological risk of mycotoxins for domestic animals. Food Addit Contam
2005;22(4):354-360.
96. Blackwell BA, Edwards OE, Fruchier A, ApSimon JW, Miller JD. NMR structural
studies of fumonisin B1 and related compounds from Fusarium moniliforme. In:
Jackson, LS, et al, editors. Fumonisins in food. Advances in experimental medicine and
biology, Boston, USA: Springer; 1996;392:75-91.
97. Humpf HU, Voss KA. Effects of thermal food processing on the chemical structure and
toxicity of fumonisin mycotoxins. Mol Nutr Food Res 2004;48(4):255-269.
98. Qu L, Wang L, Ji H, Fang Y, Lei P, Zhang X, Jin L, Sun D, Dong H. Toxic mechanism
and biological detoxification of fumonisins. Toxins 2022;14(3):182.
445
Revisión
Contribución de gramíneas forrajeras a la fijación biológica de nitrógeno

y su respuesta a la inoculación de diazótrofas. Revisión
Dania Fonseca López a
Nelson Vivas Quila b
Raúl Cuervo Mulet c
Carlos Eduardo Rodríguez Molano d*
a
Universidad Santo Tomás. Centro de Investigación en Ciencia y Tecnología para el
Desarrollo Sostenible. Tunja, Colombia.
b
Universidad del Cauca. Facultad de Ciencias Agrarias. Grupo de Investigación
NUTRIFACA. Popayán, Colombia.
c
Universidad de San Buenaventura. Facultad de Ingeniería. Cali, Colombia.
d
Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia UPTC. Facultad de Ciencias
Agropecuarias. Tunja, Colombia.
* Autor de correspondencia: carlos.rodriguez@uptc.edu.co
Resumen:
El uso de insumos de origen químico ha generado pérdida de la diversidad microbiana que

interviene en el ciclo del N como bacterias diazótrofas, que son inhibidas por saturación de
los receptores encargados de activar la nitrogenasa. La fijación biológica de nitrógeno (FBN)
en gramíneas forrajeras puede ser utilizada como servicio ecosistémico. El objetivo de este
artículo de revisión fue analizar la contribución de gramíneas forrajeras a la FBN y su
respuesta a la inoculación de diazótrofas no simbióticas para encontrar oportunidades de
estudio. El análisis de la información se realizó a partir de la metodología prisma de
revisiones sistemáticas y meta-análisis. Se destaca que las principales especies forrajeras que
contribuyen con la FBN corresponden a Brachiaria sp. y Pennisetum sp. La inoculación de
446
Azospirillum sp. ha generado efecto promotor de crecimiento en gramíneas, pero, la respuesta

del forraje inoculado depende principalmente de la sinergia entre planta – bacteria
presentándose efectos neutros, antagónicos y positivos.
Palabras clave: Fertilización, Fijación nitrógeno, Forraje, Nitrogenasa, Pastos.
Introducción
En los sistemas ganaderos la alimentación de los animales resulta viable económicamente

cuando la ración está conformada principalmente por forraje. Pero, es necesario producir
pasto en un escenario ecoeficiente para compensar la huella ambiental ocasionada por la
ganadería, teniendo en cuenta que en Colombia ocupa el 80 % del suelo con vocación
agrícola(1). Las estrategias propuestas incluyen el uso de especies forrajeras mejoradas, la
diversificación del sistema(1) y el aprovechamiento de fenómenos naturales como la fijación
biológica de nitrógeno (FBN)(2). Este, es un proceso en que diazótrofas transforman nitrógeno
(N) atmosférico en amonio a partir del complejo enzimático nitrogenasa, y aporta cerca del
62 % lo que equivale a 11.29 millones de toneladas (Mt) de nitrógeno al año que ingresa al
ecosistema agrícola Latinoamericano, mientras que la fertilización química contribuye
aproximadamente con 6.81 Mt N al año(3). La FBN es un recurso que puede ser utilizado
como herramienta tecnológica para reducir la aplicación de fertilizantes nitrogenados de
origen sintético que tienen baja eficiencia (aproximadamente 40-50 %), y contribuyen con la
emisión de gases efecto invernadero (amonio, amoniaco y el óxido nitroso)(4) y salinización
del suelo(5). Sin embargo, poco se conoce sobre el aporte de las gramíneas forrajeras a la FBN
y las especies bacterianas con mejor efecto productivo. Por esto, el objetivo de este trabajo
fue analizar la contribución de gramíneas forrajeras a la FBN, y su respuesta a la aplicación
de biofertilizantes constituidos por bacterias diazótrofas no simbióticas puras, y en consorcio
a partir de una revisión sistemática de literatura para encontrar oportunidades de estudio.
Se utilizó la metodología prisma de revisiones sistemáticas(6), las bases de datos consultadas

fueron Scopus y Web of Science; para la búsqueda de información se establecieron los
siguientes criterios: a) especificidad, a partir del uso de operadores boléanos, b) sensibilidad,
con descriptores CAB; c) exhaustividad, a través de la comprobación de los descriptores de
interés. La estrategia de búsqueda fue a partir de las rutas: TITLE-ABS-KEY (“Biofertilizer”)
y TITLE-ABS-KEY (“Biofertilizer and Grass”). Con la búsqueda general se encontraron en
total 6,813 registros entre las bases Scopus (n=4,621) y Web of Science (n= 2,192). La
447
búsqueda se limitó a los conectores boléanos “Biofertilizer and Grass” a partir de los cuales
se encontraron 128 registros (Scopus: 84 registros y Web of Science: 44 registros) que fueron
importados al software Mendeley y se agruparon por años; el análisis se limitó al periodo
2012-2022 (n= 80 registros), luego se eliminaron los documentos duplicados (n= 2 registros).
Se incluyeron en el análisis artículos donde se evaluó el efecto de la aplicación de
biofertilizantes en forrajes o la contribución de nitrógeno fijado por estas plantas. Se
excluyeron publicaciones con un título por fuera de la búsqueda de interés (n= 5) y con
información únicamente descriptiva que no cumplían los criterios de inclusión (n= 13
registros). Cada registro se revisó de forma independiente por todos los autores para un total
de 50 estudios incluidos dentro de la revisión. Se definieron como resultados del análisis: a)
Nitrógeno fijado por gramíneas forrajeas, b) Biofertilizantes aplicados y su efecto en
gramíneas forrajeras. Los datos de interés de estudio (Nitrógeno fijado y efecto en planta)
fueron tabulados y agrupados por tema para medir su efecto. Se realizó un análisis de
regresión no lineal con el número de los registros obtenidos a partir de los modelos sigmoidal
3,4, Gompertz 3, y Hill 3. Los modelos con mayor ajuste se seleccionaron de acuerdo con el
valor de significancia y ajuste del coeficiente de determinación para establecer la tendencia
global del área de interés.
Fijación biológica de nitrógeno en gramíneas forrajeras
En esta revisión se identificó que la prueba de elección para determinar el nitrógeno fijado
por gramíneas forrajeras es abundancia natural de 15N(7). En las principales investigaciones
donde se reporta N fijado por forraje, se destaca que la tasa de fijación de N difiere entre
especies (Cuadro 1). Esto tiene una relación directa con las poblaciones de bacterias
diazótrofas que interactúan con cada tipo de forraje, en Brachiaria sp. se estima
aproximadamente de 102 a 108 UFC g−1 suelo(8). Mientras que en Pennisetum sp. se reporta
que la población bacteriana diazótrofa es de 102 a 106 UFC g−1 suelo(9).
Cuadro 1: Algunos reportes de especies forrajeras que contribuyen con la fijación

biológica de nitrógeno según análisis de revisión
Cultivo N fijado (%) Fuente
Aristida laevis 36 Marques AC, et al(2)
Pennisetum purpureum 18-70 De-Morais RF, et al(10)
Megathyrsus maximus sp. 16 - 39 De-Carvalho EX, et al(11)
Brachiaria sp. 5.1 – 45 Leite RDC, et al(12)
Miscanthus giganteus 16 Leite RC, et al(13)
Fuente: elaborado a partir de citas indicadas.
Se encontró que los principales géneros bacterianos que persisten en rizosfera y tejido vegetal
de Brachiaria sp., Pennisetumm sp., Megathyrsus sp. y Panicum sp., corresponden a
Enterobacter sp. (6 %)(10), Azospirillum sp. (25 %)(12,13,14), Azotobacter sp., Bacillus sp.
448
(14 %)(2,15), Herbaspirillum sp. (11 %), Burkholderia sp. (8 %)(14), Bradyrhizobium sp. (6 %),
Klebsiella sp. (5 %)(11,16), Sphingomonas sp. (4 %)(17), otras (2 %). Aunque, su distribución
en raíces, hojas y tallos varía por especie forrajera, localidad y tipo de suelo(18). Estos
microrganismos no causan modificaciones estructurales en la planta y están codificados con
el gen nifH(4). El proceso de FBN lo realizan en sitios con menor saturación de oxígeno para
evitar la inactivación de la nitrogenasa, como en las arcillas o a través de la reducción en la
concentración de oxígeno intracelular a partir del incremento en la respiración celular(19).
Durante la reacción, ocho electrones son bombeados a alta velocidad desde un agente donante
(ferredoxina o flavodoxina) hacia el complejo enzimático nitrogenasa constituido por las
metaloenzimas dinitrogenasa reductasa o proteína Fe codificada por el gen nifH y la
metaloenzima dinitrogenasa codificada por los genes nifD y nifK(20). La dinitrogenasa
reductasa trasfiere cada electrón a la dinitrogenasa y son almacenados en el cofactor FeMo,
sitio de unión del N hasta que es reducido a NH3, de este modo, se consumen 16 ATP y se
producen 2 mol de amonio y 1 mol de H2 por cada molécula de N fijada(21). Como resultado
de la revisión, se encontró que las diferencias en los rangos de nitrógeno fijado entre forrajes
y especies del mismo género está determinada principalmente por los factores: planta, suelo,
actividades antrópicas y clima (Figura 1).
Figura 1: Factores que influyen en la fijación biológica del N en gramíneas forrajeras
Fuente: elaborada a partir de las citas(2,5,11,18,21,22).
Efecto del clima en la FBN de forrajes
Aunque son escasos los estudios en los que se analiza el efecto del clima sobre el proceso de
FBN, se destaca que la nubosidad influye negativamente en este proceso, por la menor
disponibilidad de fotoasimilados que se producen en las hojas y se distribuyen hacia las raíces
para la formación de rizoexudados(23). La mayor producción de fotoasimilados parece tener
449
una relación directa con la persistencia de diazótrofos inoculados, lo que favorece su efecto;
por ejemplo, con la aplicación de Azospirillum brasilense en Urochloa brizantha se ha
observado que al comienzo de la estación seca en la cual incrementa la radiación solar, la
masa de las raíces de plantas inoculadas fue un 27 % mayor que en plantas no inoculadas, y
aunque durante la época de transición disminuyó la producción de pasto, en plantas
inoculadas se redujo en solo 7 % y su altura incrementó un 16 % respecto a plantas no
inoculadas, por la mayor absorción de nutrientes(12). Respuestas similares se reportan con la
aplicación de Bacillus sp. en Megathyrsus maximus(24).
Garantizar la persistencia de comunidades diazótrofas puede reducir la dependencia de

fertilización nitrogenada(13); sin embargo, en época lluviosa la fijación de N por efecto
bacteriano puede disminuir quizás por el arrastre de los microorganismos(1, 9). Esto puede
explicar por qué se reporta que al final de la estación húmeda la biomasa radicular disminuye
en 15 % en plantas inoculadas y se presenta menor contenido de N en las hojas respecto a
plantas fertilizadas con N(12).
En ambientes deficientes de N la FBN incrementa como una respuesta de control cuando hay
bajas tasas de mineralización(4,25). De este modo se reporta mayor N acumulado en otoño que
en primavera por efecto de una menor temperatura en los forrajes Axonopus affinis (37.6 kg
N ha-1.), Paspalum notatum (27.7 kg N ha-1.) y Andropogon lateralis (1.6 kg N ha-1)
estimándose que en promedio el porcentaje de N proveniente de la FBN es de 33 %, 22 % y
25 % respectivamente(2).
Efecto del suelo en la FBN de forrajes
Las características del suelo también influyen en la FBN(22) destacan mayor diversidad de
poblaciones diazótrofas en suelos con alta materia orgánica. La persistencia de estos
microorganismos está modulada por el tipo y calidad de nutrientes en el suelo(22) explican,
que los diazótrofos incrementan su actividad con presencia de hierro (Fe), molibdeno (Mo)
y vanadio (V) debido a que estos elementos pueden intercambiarse para hacer parte de la
estructura de la nitrogenasa. Esta enzima, al inactivarse con el oxígeno, requiere de
micrositios anaerobios para catabolizar la fijación de nitrógeno, por esto, parece que en suelos
arcillosos hay mayor movilización química, mineral, y eventualmente mayor FBN(21).
Efecto de las actividades antrópicas en la FBN de forrajes
El suelo es un sistema que se autorregula naturalmente, pero, cambios bruscos en sus

características por actividades antrópicas de manejo (labranza, fertilización) y uso (pastos
permanentes con y sin intervención, ganadería), causan desbalance en las comunidades
bacterianas, ya que alteran la estructura de los poros, la disponibilidad de elementos, el
450
contenido de carbono orgánico y el pH, factores que determinan la riqueza, uniformidad y

diversidad de microorganismos(2,22).
La aplicación excesiva de Ca, nitrato y N durante la fertilización tiene un efecto negativo en

las poblaciones diazótrofas(17). La principal causa se relaciona con el pH del suelo(12,22);
variaciones en 1.5 del valor del pH del suelo puede reducir el crecimiento de los
microorganismos hasta en 50 % en suelos con un pH entre 5 y 7(12,22). Se reporta, la inhibición
en el crecimiento de algunas poblaciones microbianas, como Azotobacter, Azospirillum,
Herbaspirillum y Gluconoacetobacter diazotrophicus con altas dosis de fertilización con
N(2,10,26), por ejemplo, con la aplicación de 430 kg N ha-1 en B.brizanta y B. ruziziensis(27).
Sin embargo, el tipo y cantidad de fertilizante aplicado influye en la abundancia y diversidad
de las poblaciones microbianas; se ha observado incremento de metanótrofos con aportes
mayores de 200 μg N g-1 de amoniaco al superarse el sitio activo del amonio
monooxigenasa(28). En general, la modificación estructural de la comunidad bacteriana es un
mecanismo natural de control del estado de nitrógeno en el suelo(2).
Efecto del factor planta en la FBN de forrajes
Las características morfo fisiológicas de las gramíneas generan microambientes disímiles en

hojas, tallos y raíces, que promueven el crecimiento selectivo de miembros de la población
bacteriana durante la fase de crecimiento(4). En la fase temprana, es mayor la actividad de
poblaciones diazótrofas rizosféricas por incremento en las rizodeposiciones como
mecanismo de recuperación de la planta posterior al pastoreo(13). La interacción entre las
bacterias diazótrofas y la planta, sucede a partir de las rizodeposiciones que incluyen varias
moléculas como azúcares, polisacáridos, ácidos orgánicos inorgánicos, aminoácidos,
vitaminas, flavonoides, sideróforos, péptidos, proteínas y ácidos grasos(29). Estas señales
químicas controlan las interacciones que suceden en el suelo y son las responsables de
promover el crecimiento selectivo de miembros de la comunidad rizosférica y permiten el
desplazamiento de las bacterias hacia la raíz de la planta y los pelos radiculares(24). La diversa
capacidad funcional de las bacterias diazótrofas permite modular la respuesta de crecimiento
del forraje y generar interacciones positivas, negativas o neutras. A continuación, se discuten
los principales hallazgos encontrados en relación con la respuesta de forraje con la
inoculación de diazótrofos.
Biofertilizantes constituidos por diazótrofas que han sido utilizados en

gramíneas
A partir de 1985 se reportan los primeros estudios científicos en el área de biofertilizantes

aplicados a forrajes, aunque históricamente es una práctica que data del año 500 A.C.
originaria de la India, país que continúa liderando los avances científicos con un 30 % de
451
participación mundial seguido de Brasil (10 %) y China (8.8 %). En el área de biofertilizantes
aplicados en forrajes se destacan autores como Gupta et al(4), Li H et al(15) y De Sousa et
al(30). Se estima un rápido crecimiento en el área con un punto de inflexión para el año 2034
(Cuadro 2), proyección que muestra la existencia de oportunidades de estudio que van ligadas
con el fenómeno de cambio climático y el reto de utilización de estrategias de fertilización
sostenibles que reduzcan la aplicación de productos químicos obtenidos por la quema de
combustibles fósiles como la urea.
Cuadro 2: Modelos de regresión no lineal obtenidos para las búsquedas “Biofertilizer” y

“Biofertilizer and grass”
Código Modelo Año de Durbin a b R2 Valor
booleano inflexión Watson P
Sigmoidal 3 2034 1.07 10988 5.7 0.99 0.01
Biofertilizer Parameter
Sigmoidal, 2029 1.87 21.42 4.34 0.96 0.01
3 Parameter
Sigmoidal, 2018 2.89 26.96 5.4 0.90 0.01
4 Parameter
Gompertz, 3 2018 2.93 33.68 10.42 0.90 0.01
Biofertilizer Parameter
and grass Hill,3 2016 0.82 21.34 92.85 0.58 0.01
Parameter
Fuente: Elaboración propia.
La tendencia de uso de biofertilizantes en forrajes es sigmoidal con un punto de inflexión

hacia el año 2029 como se observa en el modelo logístico con mayor ajuste que obtuvo un
valor Durbin Watson cercano a 2(7), aunque, la predicción por los modelos Gompertz y Hill
es anterior, pero con un menor ajuste (R2), por lo tanto, no predicen un comportamiento
confiable (Cuadro 2). El punto de inflexión se asocia con la fase de rápido crecimiento de la
tecnología y corresponde al valor máximo de la curva a partir del cual se prevé empiezan a
disminuir las publicaciones relacionadas con biofertilizantes. Estas predicciones con alta
variación se relacionan con áreas de aplicación en creciente desarrollo, y es que la
fertilización orgánica empieza a cobrar importancia en el sector ganadero por el alza en el
costo de los fertilizantes químicos.
A partir del análisis de revisión se encontró, que los biofertilizantes utilizados en pastos han
sido aplicados por inoculación de semilla en el producto durante 30 min a 24 h seguido de
un tiempo de secado previo a la siembra(2,31) o por aspersión en dosificaciones que varían
entre 200 – 500 ml de inoculante ha-1 diluido en agua al 0.1 - 1.3 % en una concentración
mínima de 106 UFC ml-1 o 106 UFC g-1(32-36).
452
La inoculación de microrganismos puede modificar el desarrollo del forraje con alta

variabilidad entre géneros y cepas aplicadas o incluso no causar efecto, o generar una
respuesta negativa(35) (Cuadro 3). Cuando los biofertilizantes se han aplicado junto con una
fuente de N sintético, se han logrado respuestas superiores o equivalentes a la aplicación del
100 % del requerimiento de N por una absorción más eficiente, reduciéndose las pérdidas de
N causadas por lixiviación hasta en un 95 %(36). Los mejores resultados en términos
productivos y económicos se han observado con la aplicación combinada del inoculante y
N(36-40).
Cuadro 3: Algunos estudios del efecto de la aplicación de diazótrofos en gramíneas

forrajeras
Forraje Inoculante Incremento porcentual de Fuente
parámetros biológicos
comparado con plantas no
inoculadas
(1)
Brachiaria Herbaspirillum 12 % en la proteína cruda
decumbens rubrisubalbicans y H.
seropedicae
(15)
Megathyrsus Bacillus sp y Bacillus 7.32 %, 25.3 %, 3.32 %,
maximus megaterium 20.3 %, 2.43 % en la altura,
biomasa de raíz, digestibilidad,
proteína y fibra detergente
neutro respectivamente.
(16)
Avena saliva Klebsiella sp. 20 % en biomasa
L.
(19)
Panicum Burkholderia 27 % en la altura
virgatum L. phytofirmans
(27)
Brachiaria A. brasilense 31.49 % en el contenido relativo
ruziziensis de agua de las hojas
(32)
Lolium Pseudomonas fluorescens 63 y 51 % en la producción de
multiflorum y Bacillus subtilis masa seca de las plantas y
biomasa respectivamente
(33)
Brachiaria Burkholderia pyrrocinia y 770 %, 300 %, 17 % en biomasa
brizantha Pseudomonas fluorescens de raíz, materia seca y clorofila
respectivamente
(34)
Panicum Azospirillum brasilense 23 % en biomasa
virgatum L.
(37)
Avena saliva Sinorhizobium meliloti, 10.34 y 28.92 % en altura y
L. Bacillus megaterium, longitud de raíz (28.92 %)
Enterobacter sp., A.
chroococum,
Pseudomonas sp.
453
(41)
Pennisetum Klebsiella sp., 52 %, 170 %, 134 % en la
clandestinum Beijerinckia sp., longitud del brote, peso seco del
Achromobacter sp. brote y longitud de raíz
respectivamente
(42)
Megathyrsus Bacillus sp. 30.8 % y 12.7 % en la
maximus producción de biomasa y altura
respectivamente
(43)
Avena saliva Providencia rettgeri, 81.19 %, 26.89 %, 10.94 % en la
L. Advenella incenata, altura, longitud de raíz y
Acinetobacter clorofila respectivamente
calcoaceticus, Serratia
plymuthica,
Acinetobacter
calcoaceticus
(44)
Avena saliva Bacillus thuringiensis y B. 92 % en semillas germinadas
L. thuringiensis
(45)
Phleum Bacillus subtilis 26.6 % y 63.8 % en brotes y
pratense L. raíces respectivamente
(46)
Pennisetum Sphingomonas, Pantoea, Incrementado de 116.01 % en el
purpureum Bacillus y Enterobacter peso seco del brote
Schumach
(47)
Sorghum Azotobacter sp y 21.5 % y el 16.8 % en la
bicolor L. Burkholderia sp. proteína cruda y digestibilidad
de materia seca
respectivamente
Fuente: elaborada a partir de las citas indicadas.
La respuesta positiva de la planta con la inoculación de diazótrofos se da por dos condiciones

principalmente, primero por favorecer la disponibilidad de nitrógeno en el suelo que es un
elemento que hace parte de las proteínas, aminoácidos, ADN, ARN, citocromos, ácidos
nucleicos y la clorofila(2,21); y segundo por la producción de metabolitos secundarios de
origen bacteriano como: a) auxinas que están involucradas en el crecimiento, diferenciación
y división celular(16), b) giberelinas, que son hormonas que intervienen la regulación de la
división y el alargamiento celular, en la germinación de semillas, aparición de yemas y en el
crecimiento de los tallos(48), c) citocinas que están relacionadas con la regulación del
crecimiento celular(48), d) sideróforos que son compuestos que pueden unirse al hierro
dejándolo disponible para ser utilizado en procesos metabólicos(26) y e) biosurfactantes que
son agentes químicos que forman micelas y permiten mejor interacción entre la membrana
de los microorganismos y los nutrientes disueltos en el suelo y en las rizodeposiciones(49).
De estas biomoléculas las más estudiadas son las auxinas; se destaca el ácido indol acético
que es sintetizado a partir de triptófano que puede derivarse de las vías: indol-3-acetronilo,
indole-3-acetamina, ácido indol-3-piruvico o de triptamina(48,50). Esta hormona es producida
por algunos diazótrofos, por ejemplo: Stenotrophomona spp., Pseudomona spp(49),
454
Azospirillum spp(51), Azotobacter spp. y Pseudomonas spp(26). Su principal efecto se relaciona

con la modificación de la estructura, elongación e incremento de biomasa de raíz del
forraje(37), lo que se favorece la absorción de nutrientes.
El estímulo hormonal que puede causar indirectamente la aplicación de diazótrofos en la

planta puede favorecer su plasticidad fenotípica en ambientes sombreados(23), en condiciones
de sequía(15) o suelos salinos(46). Fisiológicamente, la tolerancia a condiciones de estrés se
relaciona con un incremento en la actividad de las enzimas superóxido-dismutasa y catalasa
que eliminan el H de los radicales libres generados en condiciones estresantes(32). También,
se reporta incremento en los contenidos de prolina, glutatión-reductasa(42), y en ACC-
deaminasa(46).
Por otro lado, mayor disponibilidad de N en el suelo por efecto bacteriano, permite que la
planta pueda aumentar la producción de clorofila al constituir parte de su estructura química,
lo que conlleva a un incremento en la tasa fotosintética de la planta y en consecuencia en la
producción de biomasa(32). Composicionalmente, puede favorecer el contenido de proteína
cruda del forraje(1) y la producción de ácidos grasos insaturados(14).
Pese a los sinergismos mencionados, se reportan repuestas antagónicas con la inoculación de

diazótrofos(2), por efecto de la inactivación de la nitrogenasa por la exposición a altas dosis
de N. Aunque la falta de respuesta también puede deberse a una baja dosis de inoculante
aplicado(23), que puede ser inhibido por control alelopático de la planta, lo que genera baja
supervivencia, adaptación, y persistencia de los microrganismos inoculados. Incluso, la
variabilidad entre el ecosistema puede limitar la respuesta de las bacterias debido a que el
proceso de FBN se da solo en ambientes favorables que permiten la persistencia del grupo
taxonómico de alfa-proteobacterias(9, 51).
Conclusiones
La FBN es la principal fuente de N en praderas perennes donde no se aplica N de origen

sintético y en áreas de fuerte sequía, donde la planta logra mantener su crecimiento gracias a
adaptaciones estructurales como la reducción del material aéreo para incrementar la longitud
radicular. Se desconocen los mecanismos específicos de señalización que permiten la
expresión de proteínas para la producción de hormonas y enzimas que hacen posibles dichas
modificaciones y potencializan comunidades microbianas especializadas en la FBN para
favorecer la supervivencia de la planta a condiciones extremas. Sin embargo, se ha
identificado que las especies Brachiaria spp. y Pennisetum spp. tienen alto potencial en
contribuir con el proceso de FBN, por la persistencia de alfa proteobacterias en la rizosfera
y en el tejido de raíces, tallos y hojas.
455
Se destaca Azospirillum spp. y Azotobacter spp., pero de estos, Azospirillum brasilense tiene
mayor potencial en fijar N por la capacidad de infectar tejido del forraje, lo que facilita
eventualmente su supervivencia. Sin embargo, se desconoce si la colonización de este aislado
junto con otros microrganismos endófitos resiste el sistema de defensa de la planta durante
tiempos de exposición prolongados, y quizás esto, se relacione con la falta de respuesta
productiva con la aplicación de algunos inoculantes. Es por esto que el desarrollo
biotecnológico de estos productos apunta al estudio de microrganismos nativos, para evitar
una respuesta alelopática negativa por la planta.
El incremento de materia seca con la aplicación de biofertilizantes es la principal respuesta

observada según el análisis de revisión, este efecto puede permitir eventualmente intervalos
entre pastoreos más cortos e intensificar las rotaciones en los sistemas ganaderos. También
se ha observado que la aplicación de diazótrofos puede estimular la plasticidad fenotípica de
la planta en condiciones de sombra, razón por la que el uso de biofertilizantes puede ser una
opción rentable en sistemas silvopastoriles.
Aún existen desafíos como garantizar interacciones positivas entre los microorganismos
aplicados y las cepas nativas; desarrollar biofertilizantes combinados con fertilizantes
químicos y bioestimulantes; reducir los costos técnicos de aislamiento, masificación y
obtención del producto final; formular productos por cultivo y de acuerdo con la etapa de
crecimiento; utilizar métodos de seguimiento para la detección y cuantificación de
poblaciones bacterianas persistentes que permitan ajustar la dosificación y frecuencia de uso
de los biofertilizantes de acuerdo al manejo, cultivo, condiciones ambientales y tipo de suelo;
y fomentar su aplicación en los sistemas de granja como servicio eco sistémico.
Agradecimientos y conflicto de interés
A Minciencias convocatoria 779 de 2017, regalías de la Gobernación del departamento de

Boyacá – Colombia por el apoyo financiero y Universidad del Cauca proyecto ID. 5150 por
el apoyo técnico, además a la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia UPTC y
al Grupo de Investigación En Bioquímica y Nutrición Animal GIBNA.
Los autores no tienen conflicto de interés.
Literatura citada:
1. Pinheiro PL, Passos R, Peçanha A, Mendonça A. Application of biofertilizer in degraded
pasture modified C dynamics and improved forage yield in a short-term period at the
tropical region. Aust J Crop Sci 2020;14(12):1889-1897. doi:
10.21475/ajcs.20.14.12.2666.
456
2. Marques AC, De-Oliveira LB, Nicoloso FT, Jacques RJ, Giacomini SJ. Biological
nitrogen fixation in C4 grasses of different growth strategies of South America Natural
Grasslands. Appl Soil Ecol 2017;(113):54-62. doi:10.1016/j.apsoil.2017.01.011.
3. Guareschi R, Boddey RM, Rodrigues B, Sarkis L, Martins M, Jantalia C, et al. Balanço

de nitrogênio, fósforo e potássio na agricultura da América Latina e o Carbe. Terra
Latinoam 2019;37(2):105-119. doi:10.28940/terra.v37i2.423.
4. Gupta V, Kroker S, Hicks M, Davoren C, Descheemaeker K, Llewellyn R. Nitrogen

cycling in summer active perennial grass systems in South Australia: Non-symbiotic
nitrogen fixation. Crop Pasture Sci 2014;65(10):1044-1056. doi:10.1071/CP14109.
5. Acurio R, España C. Aislamiento, caracterización y evaluación de Trichoderma spp.

como promotor de crecimiento vegetal en pasturas de raygrass (Lolium perenne) y trébol
blanco (Trifolium repens). Lgr 2016;25(1):53-61. doi:10.17163/lgr.n25.2017.05.
6. Pague M, Mckenzie JE, Bossuyt P, Hoffmann TC, Mulrow C, Shamseer L, et al. The
PRISMA 2020 statement: An updated guideline for reporting systematic reviews. BMJ
2021;372(71):1-9. doi:10.1136/bmj.n71.
7. Fonseca LD, Vivas QN, Balaguera LH. Técnicas aplicadas en la investigación agrícola
para cuantificar la fijación de nitrógeno: una revisión sistemática. Cienc Tecnol Agropec
Méx 2019;21(1):1-19. doi:10.21930/rcta.vol21_num1_art:1342.
8. Ribeiro NV, Vidal MS, Barrios SC, Baldani VL, Baldani JI. Genetic diversity and
growth promoting characteristics of diazotrophic bacteria isolated from 20 genotypes of
Brachiaria spp. Plant Soil 2020;(451):187-205. doi:10.1007/s11104-019-04263-y.
9. Videira SS, Oliveira DM, Morais RF, Borges WL, Baldani VL, Baldani JI. Genetic
diversity and plant growth promoting traits of diazotrophic bacteria isolated from two
Pennisetum purpureum Schum. genotypes grown in the field. Plant Soil 2012;(356):51-
66. doi:10.1007/s11104-011-1082-6.
10. De-Morais RF, Quesada DM, Reis VM, Urquiaga S, Alves BJ, Boddey RM.
Contribution of biological nitrogen fixation to Elephant grass (Pennisetum purpureum
Schum.). Plant Soil 2012;356(1-2):23-34. doi:10.1007/s11104-011-0944-2.
11. De-Carvalho EX, Menezes CRS, Santiago-De-Freitas AD, Valadares-De-Sa BSE,

Simões NDE, et al. The 15N natural abundance technique to assess the potential of
biological nitrogen fixation (BNF) in some important C4 Grasses. Aust J Crop Sci
2017;11(12):1559-1564. doi:10.21475/ajcs.17.11.12.pne729.
457
12. Leite RDC, Dos-Santos JG, Silva EL, Alves CR, Hungria M, Leite RD, et al.
Productivity increase, reduction of nitrogen fertiliser use and drought-stress mitigation
by inoculation of marandu grass (Urochloa brizantha) with Azospirillum brasilense.
Crop Pasture Sci 2019;70(1):61-67. doi:10.1071/CP18105.
13. Leite RC, Santos AC, Santos JG, Leite RC, Oliveira L, Bernardes T, et al. Mitigation of
Mombasa Grass (Megathyrsus maximus) dependence on nitrogen fertilization as a
function of inoculation with Azospirillum brasilense. Rev Bras Cienc Solo
2019;(43):e0180234. doi: 10.1590/18069657rbcs20180234.
14. Castanheira N, Dourado A, Kruz S, Alves P, Delgado RA, Pais J, et al. Plant growth‐
promoting Burkholderia species isolated from annual ryegrass in Portuguese soils. J
Appl Microbiol 2016;120(39):724-739. doi:10.1111/jam.13025.
15. Li H, Qiu Y, Yao T, Ma Y, Zhang H, Yang X. Effects of PGPR microbial inoculants on

the growth and soil properties of Avena sativa, Medicago sativa, and Cucumis sativus
seedlings. Soil Tillage Res 2020;(199):104577. doi:10.1016/j.still.2020.104577.
16. Gagné-Bourque F, Bertrand A, Claessens A, Aliferis KA, Jabaji S. Alleviation of

drought stress and metabolic changes in timothy (Phleum pratense L.) colonized with
Bacillus subtilis B26. Front Plant Sci 2016;7(584):1-16. doi:10.3389/fpls.2016.00584.
17. Soman CH, Keymer DP, Kent AD. Edaphic correlates of feedstock-associated
diazotroph communities. Glob Change Biol Bioenergy 2018;10(5):343-352.
doi:10.1111/gcbb.12502.
18. Antunes GD, Santana SR, Escobar IE, Brasil MD, Araújo GG, Voltolini TV, Fernandes
PI. Associative diazotrophic bacteria from forage grasses in the Brazilian semi-arid
region are effective plant growth promoters. Crop Pasture Sci 2019;70(10):899-907.
doi:/10.1071/CP19076.
19. Lowman S, Kim-Dura S, Mei C, Nowak J. Strategies for enhancement of switchgrass

(Panicum virgatum L.) performance under limited nitrogen supply based on utilization
of N-fixing bacterial endophytes. Plant Soil 2016;405(1-2):47-63. doi:10.1007/s11104-
015-2640-0.
20. Mus F, Colman DR, Peters JW, Boyd ES. Geobiological feedbacks, oxygen, and the
evolution of nitrogenase. Free Radic Biol Med 2019;(140):250-259.
doi:10.1016/j.freeradbiomed.2019.01.050.
21. Herrero A, Flores E, Imperial J. Nitrogen assimilation in bacteria. Encyclopedia of

Microbiology 2019;(231):280-300. doi:10.1016/B978-0-12-809633-8.20680-8.
458
22. Yulei J, Zhen L, Lifang W, Jianchao B, Biaosheng L, Hui L, et al. Effects of chemical
fertilizer reduction and co-application with a JUNCAO nitrogen-fixing biofertilizer on
growth and nutritional quality of Pennisetum giganteum and soil nutrient status. Acta
Agric Sin 2021;30(3):215-223. doi:10.11686/cyxb2020047.
23. Lopes M, Dias-Filho M, Castro T, Silva G. Light and plant growth-promoting

rhizobacteria effects on Brachiaria brizantha growth and phenotypic plasticity to shade.
Grass Forage Sci 2017;73(2):493-499. doi:10.1111/gfs.12336.
24. Abril JL, Roncallo B, Bonilla R. Efecto de la inoculación con bacterias del género
Bacillus sobre el crecimiento de Megathyrsus maximus Jacq, en condiciones de estrés
hídrico. Rev Agr Agron Noroeste Argent 2017;37(1):25-37.
25. Roley SS, Duncan DS, Liang D, Garoutte A, Jackson RD, Tiedje JM, Robertson P.
Associative nitrogen fixation (ANF) in switchgrass (Panicum virgatum) across a
nitrogen input gradient. PLoS ONE 2018;13(6):e0197320. doi:
10.1371/journal.pone.0197320.
26. Cardenas D, Garrido M, Roncallo B, Bonilla R. Inoculación con Azospirillum spp y

Enterobacter aglomerans en pasto Guinea (Panicum maximum Jacq.) en el
departamento de Cesar (Colombia). Rev Fac Nac Agron Medellin 2014;67(2):7271-
7280. doi:10.15446/rfnam.v67n2.44168.
27. Hungria M, Nogueira MA, Araujo RS. Inoculation of Brachiaria spp. with the plant
growth-promoting bacterium Azospirillum brasilense: An environment-friendly
component in the reclamation of degraded pastures in the tropics. Agric Ecosyst Environ
2016;221(1):125-131. doi:10.1016/j.agee.2016.01.024.
28. Shankar J, Strong PJ. Biologically derived fertilizer: A multifaceted bio-tool in methane
mitigation. Ecotoxicol Environ Saf 2016;(124):267–276.
doi:10.1016/j.ecoenv.2015.10.018.
29. Castanheira N, Dourado A, Kruz S, Alves P, Delgado‐RA, Pais J, et al. Plant growth‐
promoting Burkholderia species isolated from annual ryegrass in Portuguese soils. J
Appl Microbio 2016;120(39):724-739. doi:10.1111/jam.13025.
30. De-Souza M, Florentino LA, Rabêlo FH, De Rezende AV, Roman Da-Costa SF, Borgo
L. Características morfológicas, produtivas e bromatológicas do Capim-xaraés:
adubação nitrogenada em cobertura versus inoculação com bactérias diazotróficas.
Cienc Anim Bras 2019;(20):1-12.
31. Bauer JT, Kleczewski NM, Bever JD, Clay K, Reynolds HL. Nitrogen-fixing bacteria,
arbuscular mycorrhizal fungi, and the productivity and structure of prairie Grassland
communities. Oecologia 2012;170(4):1089-1098. doi:10.1007/s00442-012-2363-3.
459
32. Bulegon LG, Guimarães VF, Urbanski JC. Azospirillum brasilense affects the
antioxidant activity and leaf pigment content of Urochloa ruziziensis under water stress.
Pesqui Agropecu Trop 2016;46(3):343-349. doi:10.1590/1983-40632016v4641489.
33. Fei H, Crouse M, Papadopoulos Y, Vesseya JK. Enhancing the productivity of hybrid
poplar (Populus × hybrid) and switchgrass (Panicum virgatum L.) by the application of
beneficial soil microbes and a seaweed extract. Biomass Bioenergy 2017;(107):122-134.
doi:10.1016/j.biombioe.2017.09.022.
34. Pedreira BC, Barbosa PL, Pereira LE, Mombach MA, Domiciano LF, Pereira DH, et al.
Tiller density and tillering on Brachiaria brizantha cv. Marandu pastures inoculated
with Azospirillum brasilense. Arq Bras Med Vet Zootec 2017;69(4):1039-1046.
doi:10.1590/1678-4162-9034.
35. Bonadiman RL, Ferreira OG, Coelho RA, Costa OA, Farias PP, Rosa PP, et al. Nitrogen
fertilization associated to inoculation with Azospirillum brasilense about structural
characteristics of annual ryegrass. Rev Electron Vet 2018;19(3):031822.
36. Paungfoo LC, Redding M, Pratt C, Wang W. Plant growth promoting rhizobacteria
increase the efficiency of fertilizers while reducing nitrogen loss. J Environ Management
2019;233(1):337-341. doi:10.1016/j.jenvman.2018.12.052.
37. Bilal M, Ayub M, Tariq M, Tahir M, Nadeem MA. Dry matter yield and forage quality
traits of oat (Avena sativa L.) under integrative use of microbial and synthetic source of
nitrogen. J Saudi Soc Agric Sci 2017;16(3):236-241. doi: 10.1016/j.jssas.2015.08.002.
38. Sá GC, Hungria M, Carvalho CL, Moreira A, Nogueira M, Heinrichs R, et al. Nutrients
uptake in shoots and biomass yields and roots and nutritive value of zuri Guinea grass
inoculated with plant growth-promoting bacteria. Commun Soil Sci Plant Anal
2019;50(22):2927-2940. doi:10.1080/00103624.2019.1689256.
39. Heinrichs R, Meirelles GC, De-Melo SLF, Da-Silva MV, De-Marcos A, Nogueira MA,
et al. Azospirillum inoculation of 'Marandu' palisade grass seeds: Effects on forage
production and nutritional status. Semin Cienc Agrar 2020;41(2):465-478.
doi:10.5433/1679-0359.2020v41n2p465.
40. Romero PF, Ocampo GJ, Camelo RM, Bonilla R. Plant growth-promoting rhizobacteria
and their potential as bioinoculants on Pennisetum clandestinum (Poaceae). Rev Biol
Trop 2019;67(4):825-832.
41. Moreno GAE, Cortés PS, Romero PF, Uribe VD, Bashan Y, Bonilla RR. Proline
accumulation and glutathione reductase activity induced by drought-tolerant
rhizobacteria as potential mechanisms to alleviate drought stress in Guinea grass. Appl
Soil Ecol 2020;(147):103367. doi:10.1016/j.apsoil.2019.103367.
460
42. Mendoza LJ, Romero PF, Hernández JP, Uribe D, Buitrago RB. Enhancement of
drought tolerance on guinea grass by dry alginate macrobeads as inoculant of Bacillus
strains. BioRxiv 2019:1-30. https://doi.org/10.1101/761056.
43. Hashmi I, Paul C, Al-Dourobi A, Sandoz F, Deschamps P, Junier T, et al. Comparison

of the plant growth-promotion performance of a consortium of Bacilli inoculated as
endospores or as vegetative cells. FEMS Microbiol Ecol 2019;65(11):1044-1056.
doi:10.1071/CP14109.
44. Sapre S, Gontia I, Tiwari S. Klebsiella sp. confers enhanced tolerance to salinity and
plant growth promotion in oat seedlings (Avena sativa). Microbiol Res 2018;(206):25-
32. doi:10.1016/j.micres.2017.09.009.
45. Li X, Geng X, Xie R, Fu L, Jiang J, Gao L, et al. The endophytic bacteria isolated from
elephant Grass (Pennisetum purpureum schumach) promote plant growth and enhance
salt tolerance of hybrid Pennisetum. Biotechnol Biofuels 2016;9(1):1-16.
doi:10.1186/s13068-016-0592-0.
46. Kaur OH, Gulab P, Anureet K. Effect of pre-sowing seed inoculation with liquid
Biofertilizers on fodder yield and quality of sorghum (Sorghum bicolor). Indian J Agron
2020;65(1):100-106.
47. Castanheira N, Dourado A, Alves PI, Cortés AM, Delgado AI, Prazerez A, et al. Annual
ryegrass-associated bacteria with potential for plant growth promotion. Microbiol Res
2014;169(9-10):768-779. doi:10.1016/j.micres.2013.12.010.
48. Stamenov D, Jarak M, Durić S, Milošev D, Hajnal T. Plant growth promoting

rhizobacteria in the production of English ryegrass. Plant Soil Environ 2012;(58):477-
480. doi:10.17221/132/2012-PSE.
49. Stajković O, Delić D, Kuzmanović D, Protić N, Rasulić N, Knežević J. Growth and

nutrient uptake in oat and barley plants as affected by rhizobacteria. Rom Biotechnol
Lett 2014;19(3):9429-9436.
50. Criollo PJ, Obando M, Sánchez ML, Bonilla R. Efecto de bacterias promotoras de
crecimiento vegetal (PGPR) asociadas a Pennisetum clandestinum en el altiplano
cundiboyacense. Corpoica Cienc Tecnol Agropecu 2013;13(2):189-195.
doi:10.21930/rcta.vol13_num2_art:254.
51. Bahulikar RR, Torres I, Worley E, Craven K, Udvardi MK. Diversity of nitrogen-fixing
bacteria associated with switchgrass in the native tallgrass prairie of northern Oklahoma.
Appl Environ Microbiol 2014;80(18):5636-5643. doi:10.1128/AEM.02091-14.
461
Nota de investigación
Frecuencia de seropositividad contra el circovirus porcino tipo 2 (PCV2)

en el área metropolitana de Monterrey, Nuevo León y su área periférica
José Pablo Villarreal-Villarreal a
César Dávila-Martínez a
Heidi Giselle Rodríguez-Ramírez a*
a
Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Campus de Ciencias Agropecuarias, Colonia Ex-Hacienda el Canadá, General Escobedo,
Nuevo León, México.
*Autor de correspondencia: rdzmvz@gmail.com
Resumen:
El circovirus porcino tipo 2 (PCV2) es un virus de tipo DNA que tiene afinidad por células
del sistema inmune y que genera depleción de linfocitos por lo que favorece el desarrollo de
enfermedades causadas por otros agentes oportunistas, así mismo está relacionado con la
generación de diferentes síndromes. Por lo anterior, este virus produce importantes
afecciones a la industria porcícola, sin embargo, fácilmente se pueden prevenir los síndromes
asociados a PCV2 mediante la adecuada aplicación de medidas de bioseguridad y
vacunación. Por otro lado, las unidades de producción a pequeña escala (UPPs) suelen
carecer de este tipo de manejo preventivo, así como de vigilancia rutinaria por parte de un
médico veterinario. Si bien, el PCV2 se considera un virus ampliamente distribuido, no
existen reportes de su presencia en las UPPs en Nuevo León. Se determinó la presencia de
anticuerpos contra PCV2 mediante el uso de un kit comercial y se realizó la biometría
hemática de los animales. Se localizaron 48 UPPs en las que se encontró un 91.67% de
positividad, así como un 89.7% de seropositividad en los animales. En la biometría se
encontró que la HGB y el HCT se presentaron disminuidos en los individuos que resultaron
positivos a anticuerpos comparados contra los negativos (P=0.03 y P=0.01,
respectivamente), por el contrario, el valor de células blancas totales se encontró disminuido
462
en los individuos que resultaron negativos a la presencia de anticuerpo contra PCV2

(P=0.01).
Palabras clave: Traspatio, PCV2, Circovirus porcino tipo 2, ELISA, Seroprevalencia,

Cerdos.
El circovirus porcino tipo 2 (PCV2) es un virus DNA de cadena sencilla que sólo infecta a
los cerdos, por lo que no tiene importancia zoonótica. El PCV2 es un patógeno que se ve
implicado en el desarrollo de diferentes síndromes como el síndrome de desmedro post-
destete, el síndrome de dermatitis y nefropatía, así como de fallas reproductivas(1). Se
reconoce que la infección con este virus es un factor predisponente para los síndromes, sin
embargo, requiere de la co-infección con otro agente patógeno para desencadenar el proceso
de enfermedad. Entre los factores de riesgo que aumentan la posibilidad de introducir al
agente en la población porcina y su diseminación se encuentran: bajo peso al nacer, bajo peso
al destete, así como aquellos relacionados a las instalaciones y prácticas de manejo tales como
el alojamiento de una gran cantidad de animales en poco espacio, contacto entre los cerdos y
la higiene(2).
El PCV2 tiene afinidad por las células del sistema inmune, especialmente los macrófagos y
linfocitos(3); de hecho, uno de los hallazgos clínicos esperados durante la infección por este
virus es la reducción del conteo de los leucocitos totales, así como linfopenia(1,4,5). Entre los
métodos diagnósticos para este virus se encuentran el PCR y la inmunohistoquímica (IHQ)(6),
para esta última se emplea tejido linfático con la finalidad de detectar antígenos del virus,
que indica la presencia de éste en las células blanco. Se ha confirmado que la depleción de
linfocitos en tejido linfático está relacionada con la activación de la apoptosis mediante las
vías de las caspasas 3 y 8 al interior de los linfocitos(3), aunque no se descarta que existan
otros mecanismos involucrados. La depleción de linfocitos induce un estado de
inmunosupresión que además es agravado por la co-infección con otros agentes patógenos
como el parvovirus porcino, el virus del PRRS, y otros más(7), lo que permite la aparición de
los síndromes mencionados.
En México las unidades de producción a pequeña escala (UPPs), se mantienen presentes en

algunas áreas. Previamente se ha investigado las características entre estos sistemas presentes
en el área metropolitana de Monterrey, Nuevo León y entre ellas se ha confirmado la falta de
bioseguridad, medicación y de vigilancia rutinaria por parte de un médico veterinario. Las
463
condiciones mencionadas favorecen la entrada de agentes patógenos a las unidades de

producción, así como su posterior perpetuación en el medio ambiente, sin embargo, el PCV2
tiene especial importancia, ya que al ser inmunosupresor permite la aparición de
manifestaciones clínicas de infecciones secundarias en algunos casos(8-10). Por lo anterior, el
objetivo de este estudio fue determinar la presencia de anticuerpos contra PCV2 en cerdos
de traspatio que no contaban con vacunación previa dirigida contra este agente patógeno, por
lo que se realizó un estudio transversal en el que fueron incluidos cerdos en UPPs de 9
municipios correspondientes al área metropolitana de Monterrey, Nuevo León.
El sistema de producción a pequeña escala (también conocido como traspatio o artesanal) se

definió como aquel en el que se llevarán a cabo actividades de crianza de cerdos en la
vivienda de los dueños de los animales, o como una actividad económica complementaria,
es decir, que no representará el principal ingreso familiar. La cantidad mínima de muestra se
calculó con el software WinEpi bajo las siguientes consideraciones: se tomó en cuenta una
prevalencia esperada del 92 % la cual se tomó de un reporte previo en México(11), un margen
de error del 5 % y un nivel de confianza del 95 % para una población desconocida, arrojando
una cantidad de 114 muestras mínimas. Una vez identificadas las UPPs se solicitó permiso
a los propietarios para tomar muestras de los animales y al finalizar se aplicó un cuestionario.
Las muestras se colectaron en el periodo de mayo de 2019 hasta marzo de 2020. Se
incluyeron cerdos de diferentes edades; sin embargo, se evitó el muestreo en hembras
gestantes para evitar el riesgo de aborto, así como de lechones lactantes para evitar la
detección de anticuerpos maternos.
Para la toma de muestras, los cerdos se sujetaron físicamente. Durante la inmovilización se

apuntó la condición corporal de cada individuo en una escala del 1 al 5. Se tomaron dos
muestras sanguíneas de la vena yugular; una en un tubo colector con EDTA y la otra en un
tubo colector con separador de suero. Las muestras con EDTA se procesaron en el laboratorio
clínico del Hospital Veterinario de Pequeñas Especies (HVPE) de la Universidad Autónoma
de Nuevo León bajo el procedimiento estándar en el equipo KONTROLab 5R+Vet.
El suero se separó del coágulo a 1,000 rpm durante 10 min a 4 °C para posteriormente ser
fraccionado en alícuotas de 500 µl y almacenado a -80 °C hasta su posterior uso. Para la
detección de anticuerpo contra PCV2 se empleó un kit comercial (Bio Check®), siguiendo
las instrucciones del fabricante. Dicho kit posee una sensibilidad del 92.1 % y una
especificidad del 95.6 %. La absorbancia de las muestras se leyó a 405 nm en el equipo
Awareness technology Chromate® (Awareness technology Inc.).
Los datos se capturaron en una hoja de cálculo para determinar el porcentaje de

seropositividad. Se realizó una T de Student para determinar diferencia entre las medias de
los parámetros hematológicos entre el grupo positivo y negativo a anticuerpos, así como de
la frecuencia de la condición corporal de los animales. El análisis estadístico se realizó
464
empleando el software GraphPad Prism 6 (San Diego, CA). Un valor P de < 0.05 se
consideró como significativo.
Se localizaron 48 UPPs en las cuales se permitió el acceso para muestrear, las cuales se
encontraban en los municipios de Apodaca, Cadereyta Jiménez, García, General Escobedo,
Hidalgo, Juárez, Santiago y Salinas Victoria. Se encontró que, en 44 de los sitios
muestreados, al menos un animal dio positivo a anticuerpos, por lo que el porcentaje de
positividad fue de 91.67 %. El resto de las unidades de producción correspondía a cuatro
sitios en los que ningún animal fue detectado como positivo a anticuerpos contra PCV2. En
todos los municipios fue posible detectar unidades de producción positivas.
Se muestreó a un total de 204 animales, de los cuales se confirmó la presencia de anticuerpos

contra PCV2 en 183, alcanzando un 89.7 % de seropositividad. En México, previamente se
han realizado estudios donde se determinó un 92.29 % de positividad a anticuerpos contra
PCV2 entre los animales y entre las unidades de producción un 98.14 % de positividad con
al menos un animal positivo(11), por lo que, en congruencia con hallazgos de otros autores,
la seropositividad contra este virus se encontró de forma ubicua en las UPPs en el área
Metropolitana de Monterrey, Nuevo León y su zona periférica.
Figura 1: A) Mapa de México. B) Mapa de Nuevo León. Cada punto rojo representa una
municipalidad muestreada. C) Identificación de los municipios muestreados
Por otra parte, diferentes grupos de investigación han explorado la presencia del PCV2
mediante el uso de PCR en tiempo real, un ejemplo es en Brasil donde han encontrado la
presencia del genoma del virus en un 15.6 %(8) de las muestras de pulmón estudiadas. Por
otra parte, empleando PCR cuantitativa, en Colombia se ha detectado un 90 % de prevalencia
empleando muestras de células blancas provenientes de sangre(9). En España, otro grupo de
465
investigadores se han dado a la tarea de identificar la presencia del virus en unidades de

producción tecnificadas en diferentes áreas empleando PCR cuantitativa en muestras
ambientales, entre las que incluyeron hisopados de superficies de corrales, botas de
trabajadores e incluso dentro de las oficinas de cinco unidades de producción(12), logrando
encontrar un 42.9 % de positividad, reiterando así la fácil diseminación de este virus y su
amplia diseminación en el ambiente.
Los resultados de la seroprevalencia obtenidos se introdujeron en la plataforma WinEpi, así

como las especificaciones de la sensibilidad y especificidad proporcionadas por el fabricante
del kit a fin de estimar los valores predictivos positivo y negativo. La plataforma arrojó un
valor predictivo positivo del 99.9 % y un valor predictivo negativo del 25.4 %, así como una
prevalencia real del 97.3 %.
En este estudio no se muestrearon hembras gestantes debido al riesgo de inducir abortos o en

su caso partos prematuros. Sin embargo, existen estudios en el contexto de otros agentes
infecciosos, como en el caso de influenza A, en el que se ha demostrado que las hembras de
mayor número de partos tienen una mayor experiencia inmune debido a su edad, así como
una mayor concentración de anticuerpo específicos(13). Por lo que es de suponer que, si se
encontró positividad en animales de otras edades, del mismo modo exista seropositividad
entre las hembras. Por otra parte, los cerdos son animales que nacen agamaglobulinémicos a
menos que sean expuestos in utero a algún agente, por esto, es importante la ingesta de
calostro para su supervivencia, ya que de este modo adquieren IgG e IgA de la madre(14); en
este estudio, los lechones que no habían sido destetados no se incluyeron, debido a que la
presencia de anticuerpos maternales puede ser detectada a través del método de ELISA sin
representar una seroconversión debida a la exposición al agente.
En cuanto a la condición corporal de los animales, se observó solo un animal con condición
de 1 (0.41 %), 49 animales con condición de 2 (20.16 %), 86 con condición de 3 (35.39 %)
y 107 animales con condición de 4 (44.03 %). No se observó ningún animal con una
condición de 5. Se comparó la media de la condición corporal en el grupo positivo a
anticuerpos contra el grupo negativo (n= 139 animales), pero no se encontró diferencia
(P>0.05). Ya que para ninguno de los animales se reportó vacunación contra PCV2, se
presume que la presencia de anticuerpos es debida a la seroconversión por experiencia
inmune previa contra el virus de campo, sin embargo, estos anticuerpos podrían estar
cumpliendo un rol protector contra el desarrollo de los síndromes asociados a PCV2. Se ha
demostrado que la vacunación no siempre evita la viremia, pero sí disminuye la carga viral
sistémica en los individuos vacunados(15). Abonando a lo anterior, un grupo de investigadores
demostró que la vacunación tiene un efecto positivo en la respuesta inmune celular y humoral
incluso en animales que previamente presentaban viremia(16), es decir, que se han infectado
antes de ser vacunados.
466
Si bien, en este trabajo se encontró una alta frecuencia de positividad a anticuerpos, no se

encontraron animales en aparente cuadro clínico. La mayor parte de los animales poseían una
condición corporal de media a buena; así como tampoco fue posible diferenciar por la
condición corporal a los negativos a anticuerpos de aquellos positivos. Otros investigadores
han encontrado que la presencia del virus en granja no necesariamente es compatible con la
presencia de los síndromes asociados al PCV2(12), además, si bien este virus se reconoce
como necesario para desencadenar los síndromes asociados, su sola presencia no es suficiente
para producir la enfermedad(17).
Por otra parte, se compararon las medias de los parámetros hematológicos en el grupo
positivo a anticuerpos contra el negativo, y en cuanto a la línea roja se encontró una diferencia
significativa para la hemoglobina (HGB) (P=0.03) y el hematocrito (HCT) (P=0.01), los
cuales se encontraron disminuidos en el grupo positivo con respecto al grupo negativo a
anticuerpos (Figura 2).
Figura 2: Comparación de parámetros hematológicos en la línea roja
La cantidad de individuos incluidos en cada análisis fueron: A= 124, B= 124, C= 141, D= 141, E= 141, F=
141.
467
Para la línea blanca (Figura 3), se encontró una disminución en las células blancas totales en
el grupo negativo a anticuerpos contra PCV2 comparado contra aquellos seropositivos
(P=0.01). Aunque se encontraron diferencias en los parámetros de HGB y HCT disminuidos
en los individuos positivos y células blancas totales en mayor cantidad en los positivos a
anticuerpos comparados con los negativos, los tres parámetros se encontraron dentro de los
rangos normales esperados en ambos grupos. Resulta interesante el hecho de encontrar una
disminución en el conteo total de leucocitos en el grupo negativo a anticuerpos; sin embargo,
el hallazgo orienta a pensar que estos cerdos pudieran encontrarse en un estado de infección
e incluso viremia en el que aún están por desarrollar anticuerpos; así mismo, hay que tener
en consideración que la mayoría de los individuos que permanecieron negativos a la
presencia de anticuerpos, se encontraron en lugares donde se encontró al menos un animal
positivo, por lo que es muy probable que tengan contacto con el virus en algún momento de
su vida.
Figura 3: Comparación de parámetros hematológicos en la línea blanca
La cantidad de individuos incluidos en cada análisis fueron: A= 147, B=81, C=134, D= 81, E= 134.
En conclusión, existe la presencia de anticuerpos contra el PCV2 en una gran proporción de

las UPPs y en los cerdos al interior de éstas, que se encuentran en el área Metropolitana de
Monterrey, Nuevo León y su zona periférica; sin embargo, esto no implica la presencia de
cuadros clínicos.
468
Agradecimientos
Agradecemos el apoyo financiero a la investigación proporcionado por la Universidad

Autónoma de Nuevo León en la convocatoria PAICyT 2021 para la realización de este
proyecto.
Conflictos de interés
Los autores declaran que no existe ningún conflicto de interés.
Literatura citada:
1. Zimmerman JJ. Disease of swine. 11th ed. USA: Wiley-Blackwell; 2019.
2. Grau-Roma L, Heegaard PMH, Hjulsager CK, Sibila M, Kristensen CS, Allepuz A, et al.
Pig-major acute phase protein and haptoglobin serum concentrations correlate with
PCV2 viremia and the clinical course of postweaning multisystemic wasting syndrome.
Vet Microbiol 2009;138(1–2):53–61.
3. Shi R, Hou L, Liu J. Host immune response to infection with porcine circoviruses. Anim
Diseases 2021;1(1):1–10.
4. Rajesh JB, Rajkhowa S, Dimri U, Prasad H, Mohan NH, Hmar L, et al. Haemato-
biochemical alterations and oxidative stress associated with naturally occurring porcine
circovirus2 infection in pigs. Trop Anim Health Prod 2020;52:2243–2250.
5. Gauger PC, Lager KM, Vincent AL, Opriessnig T, Cheung AK, Butler JE, et al.
Leukogram abnormalities in gnotobiotic pigs infected with porcine circovirus type 2.
Vet Microbiol 2011;154(1–2):185–190.
6. Karuppannan AK, Opriessnig T. Porcine circovirus type 2 (PCV2) vaccines in the context
of current molecular epidemiology. Viruses 2017;9(5):1–15.
7. Ouyang T, Zhang X, Liu X, Ren L. Co-infection of swine with porcine circovirus type 2
and other swine viruses. Viruses 2019;11(2):16–20.
8. Balestrin E, Wolf JM, Wolf LM, Fonseca ASK, Ikuta N, Siqueira FM, et al. Molecular
detection of respiratory coinfections in pig herds with enzootic pneumonia: a survey in
Brazil. J Vet Diagn Invest 2022;34(2):310–313.
9. Uribe-García HF, Suarez-Mesa RA, Rondón-Barragán IS. Survey of porcine circovirus

type 2 and parvovirus in swine breeding herds of Colombia. Vet Med Sci
2022;8(6):2451–2459.
469
10. Chen S, Li X, Zhang X, Niu G, Yang L, Ji W, et al. PCV2 and PRV coinfection induces
endoplasmic reticulum stress via PERK-eIF2α-ATF4-CHOP and IRE1-XBP1-EDEM
Pathways. Int J Mol Sci 2022;23(9):4479.
11. Ramírez-Mendoza H, Martínez C, Mercado C, Castillo-Juárez H, Hernández J, Segalés

J. Porcine circovirus type 2 antibody detection in backyard pigs from Mexico City. Res
Vet Sci 2007;83(1):130–132.
12. López-Lorenzo G, Díaz-Cao JM, Prieto A, López-Novo C, López CM, Díaz P, et al.
Environmental distribution of porcine Circovirus type 2 (PCV2) in swine herds with
natural infection. Sci Rep 2019;9(1):1–8.
13. Ozawa M, Matsuu A, Yonezawa K, Igarashi M, Okuya K, Kawabata T, et al. Efficient

isolation of swine influenza viruses by age-targeted specimen collection. J Clin
Microbiol 2015;53(4):1331–1338.
14. Chattha KS, Roth JA, Saif LJ. Strategies for design and application of enteric viral
vaccines. Annu Rev Anim Biosci 2015;3:375–395.
15. Afolabi KO, Iweriebor BC, Okoh AI, Obi LC. Global status of porcine circovirus type 2
and its associated diseases in Sub-Saharan Africa. Adv Virol 2017;2017:6807964.
16. Seo HW, Park C, Han K, Chae C. Effect of porcine circovirus type 2 (PCV2) vaccination
on PCV2-viremic piglets after experimental PCV2 challenge. Vet Res 2014;45(1):1–9.
17. Zhai N, Liu K, Li H, Liu Z, Wang H, Korolchuk VI, et al. PCV2 replication promoted
by oxidative stress is dependent on the regulation of autophagy on apoptosis. Vet Res
2019;50(1):1–11.
470
Nota de investigación
Prevalencia e intensidad de virosis de abejas melíferas (Apis mellifera) en

seis regiones del estado de Jalisco, México
Ana Karen Ramos-Cuellar a
Álvaro De la Mora b
Francisca Contreras-Escareño c
Nuria Morfin d
José María Tapia-González e
José Octavio Macías-Macías e
Tatiana Petukhova f*
Adriana Correa-Benítez a
Ernesto Guzman-Novoa b
a
Universidad Nacional Autónoma de México. FMVZ, Departamento de Medicina y
Zootecnia de Abejas. Ciudad de México, México.
b
University of Guelph. School of Environmental Sciences, 50 Stone Road East, Guelph, ON,
N1G 2W1, Canadá.
c
Universidad de Guadalajara. CUCSur, Depto. Prod. Agríc., Autlán, Jal., México.
d
University of British Columbia. Dept. Biochem. Mol. Biol., Vancouver, BC, Canadá.
e
Universidad de Guadalajara. CUSur, Depto. Cienc. Natur., Cd. Guzmán, Jal., México.
f
University of Guelph. Department of Population Medicine, Guelph, ON, Canadá.
*Autor de correspondencia: tpetukho@uoguelph.ca
471
Resumen:
El estado de Jalisco es un importante productor de miel de abejas en México. Sin embargo,

no existe información sobre las virosis que afectan a las abejas melíferas (Apis mellifera) en
las diferentes regiones apícolas de la entidad. El objetivo de este estudio fue determinar la
prevalencia e intensidad de cuatro enfermedades virales de Apis mellifera durante la
primavera, en seis regiones de Jalisco. Se analizaron abejas de 79 colonias, de las cuales, el
66 y 38 % fueron positivas al virus de la celda real negra (VCRN) y al virus de las alas
deformes (VAD), respectivamente. Dos virosis no fueron detectadas, las causadas por el virus
de la parálisis aguda Israelí (VPAI) y la causada por el virus de la parálisis crónica (VPC).
Los niveles de infección fueron relativamente bajos para el VCRN, pero elevados para el
VAD, cuyas infecciones fueron 8,000 veces más altas que las del VCRN. La prevalencia del
VAD fue significativamente más alta en las regiones de los Altos, Centro y Sur, mientras que
para el VCRN no hubo diferencias entre regiones. Para la intensidad de infecciones, no hubo
diferencias entre regiones para el VAD, pero sí para el VCRN. Las regiones con niveles de
infección más altos fueron la Sur y Centro. Se recomienda realizar muestreos en otras épocas
del año para detectar posibles efectos estacionales de las virosis de las abejas y diseñar
estrategias para su control.
Palabras clave: Apis mellifera, Virus de las alas deformes, Virus de la celda real negra.
Las enfermedades virales de las abejas melíferas (Apis mellifera) cada vez se asocian más
con pérdidas de colonias(1), por lo que es importante conocer su prevalencia y distribución
para poder controlarlas. Se conocen más de 20 virus que infectan a las abejas melíferas, pero
pocos parecen tener un impacto serio en su salud. Entre ellos, se puede mencionar al virus de
las alas deformes (VAD), virus de la celda real negra (VCRN), virus de la parálisis aguda
israelí (VPAI) y virus de la parálisis crónica de las abejas (VPCA)(2,3). En México se ha
reportado la presencia del VAD, VPAI y VCRN(4,5) en la región del altiplano. Además, se
identificó al VAD y VPAI en ácaros Varroa destructor, siendo el VAD el de mayor
prevalencia tanto en muestras de abejas como de ácaros(4). Poco se sabe de las enfermedades
virales de las abejas en México y el conocimiento de ellas se limita a pocas regiones en pocos
estados. Para el caso de Jalisco, aun no existen reportes oficiales de su distribución y niveles
de infección en las diferentes regiones apícolas del estado. Conocer esta información sería
importante porque Jalisco es uno de los principales estados productores de miel en México,
ocupando el tercer lugar en 2021 con 6,073 t(6).
472
Para fines de la apicultura, el estado de Jalisco ha sido dividido en seis diferentes regiones
que varían en topografía y clima, e incluyen las regiones de los Altos, Centro, Norte, Sierra
amula, Sur y Sureste. Más de la mitad de los productores y de las colmenas del estado se
encuentran en las regiones Sur y Sureste(7). Debido a que no existe información sobre la
presencia e intensidad de enfermedades virales que afectan a las abejas melíferas en
diferentes regiones del estado de Jalisco, se consideró relevante hacer un muestreo para
determinar su presencia, y si existe alguna relación entre las virosis y las distintas regiones
del estado. Por ello, el objetivo de este estudio fue determinar la prevalencia y nivel de
infección de las principales virosis que afectan a las abejas melíferas adultas: VAD, VCRN,
VPAI y VPC, en muestras de abejas provenientes de colonias de seis regiones del estado de
Jalisco, México.
Se colectaron muestras de abejas adultas de entre 12 y 16 colonias en cada una de las seis
regiones apícolas de Jalisco al inicio de la primavera, durante los meses de marzo, abril y
mayo de 2018. En cada apiario visitado se seleccionaron y muestrearon tres colonias al azar.
En total se muestrearon 81 colonias de 27 apiarios, aunque sólo se pudieron obtener datos de
79. De cada colonia se colectaron dos muestras de tres abejas tomadas de la piquera de cada
colmena. Las abejas se introdujeron en tubos de microcentrífuga de 2.0 ml con RNAlater®
(Thermo Scientific; Mississauga, ON, Canadá) para la preservación del ARN viral. Las
muestras se transportaron en hieleras con refrigerantes y se congelaron a -70° C hasta que se
realizó el diagnóstico y cuantificación de las enfermedades virales.
Los análisis moleculares para el diagnóstico y cuantificación de las virosis se realizaron en

el Laboratorio de Investigaciones de Abejas Melíferas de la Escuela de Ciencias Ambientales
de la Universidad de Guelph, en Guelph, Ontario, Canadá.
Se determinó la presencia del VAD, VCRN, VPAI y VPCA mediante PCR con transcripción
en reversa (RT-PCR). Para ello, se realizó la extracción de ARN de tres abejas por muestra
con TRIzol (Fisher Scientific; Mississauga, ON, Canadá), de acuerdo con las instrucciones
del fabricante. El ADN complementario se obtuvo con un kit de síntesis de ADNc de
RevertAidTM H Minus First Strand (Fermentas; Burlington, ON, Canadá), siguiendo las
instrucciones del fabricante.
Las reacciones de PCR se hicieron en un termociclador Mastercycler (Eppendorf;

Mississauga, ON, Canadá). Cada reacción contenía 1.5 µl de 10x amortiguador de pH para
PCR (New England BioLabs; Pickering, ON, Canadá), 1 µl de oligonucleótidos directos y
de reversa (10 mM), 0.2 µl 5U/µl de Taq polimerasa (New England BioLabs; Pickering, ON,
Canadá), 2 µl DNAc y 8.8 µl de DEPC-dH2O. Las secuencias de cebadores y los ciclos de
amplificación fueron los descritos en trabajos previos para el VAD(4,8), VCRN(9), VPAI(10) y
VPCA(11). Los productos de la PCR se separaron por electroforesis en geles de agarosa y las
bandas amplificadas fueron capturadas con una cámara digital bajo luz UV. Además, se
473
determinó el número de copias de VAD y VCRN con PCR en tiempo real (qRT-PCR). Los
demás virus no fueron cuantificados por no haber sido detectados en las muestras procesadas
mediante RT-PCR. La curva estándar de calibración tanto para el VAD como para el VCRN
se creó utilizando un fragmento de gen sintético gBlock® (Integrated DNA technologies;
Coralville, IO, EUA) de 300 pb para cada uno. Los liofilizados de los genes sintéticos (500
ng) se diluyeron con 50 µl de dH2O libre de nucleasas para obtener una concentración inicial
de 10 ng/µl que se utilizó para hacer diluciones en serie de 109 a 102 número de copias de
VAD y de VCRN.
Las reacciones de qRT-PCR se realizaron en un Termociclador BioRad CFX96TM (Bio-Rad

Laboratories; Mississauga, ON, Canadá), con PowerUp™ SYBRgreen™ (Supermix 2X)
(Applied Biosystems; Foster City, CA, EUA), en placas para PCR de 96 pozos Hard-Shell®
(BioRad Laboratories; Mississauga, ON, Canadá). Las reacciones se realizaron en un
volumen final de 20 µl que contenían las siguientes mezclas. Para el VAD, 10 µl de Supermix
2X (Applied Biosystems; Foster City, CA, EUA), 0.4 µl de oligonucleótidos directo y de
reversa (200nM), 7.2 µl de dH2O libre de nucleasas (Invitrogen; Burlington, ON, Canadá) y
2 µl de ADNc o las diluciones del gen sintético. Para el VCRN, 10 µl de Supermix 2X
(Applied Biosystems; Foster City, CA, EUA), 0.8 µl de oligonucleótidos directo y de reversa
(400nM), 6.4 µl de dH2O libre de nucleasas (Invitrogen; Burlington, ON, Canadá) y 2 µl de
ADNc o las diluciones del gen sintético. Las secuencias de oligonucleótidos y ciclos de
amplificación fueron los descritos en trabajos previos para el VAD(12) y para el VCRN(13).
El software del termociclador proporcionó el cálculo de la eficiencia, el coeficiente de

determinación (R2) y la pendiente de la curva estándar del ARN viral. Para determinar la
cantidad de ARN viral en las diluciones seriadas se utilizó la siguiente fórmula:
Números copias de ARN viral = (ng del fragmento de gen sintético) (6.022x1023) /(longitud
del fragmento de gen sintético) (1x109) (650 D). Donde: 650 D es el peso promedio de un
par de bases y 6.022x1023 es el número de Avogadro(14). Posteriormente, se construyó un
gráfico con los valores de Ct frente al número de copias de ARN viral inicial y con una
ecuación de regresión lineal se calculó el número de copias virales de VAD y VCRN en las
muestras.
Para determinar si hubo diferencias en las prevalencias de las virosis entre regiones, los datos
se analizaron con pruebas de comparación de equidad de proporciones usando la corrección
de Benjamini-Hochberg. También, antes de analizar y comparar la intensidad de las
infecciones, los datos se sometieron a pruebas de Shapiro-Wilk y de Bartlett, para analizar
los supuestos de normalidad y homocedasticidad, respectivamente. Los datos no tuvieron una
distribución normal o fueron homocedasticos, por lo que, para comparar la carga de las
virosis, los datos se transformaron a logaritmo natural y después se sometieron a análisis de
varianza. Cuando se detectaron diferencias significativas, se hicieron comparaciones por
474
pares de regiones con pruebas t de Student y la corrección de Benjamini-Hochberg. Los

análisis estadísticos se realizaron con el programa R 3.3.1 (Foundation for Statistical
Computing, Viena, Austria).
Se detectaron dos virosis en colonias de abejas del estado de Jalisco, las causadas por el
VCRN (Figura 1) y el VAD (Figura 2). Dos virosis no fueron detectadas, las causadas por el
VPAI y el VPC. De los virus detectados, la prevalencia a nivel estatal del VCRN fue de
66 % y la del VAD de 38 %. La prevalencia e intensidad de las infecciones causadas por los
virus diagnosticados se presentan en el Cuadro 1.
Figura 1: Fotografía de un gel de agarosa que muestra bandas de 698 pares de bases del
virus de la celda real negra (VCRN) en las columnas 1, 2, 5, 6, 7 y 8. En la reacción de RT-
PCR se usa un gen de la abeja como control (RpS5)
Figura 2: Fotografía de un gel de agarosa que muestra bandas de 642 pares de bases del
virus de las alas deformes (VAD) en las columnas 2, 4 y 6. En la reacción de RT-PCR se
usa un gen de la abeja como control (RpS5)
Cuadro 1: Prevalencia e intensidad media de infecciones virales que afectan a colonias de

abejas melíferas en el estado de Jalisco, México
Patógeno N Prevalencia (%) Intensidad ± E.E.1
Virus alas deformes 79 38.0 4,083.40 ± 2,676.051
Virus celda real negra 79 65.8 0.49 ± 0.233
1
Número de copias virales por µg de ARN x 106
475
A nivel regional, el VAD tuvo una prevalencia significativamente más baja en las colonias
de las regiones Sureste y Norte, con solo 8 %, en comparación con la de las colonias de las
regiones Sur, Sierra Amula y Centro (P<0.05, Cuadro 2). Para la intensidad de infecciones
causadas por el VAD, no hubo diferencias significativas entre colonias de las diferentes
regiones (F5,73= 0.64, P= 0.67).
Cuadro 2: Prevalencia e intensidad media de infección del virus de las alas deformes
(VAD) en obreras adultas de colonias de abejas melíferas en diferentes regiones del estado
de Jalisco, México
Región N Prevalencia (%) Intensidad ± E.E.1
Altos 12 33.3 a,b 368.81 ± 239.91
Centro 12 66.7 a 955.33 ± 611.20
Sierra Amula 15 60.0 a 14,652.31 ± 13,740.36
Norte 12 8.3 b 176.67 ± 85.12
Sur 16 50.0 a 955.19 ± 476.21
Sureste 12 8.3 b 5,778.83 ± 3,860.24
1
Número de copias virales por µg de ARN x 106.
ab
Literales diferentes indican diferencias significativas basadas en pruebas de comparación de equidad de
proporciones con corrección de Benjamini-Hochberg (P<0.05).
El VCRN se detectó en el 42 al 81 % de las colonias de las regiones estudiadas, pero no hubo

diferencias significativas en la prevalencia de este virus entre regiones (P>0.05, Cuadro 3).
Para la intensidad de las infecciones causadas por el VCRN si se encontraron diferencias
significativas entre colonias de distintas regiones (F5,73= 7.14, P<0.01). Por ejemplo, la
región Sur tuvo colonias con niveles de infección significativamente más altos que los de
colonias de las demás regiones, excepto la región Centro, que fue la segunda región con los
valores más elevados, mientras que la región Norte fue la de menores niveles de infección.
En México existe poca información sobre la presencia de enfermedades virales de las abejas
melíferas, ya que hace apenas una década se reportó por primera vez la detección molecular
del VCE, VAD, VPAI y VCRN(4,5) en el altiplano mexicano, pero nada se sabe sobre la
prevalencia o intensidad de infección de estas virosis en casi todos los estados del país. En la
región norte de México, se reportó la presencia del VAD, VCRN, Virus de Kachemira (VK),
VPAI y virus filamentoso (VF) en colonias del estado de Chihuahua, pero no se determinó
su prevalencia e intensidad(15,16). Por lo anterior, los resultados de este estudio son un punto
de referencia para futuras investigaciones en las diferentes regiones de importancia apícola
de México.
476
Cuadro 3: Prevalencia e intensidad media de infección del virus de la celda real negra
(VCRN) en obreras adultas de colonias de abejas melíferas en diferentes regiones del
estado de Jalisco, México
Región N Prevalencia (%) Intensidad ± E.E.1
Altos 12 41.7 0.12 ± 0.07 b,c
Centro 12 66.7 0.37 ± 0.21 a,b
Sierra Amula 15 66.7 0.06 ± 0.05 c,d
Norte 12 58.3 0.02 ± 0.01 d
Sur 16 81.2 1.94 ± 1.08 a
Sureste 12 75.0 0.03 ± 0.01 d
1
Número de copias virales por µg de ARN x 106.
abcd
Literales diferentes indican diferencias significativas basadas en análisis de varianza y pruebas t con
corrección de Benjamini-Hochberg (P<0.05) de datos transformados a logaritmo natural
En otros países del continente americano se han reportado varios virus con prevalencias
variables. Sin embargo, la mayoría tienen en común al VAD y al VCRN como los virus más
prevalentes. Por ejemplo, en Uruguay, el 100 % de las colonias analizadas presentaron VAD
y VCRN(17,18). En Argentina y Chile, el virus más prevalente fue el VAD, el cual se detectó
en el 35 y 37 % de las colonias muestreadas, respectivamente(19,20). En Cuba, el VAD fue el
virus más prevalente, detectado en 91 % de las colonias analizadas, pero no se detectó el
VCRN(21). En Colombia se detectaron el VAD y el VCRN con prevalencias de 19.9 y
10.6 %, respectivamente(22). En cuanto a Norteamérica, en los EUA se comparó la
prevalencia de ocho virus durante seis años y en todos los años el VAD se mantuvo como el
virus más prevalente dentro de un rango de 65 a 92 %, seguido de cerca por el VCRN, con
un rango de 60 a 92 %(23).
En cuanto a intensidad de las infecciones virales, a excepción de algunos trabajos realizados

en EUA y Canadá, ningún estudio realizado en países de Centroamérica, el Caribe, o México,
ha reportado niveles de infección virales en las abejas a nivel regional de un estado, a
diferencia de este estudio, que hasta donde se sabe, es el primero en reportar intensidades de
infecciones causadas por virus en las abejas melíferas a nivel regional en México.
Entre las regiones hubo diferencias significativas en las prevalencias de las infecciones
virales de colonias de abejas. El VAD fue detectado con una prevalencia significativamente
baja de 8 % en colonias de las regiones Sureste y Norte. En contraposición a esta baja
prevalencia, en las regiones Sur, Sierra amula y Centro, la prevalencia del VAD fue mayor
al 50 %. En cuanto a la intensidad de la infección causada por el VAD, no hubo diferencias
significativas entre las regiones; en todas fue alto en las muestras positivas. Para la virosis
causada por el VCRN no se encontraron diferencias significativas en prevalencia entre
regiones. Sin embargo, para la intensidad de la infección si hubo diferencias significativas,
con las colonias de la región Sur, presentando niveles de infección más altos de la virosis que
477
las colonias de las demás regiones, excepto la región Centro. En cuanto a intesidad de
infeción, los niveles de infección encontrados en este estudio fueron altos para el VAD, con
4083.4 X 106 copias virales por µg de ARN y relativamente bajos para el VCRN con 0.49 X
106 copias virales por µg de ARN. Es decir, la intensidad de las infecciones del VAD en
abejas de Jalisco, fue aproximadamente 8,000 veces más alta que la de las infecciones del
VCRN.
Algunos de los factores que pudieron haber influido en las diferencias en prevalencia e
intensidad viral en las colonias de abejas melíferas entre regiones de Jalisco, se incluyen
efectos del entorno, el genotipo de las abejas, y posiblemente cepas diferentes de los virus.
En cuanto a efectos climáticos entre regiones de México, se sabe que las infecciones del VAD
son más prevalentes y elevadas en colonias ubicadas en zonas de clima templado que en
colonias establecidas en clima tropical(24). Los autores del estudio citado plantearon que esto
ocurre debido a que los climas más fríos favorecen la transmisión y replicación del VAD y
pudieran reducir la respuesta inmune de las abejas, lo que las hace más susceptibles al virus.
Los autores también plantearon el efecto de la interacción entre el clima y el parasitismo por
V. destructor, ácaro que está fuertemente relacionado con la prevalencia e intensidad del
VAD, ya que no solo sirve de vector del virus, sino que este se multiplica en sus tejidos(25,26).
Por ello, colonias con mayor infestación por V. destructor suelen tener prevalencias e
intensidades de infección del VAD más altas que colonias con baja infestación del ácaro(27).
Además, el genotipo de las abejas varia con su grado de africanización. Se ha demostrado
que la intensidad de infección causada por el VAD y por el VCRN es más alta en colonias
con mitotipo o morfotipo europeo que en colonias con mitotipo o morfotipo africano(28). Es
posible que las colonias menos infectadas con virosis en este estudio hayan tenido mayor
grado de africanización que las más infectadas. Sin embargo, esta hipótesis tendría que ser
investigada.
Los elevados niveles de infección del VAD son preocupantes, ya que si los apicultores
descuidan las medidas de control de V. destructor, la prevalencia e intensidad de las
infecciones del VAD podrían aumentar. Se sabe que junto con el parasitismo por Varroa,
este virus puede debilitar a las colonias hasta ocasionar su colapso(1). Por ello es fundamental
hacer hincapié en la importancia de implementar una adecuada estrategia de control de las
infestaciones de V. destructor, para mantener las infecciones del VAD lo más bajas posible
en las colonias de abejas. En cuanto al VCRN, aunque tuvo una alta prevalencia, sus niveles
de infección fueron bajos. Sin embargo, este estudio fue estacional, por lo que habría que
llevar a cabo estudios a lo largo de todo un año y por varios años para confirmar si este es un
virus que pudiera representar daños potenciales a la apicultura de Jalisco.
En conclusión, la virosis de las abejas melíferas más prevalente en el estado de Jalisco fue la
del VCRN que se detectó en el 66 % de las muestras, mientras que la virosis del VAD, fue
detectada en el 38 % de las colonias. Los niveles de infección para el VAD fueron elevados
478
(8,000 veces más altos que los del VCRN). Las regiones con mayor prevalencia del VAD
fueron la Centro, Sur, Altos y Sierra amula. En cuanto a la intensidad de infecciones del
VAD, no hubo diferencias significativas entre regiones. Para la prevalencia del VCRN
tampoco hubo diferencias significativas entre regiones, pero si las hubo para la intensidad de
infección. Las regiones con niveles de infección más altos fueron la Sur y Centro. Se
recomienda llevar a cabo estudios adicionales con muestreos en varias estaciones del año y
por varios años, para conocer bajo que condiciones y épocas, las virosis pudieran ser más
dañinas a la apicultura y para diseñar estrategias de control.
Agradecimientos y conflictos de interés
Los autores agradecen a los 42 apicultores que amablemente facilitaron la colecta de las
muestras de sus colonias. A Sara Dino, Ulises Nuño, Shaira Alvarado y Miriam Rángel, que
ayudaron en la colecta de las muestras. Este estudio fue parcialmente financiado por fondos
para la investigación del CUSur otorgados a J.T. y por el fondo Pinchin de la Universidad de
Guelph a E.G. Los autores declaran no tener conflicto de interés.
Literatura citada:
1. Dainat B, Evans JD, Chen YP, Gauthier L, Neumann P. Dead or alive: deformed wing
virus and Varroa destructor reduce the life span of winter honeybees. Appl Environ
Microbiol 2012;78(4):981-987. https://doi.org/10.1128/AEM.06537-11.
2. Cox-Foster DL, Conlan S, Holmes EC, Palacios G, Evans JD, Moran NA, et al. A
metagenomic survey of microbes in honey bee colony collapse disorder. Science
2007;318(5848):283-287. https://doi.org/10.1126/science.1146498.
3. Evans JD, Saegerman C, Mullin C, Haubruge E, Nguyen BK, Frazier M, et al. Colony
collapse disorder: a descriptive study. PloS ONE 2009;4(8):e6481.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0006481.
4. Guzman-Novoa E, Hamiduzzaman MM, Espinosa-Montaño LG, Correa-Benítez A,

Anguiano-Báez R, Ponce-Vázquez R. First detection of four viruses in honey bee (Apis
mellifera) workers with and without deformed wings and Varroa destructor in México.
J Apic Res 2012;51(4):342-346. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.51.4.08.
5. Guzman-Novoa E, Hamiduzzaman MM, Correa-Benítez A, Espinosa-Montaño LG, Uribe-

Rubio JL. A scientific note on the first detection of black queen cell virus in honey bees
(Apis mellifera) in Mexico. Apidologie 2013;44(4):382-384.
https://doi.org/10.1007/s13592-012-0191-4.
479
6. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Panorama Agroalimentario, edición

2022. México. 2022: Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural; 2022.
https://www.gob.mx/siap/acciones-y-programas/panorama-agroalimentario-258035.
7. Contreras-Escareño F, Pérez-Armendáriz B, Echazarreta CM, Cavazos-Arroyo J, Macías-

Macías JO, Tapia-González JM. Características y situación actual de la apicultura en las
regiones Sur y Sureste de Jalisco, México. Rev Mex Cienc Pecu 2013;4(3):387-398.
8. Chen YP, Higgins JA, Feldlaufer MF. Quantitative real-time reverse transcription-PCR
analysis of deformed wing virus infection in the honeybee (Apis mellifera L.). Appl
Environ Microbiol 2005;71(1):436-441. https://doi.org/10.1128/AEM.71.1.436-
441.2005.
9. Tentcheva D, Gauthier L, Zappulla N, Dainat B, Cousserans F, Colin ME, et al. Prevalence

and seasonal variations of six bee viruses in Apis mellifera L. and Varroa destructor
mite populations in France. Appl Environ Microbiol 2004;70(12):7185-7191.
https://doi.org/10.1128/AEM.70.12.7185-7191.2004.
10. Maori E, Paldi N, Shafir S, Kalev H, Tsur E, Glick E, et al. IAPV, a bee‐affecting virus
associated with Colony Collapse Disorder can be silenced by dsRNA ingestion. Insect
Mol Biol 2009;18(1):55-60. https://doi.org/10.1111/j.1365-2583.2009.00847.x.
11. Li B, Deng S, Yang D, Hou C, Diao Q. Complete sequences of the RNA 1 and RNA 2
segments of chronic bee paralysis virus strain CBPV-BJ detected in China. Arch Virol
2017;162(8):2451-2456. https://doi.org/10.1007/s00705-017-3373-6.
12. Di Prisco G, Cavaliere V, Annoscia D, Varricchio P, Caprio E, Nazzi F, et al.

Neonicotinoid clothianidin adversely affects insect immunity and promotes replication
of a viral pathogen in honey bees. PNAS 2013;110(46):18466-18471.
https://doi.org/10.1073/pnas.1314923110.
13. Chantawannakul P, Ward L, Boonham N, Brown M. A scientific note on the detection of

honeybee viruses using real-time PCR (TaqMan) in varroa mites collected from a Thai
honeybee (Apis mellifera) apiary. J Invertebr Pathol 2006;91(1):69-73.
https://doi.org/10.1016/j.jip.2005.11.001.
14. Morfin N, Macías-Macías JO, Guzman-Novoa E. Viral quantification in bee samples

using synthetic DNA sequences with Real-Time PCR (qPCR). In: Aquino de Muro M
editor. Virus-Host Interactions: Methods and Protocols, Meth Mol Biol 2610. New
York, NY, USA: Springer Nature;2023:57-66, https://doi.org/10.1007/978-1-0716-
2895-9_5.
480
15. García-Anaya MC, Romo-Chacón A, Zamudio-Flores PB, Ríos-Velasco C, Acosta-

Muñiz CH. Detection of viruses in colonies of honey bees (Apis mellifera L.) in the state
of Chihuahua, Mexico. J Apic Res 2016;55(3):240–242.
https://doi.org/10.1080/00218839.2016.1226605.
16. García-Anaya MC, Romo-Chacón A, Sáenz-Mendoza AI, Pérez-Ordoñez G, Acosta-

Muñiz CH. Detection of Israeli acute paralysis virus (IAPV) and Apis mellifera
filamentous virus (AmFV) in honey bees in Mexico. J Apic Sci 2018;62(1):141.
https://doi.org/10.2478/jas-2018-0009.
17. Antúnez K, D’Alessandro B, Corbella E, Ramallo G, Zunino P. Honeybee viruses in

Uruguay. J Invertebr Pathol 2006;93(1):67-70.
https://doi.org/10.1016/j.jip.2006.05.009.
18. Mendoza Y, Antúnez K, Branchiccela B, Anido M, Santos E, Invernizzi C. Nosema

ceranae and RNA viruses in European and Africanized honeybee colonies (Apis
mellifera) in Uruguay. Apidologie 2014;45(2):224-234. https://doi.org/10.1007/s13592-
013-0241-6.
19. Molineri AI, Pacini A, Giacobino A, Bulacio-Cagnolo N, Aignasse A, Zago L, et al.

Prevalence of honey bee (Apis mellifera) viruses in temperate and subtropical regions
from Argentina. Rev Argent Microbiol 2017;49(2):166-173.
https://doi.org/10.1016/j.ram.2016.12.004.
20. Vargas M, Arismendi N, Riveros G, Zapata N, Bruna A, Vidal M, et al. Viral and
intestinal diseases detected in Apis mellifera in Central and Southern Chile. Chil J Agric
Res 2017;77(3):243-249. http://dx.doi.org/10.4067/S0718-58392017000300243.
21. Luis AR, García CAY, Invernizzi C, Branchiccela B, Piñeiro AMP, Morfi AP, et al.
Nosema ceranae and RNA viruses in honey bee populations of Cuba. J Apic Res
2020;59(4):468-471. https://doi.org/10.1080/00218839.2020.1749451.
22. Tibatá VM, Sánchez A, Palmer-Young E, Junca H, Solarte VM, Madella S, et al.
Africanized honey bees in Colombia exhibit high prevalence but low level of infestation
of Varroa mites and low prevalence of pathogenic viruses. PLoS ONE
23. Traynor KS, Rennich K, Forsgren E, Rose R, Pettis J, Kunkel G, et al. Multiyear survey
targeting disease incidence in US honey bees. Apidologie 2016;47(3):325-347.
https://doi.org/10.1007/s13592-016-0431-0.
481
24. Anguiano-Báez R, Guzman-Novoa E, Hamiduzzaman MM, Espinosa-Montaño LG,

Correa-Benítez A. Varroa destructor (Mesostigmata: Varroidae) parasitism and climate
differentially influence the prevalence, levels, and overt infections of deformed wing
virus in honey bees (Hymenoptera: Apidae). J Insect Sci 2016;16(1):44.
https://doi.org/10.1093/jisesa/iew029.
25. Gisder S, Aumeier P, Genersch E. Deformed wing virus: replication and viral load in
mites (Varroa destructor). J Gen Virol 2009;90(2):463-467.
https://doi.org/10.1099/vir.0.005579-0.
26. Sabahi Q, Morfin N, Nehzati-Paghaleh G, Guzman-Novoa E. Detection and replication

of deformed wing virus and black queen cell virus in parasitic mites, Varroa destructor,
from Iranian honey bee (Apis mellifera) colonies. J Apic Res 2020;59(2):211-217.
https://doi.org/10.1080/00218839.2019.1686576.
27. Emsen B, Hamiduzzaman MM, Goodwin PH, Guzman-Novoa E. Lower virus infections
in Varroa destructor-infested and uninfested brood and adult honey bees (Apis
mellifera) of a low mite population growth colony compared to a high mite population
growth colony. Plos ONE 2015;10(2):e0118885.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0118885.
28. Ramos-Cuellar AK, De la Mora A, Contreras-Escareño F, Morfin N, Tapia-González JM,

Macías-Macías JO, et al. Genotype, but not climate, affects the resistance of honey bees
(Apis mellifera) to viral infections and to the mite Varroa destructor. Vet Sci
2022;9(7):358. https://doi.org/10.3390/vetsci9070358.
482
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias
Edición Bilingüe
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 2, pp. 249-482, ABRIL-JUNIO-2024 Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
CONTENIDO
CONTENTS
ARTÍCULOS / ARTICLES Pags.

Estudio de la Estructura y Diversidad genética de ganado Holstein del sistema familiar en México
Study of the Genetic Structure and Diversity of Holstein cattle in the small holder system in Mexico
Felipe de Jesús Ruiz-López, José G. Cortés-Hernández, José Luis Romano-Muñoz, Fernando Villaseñor-González, Adriana García-Ruiz........…..........….........................................................................…......... 249
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 2, pp. 249-482, ABRIL-JUNIO-2024
Efecto de diferentes protocolos de castración en indicadores productivos de cerdos: meta-análisis
Effect of various castration protocols on production indicators in pigs: meta-analysis
Humberto Rafael Silva-Santos, Francisco Ernesto Mar�nez-Castañeda, Gregorio Álvarez-Fuentes,María de la Salud Rubio-Lozano, María Elena Trujillo-Ortega.....................................................................267
Acumulación de materia seca, rendimiento y calidad nutricional del forraje de híbridos de maíz cosechados a diferentes días después de la siembra
Dry matter accumulation, yield, and nutritional quality of forage of corn hybrids harvested at different days after sowing
Diego Eduardo Ramírez Gu�érrez, José de Jesús Olmos Colmenero, Alfonso Peña Ramos, Juan Isidro Sánchez Duarte, Ernesto Medina Núñez, Silviano Gallardo Ramírez, Omar Iván Santana............…….287
Análisis por microscopía electrónica y difracción de rayos X de enterolitos de equinos en el valle de Aburrá, Antioquia, Colombia
Electron microscopy and X-ray diffraction analysis of equine enteroliths from the Aburrá Valley in Antioquia, Colombia
Sergio Andrés Vélez Gil, Juan José Pa�ño Marulanda, José Ramón Mar�nez Aranzales.................….....……...................…….....…….....…….....…….....…...............................................…….....................................302
Prevalencia y factores de riesgo asociados a Cryptosporidium spp. en bovinos de leche de Chiquinquirá (Colombia)
Prevalence and risk factors associated with Cryptosporidium spp. in dairy cattle in Chiquinquirá (Colombia)
Diana M. Bulla-Castañeda, Deisy J. Lancheros Buitrago, Leneth B. Castañeda Sedano, Rosa I. Higuera Piedrahita, Martin O. Pulido-Medellin...................................................................….…..310
Influence of the type of container and traditional methods on the long-term storage of honey produced by
stingless Scaptotrigona mexicana: bioactive compounds and antioxidant properties
Influencia del tipo de recipiente y de los métodos tradicionales en el almacenamiento a largo plazo de la miel producida por
Scaptotrigona mexicana sin aguijón: compuestos bioactivos y propiedades antioxidantes
Naida Juárez-Trujillo, Simón Carrouché, María Remedios Mendoza-López, Juan L. Monribot- Villanueva, José A. Guerrero-Analco, Maribel Jiménez-Fernández………….…....................................................323
Un efecto novedoso del extracto acuoso de semillas de Pimpinella anisum sobre garrapatas de perros domésticos (Canis lupus familiaris)
A novel effect of aqueous extract of Pimpinella anisum seeds on ticks of domestic dogs (Canis lupus familiaris)
William Fernando Várguez-Tec, Sara Luz Nahuat-Dzib, Julia Cano-Sosa, Lorena Reyes-Vaquero, Edgar E. Lara-Ramirez, Benjamín Abraham Ayil-Gu�érrez, Angel Virgilio Domínguez-May...........................344
Conocimiento socio-ecológico de la actividad apícola en la Costa Chica de Guerrero, México

Socio-ecological knowledge of the beekeeping activity in the Costa Chica region of Guerrero, Mexico
José Cámara-Romero, William Cetzal-Ix, Luis Alaniz-Gu�érrez, Agus�n Rojas-Herrera, José Aparicio- López, Columba Rodríguez-Alviso...….......…...........................................................................................360
Prevalencia de Fasciola hepatica y Calicophoron spp. en vacunos de crianza extensiva del distrito Florida (Amazonas), Perú
Prevalence of Fasciola hepatica and Calicophoron spp. in extensively reared cattle in the Florida district (Amazonas), Peru
Medali Cueva-Rodríguez, Teófilo Torrel, Cris�an Hobán, Wuesley Alvarez-García, Flor Mejía, Luis Vargas-Rocha................................................……..…..……......................................................................…..... 376
Influence of feedlot living space on production variables, carcass and meat quality traits in Holstein steers
Influencia del espacio vital del corral de engorda en las variables de producción, rasgos de calidad de la canal y la carne en novillos Holstein
Ana Mireya Romo-Valdez, Cris�na Pérez-Linares, Francisco Gerardo Ríos-Rincón, Fernando Figueroa-Saavedra, Alberto Barreras-Serrano,
Beatriz Isabel Castro-Pérez, Eduardo Sánchez-López, Georgina Valen�na Cervantes Cazarez........….......…..........….....................................................…............................................................................……….. 393
REVISIONES DE LITERATURA / REVIEWS

Lenteja de agua (Lemna minor): potencial alimentario y ambiental. Revisión
Common duckweed (Lemna minor): food and environmental potential. Review
Olga Jaimes Prada, Olga Lora Díaz, Katherine Tache Rocha......................................................…........……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....…….......…….........… 404

Implication of Fusariotoxins in poultry production. Review
Gabriela Guadalupe Gómez Verduzco, Ernesto Ávila González, Guillermo Téllez Isaías, Juan Carlos Del Río García, Jacqueline Uribe Rivera............................................................................................…...... 425
Contribución de gramíneas forrajeras a la fijación biológica de nitrógeno y su respuesta a la inoculación de diazótrofas. Revisión
Contribution of forage grasses to biological nitrogen fixation and their response to diazotroph inoculation. Review
Dania Fonseca López, Nelson Vivas Quila, Raúl Cuervo Mulet, Carlos Eduardo Rodríguez Molano………....…………....…………....….……....……......................................................................................................… 446
NOTAS DE INVESTIGACIÓN / TECHNICAL NOTES

Frecuencia de seropositividad contra el circovirus porcino tipo 2 (PCV2) en el área metropolitana de Monterrey, Nuevo León y su área periférica
Frequency of seropositivity against porcine circovirus type 2 (PCV2) in the metropolitan area of Monterrey, Nuevo León, and its peripheral area
José Pablo Villarreal-Villarreal, César Dávila-Mar�nez, Heidi Giselle Rodríguez-Ramírez.…………....…………....…………....…………....….….......….......….......….......….......….......….......…..........…….............…….........… 462
Prevalencia e intensidad de virosis de abejas melíferas (Apis mellifera) en seis regiones del estado de Jalisco, México
Prevalence and infection intensity of honey bee (Apis mellifera) viral diseases in six regions of the state of Jalisco, Mexico
Ana Karen Ramos-Cuellar, Álvaro De la Mora, Francisca Contreras-Escareño, Nuria Morfin, José María Tapia-González,
José Octavio Macías-Macías, Ta�ana Petukhova, Adriana Correa-Benítez, Ernesto Guzman-Novoa.….......….........…...…….................................................................................................................................. 471
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 2, pp. 249-482, ABRIL-JUNIO-2024

RMCP Vol. 15 Núm. 2 (2024) : Abril-Junio (Versión en Español)

Cargado por

Información del documento

Derechos de autor

Formatos disponibles

Compartir este documento

Compartir o incrustar documentos

Opciones para compartir

¿Le pareció útil este documento?

¿Este contenido es inapropiado?

Copyright:

Formatos disponibles

RMCP Vol. 15 Núm. 2 (2024) : Abril-Junio (Versión en Español)

Cargado por

Copyright:

Formatos disponibles

Edición Bilingüe

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 2, pp. 249-482, ABRIL-JUNIO-2024

TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera

VISITE NUESTRA PÁGINA EN INTERNET

REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 15 No. 2 ABRIL-JUNIO-2024

Estudio de la Estructura y Diversidad genética de ganado Holstein del sistema familiar

Efecto de diferentes protocolos de castración en indicadores productivos de cerdos:

Acumulación de materia seca, rendimiento y calidad nutricional del forraje de híbridos

Análisis por microscopía electrónica y difracción de rayos X de enterolitos de equinos en

Prevalencia y factores de riesgo asociados a Cryptosporidium spp. en bovinos de leche

Un efecto novedoso del extracto acuoso de semillas de Pimpinella anisum sobre

Conocimiento socio-ecológico de la actividad apícola en la Costa Chica de Guerrero,

Prevalencia de Fasciola hepatica y Calicophoron spp. en vacunos de crianza extensiva

Lenteja de agua (Lemna minor): potencial alimentario y ambiental. Revisión

Contribución de gramíneas forrajeras a la fijación biológica de nitrógeno y su respuesta

Frecuencia de seropositividad contra el circovirus porcino tipo 2 (PCV2) en el área

Prevalencia e intensidad de virosis de abejas melíferas (Apis mellifera) en seis regiones

INSTRUCTIONS FOR AUTHORS

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific Title page

VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of

Estudio de la Estructura y Diversidad genética de ganado Holstein del

Felipe de Jesús Ruiz-López a

José Luis Romano-Muñoz a

*Autor de correspondencia: garcia.adriana@inifap.gob.mx

CP, ROH y consanguinidad se realizaron con SVS-v7.6.8. El análisis de mezclas mostró

Palabras clave: Diversidad genética, Huellas de selección, Consanguinidad, Sistema de

La industria lechera de ganado bovino en México produjo alrededor de 11,489 millones de

El uso de la información genómica ha permitido describir la estructura de las poblaciones

son el resultado del cruzamiento entre individuos emparentados(5), provenientes de

Se utilizaron 270 genotipos de vacas Holstein, elegidas al azar de la población presente en

Para conocer la estructura y principales orígenes poblacionales, se realizó un análisis de

Las huellas de selección se detectaron a través de la pérdida de variación genética, empleando

Para el cálculo del coeficiente de consanguinidad por corridas (FROH) se utilizó la

Adicionalmente se realizó el cálculo del coeficiente de consanguinidad a través de

En el análisis de mezclas, el valor que mejor definió el número de poblaciones ancestrales

Figura 2: Análisis de componentes principales de la población del sistema familiar con

Cuadro 1: Número y porcentaje de corridas de homocigosidad (ROH) únicas y ROH

Tipo de ROH Longitud Número de ROH Porcentaje

Únicas - 5,628 35.86

transferencia de embriones (ET). En ganado lechero, la intensidad de selección es muy alta

Cuadro 2: Frecuencia de corridas de homocigosidad (ROH) en distintas longitudes

Longitud (Mb) Cantidad Porcentaje

El coeficiente de consanguinidad (FROH) promedio en la población fue de 0.59 ± 0.53 %

cantidad de ROH encontradas y la corta longitud promedio. Estos valores se encontraron

Figura 3: Porcentajes de consanguinidad genómica (FROH) por número de lactación al

Figura 4: Porcentaje del cromosoma cubierto por corridas de homocigosidad (ROH)

Figura 5: Porcentaje de corridas de homocigosidad (ROH) en cada cromosoma

De acuerdo con la frecuencia de las ROH repetidas en la población, sólo 35 se encontraron

Cuadro 3: Anotaciones en el genoma encontradas en las regiones donde se detectaron las

Agradecimientos y fuente financiadora

Proyecto financiado por INIFAP-CENIDFyMA con el nombre “Desarrollo de una estrategia

Los autores declaran que no existen conflictos de interés.

2. Sainz-Sánchez PA, López-González F, Estrada-Flores JG, Martínez-García CG, Arriaga-

3. Villamar AL, Oliveira CE. Situación actual y perspectiva de la producción de leche de

4. Ceballos FC, Hazelhurst S, Ramsay M. Assessing runs of Homozygosity: a comparison of

9. Moravčíková N, Kasarda R, Kadlečík O, Trakovická A, Halo M, Candrák, J. Runs of

11. Ferenčaković M, Hamzić E, Gredler B, Solberg TR, Klemetsdal G, Curik I, et al.

12. Gurgul A, Szmatoła T, Topolski P, Jasielczuk I, Żukowski K, Bugno-Poniewierska M.

13. Qanbari S, Simianer H. Mapping signatures of positive selection in the genome of

18. Alexander DH, Novembre J, Lange K. Fast model-based estimation of ancestry in

19. Li N, Stephens M. Modeling linkage disequilibrium and identifying recombination

21. Ferenčaković M, Sölkner J, Curik I. Estimating autozygosity from high-throughput

24. Cortes-Hernández JG, Ruiz-López FJ, Vásquez-Peláez CG, García-Ruiz A. Runs of

27. Mcquillan R, Leutenegger A, Abdel-rahman R, Franklin CS, Pericic M, Barac-lauc, et