RMCP Vol. 15 Núm. 1 (2024) : Enero-Marzo (Versión en Español)

Edición Bilingüe
Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 1, pp. 1-248, ENERO-MARZO-2024
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 1, pp. 1-248, ENERO-MARZO-2024

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 15 Numero 1, Enero-Marzo
2024. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada
por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP).
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Editor responsable: Arturo García Fraustro Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número
04-2022-033116571100-102, ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del
Derecho de Autor (INDAUTOR).
Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Campo
Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454.
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en enero de 2024.
Granja avícola de producción de huevo en el
sector Tierra Dura, provincia Espaillat,
República Dominicana
Autor: Joel Alex Tamara DIRECTORIO
FUNDADOR
John A. Pino
EDITOR EN JEFE EDITORES ADJUNTOS
Arturo García Fraustro Oscar L. Rodríguez Rivera
Alfonso Arias Medina
EDITORES POR DISCIPLINA
Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México
Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México
Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y
Tabasco, México Zootecnia, UNAM, México
Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown, Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina
Estados Unidos Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México
Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y
Querétaro, México Zootecnia, UNAM, México
Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de
Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora Química. UADY
URN, México Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México
Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia.
URN, México Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México
Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México
Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma
Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México Metropolitana-Xochimilco, México
Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID
Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida Salud Animal e Inocuidad, México
Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado
Dra. Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma
Estado de Hidalgo, México Chapingo, México
Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma
Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Metropolitana Xochimilco, México
Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México
Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México
Investigaciones Agrícolas, España Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados,
Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México México
Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México Dra. Itzel Amaro Estrada, INIFAP, México
Dr. Jorge Alberto López García, INIFAP, México
Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de
Baja California, México
TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera
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I
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II
REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 15 No. 1 ENERO-MARZO-2024
CONTENIDO
Contents
ARTÍCULOS
Articles
Pág.
Generación de nuevas ecuaciones para estimar la biomasa aérea a partir de variables

morfológicas obtenidas de pastos en agostaderos de Nuevo León, México
Generation of new equations to estimate aerial biomass based on morphological variables obtained
from grasses in rangelands of Nuevo León, Mexico
Juan Emmanuel Segura Carmona, José Israel Yerena Yamallel, Hugo Bernal Barragán, Eduardo
Alanís Rodríguez, Luis Gerardo Cuéllar Rodríguez, Javier Jiménez Pérez .......................................1
Índice de área foliar e indicadores de productividad forrajera de Lotus corniculatus L.

en diferentes contenidos de humedad del suelo y estaciones del año
Leaf area index and forage productivity indicators of Lotus corniculatus L. at different soil moisture
contents and seasons of the year
Aurelio Pedroza Sandoval, Sahara Xolocotzi Acoltzi, Ricardo Trejo Calzada, Gabino García de los
Santos, Perpetuo Álvarez Vázquez, Jesús Guadalupe Arreola Ávila ...................…….....................17
Microsilages elephant grass BRS Capiaçu added with commercial microbial consortium
on different days of regrowth
Microensilados de pasto elefante BRS Capiaçu adicionados con consorcio microbiano comercial en
diferentes días de rebrote
Allan Stênio da Silva Santos, Daniel Louçana da Costa Araújo, Ivone Rodrigues da Silva, Matheus
Sousa Araújo, Arnaud Azevêdo Alves, Henrique Nunes Parente, Maria Elizabete de Oliveira, João
Batista Lopes. ........................................................................................................................32
Agronomic performance of palisade grass under different doses of liquid blood waste
and chemical composition of soil
Comportamiento agronómico del pasto insurgente bajo diferentes dosis de residuos sanguíneos
líquidos y composición química del suelo
Marcello Hungria Rodrigues, Clarice Backes, Alessandro José Marques Santos, Lucas Matheus
Rodrigues, Arthur Gabriel Teodoro, Cinthya Cristina Fernandes de Resende, Adriana Aparecida
Ribon, Pedro Rogerio Giongo, Patrick Bezerra Fernandes, Ana Beatriz Graciano da Costa..............49
III
Efecto de aceites esenciales sobre la producción de metano en la fermentación in vitro
de pasto llanero
Effect of essential oils on the production of methane in the in vitro fermentation of Koronivia grass
Paulino Sánchez-Santillán, Luis Antonio Saavedra-Jiménez, Nicolás Torres-Salado, Jerónimo
Herrera-Pérez, Marco Antonio Ayala-Monter..............................................................................69
Effect of the administration of intraruminal selenium boluses in goat kids on

biomarkers of oxidative stress in plasma
Efecto de la administración de bolos intrarruminales de selenio en cabritos sobre biomarcadores de
estrés oxidativo en plasma
Gabriela Rodríguez Patiño, Víctor Manuel Díaz Sánchez, J. Efrén Ramírez Bribiesca, Arturo Aguirre
Gómez, Alma Luisa Revilla Vázquez, Patricia Ramírez Noguera, Jorge Luis Tórtora Pérez, Raquel
López Arellano. ...............................................................................................……........………..83
Prevalencia e intensidad de varroosis y nosemosis de las abejas melíferas ( Apis

mellifera) en seis regiones del estado de Jalisco, México
Prevalence and intensity of varroosis and nosemosis of honey bees (Apis mellifera) in six regions of
the state of Jalisco, Mexico
Ana K. Ramos-Cuellar, Álvaro De la Mora, Francisca Contreras-Escareño, Nuria Morfin, José M.
Tapia-González, José O. Macías-Macías, Tatiana Petukhova, Adriana Correa-Benítez, Ernesto
Guzman-Novoa ......................................................................................………..................…….98
Relación entre el desarrollo corporal y la respuesta reproductiva de vaquillas a

protocolos de sincronización de estros en el sistema lechero de pequeña escala
Relationship between body development and reproductive response of heifers to estrus
synchronization protocols in the small-scale dairy system
Eliab Estrada-Cortés, Fernando Villaseñor-González, Héctor Raymundo Vera-Ávila, Héctor Jiménez-
Severiano, Eugenio Villagómez-Amezcua Manjarrez, Mario Alfredo Espinosa-Martínez ................115
The effect of age, sex and postmortem aging on meat quality traits and biochemical
profile of different muscles from Brangus cattle
El efecto de la edad, el sexo y la maduración post mortem sobre la calidad de la carne y el perfil
bioquímico de músculos de bovinos Brangus
Julieta Fernández Madero, Laura Pouzo, Darío Pighín, Jorge Alejandro Navarro, Fernando Ailán,
César Federico Guzmán, Enrique Paván ..................................................................................130
Construcción y validación de cuestionarios para evaluar el riesgo de los antibióticos

veterinarios en el consumo de huevo e impacto en la seguridad alimentaria
Construction and validation of questionnaires to assess the risk of veterinary antibiotics in egg
consumption and their impact on food safety
Eriberto Joel Tejada Rodríguez, Andrea Arreguín.........................................................……..……149
Estudio del impacto de las ganaderías de bovino de lidia en la dehesa española

Study of the impact of fighting cattle farms in the Spanish dehesa
José Manuel Sanes, Juan Seva, María Jesús Gamón, Inmaculada Torrego, Eliana Abellán ..........176
IV
Análisis in silico de genes diana de miRNAs posiblemente inducidos por la infección
con tuberculosis
In silico analysis of miRNA target genes possibly induced by tuberculosis infection
Elba Rodríguez-Hernández, Laura Itzel Quintas-Granados, Feliciano Milian Suazo, Ana María Anaya
Escalera ...............................................................................................................................192
REVISIONES DE LITERATURA
Reviews
El sistema alfalfilla-Sinorhizobium meliloti como interacción útil para la fijación de

nitrógeno y mejorador de suelo. Revisión
The sweet clover-Sinorhizobium meliloti system as a useful interaction for nitrogen fixation and
as a soil improver. Review
Gabriel Gallegos Morales, Omar Jiménez Pérez, Juan Manuel Sánchez Yañes, Perpetuo Álvarez
Vázquez, Francisco Castillo Castillo .........................................................................................208
Principales componentes bioactivos y propiedades terapéuticas del veneno de abeja

(Apis mellifera L.). Revisión
Main bioactive components and therapeutic properties of bee ( Apis mellifera L.) venom. Review
Karla Itzél Alcalá-Escamilla, Yolanda Beatriz Moguel-Ordóñez ....................................................230
V
Actualización: octubre, 2023
NOTAS AL AUTOR
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y
completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres 5 cuadros.
categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de
6. Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que
investigación y Revisiones bibliográficas.
se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán
Los autores interesados en publicar en esta revista contener los componentes que a continuación se
deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, empezando cada uno de ellos en página
indican, los cuales, en términos generales, están de aparte.
acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Página del título
Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Resumen en español
Panam 1989;107:422-437. Resumen en inglés
Texto
1. Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán
Agradecimientos y conflicto de interés
si están basados en pruebas de rutina, ni datos
experimentales sin estudio estadístico cuando éste Literatura citada
sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos
que previamente hayan sido publicados condensados 7. Página del Título. Solamente debe contener el título
o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así
Congresos (a excepción de Resúmenes). como el título traducido al idioma inglés. En el
manuscrito no se debe incluir información como
2. Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un
nombres de autores, departamentos, instituciones,
Comité Científico Editorial, conformado por Pares de
direcciones de correspondencia, etc., ya que estos
la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el
datos tendrán que ser registrados durante el proceso
nombre e Institución de los autores proponentes. El
de captura de la solicitud en la plataforma del OJS
Editor notificará al autor la fecha de recepción de su
(revisar el Instrucctivo para envío de artículos en la
trabajo.
dirección: http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx.
3. El manuscrito deberá someterse a través del portal de
8. Resumen en español. En la segunda página se debe
la Revista en la dirección electrónica:
incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando
él se indicarán los propósitos del estudio o
el “Instructivo para envío de artículos en la
investigación; los procedimientos básicos y la
página dela Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”.
metodología empleada; los resultados más
Para su elaboración se utilizará el procesador de
importantes encontrados, y de ser posible, su
Microsoft Word, con letra Times New Roman a 12
significación estadística y las conclusiones principales.
puntos, a doble espacio. Asimismo, se deberán llenar
A continuación del resumen, en punto y aparte,
los formatos de postulación, carta de originalidad y no
agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o
duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la
frases cortas clave que ayuden a los indizadores a
revista.
clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con
4. Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el el resumen.
trabajo de los revisores, todos los renglones de cada
9. Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en
página deben estar numerados de manera continua a
inglés y a continuación redactar el “abstract” con las
lo largo de todo el documento; asimismo cada página
mismas instrucciones que se señalaron para el
debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones
resumen en español. Al final en punto y aparte, se
y gráficas.
deberán escribir las correspondientes palabras clave
5. Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 (“keywords”).
cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título,
10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican
y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de
en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo
ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de
siguiente:
investigación tendrán una extensión máxima de 15
cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones
VI
texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben
a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos
identificar mediante números arábigos entre
originales derivados de resultados parciales o finales
paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite
de investigaciones. El texto del Artículo científico se
hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el
divide en secciones que llevan estos
texto el nombre de los autores de las referencias.
encabezamientos:
Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como
Introducción Material referencias; las “observaciones inéditas” y las
y MétodosResultados “comunicaciones personales” no deben usarse como
Discusión referencias, aunque pueden insertarse en el texto
Conclusiones e implicaciones (entre paréntesis).
Literatura citada
Reglas básicas para la Literatura citada
En los artículos largos puede ser necesario agregar Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las
subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer iniciales, empezando por el apellido paterno, luego
más claro el contenido, tanto en Material y métodos como iniciales del materno y nombre(s). En caso de
en las secciones de Resultados y de Discusión, las apellidos compuestos se debe poner un guión entre
cuales también pueden presentarse como una sola ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de
sección. un autor no se debe poner ningún signo de
b) Notas de investigación. Consisten en puntuación, ni separación; después de cada autor sólo
modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos se debe poner una coma, después del último autor se
de interés especial, preliminares de trabajos o debe poner unpunto.
investigaciones limitadas, descripción de nuevas El título del trabajo se debe escribir completo (en su
variedades de pastos; así como resultados de idioma original) luego el título abreviado de la revista
investigación que a juicio de los editores deban así ser donde se publicó, sin ningún signo de puntuación;
publicados. El texto contendrá la misma información inmediatamente después el año de la publicación,
del método experimental señalado en el inciso a), luego el número del volumen, seguido del número
pero su redacción será corrida del principio al final del (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número
trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los de páginas (esto en caso de artículo ordinario de
subtítulos, sino que se redacte en forma continua y revista).
coherente.
Puede incluir en la lista de referencias, los artículos
c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el
aceptados, aunque todavía no se publiquen; indique la
tratamiento y exposición de un tema o tópico de
revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).
relevante actualidad e importancia; su finalidad es la
de resumir, analizar y discutir, así como poner a En el caso de libros de un solo autor (o más de uno,
disposición del lector información ya publicada sobre pero todos responsables del contenido total del libro),
un tema específico. El texto se divide en: después del o los nombres, se debe indicar el título
Introducción, y las secciones que correspondan al del libro, el número de la edición, el país, la casa
desarrollo del tema en cuestión. editorial y el año.
11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre Cuando se trate del capítulo de un libro de varios
que corresponda, se deben especificar las autores, se debe poner el nombre del autor del
colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales
capítulo, luego el título del capítulo, después el
como a) la ayuda técnica recibida; b) el
nombre de los editores y el título del libro, seguido del
agradecimiento por el apoyo financiero y material,
país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el
especificando la índole del mismo; c) las relaciones
capítulo.
financieras que pudieran suscitar un conflicto de
intereses. Las personas que colaboraron pueden ser En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del
citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el
colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el
“revisión crítica de la propuesta para el estudio”, nombre de la ciudad, estado y en su caso país,
“recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de
los autores deberán mencionar si existe algún la escuela), y finalmente el año.
conflicto de interés.
12. Literatura citada. Numere las referencias
consecutivamente en el orden en que se mencionan
por primera vez en el texto. Las referencias en el
VII
Autor de capítulo.
Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a
continuación: IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor.
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield,
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.
Revistas
Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el Memorias de reuniones.
nombre de todos los autores cuando sean seis o X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
los seis primeros y agregue “et al.”). Tercera reunión anual del centro de investigaciones
I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa forestales y agropecuarias del estado de Veracruz.
o proteína de escape ruminal en el comportamiento Veracruz. 1990:51-56.
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Sólo número sin indicar volumen. alimentadas con melaza en la dieta durante la
inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión
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No se indica el autor. Tesis.
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XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level km kilómetro (s)
on milk production, body weight change, feed L litro (s)
conversion and postpartum oestrus of crossbred log logaritmo decimal
lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci Mcal megacaloría (s)
2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. MJ megajoule (s)
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2003. msnm metros sobre el nivel del mar
13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible µg microgramo (s)
que sean pocos, concisos, contando con los datos µl microlitro (s)
necesarios para que sean autosuficientes, que se µm micrómetro (s)(micra(s))
entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. mg miligramo (s)
Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos ml mililitro (s)
convencionales. mm milímetro (s)
14 Versión final. Es el documento en el cual los autores min minuto (s)
ya integraron las correcciones y modificaciones ng nanogramo (s)
indicadas por el Comité Revisor. Se les enviará a los P probabilidad (estadística)
autores un instructivo que contendrá los puntos p página
esenciales para su correcta elaboración. Las PC proteína cruda
fotografías e imágenes deberán estar en formato jpg
PCR reacción en cadena de la polimerasa
(o compatible) con al menos 300 dpi de resolución.
Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o pp páginas
tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. ppm partes por millón
Los cuadros no deberán contener ninguna línea % por ciento (con número)
vertical, y las horizontales solamente las que delimitan rpm revoluciones por minuto
los encabezados de columna, y la línea al final del seg segundo (s)
cuadro. t tonelada (s)
15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para TND total de nutrientes digestibles
su traducción al idioma inglés o español, según UA unidad animal
corresponda. Si los autores lo consideran conveniente UI unidades internacionales
podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas. vs versus
16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de xg gravedades
Investigación, siempre y cuando se ajusten a las Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis
normas de esta revista. inmediatamente después de la(s) palabra(s)
17. Los trabajos no aceptados para su publicación se completa(s).
regresarán al autor, con un anexo en el que se
19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se
explicarán los motivos por los que se rechaza o las
deben escribir en cursivas.
modificaciones que deberán hacerse para ser
reevaluados.
18.
IX
Updated: October, 2023
INSTRUCTIONS FOR AUTHORS
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific Title page

journal published in a bilingual format (Spanish and Abstract
English) which carries three types of papers: Research Text
Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested Acknowledgments and conflict of interest
in publishing in this journal, should follow the below- Literature cited
mentioned directives which are based on those set down
by the International Committee of Medical Journal Editors
(ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 7. Title page. It should only contain the title of the
work, which should be concise but informative; as well
1. Only original unpublished works will be accepted. as the title translated into English language. In the
Manuscripts based on routine tests, will not be manuscript is not necessary information as names of
accepted. All experimental data must be subjected to authors, departments, institutions and
statistical analysis. Papers previously published correspondence addresses, etc.; as these data will
condensed or in extenso in a Congress or any other have to be registered during the capture of the
type of Meeting will not be accepted (except for application process on the OJS platform
Abstracts). (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).
2. All contributions will be peer reviewed by a scientific 8. Abstract. On the second page a summary of no more
editorial committee, composed of experts who ignore than 250 words should be included. This abstract
the name of the authors. The Editor will notify the should start with a clear statement of the objectives
and must include basic procedures and methodology.
author the date of manuscript receipt.
The more significant results and their statistical value
3. Papers will be submitted in the Web site and the main conclusions should be elaborated briefly.
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the At the end of the abstract, and on a separate line, a
“Guide for submit articles in the Web site of the list of up to 10 key words or short phrases that best
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Manuscripts describe the nature of the research should be stated.
should be prepared, typed in a 12 points font at 9. Text. The three categories of articles which are
double space (including the abstract and tables), At published in Revista Mexicana de Ciencias
the time of submission a signed agreement co-author Pecuarias are the following:
letter should enclosed as complementary file; co-
authors at different institutions can mail this form a) Research Articles. They should originate in primary
independently. The corresponding author should be works and may show partial or final results of
research. The text of the article must include the
indicated together with his address (a post office box
following parts:
will not be accepted), telephone and Email.
Introduction
4. To facilitate peer review all pages should be numbered
Materials and Methods
consecutively, including tables, illustrations and
Results
graphics, and the lines of each page should be
Discussion
numbered as well.
Conclusions and implications
5. Research articles will not exceed 20 double spaced Literature cited
pages, without including Title page and Tables and In lengthy articles, it may be necessary to add other
Figures (8 maximum and be included in the text). sections to make the content clearer. Results and
Technical notes will have a maximum extension of 15 Discussion can be shown as a single section if
pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not considered appropriate.
exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.
b) Technical Notes. They should be brief and be
6. Manuscripts of all three type of articles published in evidence for technical changes, reports of clinical
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should cases of special interest, complete description of a
contain the following sections, and each one should limited investigation, or research results which
begin on a separate page. should be published as a note in the opinion
of the editors. The text will contain the same
X
information presented in the sections of t he e. When a reference is made of a chapter of book
research article but without section titles. written by several authors; the name of the author(s)
of the chapter should be quoted, followed by the title
c) Reviews. The purpose of these papers is to
summarize, analyze and discuss an outstanding topic. of the chapter, the editors and the title of the book,
The text of these articles should include the following the country, the printing house, the year, and the
sections: Introduction, and as many sections as initial and final pages.
needed that relate to the description of the topic in f. In the case of a thesis, references should be
question. made of the author’s name, the title of the research,
10. Acknowledgements. Whenever appropriate, the degree obtained, followed by the name of the City,
collaborations that need recognition should be State, and Country, the University (not the school),
specified: a) Acknowledgement of technical support; and finally the year.
b) Financial and material support, specifying its
nature; and c) Financial relationships that could be the Examples
source of a conflict of interest.
The style of the following examples, which are partly
People which collaborated in the article may be based on the format the National Library of Medicine
named, adding their function or contribution; for of the United States employs in its Index Medicus,
example: “scientific advisor”, “critical review”, “data should be taken as a model.
collection”, etc.
11. Literature cited. All references should be quoted in
their original language. They should be numbered Journals
consecutively in the order in which they are first
Standard journal article (List the first six authors
mentioned in the text. Text, tables and figure
followed by et al.)
references should be identified by means of Arabic
numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa
text the name of the authors. Abstain from using o proteína de escape ruminal en el comportamiento
abstracts as references. Also, “unpublished de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx
observations” and “personal communications” should 1998;36(1):35-48.
not be used as references, although they can be
inserted in the text (inside brackets). Issue with no volume
Key rules for references II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis,
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in
a. The names of the authors should be quoted
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
beginning with the last name spelt with initial capitals,
Rec 1988;(122):6-10.
followed by the initials of the first and middle name(s).
In the presence of compound last names, add a dash III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the
between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any use of artificial insemination in developing countries.
punctuation sign, nor separation between the initials World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.
of an author; separate each author with a comma,
even after the last but one. No author given
b. The title of the paper should be written in full,
IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J
followed by the abbreviated title of the journal without
1994;84:15.
any punctuation sign; then the year of the publication,
after that the number of the volume, followed by the
number (in brackets) of the journal and finally the Journal supplement
number of pages (this in the event of ordinary article). V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett
c. Accepted articles, even if still not published, can SE. Body composition at puberty in beef heifers as
be included in the list of references, as long as the influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim
journal is specified and followed by “in press” (in Sci 1998;71(Suppl 1):205.
brackets). Organization, as author
d. In the case of a single author’s book (or more
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand.
than one, but all responsible for the book’s contents),
Clinical exercise stress testing. Safety and
the title of the book should be indicated after the
performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-
names(s), the number of the edition, the country, the
printing house and the year. 284.
XI
In press XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed.
Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of
Chemists. 1990.
herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in
press] 2000. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
Books and other monographs
XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
Author(s) Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of

Electronic publications
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980. XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type
on growth performance and feeding patterns in
Chapter in a book growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813.
http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.
IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Accesed Jul 30, 2003.
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield,
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179. XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas
para estimar la degradación de proteína y materia
Conference paper orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes
en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134.
X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217
de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003.
Tercera reunión anual del centro de investigaciones
forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding
Veracruz. 1990:51-56. level on milk production, body weight change, feed
XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. conversion and postpartum oestrus of crossbred
Concentración de insulina plasmática en cerdas lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci
alimentadas con melaza en la dieta durante la 2002;27(2-3):331-338.
inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión http://www.sciencedirect.com/science/journal/030
nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 16226. Accesed Sep 12, 2003.
1998:13.
12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable
XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic that they should be few, brief and having the
animals: strategies for conservation and necessary data so they could be understood without
development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX reading the text. Explanatory material should be
Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in placed in footnotes, using conventional symbols.
genetic improvement of farm animals. USDA.
1996:13. 13. Final version. This is the document in which the
authors have already integrated the corrections and
Thesis modifications indicated by the Review Committee. The
works will have to be elaborated with Microsoft Word.
XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis
y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una Photographs and images must be in jpg (or
zona endémica [tesis maestría]. México, DF: compatible) format with at least 300 dpi resolution.
Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. Photographs, images, graphs, charts or tables must
be included in the same text file. The boxes should
XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid not contain any vertical lines, and the horizontal ones
oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: only those that delimit the column headings, and the
University of California; 1965.
line at the end of the box.
Organization as author
14. Once accepted, the final version will be translated into
XV) NRC. National Research Council. The nutrient Spanish or English, although authors should feel free
requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, to send the final version in both languages. No
DC, USA: National Academy Press; 1984. charges will be made for style or translation services.
XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y 15. Thesis will be published as a Research Article or as a
Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para Technical Note, according to these guidelines.
la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas
responsables de establecimientos destinados al 16. Manuscripts not accepted for publication will be
sacrificio de animales. México. 1996. returned to the author together with a note explaining
XII
the cause for rejection, or suggesting changes which ml milliliter (s)
should be made for re-assessment. mm millimeter (s)
min minute (s)
17. List of abbreviations:
ng nanogram (s)
cal calorie (s) P probability (statistic)
cm centimeter (s) p page
°C degree Celsius CP crude protein
DL50 lethal dose 50% PCR polymerase chain reaction
g gram (s) pp pages
ha hectare (s) ppm parts per million
h hour (s) % percent (with number)
i.m. intramuscular (..ly) rpm revolutions per minute
i.v. intravenous (..ly) sec second (s)
J joule (s) t metric ton (s)
kg kilogram (s) TDN total digestible nutrients
km kilometer (s) AU animal unit
L liter (s) IU international units
log decimal logarithm vs versus
Mcal mega calorie (s) xg gravidity
MJ mega joule (s)
The full term for which an abbreviation stands should
m meter (s)
precede its first use in the text.
µl micro liter (s)
µm micro meter (s) 18. Scientific names and other Latin terms should be
written in italics.
mg milligram (s)
XIII
https://doi.org/10.22319/rmcp.v15i1.6457
Artículo
Generación de nuevas ecuaciones para estimar la biomasa aérea a partir

de variables morfológicas obtenidas de pastos en agostaderos de Nuevo
León, México
Juan Emmanuel Segura Carmonaa
José Israel Yerena Yamallel a*
Hugo Bernal Barragán b
Eduardo Alanís Rodríguez a
Luis Gerardo Cuéllar Rodríguez a
Javier Jiménez Pérez a
a
Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de Ciencias Forestales. Kilómetro 145,
Carretera nacional 85, Linares, N.L. México.
b
Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de Agronomía. México.
* Autor de correspondencia: israel.yerena@gmail.com
Resumen:
La estimación de biomasa aérea de pastos contribuye a realizar un manejo eficiente y

sostenible de los agostaderos. El objetivo del presente estudio fue generar nuevas ecuaciones
para estimar la biomasa aérea de pastos presentes en agostaderos, en Nuevo León, México,
basado en datos colectados del total (n=745) de los individuos de las cinco especies de pastos:
Cenchrus ciliaris Linnaeus, Pappophorum bicolor Fourn, Aristida purpurea Nutt, Tridens
texanus Watson y Paspalum pubiflorum Fourn presentes en las parcelas de muestreo.
Utilizando la altura máxima y la de los tallos vegetativos, los diámetros aéreo, basal y
comprimido, y volúmenes medidos en cada uno de los individuos colectados, se generaron
ecuaciones lineales (stepwise) y no lineales, para estimar la biomasa aérea (base materia seca)
1
Rev Mex Cienc Pecu 2024;15(1):1-16
de los pastos cortados a ras de suelo. Se seleccionaron seis ecuaciones generales con el mejor
ajuste estadístico para el total de las especies colectadas. La ecuación general III tuvo los
mejores valores de R2=0.88 y AIC=3079, utilizando las cinco variables evaluadas. La
ecuación general IV estimó con R2=0.86 y AIC= 3530, utilizando solo la variable de diámetro
comprimido. Las ecuaciones específicas seleccionadas estimaron la biomasa aérea de los
pastos Cenchrus ciliaris (R2=0.88, r=0.94), Pappophorum bicolor (R2=0.86, r=0.92),
Aristida purpurea (R2=0.92, r=0.96), Tridens texanus (R2=0.91, r=0.96), y Paspalum
pubiflorum (R2=0.93, r=0.97). Las nuevas ecuaciones son una alternativa confiable para
estimar indirectamente la biomasa aérea de los pastos de los agostaderos del noreste de
México, de forma más rápida y menos costosa que el método tradicional.
Palabras clave: Ecuaciones alométricas, Cenchrus ciliaris, Pastos nativos, Diámetro

comprimido.
Recibido: 04/05/2023
Aceptado: 25/09/2023
Introducción
Los agostaderos distribuidos alrededor del mundo cubren más del 50 % de la superficie
terrestre, y aportan biomasa que brinda un servicio ecosistémico fundamental del cual
dependen la fauna silvestre, la población y la ganadería(1,2), la principal actividad económica
en este ecosistema. En el último siglo, los agostaderos han sufrido degradación debido a
episodios de sequía y sobrepastoreo por una carga animal excesiva(3,4), por fallas en un
aprovechamiento eficiente y sostenible del agostadero para cubrir los requerimientos de
biomasa forrajera del hato ganadero(5). Por lo anterior es importante contar con estimaciones
confiables de la cantidad de forraje disponible para el ganado, que permitan hacer un uso
adecuado del forraje, evitar el sobrepastoreo y satisfacer las necesidades de los animales(6,7).
El método tradicional para estimar la producción de biomasa aérea es el de corte y pesado
del pasto, aunque este método destructivo es preciso, suele ser costoso y tardado(8,9). Además,
la distribución aleatoria de la vegetación obliga a incrementar el número de muestras
recomendada por sitio (15-20 muestras(10)), colectadas idealmente en cada estación de
crecimiento del forraje(8).
Los métodos indirectos (no destructivos, ya que no requieren cortar el pasto presente), surgen
como alternativa al tradicional (destructivo, que implica cortar y pesar el pasto presente),
para determinar la biomasa aérea de forraje en el agostadero, ya que tienen la ventaja de
lograr estimaciones de la biomasa de extensas superficies de una forma más rápida(11,12). Los
2
métodos empíricos subjetivos de estimación visual tienen la desventaja de una alta variación
en los resultados entre las personas que lo realizan en diferentes periodos de tiempo(13). Platos
o bastones graduados han sido utilizados en décadas recientes, para estimar la biomasa
forrajera en praderas con vegetación homogénea(14,15). Nuevas metodologías para la
estimación de la biomasa han sido desarrolladas mediante la utilización de imágenes
satelitales(16), imágenes de radar(17) y a través de vehículos no tripulados(18), sin embargo,
estas son realizadas principalmente en áreas de cultivo.
Los agostaderos presentan diversos tipos de vegetación, con distribución heterogénea. Por
ejemplo, en el matorral espinoso tamaulipeco (MET) predominan las especies arbustivas y
semiarbustivas, que constituyen en ocasiones más del 80 % de la composición botánica,
mientras que las especies gramíneas y otras hierbas difícilmente superan el 10 y 6 %
respectivamente(19,20). Bajo estas condiciones los modelos alométricos desarrollados a partir
de relacionar los datos de producción de biomasa obtenidos del método tradicional, con las
mediciones hechas en características morfológicas del individuo, son una buena opción para
estimar objetivamente la biomasa de los pastos. Una vez generado el modelo, la estimación
de la biomasa se puede realizar solamente midiendo las variables vegetativas necesarias, sin
necesidad de cortar las plantas(5,9).
Estudios previos al presente trabajo han sido realizados en praderas bajo condiciones de riego
y monocultivos(15,21,22). Para condiciones de agostaderos, se han publicado resultados
obtenidos en condiciones áridas de Arizona(23) y de multiespecies en Argentina(9). Existen
reportes de ecuaciones generadas específicamente para la estimación de la biomasa de ciertas
especies de pastos, tales como las reportadas a partir de 40 plantas de praderas de pasto de
C. ciliaris en el sur de Arizona, relacionando la biomasa, con el diámetro basal y la altura de
la planta(24), así como las ecuaciones generadas para A. purpurea en un estudio previo(25),
utilizando el diámetro de la planta a diferentes alturas como variables.
En Europa se desarrolló una metodología de estimación indirecta para especies de pastos(21),

que utilizó una medida denominada volumen mínimo, obtenido al juntar todos los tallos de
la planta aplicando una fuerza subjetiva, no estandarizada, hasta formar un volumen mínimo.
En el presente estudio se planteó el objetivo de generar nuevas ecuaciones para estimar a

partir de la medición de sus variables morfológicas, la biomasa aérea de cinco especies de
pastos presentes en agostaderos de Nuevo León, México, que pudiera servir como alternativa
para reemplazar la necesidad de cortar pasto como en el método tradicional.
3
Material y métodos
El estudio se realizó en un área de 132 ha de agostaderos en el municipio de Marín, Nuevo

León (25°52'28"N; 100°03'24"O), en la que la precipitación varía entre 400 y 600 mm
anuales, y la temperatura media varía de 20 a 22 °C(26). El tipo de vegetación principal es de
matorral espinoso tamaulipeco (MET), además de contar con áreas de pastizal inducido y
agrícolas.
En Enero de 2021 se establecieron de forma aleatoria dentro del área de estudio con
vegetación propia del matorral espinoso tamaulipeco, 31 parcelas de muestreo de 100 metros
cuadrados (10 m x 10 m), y dentro de cada parcela se delimitaron cinco subparcelas de 1 m2,
en las cuales se realizó la colecta y se registró el peso (base materia seca) de todos los
individuos de pastos presentes en cada una de las 155 subparcelas evaluadas, en un diseño
similar al utilizado previamente en áreas de agostadero(27). Se colocó un cerco perimetral
alrededor de cada parcela, para evitar disturbios. Todas las parcelas se cortaron una altura de
3 a 5 cm, al inicio del estudio y en cada muestreo. El primer muestreo se llevó a cabo del 15
de junio al 15 de julio del 2021, y el segundo muestreo se realizó en otoño, del 18 de octubre
al 8 de noviembre del 2021. En ambos casos el muestreo se llevó a cabo 30 a 40 días después
de presentarse una precipitación superior a 150 mm (en el primer muestreo) y de 231 mm (en
el caso del segundo muestreo), ya que de acuerdo a estudios previos(28), la floración del pasto
Cenchrus ciliaris ocurre entre 25 y 35 días después del rebrote a consecuencia de
precipitación de 150 mm, lo que se considera como el umbral para la productividad de la
especie Cenchrus ciliaris(29) durante el verano y el otoño.
En cada subparcela se muestrearon e identificaron individualmente a nivel de género y

especie, todas las plantas de las especies de gramíneas presentes. Se utilizó un flexómetro
marca Truper® modelo pro-Lock FX-5M, para medir las variables descritas a continuación
y mostradas en la Figura 1A:
1. Altura máxima (A): distancia entre el suelo y la parte más alta de los tallos y hojas.
2. Altura de los tallos vegetativos (Atv): distancia entre el suelo y la mayor parte de las
hojas vegetativas, generalmente aquellas que no tienen espiga.
3. Diámetro basal (Db): de la circunferencia de la base de la planta.
4. Diámetro aéreo (Da): a la altura de los tallos vegetativos.
5. Utilizando un calibrador digital marca Traceable® modelo 6˝, se midió el diámetro
comprimido (Dcomp, Figura 1) a la mitad de la altura del pasto, utilizando un prototipo
experimental que, por medio de una banda retráctil, aplica una presión uniforme graduada de
2 kg en los tallos vegetativos.
6. Utilizando las variables morfológicas de la Figura 1A, se calculó la cobertura aérea
en forma circular (COBAC), cobertura aérea en forma elipsoidal (COBAE), cobertura basal
4
circular (COBBC) y cobertura basal elipsoidal (COBBE). Los volúmenes de cilindro (en sus
modalidades CIL 1 a CIL5), y cono (en modalidades CON 1 a CON5), señalados en la Figura
1B, se basaron en propuestas previas(30).
Cada una de las 745 plantas muestreadas, fue identificada, medida, y cortada con tijeras de
mano a nivel del suelo, para registrar su peso verde (g) en campo, y se almacenó en bolsa de
papel Kraft. Posteriormente las muestras se llevaron a laboratorio y secadas en una estufa de
aire forzado a 60 °C hasta llegar a peso constante, con el fin de obtener su peso seco (g),
utilizando una báscula con capacidad de 500 g con división mínima de 0.1 g (marca Torrey,
modelo Lab-500).
Figura 1: Variables medidas en las plantas de pastos (A) y formas de volúmenes estimados
(B)
A= altura; Atv= altura de tallos vegetativos; Db= diámetro basal; Dc= diámetro comprimido; Da= diámetro
aéreo.
Se identificaron, midieron y cortaron los 745 individuos encontrados en las subparcelas de

muestreo. Se colectaron las plantas de las cinco especies de pastos presentes en el área de
estudio: Cenchrus ciliaris (n= 424 individuos), Pappophorum bicolor (n= 125 individuos),
Aristida purpurea (n= 107 individuos), Tridens texanus (n= 59 individuos) y Paspalum
pubiflorum (n= 30 individuos), para la generación de ecuaciones.
Un total de 19 variables independientes (diámetro aéreo, diámetro basal, diámetro

comprimido, altura, altura de los tallos vegetativos, cobertura basal circular, cobertura basal
elíptica, cobertura aérea circular, cobertura aérea elíptica, volumen cilindro 1, volumen
cilindro 2, volumen cilindro 3, volumen cilindro 4, volumen cilindro 5, volumen cono 1,
volumen cono 2, volumen cono 3, volumen cono 4, volumen cono 5) y una variable
dependiente (biomasa medida [g MS] por individuo de las especies de pastos) fueron
5
sometidas a análisis de regresión lineal, de pasos sucesivos(9) y regresión no lineal

(logarítmico, inverso, cuadrático, cubico, potencia, exponencial) en el software IBM SPSS,
para generar ecuaciones de predicción de biomasa tanto de forma general y de forma
específica (por cada una de las cinco especies de pastos encontrados en los muestreos).
Para evaluar la calidad de la estimación de biomasa lograda con las nuevas ecuaciones
generales y específicas, se realizaron comparaciones de cada uno de los valores registrados
en el muestreo destructivo, con los valores pronosticados de cada una de las ecuaciones. Se
procedió a calcular el coeficiente de determinación de la regresión (R2)(27), el error estándar
(EE)(30), la correlación de Pearson (r)(18), la raíz del error cuadrático medio normalizado
(NRMSE)(21) y el criterio de información de Akaike (AIC)(27).
Se seleccionaron las seis ecuaciones generales desarrolladas con los mejores ajustes
estadísticos de AIC, NRMSE, R2, EE, r, para la estimación del total de las especies
colectadas, y una ecuación específica para cada una de las cinco especies de pasto registradas.
Resultados
Los pastos Cenchrus ciliaris y Paspalum pubiflorum presentaron valores superiores de

cobertura aérea y basal, diámetro aéreo y basal, peso verde y seco (P<0.05) al resto de las
especies (Cuadro 1). Cenchrus ciliaris registró un mayor valor promedio de peso seco por
individuo al de Aristida purpurea y Tridens texanus (P<0.05), mientras que Paspalum
pubiflorum y Pappophorum bicolor obtuvieron valores intermedios.
Las estimaciones de biomasa aérea calculadas con las seis nuevas ecuaciones generales
generadas en el presente estudio, tuvieron coeficientes de determinación (R2) que variaron
entre 0.77 y 0.90, mientras que el coeficiente de correlación de Pearson (r) de 0.88 a 0.94. La
raíz del error cuadrático medio normalizado (NRMSE) varió de 0.68 a 0.48 y el criterio de
información de Akaike (AIC) tomo valores de 3553 a 3079 (Cuadro 2).
6
Cuadro 1:Valores promedio de cobertura aérea, cobertura basal, diámetro aéreo, diámetro
basal, diámetro comprimido, altura máxima, altura de los tallos vegetativos, peso verde y
peso seco por individuo de cada especie en las subparcelas experimentales de 1m2
Cobertura Diámetro Altura Peso
Especie Tallos
Aérea Basal Aéreo Basal Comprimido Máxim Verde Seco
vegetativos
(cm²) (cm²) (cm) (cm) (mm) a (cm) (g) (g)
(cm)
Cenchrus
ciliaris 729ab 190a 28a 14a 19a 52a 27a 53a 22a
Pappophorum
bicolor 355bc 52bc 20bc 8bc 13abc 52a 23ab 15bcd 10ab
Aristida
purpurea 277bc 29c 17cd 6c 9bcd 45ab 20bc 7cd 5b
Tridens
texanus 208c 37bc 16cd 6c 6d 34cd 16c 5d 3b
Paspalum
pubiflorum 799a 104abc 30a 11ab 13ab 40bc 23ab 48ab 13ab
abcd
Diferentes letras dentro de la misma columna indican diferencia significativa (P<0.05).
La ecuación I es un modelo lineal, que incorpora la medida del cono 5 (Figura 1B), el cual
es calculado a partir de tres variables directas (diámetro aéreo, diámetro comprimido y altura
de los tallos vegetativos), y cuyas estimaciones tienen un R2 de 0.77, r= 0.88, NRMSE= 0.64,
AIC= 3469. Las estimaciones calculadas con la ecuación II (lineal) a partir de los datos
generados por las variables diámetro aéreo, diámetro comprimido, altura y altura de los tallos
vegetativos, tienen un R2 de 0.87, r= 0.93, NRMSE= 0.49, AIC= 3108. La ecuación III
(lineal) incorpora los datos de las cinco variables medidas para calcular estimaciones que
tienen un R2 de 0.88, r= 0.94, NRMSE= 0.48, AIC= 3079 (Figura 2A).
7
Figura 2: Regresión de los valores pronosticados y los valores observados
A) Ecuación general III (Cuadro 2). B) Ecuación general IV (diámetro comprimido). C) Ecuación específica
para Cenchrus ciliaris. D) Ecuación específica para Pappophorum bicolor (Cuadro 2). E) Ecuación específica
de Aristida purpurea. F) Ecuación específica de Tridens texanus (Cuadro 2). Todas las gráficas fueron
ajustadas a cero.
Las ecuaciones no lineales IV (R2=0.86, r= 0.88, NRMSE= 0.67, AIC= 3530; Figura 2B), V
(R2=0.89, r= 0.88, NRMSE= 0.68, AIC= 3553) y VI (0.90, r= 0.88, NRMSE= 0.67, AIC=
3530), son del modelo de potencia, y utilizan menor cantidad de variables. Las estimaciones
calculadas utilizando la ecuación IV, que utiliza el diámetro comprimido como única variable
tienen un R2=0.86, (Figura 2B). La ecuación V utiliza el cilindro 3, calculado a partir del
diámetro comprimido y de la altura de la planta, para estimar biomasa aérea de pastos con
8
R2=0.89. La ecuación VI utiliza el cilindro 5 (Figura 1B), calculado a partir del diámetro
comprimido y la altura de los tallos vegetativos para estimar biomasa aérea con R2=0.90
(Cuadro 2).
En el caso de las ecuaciones generadas específicamente para cada una de las especies de
pastos, las comparaciones entre los valores estimados y los resultados registrados
directamente de biomasa aérea arrojaron valores de R2 de 0.86 hasta 0.93. Los valores de
r(Pearson) variaron de 0.92 a 0.97. Para NRMSE se registraron valores de 0.40 a 0.24 y AIC
tomó valores de 1603 a -18 (Cuadro 2). En el caso específico de la ecuación generada para
Cenchrus ciliaris se logró un buen ajuste de los valores estimados de biomasa aérea, con R2
de 0.88, r= 0.94, NRMSE= 0.40, AIC= 1603 utilizando las cinco variables medidas (Figura
2C).
Los resultados estimados utilizando las cinco variables con la ecuación específica para la
especie Pappophorum bicolor (Cuadro 2) tuvieron un ajuste de (R2 = 0.86, r = 0.92, NRMSE
= 0.29, AIC = 287) (Figura 2D).
La información recopilada de 107 individuos de Aristida purpurea, permitió generar una

ecuación específica para esta especie de pasto (Cuadro 2), cuyas estimaciones a partir de las
cinco variables medidas tuvieron un ajuste con un coeficiente de determinación de 0.92, r=
0.96, NRMSE = 0.27, AIC = 87. (Figura 2E).
Cuadro 2: Ecuaciones alométricas generales y específicas generadas a partir de variables

morfológicas para estimar indirectamente la biomasa aérea de los pastos (g MS-1)
NRM
2
Id Ecuación R EE r SE AIC
Ecuaciones generales
I Y= 0.9648 + 0.0026CON5 0.77 10.1 0.88 0.64 3469
II Y= 2.5343 + 0.0027CON5 + 0.0139CIL3 - 0.0295COBAC 0.87 7.8 0.93 0.49 3108

+0.8253Dcomp - 0.2595Atv + 0.0002CIL1
III Y= 1.2159 + 0.0032CON5 + 0.0447CIL3 - 0.0421COBAC 0.88 7.5 0.94 0.48 3079
+ 0.8939Dcomp - 0.3478Atv + 0.0003CIL1 - 0.0253CON2
+ 0.5790Db + 0.0084CIL2
IV Y= 0.1213 * Dcomp1.6818 0.86 0.4 0.88 0.67 3530
V Y= 0.4473 * CIL30.7288 0.89 0.4 0.88 0.68 3553
VI Y= 0.8084 * CIL50.7078 0.90 0.4 0.88 0.67 3530
Ecuaciones específicas
9
C.c. Y= 0.2862 + 0.0032CON5 - 0.0753COBAC + 1.4623Dcomp 0.88 9.0 0.94 0.40 1603
- 0.0767CON4 + 0.0279CIL4+ 0.0902COBBC - 0.3257Atv
+ 0.0022CIL1- 0.0032CON1 + 0.0931CIL5
P.b. Y= 2.1060 + 0.0490CIL3 + 0.0050CON4 + 0.0002CON3 - 0.86 3.0 0.92 0.29 287
0.0050COBBE
A.p. Y= -0.6641 + 0.1138CIL5 + 0.1257Da + 0.0046CON2 - 0.92 1.5 0.96 0.27 87

0.0816COBBC + 0.1951Dcomp
T.t. Y= 0.5474 + (0.1672 * CIL3) + (-0.0012 * CIL3) + (1.18 × 0.91 0.9 0.96 0.30 -18
10-5 * CIL3)
P.p. Y= -0.0371 +(0.2744 * CIL3) + (-0.0020 * CIL3) + (6 × 10- 0.93 2.3 0.97 0.24 57
6 * CIL3)
Ecuaciones de modelo lineal= I, II, III, C.c., P.b., y A.p.; Ecuaciones de modelo potencial= IV, V y VI;
Ecuaciones de modelo cúbico= T.t. y P.p.; Y= Biomasa aérea (g MS-1); R2= Coeficiente de determinación;
EE=Error estándar; r= Coeficiente de correlación de Pearson; NRMSE= Raíz cuadrada del error cuadrático
medio normalizado; AIC= Criterio de Información de Akaike; C.c.=Cenchrus ciliaris; P.b.= Pappophorum
bicolor; A.p.= Aristida purpurea; T.t.= Tridens texanus; P.p.= Paspalum pubiflorum. Ver Figura 1 para Db,
Da, Dcomp, A, Atv, COBBE, COBBC, COBAC, CIL1, CIL2, CIL3, CIL5, CON1, CON2, CON3, CON4,
CON5. Todos los coeficientes de regresión fueron significativos (P<0.05).
La variable cilindro 3, calculada a partir de la altura de la planta y el diámetro comprimido, fue la base para
generar las ecuaciones específicas para Tridens texanus y Paspalum pubiflorum en modelo cúbico, cuyas
estimaciones tuvieron un ajuste de R2 de 0.91, r= 0.96, NRMSE= 0.30, AIC= -18 para Tridens texanus (Figura
2F) y de R2= 0.93, r= 0.97, NRMSE= 0.24, AIC= 57 para P. pubiflorum.
Discusión
Las ecuaciones lineares y polinómicas generadas en el presente estudio a partir del muestreo
de medidas vegetativas y de registros de peso de biomasa de gramíneas presentes en
agostadero, permitieron estimar la biomasa aérea de gramíneas presentes en el agostadero,
con alto grado de precisión.
Las nuevas ecuaciones alométricas generales establecidas en el presente estudio, tuvieron

valores de R2 (0.77 a 0.93) superiores a los reportados previamente (R2 de 0.25 a 0.85) para
estimaciones de ecuaciones generales para dos gramíneas y dos pseudogramíneas en los
Andes Peruanos(27). Ecuaciones alométricas generadas en Chubut, Argentina(23), evaluando
50 individuos de tres especies de gramíneas, tuvieron valores de R2 (de entre 0.72 y 0.86),
similares a las obtenidas en el presente estudio.
El número de parcelas establecidas en el presente estudio fue similar al utilizado

previamente(27), sin embargo, en el presente estudio se tuvieron parcelas de 100 m2, mientras
que en el estudio previo(27), tuvieron parcelas de 4 m2. Además, en cada una de las 31 parcelas
10
del presente estudio, se registraron los valores de composición botánica, medidas vegetativas
y biomasa de las gramíneas presentes en cinco subparcelas. Con ello se tuvo mayor
confiabilidad de las mediciones registradas y de los promedios calculados, para la generación
de las ecuaciones.
La especie C. ciliaris tuvo presencia importante en la vegetación de gramíneas observada en

el agostadero evaluado, ya que representó el 57 % del número total (n=745) de individuos
colectados y su biomasa, calculada tomando en cuenta el número de individuos y el peso
promedio de los individuos de la especie mostrados en el Cuadro 1, representó el 80 % de la
biomasa registrada en el agostadero evaluado. En las áreas evaluadas en el presente estudio,
el pasto C. ciliaris presente se estableció por dispersión natural, dejando en evidencia su alto
potencial para establecerse en los agostaderos en México(31). La especie nativa con mayor
presencia en el presente estudio fue Pappophorum bicolor, que tuvo registro de 125
individuos, es decir el 17 % del total, cuya biomasa representó solo 11 % de la biomasa total
(Cuadro 1).
El diámetro comprimido fue la variable incluida en el 100 % en las ecuaciones alométricas

generales y en el 97 % de las ecuaciones específicas, tanto para el modelo lineal como no
lineal, generadas en el presente estudio para cada especie de pasto. La altura de los tallos
vegetativos fue incluida en el 87 % de las ecuaciones generales. La variable altura de los
tallos vegetativos y la altura de la planta fueron incluidas en el 71 % de las ecuaciones
específicas. Estas variables han sido directamente relacionadas con la densidad del forraje(32).
Algunos autores(30) reportaron que en praderas con condiciones óptimas para su desarrollo,
la variable cobertura vegetal es la que mejor puede estimar indirectamente la biomasa.
Mahood et al(22), determinaron que la cobertura vegetal es un buen predictor para la
estimación de biomasa, con R2 de hasta 0.89 en comunidades vegetales de Bromus tectorum.
Una metodología de estimación indirecta implementada para especies de pastos del oeste de
Europa(21), utilizó como variable una medida denominada volumen mínimo, consistente en
juntar manualmente todos los tallos de la planta hasta formar un volumen mínimo; sin
embargo, la fuerza aplicada fue subjetiva, variando de acuerdo con la persona que realizara
la medición e incluso podría variar cuando la misma persona ejerce diferente presión por
cansancio al hacer repetidamente el muestreo. El dispositivo de compactación utilizado en el
presente trabajo aplicando la misma fuerza de compresión generó mayor certidumbre de los
resultados obtenidos.
Los valores de NRMSE calculados en cada una de las nuevas ecuaciones generadas en el
presente estudio determinan la dispersión de los datos estimados respecto a los datos
observados, siendo 0 el ajuste ideal(33). En contraste con ello, el criterio de Akaike compara
y selecciona de entre un grupo de modelos de predicción que utilizan los mismos datos
experimentales, el más adecuado para pronosticar los valores esperados en comparación con
11
los valores observados, que en este caso debería ser el modelo con el menor valor AIC(34,35).
Los valores de NRMSE y AIC son de gran utilidad en la selección de los mejores modelos.
La ecuación específica generada en el presente estudio para Cenchrus ciliaris tuvo valor de
R2= 0.87, y con ello, R2 similar al reportado en un estudio (R2 de 0.82(24)) para generar
ecuaciones alométricas relacionando la biomasa con la medición del diámetro basal y la
altura de 40 plantas de praderas de pasto de C. ciliaris en el sur de Arizona. La ecuación
generada en el presente estudio para A. purpurea resultó con un R2= 0.89, similar a los
reportados (R2 de 0.82 a 0.90) en un estudio previo(25), para la especie A. purpurea, utilizando
el diámetro de la planta a diferentes alturas. Algunos autores(30) generaron ecuaciones para
estimar biomasa aérea a partir del análisis de 93 plantas de Agropyron desertorum y
reportaron coeficientes de variación (R2 de 0.76 a 0.88) ligeramente inferiores a los del
presente estudio. Las nuevas ecuaciones generadas en este estudio son candidatas potenciales
para sustituir la fase de corte secado y pesado que se realiza en el método tradicional(36).
El desarrollo de ecuaciones alométricas con aplicación en agostadero es de suma importancia

para lograr un manejo sustentable del ecosistema(27). Estos muestreos de vegetación no
destructivos tienen ventajas con relación al tiempo y presupuesto respecto al muestreo
tradicional, y permiten además el monitoreo del crecimiento a nivel de individuo(21,37).
Conclusiones e implicaciones
Se evaluó la importancia de 19 variables relacionadas con las características morfológicas de

pastos presentes en el agostadero para estimar la producción de biomasa aérea por planta.
Con esas informaciones se generaron 6 nuevas ecuaciones generales para cinco especies de
pasto presentes en el área de estudio, y 5 nuevas ecuaciones específicas (una para cada
especie de pasto Cenchrus ciliaris, Pappophorum bicolor, Aristida purpurea, Tridens
texanus y Paspalum pubiflorum), que estiman de manera confiable y práctica la producción
de biomasa sin destruir (cortar) la planta. Las nuevas ecuaciones que se generaron en este
estudio son una opción viable para sustituir la fase de corte de las muestras en el método
tradicional de estimación de la producción de biomasa aérea de pastos en el agostadero. El
desarrollo de ecuaciones alométricas generales (multiespecies) y específicas (para una
especie de pasto en particular) son una alternativa confiable para estimar indirectamente la
biomasa aérea de los pastos de los agostaderos del noreste de México, de forma más rápida
y menos costosa que el método tradicional.
12
Agradecimientos
Se agradece al CONAHCYT por la beca otorgada al primer autor, durante el desarrollo de

esta investigación.
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16
Artículo
Índice de área foliar e indicadores de productividad forrajera de Lotus

corniculatus L. en diferentes contenidos de humedad del suelo y
estaciones del año
Aurelio Pedroza Sandoval a
Sahara Xolocotzi Acoltzi a*
Ricardo Trejo Calzada a
Gabino García de los Santos b
Perpetuo Álvarez Vázquez c
Jesús Guadalupe Arreola Ávila a
a
Universidad Autónoma Chapingo. Unidad Regional Universitaria de Zonas Áridas.
Carretera Gómez Palacio - Ciudad Juárez, km 40. 35230, Bermejillo, Durango, México.
b
Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo. Estado de México, México.
c
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Coahuila, México.
*Autor para correspondencia: xolocotzi18@gmail.com
Resumen:
El objetivo del estudio fue evaluar la respuesta del índice de área foliar y productividad
forrajera de genotipos del trébol Lotus corniculatus bajo dos contenidos de humedad del
suelo en condiciones de malla-sombra. Se usó un diseño experimental de bloques al azar en
arreglo de parcelas divididas con tres repeticiones. Las parcelas grandes fueron los
contenidos de humedad en el suelo: óptimo (COHS: 26 % ± 1.5) y subóptimo (CSHS: 22 %
± 1.5); y las parcelas chicas las accesiones de L. corniculatus: 255301, 255305, 202700,
226792 y la variedad Estanzuela Ganador. Las variables medidas fueron el índice de área
foliar (IAF), producción de biomasa en materia seca (MS) (g planta-1), tasa de incremento de
17
forraje seco (TIFS) (g planta-1 dia-1) y relación hoja/tallo (H/T), más las variables climáticas
de temperatura (°C) y humedad relativa (%) en la malla sombra. La accesión 255305 fue la
de mejor respuesta en IAF, MS y TIFS, con valores de 3.2, 94.9 g planta-1 y 0.30 g planta-1
d-1, respectivamente, en COHS; en tanto que Estanzuela Ganador tuvo la mejor respuesta en
IAF en CSHS. No hubo diferencias (P≤0.05) entre los materiales genéticos evaluados en MS
y TIFS con valores promedios de 82.4 g planta-1 y de 0.26 g planta-1 día-1, respectivamente.
Las accesiones 255301 y 226792 fueron las de mejor relación H/T con valores de 2.9 y 2.5,
respectivamente. En general, el mejor comportamiento productivo en términos de MS se tuvo
en primavera, verano, y verano-otoño con valores de 17.5, 11.7 y 17.7 g planta-1,
respectivamente.
Palabras clave: Ganadería, Trébol forrajero, Fisiología del estrés, Área foliar, Zonas áridas.
Introducción
En México el 76.3 % del volumen de agua se destina a actividades agrícolas y pecuarias(1).

Este alto consumo hídrico se relaciona al deficiente uso en el manejo de este recurso y el
establecimiento de cultivos de altos requerimientos agua, lo cual agrava el problema de la
escasez del vital líquido en zonas áridas. En estas regiones las sequías son cada vez más
frecuentes y de mayor intensidad y su efecto es causa de pérdidas económicas en la
producción agroalimentaria con el consecuente desabasto de alimentos, menor suministro de
insumos para el sector industrial y una degradación de los agroecosistemas(2).
Adicionalmente, el cambio climático ha incrementado los eventos extremos de temperatura
y precipitación pluvial con efecto negativo en las diferentes actividades productivas, dentro
de las cuales destaca la producción de forrajes(3). Esta actividad económica es de gran
importancia en el país, con una producción nacional promedio de 30 millones 950 mil
toneladas(4), de las cuales el 26.7 % corresponde al cultivo de la alfalfa (Medicago sativa L.),
que es un cultivo de alta demanda de recursos hídricos(5).
En la Comarca Lagunera de los estados de Durango y Coahuila, México, existe un grave

problema de escasez de agua y una sobreexplotación del acuífero(1). Además, es común el
establecimiento de cultivos agrícolas de alta demanda hídrica, con un impacto negativo desde
el punto de vista económico, social y ambiental(6). Esta región, es la principal cuenca lechera
del país y la alfalfa es el principal cultivo forrajero establecido para alimentar 955,115
18
cabezas de ganado bovino estabulado(7) y, el sistema de riego tradicional por aniego para este
cultivo, genera una demanda de aproximadamente 2.0 m de lámina de riego por año(8,9).
La alta demanda de productos agroalimentarios como la leche, la baja disponibilidad del

recurso hídrico y el uso de cultivos forrajeros de baja eficiencia en el uso del agua, hace
imperante la necesidad de explorar formas de hacer más eficiente el uso del agua para fines
productivos en el sector agropecuario. El uso de cultivos alternativos a los tradicionales como
la alfalfa, que compitan en cantidad y calidad productiva con menos requerimientos hídricos,
es una alternativa viable que, con el apoyo de otras técnicas como el uso de coberturas
vegetales que reduzcan la alta tasa de evaporación, puede ayudar a mitigar el problema de la
escasez de agua(10).
Entre los cultivos forrajeros con potencial en condiciones de agricultura marginal, destacan
diferentes especies de Lotus, principalmente L. corniculatus, usada por su tolerancia al estrés
a diferentes factores ambientales adversos y es manera de mejorar la producción de forraje
en diversos países con veranos secos y marcado efecto de estacionalidad. Algunos reportes
indican que en Nueva Zelanda, Uruguay y Chile hay materiales genéticos de L. corniculatus
que han tenido un buen comportamiento de respuesta ante condiciones de déficit hídrico(11,12).
Existen diferentes variedades y accesiones genéticas de L. corniculatus que muestran alta
flexibilidad de adaptación a diferentes ambientes, como tolerancia a la sequía, inundación,
suelos ácidos y altos niveles de Al y Mn(13).
Una de las propiedades de esta especie forrajera perenne, es su alta capacidad de rebrote
después del corte o pastoreo, aunque la tasa de regeneración varía dependiendo de la variedad
y el tipo de estrés, referido a temperaturas extremas, contenido de humedad del suelo y
características físico-químicas y de fertilidad del suelo(14,15). El objetivo de este estudio fue
evaluar la capacidad de respuesta en términos de área foliar y de productividad de forraje de
diferentes accesiones y una variedad de L. corniculatus en contenido óptimo y subóptimo de
humedad del suelo bajo condiciones de malla-sombra en el norte de México.
Material y métodos
Ubicación geográfica del área de estudio
El experimento se estableció en el campo experimental de Unidad Regional Universitaria de

Zonas Áridas de la Universidad Autónoma Chapingo, en Bermejillo, Durango, México,
ubicada a 25.8° LN y 103.6° LW, con una altitud de 1,130 m. La región corresponde a un
clima seco desértico, con lluvias en verano e invierno fresco, la precipitación pluvial media
19
anual es de 258 mm y la evaporación media anual de 2,000 mm y una temperatura media

anual de 21 °C con máximas de 33.7 °C y mínimas de 7.5 °C(16).
Diseño y conducción experimental
Se usó un diseño experimental de bloques al azar en arreglo de parcelas divididas, con tres
repeticiones. Las parcelas grandes fueron dos contenidos de humedad en el suelo: óptimo
COHS (26 % ±1.5) y subóptimo CSHS (22 % ±1.5) establecidos con base en la curva de
abatimiento de humedad(17), según ecuación de regresión obtenida:
%𝐻𝑆 = 26.57 + 13.52x + 4.97X 2
Donde: %HS= porcentaje de humedad del suelo; X, es la tensión energía negativa en MPa,
considerando que la capacidad de campo (CC) y el punto de marchitez permanente (PMP)
corresponden a una tensión de energía de 0 y -1.5 MPa, respectivamente. Con base en lo
anterior se calcularon la CC y PMP que correspondieron a 26.5 % y 17.5 %, respectivamente.
Las parcelas chicas fueron cuatro accesiones y una variedad de L. corniculatus procedentes
de diferentes regiones (Cuadro 1).
Cuadro 1: Relación, procedencia de origen y hábito de crecimiento de los materiales

genéticos de Lotus corniculatus evaluados en el experimento
Código/Nombre de las Lugar de procedencia Hábito de crecimiento
accesiones/variedades
255301 Francia Semi erecto
255305 Italia Semi erecto
202700 Uruguay Erecto
226792 Canadá Semi erecto
Estanzuela Ganador Uruguay Erecto
La unidad experimental fue una planta por maceta de plástico rígido de 20 kg de capacidad,
de 35 cm de diámetro y 31.3 cm de altura. A cada maceta se le agregaron 18 kg de una mezcla
de sustrato en una proporción 50:30:20 correspondiente a suelo:composta:arena. Las
características del sustrato correspondieron a una textura franco-arenosa en proporción de
52 % arena, 26 % limo y 22 % arcilla, con un pH de 8.69, CE de 10.76 dS m-1 y densidad
aparente de 1.46 g cm-3. Dentro de la malla sombra se colocó un termómetro higrómetro
digital marca ORIA que registró la temperatura (°C) y la humedad relativa (%) diarias
durante el periodo de evaluación.
El riego se realizó cada cuatro días y los contenidos de humedad del suelo se midieron por
gravimetría, para lo cual, el peso de las macetas en el COHS se mantuvo en 23.9 kg y el de
20
CSHS en 23.0 kg. Se agregó un promedio de 0.6 L de agua por riego en ambos contenidos
de humedad, con lo cual se restablecía el COHS a 27.5 % y CSHS a 23.5 %, como límites
superiores de humedad del suelo, dejando disminuir ambos valores a 24.5 % y 20.5 %, como
límites inferiores, respectivamente. Se tuvo un margen de 3.5 % (20.5 – 17.5) como rango de
humedad aprovechable para que la planta no llegara a PMP.
Se realizaron en total de siete cortes de materia fresca, el primero en julio del 2021 y el último
en mayo del 2022, previamente tuvieron un periodo de adaptación después del trasplante de
60 días y se realizó un corte de uniformización 45 días antes del primer corte. Para la
realización de los cortes se consideraron periodos de crecimiento según las estaciones del
año y periodos intermedios: primavera-verano (P-V), verano (V), verano-otoño (V-O), otoño
(O), invierno (I), invierno-primavera (I-P) y primavera (P). El intervalo de tiempo entre
cortes fue de 45 días, a excepción de I, el cual se prolongó a 90 días debido al lento
crecimiento de la planta por la disminución de la temperatura.
Variables medidas
Se calculó el índice de área foliar, para lo cual se determinó primero el área foliar, mediante
la selección aleatoria de 10 tallos completos por planta en cada fecha de corte. Las hojas se
separaron de los tallos y fueron extendidas y fotografiadas sobre una superficie de papel
blanco y se procesaron con el programa ImageJ en cada tratamiento y repetición conforme al
diseño experimental. Posteriormente, la ecuación 1, adecuada a las condiciones del
experimento, se obtuvo el índice de área foliar(18).
𝐴𝐹∗𝑁𝑇
𝐼𝐴𝐹 = --------------(1)
𝐴𝑇
Donde: AF= área foliar de un tallo (cm2); NT= número de tallos y; AT= área total de
superficie del suelo en cm2 (área de la maceta= 962.11 cm2).
El follaje cosechado en cada fecha de corte por tratamiento se secó en una estufa de aire
forzado marca HAFO® (modelo 1600, USA) a 60° C por 24 h o hasta peso constante, el
material seco se pesó en una balanza analítica marca Shimadzu (modelo AY220M) y
determinó la producción de materia seca (MS) por cada corte.
La tasa de incremento de forraje seco (TIFS) fue el cociente entre el peso seco del forraje
cosechado y los días de crecimiento transcurridos en un período de corte y otro, mediante la
ecuación:
𝐶𝑎𝑛𝑡𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑑𝑒 𝐹𝑜𝑟𝑟𝑎𝑗𝑒 (𝑔 𝑀𝑆 𝑝𝑙𝑎𝑛𝑡𝑎−1 )
𝑇𝐼𝐹𝑆 = -------------(2)
𝐷í𝑎𝑠 𝑑𝑒 𝑐𝑟𝑒𝑐𝑖𝑚𝑖𝑒𝑛𝑡𝑜 𝑡𝑟𝑎𝑛𝑠𝑐𝑢𝑟𝑟𝑖𝑑𝑜𝑠
21
La relación hoja/tallo (H/T), se obtuvo a partir de una submuestra representativa de 10 tallos

de cada tratamiento, para lo cual se separaron los componentes hoja y tallo y se colocaron
por separado en una estufa de aire forzado marca HAFO® (modelo 1600, USA) a 60° C por
24 h. Posteriormente se calculó la relación hoja/tallo obtenido del cociente entre el peso seco
de la hoja (g MS) y el peso seco de los tallos (g MS).
Análisis de datos
La base de datos se procesó con uso del software Statistical Analysis System(19) con el cual
se realizó un análisis de varianza y prueba de rango múltiple de medias Tukey (P≤0.05) para
identificar el efecto de tratamiento. Adicionalmente se utilizó el programa Excel versión 6.0
para análisis de regresión.
Resultados y discusión
Temperatura y humedad relativa
Durante el período de junio de 2021 a mayo de 2022, se registró dentro de la malla-sombra

una temperatura media máxima de 30 °C y media mínima de 20 °C, así como una máxima
de 46.9 °C y mínima de -4.6 °C (Figura 1), con temperaturas medias y máximas por día de
16.6 a 40.1, 19.8 a 32.7, 9.8 a 37 y 4.5 a 30 °C, durante las estaciones de primavera, verano,
otoño e invierno, respectivamente. La humedad relativa media registrada osciló entre 44 y
73 %, con mínima entre 5-10 % en los meses de mayo a julio, y máxima de 100 % en el
período de lluvia en los meses de julio, agosto y septiembre, con un promedio histórico anual
de precipitación regional de 258 mm(16) que, para evitar alteraciones del contenido de
humedad del suelo en las macetas por efecto de lluvia, durante estos períodos se cubrió con
una cubierta plástica el área experimental que ocuparon las macetas.
22
Figura 1: Temperatura máxima, mínima y humedad relativa (HR) mensual registradas

durante la evaluación de diferentes materiales genéticos de L. corniculatus en condiciones
de malla-sombra de julio 2021 a mayo 2022, Bermejillo, Dgo.
Índice de área foliar
El índice de área foliar (IAF) fue significativamente mayor (P≤ 0.05) en la accesión 255305
en COHS con un valor de 4.7, siguiendo en importancia la 255301 y la variedad Estanzuela
Ganador, con valores de 4.1 y 3.7, respectivamente. En CSHS, sobresalió la variedad
Estanzuela Ganador con 3.9 y le siguieron en importancia las demás accesiones, excepto la
226792, la cual registró el valor más bajo de 2.6 (Cuadro 2). El área foliar alcanzada por una
planta durante su desarrollo define la capacidad de la cubierta vegetal para interceptar la
radiación fotosintéticamente activa, fuente primaria para el adecuado desarrollo de órganos
y tejidos(20). Como se muestra en estos resultados, el IAF fue en general ligeramente afectado
negativamente por la condición subóptima de humedad del suelo, aunque la variedad
Estanzuela Ganador, mostró un comportamiento superior al promedio del IAF logrado en las
condiciones óptimas de humedad del suelo.
23
Producción de materia seca
La producción de MS fue mayor en condiciones óptimas de humedad del suelo con un

promedio de 98 g planta-1 respecto a la condición subóptima (CSHS) que registró un
promedio de 82 g planta-1, este último sin diferencia estadística (P≤ 0.05) entre los materiales
genéticos probados en este estudio; en tanto que en COHS, la accesión 255305 fue la de
mejor respuesta con 131.8 g planta-1 (Cuadro 2). Lo anterior sugiere que la productividad de
biomasa depende directamente del contenido de humedad del suelo, y se afecta
negativamente por igual en todos los materiales genéticos de L. corniculatus al pasar a un
contenido subóptimo de humedad del suelo. Estos resultados difieren de los reportados en un
estudio de adaptabilidad del trébol, pero con 12 materiales evaluados bajo condiciones de
campo con clima templado(8), donde se reportó que la accesión 202700 y la variedad
Estanzuela Ganador fueron las más productivas, lo cual puede estar relacionado a que las
condiciones ambientales de temperatura que varió en un rango de 5 a 32 °C, son condiciones
más favorables para este cultivo.
Tasa de incremento de forraje seco
La tasa de incremento de forraje seco (TIFS) fue congruente con los resultados mostrados en
MS, con diferencia estadística (P≤0.05) en COHS correspondiente a la accesión 255305
como la más sobresaliente con una TIFS de 0.43 g planta1 dia-1, sin diferencia estadística
entre el resto de los materiales genéticos evaluados; en tanto que, en CSHS, se mostraron los
valores más bajos con un promedio 0.26 g planta-1 dia-1 sin diferencia estadística entre las
accesiones y variedad evaluadas (Cuadro 2). En las especies forrajeras, tanto el rendimiento
como la acumulación de biomasa de los diferentes cultivos se desarrollan de manera
dinámica(21), debido a la formación de nuevo tejido, el cual es altamente influenciado por las
condiciones ambientales y de manejo, principalmente por la temperatura y la disponibilidad
hídrica(22).
Relación hoja/tallo
La relación hoja/tallo (H/T) fue similar en ambos contenidos de humedad, con valores
promedios de 2.3 y 2.2 en COHS y CSHS, respectivamente, con diferencia estadística entre
materiales genéticos en ambos casos. La accesión 255301 sobresalió en COHS con una H/T
de 2.9 y la 226792 en CSHS con un valor de 2.5 (Cuadro 2). Los resultados sugieren que, en
esta variable, no se afectan los materiales genéticos al pasar de una condición óptima de
24
humedad del suelo a una subóptima, lo cual hace posible el ahorro de agua, sin que se afecte
significativamente este indicador de productividad. Es deseable que este valor sea lo más alto
posible, ya que lo determina el componente hoja y este órgano es la parte más digestible del
forraje y de mayor contenido de proteínas, muy superior a los demás órganos de la planta,
por lo cual es el órgano con mayor valor nutritivo(23). Los resultados obtenidos de H/T de las
accesiones 255305, 202700 y 226792 en ambos contenidos de humedad del suelo fueron
similares a los obtenidos en una región templada de México(8) donde se reportaron valores
de 2.4, 1.7 y 2.3, respectivamente. Adicionalmente, los valores obtenidos en la accesión
255301 y Estanzuela Ganador, fueron más altos que los obtenidos por los estudios antes
mencionados, quienes reportaron una relación de 2.0 y 1.5 respecto a 2.9 y 1.9 obtenidos en
el presente estudio en COHS. Lo anterior es relevante, dado que el estudio se realizó en un
clima cálido seco que, aun cuando fue en condiciones de malla sombra, se registraron eventos
extremos de clima, considerados como condiciones muy desfavorables respecto de los climas
templados fríos de los que provienen la mayoría de los materiales genéticos objeto de este
estudio.
Cuadro 2: Índice de área foliar e indicadores de productividad de accesiones/variedad de

L. corniculatus bajo contenidos de humedad del suelo óptimo y subóptimo
MS TIFS
Accesión/ IAF -1 H/T
(g planta ) (g planta-1 día-1)
Variedad
COHS CSHS COHS CSHS COHS CSHS COHS CSHS
ab ab b a b a
255301 4.1 3.1 98.8 74.5 0.32 0.24 2.9a 2.2ab
255305 4.7a 3.3ab 131.8a 85.7a 0.43a 0.27a 2.4ab 2.3ab
b ab b a b a b
202700 3.0 3.6 89.3 94.9 0.29 0.30 1.7 1.7b
226792 2.7b 2.6b 79.5b 79.3a 0.25b 0.26a 2.5ab 2.5a
Est.Gan. 3.7ab 3.9a 90.7b 78.4a 0.28b 0.24a 1.9b 2.2ab
Promedio 3.6 3.3 98.0 82.4 0.32 0.26 2.3 2.2
COHS=contenido óptimo de humedad del suelo (26 % ± 1.5); CSHS= contenido subóptimo de humedad del
suelo (22 % ± 1.5); IAF= índice de área foliar; MS= materia seca; TIFS= tasa de incremento de forraje seco;
H/T= relación hoja/tallo.
ab
Cifras con las mismas letras dentro de una misma columna son iguales (P>0.05).
Dinámica estacional de indicadores productivos
En general, el comportamiento estacional de L. corniculatus fue variable en términos de las

variables IAF, MS y TIFS, las cuales fueron mayores durante primavera, verano y verano-
otoño, en particular la MS con una producción de 17.5, 11.7 y 17.7 g planta-1,
respectivamente y una drástica disminución durante le época invernal (Figura 2A, 2B y 2C);
en tanto que la H/T se mantuvo estable a lo largo del período de evaluación (Figura 2D).
25
Figura 2: Dinámica temporal de: A) Índice de área foliar (IAF); B) Materia seca (MS); C)
Tasa de incremento de forraje seco (TIFS); y D) Relación hoja/tallo (H/T) de L.
corniculatus en diferentes estaciones del año en contenido óptimo (COHS) y subóptimo
(CSHS) de humedad del suelo, durante el período de junio de 2021 a mayo de 2022
8 A) 25 B)
MS (g planta-1)
6 20
15
IAF
4
10
2 5
0 0
P-V V V-O O I I-P P P-V V V-O O I I-P P
0.6 C) 3 D)
TIFS (g planta-1 dia-1)
0.5 2.5
0.4 2
H/T
0.3 1.5
0.2 1
0.1 0.5
0 0
P-V V V-O O I I-P P P-V V V-O O I I-P P
Época estacional
COHS CSHS COHS CSHS
El IAF mostró los valores más altos en el periodo de primavera, verano y verano-otoño,
destacando en el COHS durante el verano, para después igualarse en comportamiento los dos
contenidos de humedad del suelo (COHS y CSHS) en el resto del año (Figura 2A); un
comportamiento similar se tuvo en la MS (Figura 2B) y en TIFS (Figura 2C); la H/T mostró
una menor variación por el contenido de humedad del suelo durante todo el periodo de
evaluación (Figura 2C). Estos resultados son coincidentes con el comportamiento temporal
de la temperatura, la cual incrementa con el inicio de la primavera y alcanza sus valores más
altos durante el verano, lo cual está relacionado a una mayor incidencia de radiación solar
con el consecuente incremento de la tasa fotosintética, para después iniciar su descenso en la
estación de otoño, por el inicio de decremento de la temperatura(24). Los valores más altos de
IAF se traducen en una mayor producción de biomasa(25).
Los resultados de productividad obtenidos, coinciden con los obtenidos en una región
templada de México(26), donde los mayores rendimientos se obtuvieron en primavera y los
26
menores en otoño, sin embargo, no son coincidentes con la producción obtenida en verano,
donde en el presente estudio, registró los valores más altos. Este comportamiento de
respuesta, sugiere estar relacionados al mayor régimen de altas temperaturas, con promedio
de 22 °C, lo cual favorece el crecimiento y desarrollo de L. corniculatus(8). A pesar de que
hubo una disminución en la producción de forraje en el periodo de invierno, en primavera
vuelve a aumentar la producción de MS, lo cual demuestra la tolerancia de las plantas a bajas
temperaturas, de hasta -4 °C, con capacidad de recuperación pasado el estrés térmico(27).
El conocimiento de la acumulación del forraje de L. corniculatus por día y su influencia

estacional, permitirá realizar estimaciones futuras sobre el rendimiento y la persistencia del
forraje durante estos periodos durante el año y establecer diferentes estrategias de manejo y
aprovechamiento en condiciones de campo. En este caso, la mayor TIFS se obtuvo en el
periodo de primavera, verano y otoño en ambos contenidos de humedad del suelo, donde el
COHS presentó el valor más alto con 0.53 g planta-1 dia-1.
La respuesta obtenida en la H/T fue la de mayor estabilidad entre periodos de corte en los
contenidos de humedad establecidos, solo se observó diferencia en primavera-verano, donde
la relación fue más alta en COHS con 2.8 y en CSHS de 2.6, seguido del periodo de invierno
y primavera. Este comportamiento es similar al observado en una región templada(26), donde
los valores más altos en H/T se observaron en invierno y otoño, seguidos de primavera y
verano, con valores de 2.4, 2.7, 2.0 y 2.1, respectivamente. Este indicador señala que no hay
diferencias entre los materiales genéticos evaluados para un mismo estado fenológico(28).
Considerando dicha característica se puede implementar una secuenciación de uso y
aprovechamiento del forraje en establecimientos futuros del trébol con fines productivos y de
calidad nutrimental(29,30).
El mejor comportamiento productivo de las accesiones y variedad evaluadas del trébol L.

corniculatus se presentó en las estaciones de primavera, verano y verano-otoño sobresaliendo
la accesión 255305 en índice de área foliar, producción de materia seca y tasa de incremento
de forraje en condiciones óptimas de humedad del suelo (26 °C ± 1.5), en tanto, la variedad
Estanzuela Ganador presentó un mejor índice de área foliar en condiciones de déficit hídrico.
La evaluación de materiales genéticos de L. corniculatus a través de variables como el índice
de área foliar e indicadores productivos, permitirá seleccionar los de mayor potencial de
adaptabilidad como cultivo forrajero alternativo en condiciones ambientales de temperaturas
extremas y de déficit hídrico como las que prevalecen en las zonas áridas del norte de México.
27
Agradecimientos y conflicto de interés
Agradecimientos al Consejo Nacional de Humanidades Ciencias y Tecnologías

(CONAHCyT) por el apoyo becario a la Tesista de Maestría Sahara Xolocotzi Acoltzi; al
Colegio de Posgraduados por la donación de los materiales genéticos usados en el estudio y
a la Dirección General de Estudios de Posgrado de la Universidad Autónoma Chapingo por
el apoyo financiero a través del proyecto estratégico institucional con clave 20017-EI.
Los autores declaran que no existe conflicto de interés.
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31
Artículo
Microensilados de pasto elefante BRS Capiaçu adicionados con

consorcio microbiano comercial en diferentes días de rebrote
Allan Stênio da Silva Santos a
Daniel Louçana da Costa Araújo a
Ivone Rodrigues da Silva a*
Matheus Sousa Araújo a
Arnaud Azevêdo Alves a
Henrique Nunes Parente b
Maria Elizabete de Oliveira a
João Batista Lopes a
a
Federal University of Piaui, Teresina, Piauí, Brazil.
b
Federal University of Maranhão, Chapadinha, Maranhão, Brazil.
*Autor de correspondencia: ivonezootecnista@gmail.com
Resumen:
Este estudio tuvo como objetivo evaluar si la inoculación bacteriana mejora las
características fermentativas, microbiológicas y químicas de los ensilados del pasto
elefante cv. BRS Capiaçu en diferentes días de rebrote. El diseño experimental fue
completamente al azar y se estableció en un arreglo factorial 3x2 (tres días de rebrote,
con y sin inoculante), con cuatro repeticiones. Hubo una interacción significativa entre
los días de rebrote y el inoculante sobre el pH, el nitrógeno amoniacal (N-NH3) y las
pérdidas por efluentes (PE) de los ensilados. La inoculación disminuyó la PE con el
avance de los días de rebrote y aumentó la tasa de recuperación de materia seca en
comparación con los ensilados sin inoculante. La población de mohos y levaduras
disminuyó cuando se adoptó la inoculación al forraje cosechado después de 85 d. Hubo
una interacción significativa entre la materia seca (MS), la proteína cruda (PC) y la fibra
32
detergente neutro corregida por los contenidos de cenizas y proteína (FDNcp) de los
ensilados. La inoculación en el pasto cosechado después de 85 días aumentó el contenido
de MS del ensilado. Los mayores contenidos de PC se observaron en los ensilados
después de 85 días. Los contenidos de FDNcp de los pastos cosechados después de 110
y 135 días fueron mayores que el del pasto cosechado después de 85 días. El contenido
de FDNcp de los ensilados sin inoculante aumentó con la edad de cosecha. El ensilado de
forraje de BRS Capiaçu cosechado a los 110 días demostró un desempeño favorable para
la producción de ensilado. Sin embargo, la influencia del uso de inoculantes fue baja para
las características evaluadas.
Palabras clave: Insumos biológicos, Pennisetum purpureum, Calidad.
Introducción
El pasto elefante (Pennisetum purpureum Schum) destaca entre las gramíneas tropicales
utilizadas para ensilado por su alta capacidad de producción, valor nutritivo,
adaptabilidad a las condiciones edafoclimáticas locales, número de variedades, fácil
cultivo y alta aceptabilidad por parte de los animales(1).
Los bajos contenidos de sólidos solubles y materia seca asociados al alto poder
amortiguador de este pasto influyen negativamente en el proceso de fermentación durante
el ensilaje y provocan pérdidas que comprometen la calidad del ensilado(2). Desde esta
perspectiva, se han desarrollado nuevos cultivares para mejorar las características del
pasto elefante, por ejemplo, el cultivar BRS Capiaçu.
Lanzado en 2016 por Embrapa Gado de Leite, el cultivar BRS Capiaçu se ha destacado
por su alto rendimiento de materia seca (72 t ha-1 año-1), produciendo alrededor de un
30 % más de masa forrajera (300 t MV ha-1 año-1), mostrando mayores contenidos de
carbohidratos solubles y de proteína cruda con relación a otros cultivares de pasto
elefante, y siendo una alternativa menos costosa que el maíz como cultivo perenne que
no requiere compra anual de semilla(3,4,5).
Los insumos biológicos son ampliamente utilizados como inoculantes bacterianos en el

ensilaje de pasto elefante para mejorar la población de bacterias acido lácticas, las cuales
disminuyen el pH e intensifican la fermentación, reduciendo así las pérdidas causadas por
microorganismos indeseables y aumentando la calidad de nutrientes de los ensilados(6,7,8).
Además, la edad de cosecha del pasto elefante durante el ensilaje influye en el desarrollo
de las poblaciones microbianas, ya que el bajo contenido de humedad y la alta
33
concentración de carbohidratos solubles son necesarios para el desarrollo de bacterias

ácido-lácticas(9,10). Por lo tanto, equilibrar la producción y la calidad del forraje es esencial
para producir ensilados de pasto BRS Capiaçu.
Al tratarse de un forraje recientemente lanzado al mercado, aún se requieren estudios

sobre el cultivar BRS Capiaçu, especialmente para su uso como ensilado, para
proporcionar las condiciones adecuadas para la fermentación. En este escenario, este
estudio tuvo como objetivo identificar si la inoculación bacteriana mejora las
características fermentativas, microbiológicas y químicas del ensilado del pasto elefante
(Pennisetum purpureum Schum.) cultivar BRS Capiaçu en diferentes días de rebrote.
Material y métodos
Tratamientos y manejo del ensilaje
El experimento se llevó a cabo en Teresina, Piauí, Brasil (latitud: 5° 2’28.41 S, longitud:

42° 47’0.08 O, a una altitud de 67 msnm) de marzo de 2019 a marzo de 2021. El pasto
elefante (Pennisetum purpureum Schum) utilizado en el experimento se sometió a
uniformización manual a una altura media de 10 cm del suelo, seguida de fertilización
con 50 kg de N ha-1, 60 kg de K2O ha-1 y 60 kg de P2O5 suministrados como urea, cloruro
de potasio y superfosfato simple, respectivamente. A excepción de la fertilización
fosfatada, todos los demás nutrientes se administraron nuevamente después de 47 días de
acuerdo con el análisis de suelo y las recomendaciones de Embrapa (2008). El pasto se
regó diariamente mediante un sistema de microaspersión de marzo a junio de 2019.
Se estableció un diseño completamente al azar en un arreglo factorial 2x3. Los

tratamientos correspondieron a las combinaciones de inoculante bacteriano y los días de
rebrote del pasto, identificados de la siguiente manera: Factor 1) inoculación bacteriana
al ensilar: presencia y ausencia de inoculante; Factor 2) días de rebrote del pasto: 85, 110
y 135 días. Con base en este arreglo, se generaron seis tratamientos, y cada uno se evaluó
con cuatro repeticiones, haciendo un total de veinticuatro unidades experimentales.
El forraje se cosechó después de 85, 110 y 135 días de rebrote de un área de 60 m2 ya

establecida, delimitando 20 m2 por cada edad evaluada. Las plantas se cortaron
manualmente, con un cuchillo, a una altura de 10 cm del suelo y se picaron en fragmentos
de 1 a 2 cm, en una trituradora estacionaria. Después de este proceso, el forraje picado se
homogeneizó manualmente con el aditivo del ensilado de acuerdo con cada tratamiento
y se colocó en bandejas de plástico.
El inoculante bacteriano liofilizado SILOTRATO® se aplicó durante el ensilaje del pasto

BRS Capiaçu siguiendo las recomendaciones del fabricante (dos gramos por tonelada de
masa verde), como garantizar la calidad del producto hasta la fecha de vencimiento, uso
exclusivo para alimentación animal y no toxicidad. El inoculante bacteriano estuvo
34
compuesto por varias bacterias ácido-lácticas homofermentativas, bacterias

homofermentativas facultativas y bacterias heterofermentativas facultativas, y 5 % de un
complejo enzimático con un límite de conteo de 1010 UFC.g-1, de acuerdo con cada edad
de cosecha y tratamiento control (sin aplicación de inoculante).
En los ensayos se utilizaron silos experimentales cilíndricos de cloruro de polivinilo

(PVC), cada uno de 50 cm de largo y 10 cm de ancho. Cada silo recibió 1.3 kg de arena
seca, la cual se separó del forraje mediante una malla de sombreo para permitir la
cuantificación del efluente producido.
Después de la completa homogeneización, el pasto se depositó en los silos y se compactó

con la ayuda de un pistón de madera adoptando una densidad de 600 kg m-3 de materia
natural por silo. Después de ser llenados, los silos se cerraron con tapas de grifo que
contenían válvulas Bunsen, se sellaron con cinta adhesiva y se pesaron. Luego, los silos
se almacenaron a temperatura ambiente y se abrieron 83 días después del ensilaje.
Pérdidas fermentativas y tasa de recuperación de materia seca
Las pérdidas de materia seca por gas y efluentes y la tasa de recuperación de materia seca
(TRMS) se cuantificaron mediante la diferencia de peso de acuerdo con las ecuaciones
descritas por Schmidt et al(11). Las pérdidas por gas se obtuvieron de acuerdo con la
ecuación 1:
PG = [(PsLlc − PsLla)/(MVFE × MSFE)] × 100 (1)
Donde: PG= pérdidas por gas, PsLlc= peso del silo lleno al inicio del ensilaje (kg), PsLla=
peso del silo lleno al final del ensilaje (kg), MVFE= materia verde de forraje ensilado
(kg), MSFE= materia seca de forraje ensilado (%) descontando el peso de la arena añadida
al silo.
Las pérdidas por efluentes se obtuvieron mediante la ecuación 2:
PE (kg/t of MV)[(PVf − Ts) − (PVi − Ts)]/MFi × 100 (2)
Donde: PE= pérdidas por efluentes, PVf= peso del silo vacío + peso de la arena al final
del ensilaje (kg), Ts= tara del silo, PVi= peso del silo vacío + peso de la arena al inicio
del ensilaje (kg), MFi= masa de forraje al inicio del ensilaje (kg).
La tasa de recuperación de materia seca se estimó utilizando la ecuación 3:
TRMS (%)(MFf × MSf)/(MFi × MSi) × 100 (3)
35
Donde: TRMS= tasa de recuperación de materia seca (%), MFf= materia de forraje al
final del ensilaje (kg), MSf= materia seca al final del ensilaje (%MS), MFi= materia de
forraje al inicio del ensilaje (kg), MSi= contenido de materia seca de forraje al inicio del
ensilaje (%MS).
pH y nitrógeno amoniacal
Antes del ensilaje, se analizó la composición química del pasto BRS Capiaçu en cada
edad de cosecha (Cuadro 1).
Cuadro 1: Composición química del pasto BRS Capiaçu en diferentes edades de

cosecha
Ítem Edades de rebrote (días)
85 110 135
MS 16.8 21.9 26.0
MO 91.0 92.1 91.9
Cenizas 9.0 7.9 8.1
PC 6.1 5.4 3.9
EE 1.3 1.3 1.6
FDNcp 72.9 71.8 71.0
FDA 52.8 56.5 51.6
CNF 10.7 14.6 15.4
HEM 20.1 15.3 19.4
MS= materia seca, MO= materia orgánica, PC= proteína cruda, EE= extracto etéreo, FDNcp= fibra
detergente neutro corregida por cenizas y proteínas, FDA= fibra detergente ácida, CNF= carbohidratos no
fibra, HEM= hemicelulosa.
Cuando se abrieron los silos, las muestras se separaron y dividieron en tres alícuotas, la
primera de las cuales se utilizó fresca poco después de la homogeneización para
determinar el pH de acuerdo con Silva y Queiroz(12). El nitrógeno amoniacal (N-NH3) se
determinó de acuerdo con Ferreira et al(13) con base en el extracto del ensilado.
Composición química
Después de descongelarla, la segunda alícuota se secó previamente en un horno de aire

forzado a 55 °C y se molió para pasarse a través de un tamiz de 1 mm en un molino de
cuchillas Wiley. Las submuestras se analizaron para determinar materia seca (MS;
método 934.01), cenizas (método 942.05), proteína cruda (PC; método 978.04) y extracto
etéreo (EE; método 920.39) de acuerdo con la AOAC(14). La fibra detergente neutro
corregida por cenizas y proteínas (FDNcp), la fibra detergente ácida (FDA) y la
hemicelulosa se determinaron por el método secuencial de acuerdo con los
36
procedimientos descritos por Van Soest et al(15) adaptados para autoclave (0.5 atm/1 h)
utilizando bolsas de TNT con una porosidad de 100 μm(16).
Perfil microbiológico
La tercera alícuota se utilizó para evaluar el perfil microbiológico de los ensilados

mediante la cuantificación de las poblaciones microbianas de Lactobacillus sp.,
Clostridium sp., hongos filamentosos y levaduras. Todo el análisis de microorganismos
se realizó en una cabina de flujo laminar.
Las poblaciones microbianas en el ensilado se cuantificaron mediante la preparación de

una suspensión acuosa con una muestra de ensilado fresco (25 g) en 225 ml de agua de
peptona, la cual se homogeneizó manualmente durante tres minutos. Después de la
homogeneización, se prepararon diluciones decimales en tubos estériles que contenían 9
mL de la solución y luego se sembraron por duplicado en placas de Petri estériles en
diluciones de 10-1, 10-2 y 10-3. El recuento de Lactobacillus se realizó mediante la adición
de 20 ml de agar MRS a las placas (agar MRS Lactobacillus). Después de la
homogeneización y solidificación del medio de cultivo, se agregaron 10 ml del mismo
agar para formar la capa superior. A continuación, las placas se incubaron a 35 ± 2 °C
durante 72 h en una incubadora bacteriológica.
El recuento bacteriano del género Clostridium se realizó mediante la adición de 20 ml de

agar Clostridium perfringens y una emulsión de yema de huevo/salina al 0.85 % en una
proporción de 1:1 en las placas de Petri. Luego, se realizó la inoculación con 0.1 ml de
las diluciones correspondientes. Posteriormente, se añadieron 10 ml del mismo agar para
formar la capa superior. Finalmente, las placas se incubaron a 35 ± 2 °C en anaerobiosis
durante 48 h en una incubadora bacteriológica. Los hongos filamentosos y levaduras se
contaron añadiendo 20 ml de Agar Papa Dextrosa (PDA) con ácido tartárico al 10 % en
las placas de Petri. Una vez solidificado el medio de cultivo, se añadieron 0.1 ml de las
diluciones correspondientes a las placas, las cuales luego se incubaron a 37 ± 2 °C durante
120 h en una incubadora bacteriológica. Los microorganismos se contaron después de la
incubación y los resultados se expresaron como log UFC g-1(17).
Análisis estadístico
Los datos referentes a pérdidas fermentativas, composición química y perfil

microbiológico se analizaron por el método de mínimos cuadrados, mediante el
procedimiento GLM, y mediante la realización del análisis de varianza y la prueba de
comparación de medias SNK mediante el procedimiento PROC NLIN del software SAS
(Sistema de Análisis Estadístico, versión 9.0) a un nivel de significancia de 0.05.
El modelo estadístico utilizado fue el siguiente:
37
Yijk=µ+αi+βj+(α*βij)+eijk (4)
Donde:
Yijk= variable dependiente,
μ= media general,
αi= efecto de la inoculación (efecto fijo; i = presencia y ausencia al ensilar), βj = efecto
de los días de rebrote del pasto (efecto fijo; j = 85, 110 y 135 días),
α*βij= efecto de la interacción entre el inoculante bacteriano y los días de rebrote del
pasto,
eijk= error aleatorio asociado a cada observación.
Resultados
Hubo una interacción significativa (P<0.05) entre los días de rebrote y la inoculación
sobre las características fermentativas de pH, nitrógeno amoniacal (N-NH3) y pérdidas
por efluentes (PE) del ensilado de pasto BRS Capiaçu (Cuadro 2). El ensilado cosechado
después de 85 días mostró el pH más bajo (P<0.05) (3.5), el cual aumentó a 3.79 cuando
se aplicó el inoculante, efecto observado solo para el ensilado del forraje cosechado a la
menor edad (85 días). El ensilado cosechado después de 135 d mostró el menor contenido
de N-NH3 (P<0.05) (1.50 %) con relación a los forrajes cosechados después de 85 y 135
días.
No se observaron diferencias en los valores de N-NH3 de los ensilados con respecto a la

inoculación (P>0.05), con una media de 1.95 % de N-NH3. En cuanto a las pérdidas de
masa ensilada, las pérdidas por efluentes (PE) de los ensilados de pasto BRS Capiaçu
fueron, en promedio, de 145.53 kg t-1. Sin embargo, cuando el inoculante se aplicó al
forraje cosechado a los 135 días, las pérdidas por efluente disminuyeron.
38
Cuadro 2: Características fermentativas de los ensilados de pasto BRS Capiaçu en diferentes edades de cosecha e inoculación bacteriana
Edades de cosecha (días) Valor P
Inoculante x
Ítem Inoculante Media EEM Edad de
85 110 135 Inoculante edad de
cosecha
cosecha
Ab Aa Aa
Con 3.79 4.23 4.26 4.10
pH Bc Aa Ab 0.07 0.4002 <0.0001 0.0095
Sin 3.50 4.49 4.13 4.04
Media 3.65 4.20 4.36
Aa Aa
Con 1.97 2.17 1.72Aa 1.95
NH3-N, % NT Aa Aa Ab 0.08 0.5128 0.0005 0.0327
Sin 2.50 2.10 1.50 2.03
Media 2.23 2.13 1.61
Aa Ab
Con 165.14 154.46 93.58Bc 137.73
Pérdidas por efluentes, kg t-1 5.42 0.1753 <0.0001 0.0014
Sin 150.95Aa 150.44Aa 135.19Aa 145.53
Media 158.04 152.45 114.39
Con 2.48 0.41 0.44 1.11A
Pérdidas por gas, % de MS 0.18 0.8266 0.0025 0.5000
Sin 1.83 0.85 0.40 1.03A
Media 2.16a 0.63b 0.42b
Recuperación de materia seca, Con 73.99 89.12 87.29 83.47A
2.18 0.5732 <0.0001 0.1143
% de MS Sin 75.14 83.60 89.09 82.61A
Media 74.57b 86.36a 88.19a
EEM= error estándar de la media.
Las medias seguidas de la misma letra minúscula en fila y letra mayúscula en columna no difieren según la prueba SNK a un nivel de significancia del 5 %.
39
Las pérdidas por gas (PG) fueron mayores (P<0.05) en el ensilado de pasto BRS Capiaçu
cosechado después de 85 días (2.16 %), mientras que la inoculación no redujo (P>0.05)
este parámetro. La mayor TRMS (P>0.05) se obtuvo en los ensilados de los forrajes
cosechados después de 110 y 135 días, 15.08 % mayor que la TRMS del forraje cosechado
después de 85 días (Cuadro 2).
La población de bacterias ácido-lácticas (BAL) fue mayor (P<0.05) en el ensilado del

forraje de pasto BRS Capiaçu cosechado después de 85 y 110 días (5.9 log10 UFC g-1).
Sin embargo, la inoculación no disminuyó (>0.05) la población de BAL (Cuadro 3).
Hubo interacción significativa (P<0.05) de los días de rebrote y la inoculación sobre la

población de mohos y levaduras del ensilado de pasto BRS Capiaçu. La población de
mohos y levaduras fue, en promedio, de 4.0 log10 UFC g-1. Sin embargo, cuando el
inoculante se aplicó al forraje, la concentración de mohos y levaduras se observó entre
las edades de 85 y 135 días, mientras que en los tratamientos sin aplicación de inoculantes
no se observaron diferencias significativas (P>0.05) entre las edades evaluadas. No se
detectaron poblaciones de Clostridium spp (Cuadro 3).
Hubo interacción significativa (P<0.05) de los días de rebrote y la inoculación sobre la

materia seca (MS), cenizas, proteína cruda (PC) y fibra detergente neutro corregida por
cenizas y proteína (FDNcp) de los ensilados de pasto BRS Capiaçu. El contenido de MS
de los ensilados aumentó (P<0.05) con la edad de cosecha, variando de 29.36 % en el
ensilado del forraje cosechado después de 85 días a 34.15 % en el forraje cosechado
después de 135 días. La inoculación incrementó (P<0.05) el contenido de MS del forraje
cosechado después de 85 d de 27.33 % a 29.36 % (Cuadro 4).
40
Cuadro 3: Perfil microbiológico de ensilados de pasto BRS Capiaçu en diferentes edades de cosecha e inoculación bacteriana

-1
Ítem (log10 UFC g ) Inoculante Media EEM
Inoculante x
85 110 135 Inoculante Edad de cosecha
edad de cosecha
Con 6.0 5.4 3.8 5.1A
Bacterias ácido-lácticas 0.25 0.2575 0.0005 0.8815
Sin 6.2 5.9 4.8 5.5A
Media 6.1a 5.7a 4.0b
Con 3.4Ab 3.8Aab 4.6Aa 3.9

Mohos y levaduras 0.21 0.8008 0.5663 0.0137
Sin 5.0Aa 3.7Aa 3.3Aa 4.0
Media 4.2 3.7 4.0

41
Cuadro 4: Composición química de los ensilados de pasto BRS Capiaçu en diferentes edades de cosecha e inoculación bacteriana
Ítem (%) Inoculante Media EEM
Inoculante x
85 110 135 Inoculante Edad de cosecha
edad de cosecha
Con 29.36Ac 30.55Ab 34.15Aa 31.35
MS 0.38 0.5097 <0.0001 0.0223
Sin 27.33Bc 31.67Ab 34.21Aa 31.07
Media 28.35 31.11 34.21
Con 8.66Aa 6.97Bb 7.56Ab 7.73

Cenizas 0.12 0.0088 <0.0001 0.0053
Sin 8.97Aa 8.29Ab 7.39Ac 8.21
Media 8.81 7.63 7.47
Con 5.21Aa 3.54Bb 3.32Ab 4.02

PC 0.14 0.0297 <0.0001 <0.0001
Sin 5.37Aa 4.61Ab 2.91Bc 4.28
Media 5.26 4.08 3.12
Con 1.32 0.89 0.79 1.00B

EE 0.04 0.0497 <0.0001 0.1510
Sin 1.29 1.01 1.02 1.11A
42
Media 1.30ª 0.95b 0.90b
Con 68.59Ab 72.08Aa 71.91Aa 70.86

FDNcp 0.42 0.1345 <0.0001 0.0214
Sin 68.83Ac 70.70Ab 71.96Aa 70.49
Media 68.71 71.39 71.93
Con 47.67 49.20 49.94 48.94A

FDA 0.20 0.0406 <0.0001 0.8647
Sin 46.64 48.62 49.25 48.17B
Media 47.15b 48.91a 49.60a
MS= materia seca, PC= proteína cruda, EE= extracto etéreo, FDNcp= fibra detergente neutro corregida por cenizas y proteínas, FDA= fibra detergente ácido,
43
Los mayores contenidos de cenizas, PC y EE (P<0.05) se observaron en el ensilado del

pasto BRS Capiaçu cosechado después de 85 d. En contraste, la inoculación del forraje
cosechado después de 110 días resultó en el menor contenido de cenizas (P<0.05)
(6.97 % vs 8.29 %). La inoculación resultó en el menor contenido de EE (P<0.05) en el
ensilado (1.0 %) en relación con el ensilado sin inoculación (1.11 %). La inoculación
resultó en equivalencia (P>0.05) en el contenido de PC de los ensilados de los forrajes
cosechados después de 110 y 135 días (3.43 %), aunque menor (P<0.05) que el ensilado
del forraje cosechado después de 85 días (5.21 %). El contenido de PC del forraje sin
inoculación disminuyó (P<0.05) con el avance de los días de rebrote (Cuadro 4).
Los contenidos de FDNcp del ensilado de forraje del pasto BRS Capiaçu cosechado a los
110 y 135 días (88.45 % y 72 %) fueron mayores (P<0.05) que los del ensilado de forraje
cosechado a los 85 días (84.81 % y 68.59 %). Los contenidos de FDNcp de los ensilados
no inoculados aumentaron (P<0.05) con la edad de cosecha (Cuadro 4).
Los contenidos de FDA fueron menores (P<0.05) en el ensilado del forraje cosechado
después de 85 días. La aplicación de inoculante resultó en el mayor contenido de FDA
(P<0.05) en el ensilado (48.94 %) en relación con la ausencia de inoculante (48.17 %)
(Cuadro 4).
Discusión
La conservación del forraje en el proceso de ensilaje se basa en el principio de

conservación en un ambiente anaeróbico, donde la ausencia de oxígeno en el silo
predispone al aumento de bacterias ácido-lácticas (BAL), las cuales emiten pH e impiden
el desarrollo de microorganismos indeseables que dañan la calidad del ensilado(18).
La aplicación o no de inoculante no influyó en la población de mohos y levaduras en el

ensilado del forraje. Los ensilados de los forrajes cosechados a edades más tempranas (85
y 110 días) mostraron una mayor población de BAL, favoreciendo la fermentación del
forraje cosechado después de 85 días debido a su pH más bajo. De acuerdo con Kung et
al(19), las posibles explicaciones de las fallas en el uso de inoculantes a base de BAL
incluyen la intensa competencia de la flora epífita y los carbohidratos solubles, el exceso
de oxígeno y los problemas durante la inoculación.
En este estudio, el bajo pH de los ensilados (<4.5) favoreció la ausencia de Clostridium

spp. Según Pahlow et al(20), estas bacterias demandan altos valores de pH para su
desarrollo. La presencia de microorganismos indeseables se asocia principalmente a fallas
durante la fermentación.
La ausencia de Clostridium ssp. en los ensilados del presente estudio, responsable de la

proteólisis durante el ensilaje, contribuyó a las bajas concentraciones de N-NH3 obtenidas
en los ensilados. Además, el hecho de que los valores de pH de los ensilados fueran
44
inferiores a 4.5 aumenta la eficiencia de la fermentación y reduce la hidrólisis de las

proteínas en los compuestos nitrogenados no proteicos(21). Se obtuvieron resultados
similares para el ensilado del pasto elefante cv. Roxo con inoculación bacteriana(22).
Los bajos valores de PG pueden atribuirse a la ausencia de bacterias Clostridium spp. en

los ensilados del presente estudio, las principales responsables de la producción de CO2
y otros ácidos. La inoculación fue desfavorable en la reducción del pH debido a las
menores pérdidas observadas en este estudio. En todos los ensilados, el contenido de
materia seca (MS) aumentó a medida que aumentaban los días de edad de rebrote. De
acuerdo con Van Soest(23), el aumento de MS se debe principalmente a las altas pérdidas
por efluentes resultantes de los bajos contenidos de MS antes del ensilaje, lo que se
observó en el presente estudio. Con respecto a la aplicación de inoculantes, se observó un
aumento en el contenido de MS solo a los 85 días de edad de corte, tratamiento con el
menor contenido de MS.
La inoculación microbiana redujo la actividad proteolítica de los ensilados, lo que resultó

en una rápida reducción del pH, ya que las bacterias proteolíticas se desarrollan mejor en
ensilados con valores de pH más altos. Por lo tanto, el alto valor de pH en los forrajes
cosechados después de 110 y 135 días (4.20 y 4.36) favoreció la reducción de PC en
comparación con los ensilados cosechados después de 85 días, los cuales mostraron la
mayor PC y el menor pH (3.65). Los ensilados de pasto BRS Capiaçu presentaron
contenidos de PC inferiores al mínimo de 7 % propuesto por Church(24) como necesario
para mantener la actividad microbiana en el rumen, lo que indica la necesidad de
suplementación proteica para atender los requerimientos de nutrientes de los rumiantes.
La inoculación en el forraje de pasto BRS Capiaçu resultó en el menor contenido de EE

con relación al ensilado sin el inoculante. Sin embargo, estos ensilados mostraron menos
del 8 % de EE, lo que es recomendado por McGuffey y Schingoethe(25) para evitar
reducciones en el consumo de alimentos y un rendimiento limitado de los rumiantes. Sin
embargo, la baja proporción de EE impacta en el valor energético de los ensilados,
considerando el valor calorífico de los lípidos en comparación con otros compuestos
orgánicos.
De acuerdo con Wilson(26), las gramíneas tropicales requieren estructuras de soporte

representadas por la pared celular. Por lo tanto, cuanto mayor sea la edad de la planta,
mayor será la proporción de componentes de la pared celular y menor será el contenido
celular. Estas afirmaciones justifican los resultados de los ensilados de BRS Capiaçu
cosechado después de 85 días, los cuales mostraron los menores contenidos de
constituyentes fibrosos (FDNcp y FDA) y los mayores contenidos de constituyentes no
fibrosos (PC y EE) en comparación con los días de rebrote de 110 y 135días.
La inoculación en el forraje de pasto BRS Capiaçu resultó en el mayor contenido de FDA

con relación a la muestra no inoculada. Un comportamiento similar fue observado por
otros(7,27), quienes mencionan el aumento del contenido de FDA (48.35 % y 46.86 %) en
45
los ensilados de los cultivares de pasto elefante Napier y Cameron con inoculante
bacteriano. La inoculación en los ensilados del pasto BRS Capiaçu puede haber
aumentado el contenido de celulosa a través de la ausencia de actividad en el complejo
enzimático del inoculante, solubilizando los constituyentes de la pared celular(28) y
aumentando el contenido de FDA.
El ensilado de forraje de BRS Capiaçu cosechado a los 110 días demostró un desempeño
favorable para la producción de ensilado. Sin embargo, la influencia del uso de
inoculantes fue baja para las características evaluadas. Estos resultados indican que el
cultivar BRS Capiaçu naturalmente puede tener buena capacidad de ensilado y el uso de
inoculantes puede ser ineficaz, ya que depende de varios factores, como el manejo del
forraje, la concentración de bacterias epífitas y el inoculante, además de las condiciones
ambientales. Por lo tanto, para evaluar de manera más exhaustiva el potencial del uso de
inoculantes, es necesario utilizar inoculantes específicos en el cultivar BRS Capiaçu.
Estas investigaciones pueden proporcionar información valiosa sobre la efectividad y la
viabilidad económica del uso de inoculantes para optimizar la fermentación y la calidad
del ensilado de BRS Capiaçu cosechado a diferentes edades.
Agradecimientos
Gracias al Programa de Posgrado en Zootecnia Tropical de la Universidad Federal de

Teresina, Piauí, Brasil, al Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico
(CNPq, Brasilia, DF, Brasil) y al Instituto Federal de Maranhão (Caxias, Maranhão,
Brasil).
Conflictos de intereses
Los autores no tienen conflictos de intereses que declarar.
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48
Artículo
Comportamiento agronómico del pasto insurgente bajo diferentes

dosis de residuos sanguíneos líquidos y composición química del suelo
Marcello Hungria Rodrigues a
Clarice Backes a
Alessandro José Marques Santos a
Lucas Matheus Rodrigues a
Arthur Gabriel Teodoro b
Cinthya Cristina Fernandes de Resende a
Adriana Aparecida Ribon a
Pedro Rogerio Giongo a
Patrick Bezerra Fernandes c*
Ana Beatriz Graciano da Costa d
a
Universidade Estadual de Goiás. Programa de Pós-graduação em Produção Animal e
Forragicultura, São Luís de Montes Belos, Goiás, Brazil.
b
Universidade Federal de Goiás. Programa de Pós-graduação em Zootecnia, Goiânia,
Goiás, Brazil.
c
Instituto Federal Goiano. Programa de Pós-graduação em Zootecnia, Rio Verde, Goiás
Brazil.
d
Universidade Federal do Vale do São Francisco. Programa de Pós-graduação em
Ciência Animal Petrolina, Pernambuco, Brazil.
* Autor de correspondencia: bezerrazpatrick@gmail.com
Resumen:
49
El objetivo fue evaluar el comportamiento agronómico y la composición química de

suelos cultivados con pasto insurgente (Urochloa brizantha cv. Marandu) sometido a
dosis crecientes de residuos sanguíneos líquidos. El experimento siguió el diseño de
bloques completamente al azar con seis tratamientos y cuatro repeticiones. Las
siguientes dosis de residuos sanguíneos líquidos procesados se aplicaron para analizar el
rendimiento del pasto insurgente: 0, 150, 300, 450 y 600 m3 ha-1. Además, se utilizó en
conjunto con la fertilización química a razón de 50 kg ha-1 de P2O5 y 100 kg ha-1 de N
(este tratamiento no se manejó con residuos sanguíneos líquidos). El rendimiento de
forraje de pasto insurgente estuvo influenciado por la estrategia de fertilización
(P<0.001) – los valores más altos observados para esta variable se registraron bajo dosis
de residuos sanguíneos de 450 m3 ha-1 y 600 m3 ha-1. La capa de suelo de 0.0 a 0.20 m
afecta a la fracción de materia orgánica. Por otro lado, el contenido de fósforo (P)
presentó diferencias entre las estrategias de fertilización; así, fue posible observar que la
dosis de residuos de 450 m3 ha-1 resultó en la mayor disponibilidad de nutrientes. La
aplicación de residuos sanguíneos líquidos como fuente alternativa de fertilizantes
orgánicos puede ser factible, ya que promueve un aumento significativo de la masa
forrajera.
Palabras clave: Cerrado, Fertilización orgánica, Masa de forraje, Sustentabilidad,

Urochloa brizantha.
Introducción
Urochloa brizantha cv. Marandu (Sin. Brachiaria brizantha cv. Marandu), comúnmente
conocida como pasto insurgente, es una especie forrajera ampliamente utilizada por el
sector ganadero brasileño, ya que presenta un excelente potencial forrajero para la
producción de carne y leche(1,2,3). Sin embargo, el rendimiento de forraje en la región de
la sabana brasileña, también conocida como Cerrado del Estado de Goiás, sufre desafíos
relacionados con factores abióticos, principalmente con problemas de suelo, ya que
estos suelos se caracterizan por su baja fertilidad natural, bajo contenido de nutrientes
de nitrógeno (N), fósforo (P), potasio (K), calcio (Ca), magnesio (Mg) y azufre (S), así
como por su baja capacidad de retención de agua debido a su bajo contenido de materia
orgánica(4,5).
Por ello es fundamental reponer los nutrientes a través de la fertilización química para
paliar esta situación. No obstante, esta estrategia de reposición de nutrientes va en
contra de la sustentabilidad de un sistema de producción agrícola. Por esta razón,
actualmente, este tipo de fertilización debe considerarse lo menos posible. Sin embargo,
las fuentes inorgánicas son bastante caras; además, la crisis global provocada por el
50
escenario pandémico, asociada a las guerras en curso, puede perjudicar la seguridad

alimentaria y la viabilidad económica del sistema productivo(6).
El uso de fuentes orgánicas puede ser una alternativa a los problemas antes
mencionados, ya que puede proporcionar nutrientes esenciales para el buen desarrollo
de las plantas; Oliveira et al(7) observaron que los residuos sanguíneos líquidos de los
rastros presentan los nutrientes esenciales para las plantas en su composición química
(p. ej., P, K, Ca, Mg y S). Adicionalmente, estos autores también observaron que el uso
de este tipo de residuo como fuente de P en el cultivo de girasol (Helianthus annuus L.)
condujo a un buen desarrollo morfológico de la planta.
Además, es posible sugerir la siguiente hipótesis: mediante el uso de residuos

sanguíneos líquidos como fuente alternativa de N y P en praderas de pasto insurgente
cultivado en el Cerrado brasileño, es posible aumentar la disponibilidad de masa
forrajera y mejorar la composición química del suelo. Por lo tanto, el objetivo del
presente estudio fue evaluar el comportamiento agronómico del pasto insurgente y las
propiedades químicas del suelo cultivado con pasto insurgente, sometido a dosis
crecientes de residuos sanguíneos líquidos.
Materiales y métodos
Sitio de estudio
El experimento se instaló en un sitio de la estación de tratamiento de aguas de

alcantarillado (ETE, por sus siglas en portugués) de SANEAGO (Saneamento de
Goiás), en el municipio de São Luís dos Montes Belos, estado de Goiás (coordenadas
16° 32’ 30” S, 50° 25’ 21” O; y altitud: 535 m). El experimento comenzó en diciembre
de 2017 y concluyó en diciembre de 2018. Esta región se caracteriza por un clima Aw,
según la clasificación de Köppen, con una temperatura media de 23.5 °C, que oscila
entre 20.7 °C (junio) y 25.0 °C (diciembre), y una precipitación media anual de 1,785
mm – el 87 % de ella se concentra entre octubre y marzo, pero hay 4 meses de escasez
de agua cada año, en promedio(8). Los datos de temperatura y precipitación registrados
durante el experimento se muestran en la Figura 1.
51
Figura 1: Temperatura máxima, media y mínima, y tasas de precipitación mensual de

diciembre de 2017 a diciembre de 2018, en el sitio de estudio - Municipio de São Luís
de Montes Belos
Diseño experimental
El sitio de estudio se cercó adecuadamente y el pasto se cortó a una altura de 25 cm para

fines de aplicación de los tratamientos. Después de cortarlo, se colocaron parcelas de 16
m² (4 x 4 m) con pasillos de 1 m entre ellas.
El experimento siguió el diseño de bloques completamente al azar, con seis tratamientos

y cuatro repeticiones. Los tratamientos consistieron en dosis de 0 m3 ha-1 (tratamiento
control, sin el uso de ninguna fuente de P y N), 150 m3 ha-1 (equivalente a 39.60 kg ha-1
de N y 27.10 kg ha-1 de P2O5), 300 m3 ha-1 (equivalente a 79.30 kg ha-1 de N y 54.10 kg
ha-1 de P2O5), 450 m3 ha-1 (equivalentes a 118.90 kg ha-1 de N y 81.20 kg ha-1 de P2O5),
y 600 m3 ha-1 (equivalentes a 158.60 kg ha-1 de N y 108.20 kg ha-1 de P2O5) de residuos
líquidos de procesamiento de sangre obtenidos de rastros de ganado, como fuente de N
y P. Adicionalmente, se utilizó en conjunto con fertilización química (FQ) a razón de 50
kg ha-1 de P2O5 y 100 kg ha-1 de N, de acuerdo con las necesidades del cultivo y el
análisis de suelo(9). El tratamiento con FQ no recibió ninguna dosis de residuos líquidos.
52
Composición física del suelo y fertilización
La pradera de pasto insurgente (Urochloa brizantha cv. Marandu) se sembró hace

aproximadamente 15 años, y no fue sometida a manejo de fertilización. Antes de
implementar el experimento, se evaluaron las propiedades químicas y físicas del suelo
con base en muestras recolectadas de la capa de suelo de 0.0 a 0.20 m. Posteriormente,
se recolectó una muestra compuesta y se envió al laboratorio para su análisis, con base
en el método descrito por Raij et al(10). El suelo se clasificó como Latosol Rojo
Eutrófico(11); su textura fue arcillosa con 360, 250 y 390 g kg-1 de arena, limo y arcilla,
respectivamente; la composición química fue de 5.1 de acidez activa (pH en CaCl2);
23.00 g kg-1 de materia orgánica (MO); 100 mg de md-3 de fósforo (P en Mehlich I);
2.80 cmolc dm-3 de acidez potencial (H+Al); 0.400 cmolc dm-3 de K; 2.50 cmolc dm-3 de
Ca; 0.700 cmolc dm-3 de Mg; 56 % de saturación de bases (V%).
El tratamiento con FQ comprendió 100 kg ha-1 de N y 50 kg ha-1 de P2O5 derivados de

urea y superfosfato triple, respectivamente. No se aplicó K2O porque no era necesario,
según el análisis de suelo. P se aplicó después del establecimiento de las parcelas y la
fertilización con N se dividió en dos aplicaciones: la primera aplicación se realizó en
diciembre de 2017 junto con P y la segunda se realizó en enero de 2018.
Fertilizante orgánico: residuos sanguíneos
El tipo de residuo aquí utilizado proviene del procesamiento de sangre bovina realizado
por una empresa ubicada en el municipio de São Luís de Montes Belos, estado de
Goiás. La sangre se envía a esta empresa en camiones cisterna desde varios rastros de la
región. Una vez recibido, la separación física del plasma y los glóbulos rojos se lleva a
cabo en una centrífuga de alta rotación. A continuación, tanto los glóbulos rojos como
el plasma se someten a un proceso de secado para ser utilizados en fracciones de
piensos para animales pequeños o en productos para la industria farmacéutica. Los
residuos líquidos resultantes de este proceso son tratados para su correcta eliminación.
Los residuos aquí utilizados presentaron la siguiente composición: Acidez (pH) de 7.41;
nitrógeno amoniacal (NH4+) de 264.30 mg L-1; P2O5 de 180.40 mg L-1. El 15 de
diciembre de 2017 se aplicó el residuo de forma manual, de una sola vez, con la ayuda
de cubetas, de acuerdo con cada tratamiento.
Evaluación del dosel forrajero
Se aplicó la base temporal de 40 días, es decir, cinco días más que la base temporal
sugerida por Costa y Queiroz(12) – se hizo porque la defoliación fue mecánica, en lugar
de realizarse a través del pastoreo convencional. Cada vez que las plantas sometidas a
este tratamiento no alcanzaron la altura de entrada dentro de los 40 días, se utilizó como
base la altura de la planta (30 cm). Las evaluaciones se realizaron el 25 de enero de
53
2018; 07 de marzo de 2018; 05 de julio de 2018 y el 25 de noviembre de 2018 (40 días

después del inicio de la temporada de lluvias).
Se cuantificó la altura del dosel forrajero (AD, cm), la densidad poblacional de macollos
(DPM, m²), la materia seca de forraje (MS, Mg ha-1) y el rendimiento de materia seca de
forraje (MSF, Mg ha-1) (suma de todos los cortes) para la caracterización del dosel
forrajero.
La altura del dosel se midió en cada parcela con la ayuda de una regla, en cinco puntos
diferentes; el nivel del suelo se midió hasta el nivel medio de la curva de las láminas de
las hojas superiores completamente expandidas. La DPM se determinó contando los tres
puntos de la unidad experimental con la ayuda de un marco de hierro (0.25 x 0.25 cm de
dimensión).
El rendimiento se midió a través de la MS utilizando un marco metálico (1x1 m de

dimensión), apoyado a 0.25 m de la superficie del suelo. Este equipo se colocó
aleatoriamente en la parcela y todo el forraje dentro de él, a una altura ≥ 0.25 m, se
recolectó y cuantificó, se separó una muestra fresca de 300 g para la determinación de
materia seca en horno de circulación de aire forzado a 65 °C hasta alcanzar peso
constante. Se recolectaron hojas del pasto (las dos recientemente expandidas del
macollo) para encontrar contenidos foliares de N (g kg-1), P (g kg-1), K (g kg-1), Ca (g
kg-1), Mg (g kg-1), S (g kg-1), Cu (mg kg-1), Fe (mg kg-1), Mn (mg kg-1) y Zn (mg kg-1).
Para ello, 10 plantas representativas se recolectaron aleatoriamente en la parcela y se
seleccionaron; lo que dio un total de 20 hojas. Posteriormente, se lavaron en agua
corriente, luego se lavaron en agua desionizada, se secaron en horno de circulación de
aire forzado a 65 °C durante 72 h y se molieron en molino tipo Willey(13).
Composición química del suelo
Al final del ciclo de evaluación, en septiembre de 2018, muestras compuestas formadas

por cinco muestras simples resultantes de puntos aleatorios en cada parcela se
prepararon con la ayuda de una sonda de tipo metálico de las capas 0.00-0.20 y 0.20-
0.40 m para observar los probables cambios químicos en el suelo causados por la
aplicación de los residuos.
El suelo fue tamizado después de su recolección e identificación, y se analizaron las

siguientes características: MO (g kg-1), pH (CaCl2), H+Al (cmolc dm-3), CIC (cmolc dm-
3
), P (mg dm-3), K (mg dm-3), Ca (cmolc dm-3), Mg (cmolc dm-3), S (mg dm-3), Na (mg
dm-3), B (mg dm-3), Cu (mg dm-3), Fe (mg dm-3), Mn (mg dm-3) y Zn (mg dm-3), de
acuerdo con la metodología descrita por Teixeira et al(14).
54
La información relacionada con la pradera se sometió a un modelo de parcelas divididas

en el tiempo:
yijk= μ + Ei + Bj + εij + Ck + Ti*Ck + εijk; donde,
yijk: valor observado;

μ= constante general;
Ti: efecto de los tratamientos (i = 0, 150, 300, 450, 600 m3 ha-1 y FQ);
Bj= efecto del bloque (j = I, II, II y IV);
Ck: efecto de los cortes (k = 1.°, 2.°, 3.° y 4.°);
εij: residuos a nivel de parcela;
Ti*Ck: efecto de la interacción;
εijk: residuos experimentales.
Una vez finalizado este procedimiento, se aplicó la prueba de medias de Tukey con un
nivel de probabilidad del 5 %.
Los datos relacionados con las dosis de residuos sanguíneos y la fertilización química se
analizaron a través del modelo de diseño de bloques al azar:
Yijk = μ + Ti + Bj + εijk; donde,
Yijk: valor observado;

μ= constante general;
Ti: efecto de los tratamientos (i= 0, 150, 300, 450, 600 m3 ha-1 y FQ);
Bj: efecto del bloque (j= I, II, II y IV);
εijk: error aleatorio asociado a cada valor observado.
Después de finalizar el procedimiento antes mencionado, se aplicó la prueba de medias

de Tukey a un nivel de probabilidad del 5 %, cuando correspondía, al nivel de
significancia del 5 %.
Las dosis de residuos se sometieron a un análisis de regresión de primer (Yij = β0 + β0 +

β1*X + εij) y de segundo grado (Yij = β0 + β1*X + β2*X² + εij); se eligió el modelo que
presentó un efecto con significancia del 5 % y el coeficiente de determinación más alto
(R² ≥ 70 %). Los análisis de varianza y regresión se realizaron en el software R, versión
4.2.1.
55
Resultados
Estructura del dosel forrajero
La AD del forraje de pasto insurgente presentó una interacción significativa entre los
residuos sanguíneos y el corte (P<0.001); así, en el primer y segundo corte, los mayores
valores de AD se obtuvieron cuando se utilizaron dosis de 150 m3 ha-1 y 600 m3 ha-1.
Los valores más altos de AD bajo dosis de 300 m3 ha-1 y 450 m3 ha-1, y fertilización
química, solo se registraron en el primer corte. Luego, el primer, segundo y tercer corte
después de la dosis de 0 m3 ha-1 resultaron en los valores más bajos de AD. El cuarto
corte no mostró diferencias entre las estrategias de fertilización. Se registró una altura
media de 21.55 cm para este cuarto corte (Cuadro 1).
Si solo se tienen en cuenta las dosis de residuos sanguíneos, el primer corte generó una
ecuación de segundo grado; de esta forma, el uso de 144 m3 ha-1 de residuos líquidos
condujo a una altura de 47.81 cm. Las dosis se ajustaron a la ecuación de primer grado
en el segundo y tercer corte; por lo tanto, con base en los parámetros de la pendiente,
fue posible inferir que una mayor oferta de residuos líquidos incrementa la altura del
dosel forrajero (Cuadro 1).
Fue posible observar el efecto de la interacción entre la estrategia de fertilización y los

cortes (P=0.002) en la DPM; así, la FQ después de la dosis de 0 m3 ha-1, en el primer
corte, condujo a los valores más bajos. Las dosis de 300, 450 y 600 m3 ha-1 tuvieron
impacto en el incremento de la DPM en el segundo corte, respectivamente. La dosis de
600 m3 ha-1 presentó la DPM más alta en el tercer corte. El cuarto corte no mostró
diferencias entre las estrategias de fertilización; se registró un valor medio de 437
macollos m-2 para el dosel de pasto insurgente en este cuarto corte (Cuadro 1).
Las dosis de residuos sanguíneos en el primer corte condujeron a una ecuación

cuadrática; así, se midieron 759 macollos m-2 cuando se aplicaron 590 m3 ha-1 de
fertilizante orgánico. El segundo corte alcanzó una ecuación de primer grado con
pendiente positiva; de esta forma, el aumento de las dosis de fertilización orgánica tuvo
un impacto en el aumento de la DPM del pasto insurgente. Las dosis no tuvieron ningún
efecto en el tercer y cuarto corte (Cuadro 1).
La MS se vio afectada por la interacción entre la estrategia de fertilización y los cortes

(P<0.001); de esta forma, la dosis de 450 m3 ha-1 de residuos sanguíneos generó los
valores más altos de masa de forraje en el primer corte. La dosis de 600 m3 ha-1 condujo
a los valores más altos de MS en el cuarto corte. Las dosis de residuos sanguíneos en el
primer y cuarto corte fueron las que presentaron ajuste a la ecuación cuadrática; así, las
dosis de 417 m3 ha-1 y 500 m3 ha-1 de fertilizante orgánico condujeron a un rendimiento
de MS de 5.42 Mg ha-1 y 6.22 Mg ha-1, respectivamente (Cuadro 1).
56
El rendimiento de forraje de pasto insurgente estuvo influenciado por las estrategias de

fertilización (P<0.001), los valores más altos de rendimiento de forraje se registraron en
las dosis de residuos sanguíneos de 450 m3 ha-1 y 600 m3 ha-1. Si solo se tienen en
cuenta las dosis de residuos, es posible observar el mejor ajuste a la ecuación cuadrática
bajo la dosis de 583 m3 ha-1 de residuos sanguíneos para obtener 14.77 Mg ha-1 (Cuadro
1).
Contenido de nutrientes en las láminas de las hojas del pasto

insurgente
Hubo efecto de los residuos sanguíneos sobre el contenido foliar de N (P<0.001) y P

(P= 0.013) a la dosis de 600 m3 ha-1, lo que condujo a los valores más altos de N. La
fertilización también afectó la concentración de K (P= 0.015), S (P<0.001), Fe (P=
0.001) y Mn (P<0.001); los valores más altos registrados para estos elementos se
registraron en las dosis de 450 m3 ha-1 y 600 m3 ha-1 (Cuadro 2).
El contenido de Ca en la hoja se vio afectado por las estrategias de fertilización

(P=0.002), donde las mayores concentraciones se observaron en las dosis de 300 m3 ha-1
y 600 m3 ha-1. El Mg también fue influenciado por los tratamientos ensayados
(P=0.019), registrándose las mayores concentraciones en la dosis de 450 m3 ha-1. El
cobre (Cu) no fue influenciado por las estrategias de fertilización (P=0.05); se registró
un valor medio de cobre de 9.25 g kg-1 (Cuadro 2).
Los contenidos de N, P, Ca, Mg, S, Fe, Mn y Zn en las láminas foliares se vieron

afectados por las dosis de residuos sanguíneos; fue posible observar su mejor ajuste a
las ecuaciones de primer grado. Por ello, cuanto mayor sea la dosis de residuos, mayor
será la concentración foliar de estos elementos (Cuadro 2).
Composición química del suelo en la capa de 0.00 -0.20 m
La capa de 0.00 -0.20 m no mostró ningún efecto de las estrategias de fertilización

(P>0.05) sobre MO, pH, K, Mg, S, Na, B, Cu y Mn. Así, se registraron los siguientes
valores medios: 32.17 g kg-1, 5.05 CaCl2, 127.17 mg dm-3, 0.713 cmolc dm-3, 3.63 mg
dm-3, 2.04 mg dm-3, 0.204 mg dm-3, 1.25 mg dm-3 y 54.58 mg dm-3, respectivamente
(Cuadro 3).
Las estrategias de fertilización influyeron en la CIC (P=0.013), Ca (P<0.001) y Fe

(P<0.001); la dosis de 600 m3 ha-1 condujo a las medias más altas de CIC. La
fertilización también afectó a H+Al (P= 0.039); la dosis 0 m3 ha-1 produjo el valor
medio más bajo de H+Al. El contenido de fósforo (P) presenta diferencia entre las
estrategias de fertilización (P=0.001); así, la dosis de 450 m3 ha-1 registró la mayor
disponibilidad de este nutriente. La fertilización química condujo a los valores más
bajos de Zn (P=0.006) (Cuadro 3).
57
Las dosis de residuos sanguíneos produjeron el mejor ajuste a las ecuaciones de

segundo grado cuando se trata de P, Ca y Fe, por lo tanto, las dosis de 400 m3 ha-1, 500
m3 ha-1 y 575 m3 ha-1 generaron contenidos de 2.32 mg dm-3, 2.37 cmolc dm-3 y 33.46
mg dm-3 de estos elementos, respectivamente (Cuadro 3).
Composición química del suelo en la capa de 0.20 -0.40 m
La capa de suelo de 0.20 - 0.40 m no mostró ningún efecto de la estrategia de

fertilización (P>0.05) sobre MO, pH, P, K, Ca, Mg, S, Na, B, Cu, Mn y Zn. Así, fue
posible alcanzar valores medios de 22.69 g kg-1, 5.19 en CaCl2, 1.18 mg dm-3, 85.39 mg
dm-3, 2.00 cmolc dm-3, 0.708 cmolc dm-3, 3.67 mg dm-3, 2.04 mg dm-3, 0.200 mg dm-3,
1.25 mg dm-3, 36.13 mg dm-3 y 0.492 mg dm-3 para estos elementos, respectivamente
(Cuadro 3).
Las estrategias de fertilización influyeron en la CIC (P=0.049) y H+Al (P<0.001); sus

valores se incrementaron a la dosis de 600 m3 ha-1. Los mayores contenidos de Fe
(P=0.003) se observaron a las dosis de 450 m3 ha-1 y 600 m3 ha-1, respectivamente
(Cuadro 3).
Las dosis de residuos sanguíneos influyeron en H+Al y Fe, ya que mostraron el mejor
ajuste a las ecuaciones de primer grado; por lo tanto, la tasa de acidez potencial y
minerales que pueden ser tóxicos en las plantas en la capa del suelo de 0.20 a 0.40 m
aumentó, ya que la fuente orgánica también aumentó (Cuadro 3).
Discusión
Estructura del dosel forrajero
La AD recomendada para praderas de pasto insurgente es de 30-45 cm, ya que es la

mejor altura para maximizar la disponibilidad de masa forrajera; valores más altos de
AD indican una acumulación indeseable de componentes morfológicos que pueden
comprometer la composición química del dosel forrajero, como el pseudotallo (tallo +
vaina) y el material muerto(15,16). La dosis de 150 m³ ha-1 de abono orgánico induce al
dosel de pasto insurgente a alcanzar alturas que cumplan con la recomendación de
manejo. Sin embargo, el uso de esta dosis no promueve la máxima disponibilidad
potencial de masa forrajera.
Por otro lado, la DPM mostró los valores más altos a las dosis más altas de residuos
sanguíneos, en consecuencia, los valores más altos de MS y MSF se midieron en estas
condiciones de manejo nutricional. Véras et al(17) evaluaron cinco cultivares de
Urochloa spp. (Basilisk, Marandu, BRS Paiaguás, Piatã, Xaraés), encontrando
correlación moderada entre AD y MS; no obstante, la correlación entre MS y DPM fue
más cercana porque varió de moderada a alta. Por lo que es necesario prestar mucha
58
atención a la dinámica de los macollos de la pradera en la aplicación de la fertilización

orgánica, ya que esta característica es determinante para el rendimiento de la masa
forrajera.
En el cuarto corte se observó que independientemente de la estrategia de fertilización

utilizada, hubo proporcionalidad en la DPM. Esto ocurrió porque no hubo diferencias en
los criterios de manejo (frecuencia de defoliación y altura de corte), lo que no alteró la
dinámica de macollaje. Sin embargo, la adopción de diferentes estrategias de manejo
puede llevar a fluctuaciones en la plasticidad fenotípica del dosel forrajero(18).
Orrico et al(19) cultivaron pasto matoso sometido a dosis crecientes de desechos de

rastros avícolas y encontraron los valores más altos de masa de macollos y de forraje a
dosis más altas de fertilizante orgánico. De acuerdo con los hallazgos, el alto contenido
de N en el fertilizante orgánico aumenta el flujo de tejido en los macollos y permite que
el dosel forrajero alcance el máximo potencial de rendimiento. Costa et al(20) evaluaron
praderas de Megathyrsus maximus cv. Massai (Sin. Panicum maximum cv. Massai) y
observaron que el manejo de la fertilización basado en el uso de otra fuente de
biofertilizante (derivado de la porcicultura) aumentó la masa de forraje foliar en
comparación con la fertilización mineral.
En este contexto, el uso de fertilizantes orgánicos derivados de rastros es muy

recomendable como estrategia de fertilización primaria, ya que estos fertilizantes
mejoran el comportamiento morfológico de los macollos y aumentan significativamente
la producción de forraje. No obstante, para lograr estos resultados, es fundamental que
el fertilizante suministrado al suelo contenga los nutrientes necesarios para optimizar la
producción de las plantas(21).
Contenido de nutrientes en las láminas de las hojas del pasto

insurgente
Las dosis crecientes de residuos líquidos (0 m³ ha-1, 150 m³ ha-1, 300 m³ ha-1, 450 m³ ha-
1
, 600 m³ ha-1) condujeron a un aumento significativo de las fracciones de N, P, Ca, Mg,
S y Fe en las láminas foliares de pasto insurgente. De acuerdo con Tomazello et al(22) y
Rezende et al(23), el aporte adecuado de nutrientes mejora la acumulación de N, P, Ca, S
y Mg en la parte aérea de las gramíneas tropicales manejadas en regiones de sabana.
Además, mejora el valor nutricional del forraje producido. El suministro de fuentes de
nitrógeno (orgánico o mineral) al pasto insurgente favorece su eficiencia de uso y
acumulación de P, K, Ca y S, respectivamente.
Existe un factor específico sobre la acumulación de micronutrientes (B, Cu, Fe, Mn,
Zn), a saber: los suelos que presentan un valor de pH inferior a 6.0 muestran una mayor
disponibilidad de micronutrientes para las plantas; por otro lado, si la acidez del suelo
aumenta, se observa un aumento no deseado de Fe en el mismo, y este proceso puede
59
ser tóxico en las plantas. Sin embargo, los suelos del Cerrado brasileño suelen presentar
altos contenidos de Fe(24,25,26); por lo tanto, es necesario evaluar a menudo los niveles de
acidez del suelo para evitar complicaciones capaces de perjudicar el máximo
rendimiento agronómico del dosel forrajero.
Composición química del suelo en las capas de 0.0 – 0.20 m y 0.20 –

0.40 m
Las dosis de residuos líquidos y la fertilización mineral en la capa de 0-0.20 m no

influyeron en MO, Mg, S, Na, B, Cu, Mn y Zn. Por otro lado, las dosis más altas de
residuos líquidos condujeron a un aumento de CIC y del contenido de Ca (Cuadro 3).
De acuerdo con Caovilla et al(27), el aumento del contenido catiónico forma la base de la
suma, al igual que ocurre con el Ca; este proceso aumenta la CIC del suelo. Sin
embargo, el pH ácido del suelo compromete la disponibilidad de otros cationes. Por
ello, es posible sugerir que el uso continuo de residuos líquidos puede cambiar la
fracción catiónica en el suelo. No obstante, es necesario asociarlo al manejo del
encalado para lograr la disponibilidad de nutrientes esenciales para el desarrollo de las
plantas.
Para realizar cambios en la composición química del suelo en regiones de clima

tropical, principalmente en sus capas más profundas (0.20 – 0.40 m), es necesaria la
aplicación continua de fertilizantes orgánicos, ya que no es posible alcanzar el aumento
deseado de las fracciones de MO y P en el corto plazo(28). Sin embargo, la adición de
cationes puede cambiar la suma de bases en el suelo; por lo tanto, es esencial llevar a
cabo investigaciones a largo plazo para analizar el efecto de los residuos sanguíneos en
el rendimiento de los pastos en las regiones tropicales.
Consideraciones sobre el uso de residuos líquidos de rastros en la

producción primaria
A pesar de ser considerado un material potencialmente contaminante, cuando se usa

juiciosamente, los residuos sanguíneos líquidos demuestran ser una fuente rica en
nutrientes, junto con una abundancia de poblaciones microbianas beneficiosas para el
suelo, como lo observaron Bhunia et al(29). En la agricultura, este factor tiene un
impacto significativo en el aumento de la producción primaria. En el caso específico del
pasto insurgente Marandu, los resultados demostraron que, en un corto período de
tiempo, hubo un aumento considerable en la disponibilidad de forraje, lo que indica que
las praderas alcanzaron su máximo potencial productivo cuando se utiliza el residuo
líquido como fuente de P y N.
Otro punto relevante para considerar en la exploración de fuentes alternativas de

fertilizantes orgánicos son los conflictos geopolíticos asociados a las crisis sanitarias(6),
ya que estos conflictos han llevado a aumentos sustanciales en los precios de los
60
fertilizantes químicos, aumentando los riesgos para la seguridad alimentaria. Por ello, la
sustitución parcial o total de fertilizantes químicos por alternativas orgánicas puede
resultar en una reducción significativa de los costos de producción, haciendo que la
producción primaria sea menos onerosa(22,30).
Para maximizar la disponibilidad de masa forrajera de pasto insurgente Marandu

producido en el Cerrado brasileño, se pueden emplear dosis que van desde 450 m³ ha-1
hasta 600 m³ ha-1 de residuos sanguíneos. No obstante, en cuanto a la composición
química del suelo, solo la dosis de 450 m³ ha-1 resulta en aumentos significativos en el
contenido de fósforo en la capa de 0.00-0.20 m.
Agradecimientos
Agradecemos a la Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior -

Brasil (CAPES) (Código Financiero 001) y a la Universidade Estadual de Goiás por su
apoyo financiero. Notice/Call No. 21/2022, Grant No. 000036041850.
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63
Cuadro 1: Caracterización del dosel forrajero de pasto insurgente con base en diferentes estrategias de fertilización asociadas con
intervalos entre cortes
Estrategia de fertilización
Corte 0 m³ ha-1 150 m³ ha-1 300 m³ ha-1 450 m³ ha-1 600 m³ ha-1 FQ kg ha-1 Ecuación R²
-------------------------------------------------------------------------------- AD (cm) ---------------------------------------------------------------------------
1.° 28.75Bd 57.80Ab 92.45Aa 89.00Aa 87.90Aa 44.85Ac y = 27.22 + 0.287x – 0.001x² 0.966
Ad Acd Bb Bb Aa
2.° 43.75 52.10 68.40 66.50 87.60 55.25Bc y = 43.25 + 0.068x 0.919
Bc Bc Cbc Cb Ba Cc
3.° 27.75 32.70 36.00 42.00 50.30 29.95 y = 26.87 + 0.036x 0.973
Ca Ca Da Da Ca Da
4.° 19.20 21.25 22.37 22.90 23.40 20.15 y = 19.81 -
EEM 2.46
------------------------------------------------------------------------------- DPM (m²) ---------------------------------------------------------------------------
1.° 625ABb 625Aab 696Aa 754Aa 675Aa 676Aa y = 410.52 + 1.18x – 0.002x² 0.976
2.° 610Ab 533ABb 794Aa 814Aa 802Aa 785Aa y = 577.50 + 0.444x 0.654
ABa Ba Ba Ba Ba Ba
3.° 488 488 526 573 516 489 y = 490.10 -
Ba Ba Ba Ba Ba Ba
4.° 421 427 432 435 441 463 y = 421.45 -
EEM 15.13
---------------------------------------------------------------------------- MS (Mg ha-1) ------------------------------------------------------------------------
1.° 0.386Ce 2.99Bc 5.63Aab 5.99Aa 5.16Bb 2.14Bd y = 0.2145 + 0.025x – 0.00003x² 0.985
Bd Bc Cc Cb Ca Ab
2.° 1.55 2.60 2.82 3.69 4.49 3.66 y = 1.63 + 0.005x 0.974
Db Cb Da Da Da Cb
3.° 0.00 0.185 1.22 1.65 1.73 1.28 y = -0.028 + 0.003x 0.911
4.° 2.64Ad 3.78Ac 3.85Bc 4.71Bb 6.21Aa 3.28Acd y = 4.97 + 0.005x – 0.000005 0.950
EEM 0.189
---------------------------------------------------------------------------- MSF (Mg ha-1) -----------------------------------------------------------------------
MSF 4.58d 9.56c 13.52b 16.04a 17.69a 9.21c y = 4.56 + 0.035x – 0.00003x² 0.999
EEM 0.936
AD= altura del dosel; DPM= densidad poblacional de macollos; MS= materia seca; MSF= rendimiento de materia seca de forraje.
FQ= fertilización química con 80 kg ha-1 P2O5; y= valor observado; x= dosis de residuos sanguíneos (0 m³ ha-1, 150 m³ ha-1, 300 m³ ha-1, 450 m³ ha-1, 600 m³ ha-1). R²=
coeficiente de determinación. EEM= error estándar de la media.
Las medias seguidas de la misma letra minúscula (fila) y letra mayúscula (columnas) no difieren entre sí al nivel de probabilidad del 5 %.
64
Cuadro 2: Contenido de nutrientes en las láminas de las hojas de pasto insurgente bajo diferentes estrategias de fertilización
Ítem 0 m³ ha-1 150 m³ ha-1 300 m³ ha-1 450 m³ ha-1 600 m³ ha-1 FQ kg ha-1 EEM Ecuación R²
N, g kg-1 17.50c 18.75b 20.00ab 20.00ab 21.5a 20.25ab 0.310 y = 17.70 + 0.006x 0.945
-1 b b ab ab a ab
P, g kg 1.75 1.80 1.90 2.10 2.35 1.85 0.062 y = 1.68 + 0.001x 0.925
-1 ab ab ab a a b
K, g kg 26.00 24.70 26.30 27.80 27.55 23.20 0.473 y = 25.23 -
-1 b b a ab a b
Ca, g kg 1.95 2.15 2.30 2.42 2.95 1.82 0.095 y = 1.82 + 0.001x 0.935
-1 b ab ab a ab ab
Mg, g kg 1.10 1.17 1.50 1.60 1.57 1.35 0.053 y = 1.11 + 0.001 0.856
-1 c b ab a a bc
S, g kg 0.750 1.00 1.15 1.45 1.42 0.875 0.062 y = 0.795 + 0.001x 0.931
-1 a a a a a a
Cu, mg kg 9.00 9.25 10.75 8.25 9.00 9.25 0.590 y = 9.45 -
-1 b b ab a a b
Fe, mg kg 88.75 91.75 102.00 125.00 122.75 85.25 4.03 y = 85.80 + 0.067x 0.885
-1 c bc b a a bc
Mn, mg kg 41.25 58.00 72.50 115.75 125.50 43.25 7.36 y = 37.35 + 0.150x 0.955
-1 b ab a ab ab b
Zn, mg kg 25.75 31.50 35.75 34.75 33.00 26.00 1.14 y = 28.60 + 0.011x 0.509
FQ= fertilización química con 80 kg ha-1 P2O5; y= valor observado; x= dosis de residuos sanguíneos (0 m³ ha-1, 150 m³ ha-1, 300 m³ ha-1, 450 m³ ha-1, 600 m³ ha-1). N=
nitrógeno; P= fósforo; K= potasio; Ca= calcio; Mg= magnesio; S= azufre; Cu= cobre; Fe= hierro; Mn= manganeso; Zn= zinc; R²: coeficiente de determinación; EEM:
error estándar de la media.
Las medias seguidas de las mismas letras minúsculas en las filas no difirieron entre sí a un nivel de probabilidad del 5 %.
65
Cuadro 3: Composición química del suelo en las capas de 0.0 - 0.20 m y 0.20 - 0.40 m de suelo cultivado con pasto insurgente sometido a
diferentes estrategias de fertilización
0 m³ 150 m³ ha-1 300 m³ ha-1 450 m³ 600 m³ FQ kg
Ítem -1 EEM Ecuación R²
ha ha-1 ha-1 ha-1
Capa 0.0-0.20 m
-1
MO, g kg 36.00a 28.00a 31.00a 30.00a 34.00a 34.00a 1.00 y = 32.20 -
pH, CaCl2 5.10a 5.10a 5.07a 5.00a 4.95a 5.05a 0.020 y = 5.12 -
CIC, cmolc dm-3 5.19b 5.46b 6.24ab 6.42ab 7.10a 6.24b 0.191 y = 5.13 + 0.003x 0,969
H+Al, cmolc dm-3 2.22b 2.30a 2.82a 2.92a 3.42a 2.27a 0.129 y = 2.13 + 0.002x 0.405
y = 0.721 + 0.008x –
P, mg dm-3 1.00b 1.25b 2.25ab 3.25a 2.00ab 1.50b 0.197 0.706
0.00001x²
K, mg dm-3 153.50a 113.50a 130.00a 124.00a 129.00a 113.00a 5.63 y = 137.70 -
y = 1.87 + 0.002
Ca, cmolc dm-3 1.87d 2.17c 2.42abc 2.47ab 2.57a 2.20bc 0.055 0.989
– 0.000002x²
Mg, cmolc dm-3 0.700a 0.700a 0.675a 0.725a 0.775a 0.700a 0.036 y = 0.680 -
S, mg dm-3 3.75a 3.75a 3.50a 3.75a 3.50a 3.50a 0.157 y = 3.75 -
Na, mg dm-3 1.75a 2.50a 2.25a 1.50a 2.75a 1.50a 0.164 y = 1.95 -
B, mg dm-3 0.200a 0.150a 0.225a 0.200a 0.175a 0.275a 0.017 y = 0.176 -
Cu, mg dm-3 1.10a 1.20a 1.27a 1.47a 1.12 1.35a 0.047 y = 1.17 -
66
y = 20.23 + 0.046x
Fe, mg dm-3 19.50d 27.75bc 30.5abc 31.32ab 34.00a 24.75c 1.10 0.956
- 0.00004x²
Mn, mg dm-3 51.00a 50.50a 61.00a 49.25a 60.25a 55.50a 2.24 y = 50.95 -
Zn, mg dm-3 0.550ab 0.700a 0.750a 0.675a 0.700a 0.400b 0.032 y = 0.620 -
Capa 0.20-0.40 m
MO, g kg-1 22.25a 23.32a 24.25a 21.50a 23.32a 21.50a 0.492 y = 23.33 -
pH, CaCl2 5.22a 5.22a 5.17a 5.17a 5.15a 5.22a 0.023 y = 5.23 -
CIC, cmolc dm-3 4.82ab 5.06ab 5.28ab 5.28ab 5.73a 4.57b 0.115 y = 4.83 + 0.001x 0.233
H+Al, cmolc dm-3 1.92b 2.07b 2.30ab 2.35ab 2.65a 1.87b 0.067 y = 1.91 + 0.001x 0.968
P, mg dm-3 1.10a 1.00a 1.50a 1.25a 1.25a 1.00a 0.077 y = 1.11 -
K, mg dm-3 106.00a 94.00a 74.00a 79.00a 81.32a 78.00a 4.99 y = 99.73 -
Ca, cmolc dm-3 1.97a 2.12a 2.10a 1.90a 2.07a 1.85a 0.058 y = 1.98 -
Mg, cmolc dm-3 0.650a 0.625a 0.700a 0.825a 0.800a 0.650a 0.028 y = 0.620 + 0.001x 0.202
S, mg dm-3 3.50a 3.75a 3.50a 3.75a 3.50a 4.00a 0.115 y = 3.60 -
Na, mg dm-3 2.00a 1.50a 2.25a 2.00a 1.75a 2.75a 0.175 y = 2.21 -
B, mg dm-3 0.250a 0.200a 0.200a 0.250a 0.125a 0.175a 0.015 y = 0.245 -
67
Cu, mg dm-3 1.27a 1.15a 1.67a 1.25a 0.975a 1.20a 0.100 y = 1.36 -
Fe, mg dm-3 19.57bc 21.5b 24.5ab 25.32a 25.75a 18.75c 0.721 y = 20.09 + 0.010x 0.979
Mn, mg dm-3 35.25a 35.25a 38.25a 33.50a 39.75a 34.75a 0.944 y = 34.95 + 0.004x 0.466
Zn, mg dm-3 0.400a 0.425a 0.600a 0.525a 0.525a 0.475a 0.031a y = 0.425 -
FQ= fertilización química con 80 kg ha-1 P2O5; y= valor observado; x= dosis de residuos sanguíneos (0 m³ ha-1, 150 m³ ha-1, 300 m³ ha-1, 450 m³ ha-1, 600 m³ ha-1).
MO= materia orgánica; pH en CaCl2= acidez activa; CIC= capacidad de intercambio catiónico; H+Al= acidez potencial; P= fósforo; K= Potasio; Ca= calcio; Mg=
magnesio; S= azufre; B= Boro; Cu= cobre; Fe= hierro; Mn= manganeso; Zn= zinc; R²= coeficiente de determinación; EEM= error estándar de la media.
Las medias seguidas de las mismas letras minúsculas en las filas no difirieron entre sí a un nivel de probabilidad del 5 %.
68
Artículo
Efecto de aceites esenciales sobre la producción de metano en la

fermentación in vitro de pasto llanero
Paulino Sánchez-Santillán a
Luis Antonio Saavedra-Jiménez a
Nicolás Torres-Salado a
Jerónimo Herrera-Pérez a
Marco Antonio Ayala-Monter a*
a
Universidad Autónoma de Guerrero. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia No. 2,
Carretera Acapulco-Pinotepa Nacional, kilómetro 197, Cuajinicuilapa, 41940, Guerrero,
México.
* Autor de correspondencia: maamonter@hotmail.com
Resumen:
El objetivo fue evaluar el uso creciente de aceite de ajo, ajonjolí y canela en la producción
de CH4 in vitro de pasto llanero con 60 días de rebrote. Se evaluó la adición de 0, 2.5, 5.0,
7.5 y 10 % de aceite de ajo, canela o ajonjolí en una fermentación in vitro usando como
sustrato pasto llanero con 60 días de rebrote. Las variables evaluadas fueron producción
acumulada de CH4 a las 12, 24, 36, 48 y 72 h, degradación de materia seca (DMS) y los
estimadores de cinética de producción de CH4 (A= potencial de producción de CH4, b= tasa
constante de producción de CH4 y k= tiempo lag). La producción de CH4 y DMS se
analizaron con un diseño experimental completamente al azar y contraste ortogonal. Los
estimadores fueron un análisis descriptivo. El aumento de aceite de ajo y canela redujo
linealmente la producción de CH4 a las 12, 24, 36, 48 y 72 h. La DMS disminuyó linealmente
con cualquiera de los tres aceites (P<0.05). El mayor valor de A fue con 2.5 % de aceite de
ajo, el mayor valor de k y b fue con 10 % de aceite de canela. En conclusión, el uso de aceites
69
de ajo y canela mostraron una disminución lineal de la producción de CH4 y DMS de pasto
llanero en condiciones in vitro.
Palabras clave: Aceite de ajo, Aceite de canela, Aceite de ajonjolí, Degradación de materia
seca, in vitro.
Introducción
La producción ganadera genera 37 % de las emisiones mundiales de gases de efecto

invernadero (GEI) y se espera aumente a 40 % para 2050; de estos GEI, 80.7 % procede de
la fermentación entérica de los rumiantes(1,2). Los principales GEI producidos por rumiantes
son metano (CH4) entérico y en estiércol, dióxido de carbono (CO2) y óxido nitroso (N2O)(3).
El CH4 es un GEI que contribuye a la formación de ozono troposférico; además, tiene una
vida corta (9 a 12 años), pero es 25 veces más nocivo que el CO2, por lo que su reducción
ayuda a mitigar los efectos adversos del cambio climático(1,2).
Las estrategias de mitigación de GEI se encausan a no afectar el rendimiento animal, reducir

el impacto ambiental, mejorar la productividad y rentabilidad de los sistemas de
producción(1). Debido a esto, los aditivos deben ser capaces de modificar la fermentación del
rumen para mejorar la eficiencia del uso de la energía mientras disminuyen la metanogénesis
del rumen(4). En la actualidad, se han identificado alrededor de 200,000 metabolitos
secundarios de plantas como moduladores potenciales del microbiota ruminal,
específicamente en la reducción de pérdida de energía vía la síntesis de CH4(1).
El aceite esencial (AE) es una mezcla compleja de sustancias químicas volátiles o aromáticas
lipofílicas, específicas de plantas; sus constituyentes son terpenoides, fenilpropanoides,
monoterpenos, sesquiterpenos y alcoholes, aldehídos, éteres, ésteres, cetonas y fenoles(1,5).
Estos aceites poseen propiedades antioxidantes e inducen cambios en el microbioma ruminal,
dando como resultados la reducción de CH4, aumento en propionato o proteína de derivación
ruminal(1,4,6), efecto antimicrobiano de bacterias, hongos y protozoarios, así como la
disminución de la digestibilidad de la materia seca (MS) y la fermentación ruminal(4),
inhibición de la desaminación en aminoácidos, reducción nitrógeno amoniacal y acetato(5), e
influyen en las vías de electrones afectando la integridad de las membranas celulares(1,2). La
reducción de la producción de CH4 entérico con el uso de AE es por la reducción en la
70
producción de hidrógeno (sumideros alternativos), inhibición directa de arqueas e

interrupción de la simbiosis entre protozoos y arqueas(1).
El aceite de ajo (Allium sativa) presenta un amplio espectro de actividad antibacteriana contra
bacterias gram-negativas y gram-positivas(7); sus compuestos bioactivos son sulfuros
orgánicos, saponinas, compuestos fenólicos y polisacáridos, alicina, S-alilcisteína, disulfuro
de dialilo, trisulfuro de dialilo, dialilo sulfuro y ajoeno(8). El aceite de canela (Cinnamomun
verum) tiene efecto antimicrobiano por su contenido de transcinamaldehído y actividad
antioxidante por sus compuestos fenólicos y polifenólicos(9). Por su parte, el aceite de ajonjolí
(Sesamum indicum) contiene ácido oleico y linoleico, tocoferol, sesamina, sesamolina,
polifenoles, fitoesteroles, flavonoides y lignanos que tienen efectos antiinflamatorios y
antimutagénicos(10).
La eficiencia de la fermentación ruminal propicia la búsqueda de alternativas naturales para

mitigar las emisiones de GEI sin comprometer la productividad del ganado; la concentración
de CH4 atmosférico sigue en aumento, por lo que se requiere de estrategias que ayuden a
disminuir su producción. La hipótesis planteada fue que la adición de los aceites de ajo,
ajonjolí y canela disminuyen la producción de CH4 durante la fermentación ruminal in vitro
del sustrato pasto llanero con 60 días de rebrote. De esta manera, el objetivo de la presente
investigación fue evaluar el uso creciente de dosis de aceite de ajo, ajonjolí y canela en la
fermentación ruminal in vitro de pasto llanero con 60 días de rebrote como sustrato en la
producción de metano y degradación de materia seca.
Material y métodos
El estudio se realizó en el laboratorio de nutrición animal de la Facultad de Medicina

Veterinaria y Zootecnia No. 2 ubicada en la cabecera municipal de Cuajinicuilapa, Guerrero,
México.
Aceites y sustrato
Los aceites esenciales fueron de ajo (Yerbatex), ajonjolí (Yerbatex) y canela (Yerbatex). Las
proporciones de aceite evaluadas fueron 0, 2.5, 5.0, 7.5 y 10.0 % de aceite. El pasto llanero
(Brachiaria dictyoneura) se cosechó a los 60 días de rebrote. El pasto se deshidrató a 60 °C
por 48 h en una estufa (FELISA® FE-293A, México) y se molió a tamaño de 1 mm en un
molino Thomas-Wiley Mill (Thomas Scientific®, Swedesboro, NJ, USA). La composición
bromatológica del pasto fue 22.4 % de materia seca (MS), 3.4 % de proteína cruda (PC), 71.1
% de fibra detergente neutro (FDN), 42.1 % de fibra detergente ácido (FDA) y 8.7 % de
cenizas (Ce).
71
Técnica de producción de gas in vitro
El medio de cultivo para los ensayos in vitro consistió en dos tercios de una solución buffer-
mineral reducida y un tercio de fluido ruminal fresco(11). La solución buffer-mineral reducida
contenía: 150 ml de solución mineral I [6 g K2HPO4 (Sigma) en 1,000 ml de H2O destilada],
150 ml de solución mineral II [6 g KH2PO4 (Sigma) + 6 g (NH4)2SO4 (Merck) + 12 g NaCl
(Sigma-Aldrich) + 2.45 g MgSO4 (Sigma) + 1.6 g CaCl-2H2O (Sigma) en 1,000 ml de H2O
destilada], 100 ml de solución al 8 % de Na2CO3 (Merck), 100 ml de solución reductora [0.1
g L-cisteína (Sigma) + 0.1 g Na2S-9H2O (Meyer) + 2 ml NaOH (2N; Meyer) en 100 ml de
H2O destilada] y 2 ml de resazurina a 0.1 % (Sigma-Aldrich). El fluido ruminal fresco se
obtuvo de un bovino provisto de cánula ruminal que pastoreó en praderas con pasto pangola,
y se filtró con una manta de cielo para eliminar las macropartículas de materia orgánica. El
bovino se manejó de acuerdo al reglamento interno de bioética y bienestar de la Universidad
Autónoma e Guerrero, con fundamento en las normas oficiales (NOM-062-ZOO-1999 y
NOM-051-ZOO-1995).
Posteriormente, en un vial serológico (120 ml) se colocaron las siguientes relaciones de aceite
y pasto llanero molido directo en el vial: 0 % (1 g de pasto), 2.5 % (0.025 g aceite y 0.975 g
de pasto), 5 % (0.05 g aceite y 0.95 g de pasto), 7.5 % (0.075 g de aceite y 0.925 g de pasto)
y 10 % (0.1 g de aceite y 0.9 g de pasto). A cada vial se agregaron 50 ml del medio de cultivo,
bajo flujo continuo de CO2, para mantener condiciones de anaerobiosis. El vial se cerró con
un tapón de neopreno y arillo de aluminio con centro removible y se le consideró un
biodigestor. Los biodigestores se incubaron en baño maría a 39 °C por 72 h.
Producción de metano
La producción de metano (CH4) se determinó usando una manguera Taygon® (2.38 mm Ø

interno y 45 cm de longitud) con agujas hipodérmicas (20 G x 32 mm) en los extremos. Las
agujas se usaron para acoplar un biodigestor con un vial-trampa que contenía NaOH (2N); el
cual se colocó de manera inversa en una probeta modificada que sirvió para colectar la
solución NaOH (2N) desplazada por el CH4 producido durante la incubación, a través de la
aguja hipodérmica colocada como válvula de salida. La producción de CH4 se midió a las 0,
12, 24, 36, 48 y 72 h(12,13). El principio del uso de esta técnica es porque los principales gases
producidos a partir de los productos finales de la fermentación microbiana in vitro son CO2
y CH4, dado que el resto de los gases producidos en técnicas in vitro son trazas(14). Así mismo,
el NaOH tiene la capacidad de capturar el CO2, ya que su reacción genera HCO3(15) por lo
que la producción de CH4 se toma como los mililitros desplazados de solución de NaOH.
72
Características fermentativas
A las 72 h de incubación se determinó pH, nitrógeno amoniacal (N-NH3) y degradación de

materia seca (DMS). El pH del medio de cultivo se midió con un potenciómetro (Hanna®
HI2211, Italia; calibración pH 7 y 4). Para nitrógeno amoniacal (N-NH3) se tomó 1 ml del
medio contenido en el biodigestor y se mezcló con 0.25 ml de ácido metafosfórico al 25 %
(Meyer®; proporción 4:1) en un tubo Eppendorf de 2 ml (Neptune®, México). La muestra
del tubo se centrifugó 25 min a 3,500 xg y el sobrenadante se recuperó en viales de 2 ml. Un
volumen de 20 μl de este sobrenadante se mezcló con 1 ml de solución fenol [10 mg de
Na2(NO)Fe(CN)5.H2O (Meyer®) + 10 g de cristales de fenol (Meyer®) aforado en 1,000 ml
de agua destilada] y 1 ml de solución hipoclorito [7.5 g de NaOH (Reasol®) + 21.3 g de
Na2HPO4 (Meyer®) + 15 ml de hipoclorito (5%; Reasol®) aforado a 1,000 ml con agua
destilada]. La mezcla se incubó 30 min a 37 °C en baño María (Shel Lab® 1227, USA).
Posteriormente, 5 ml de agua destilada se adicionaron para diluir y se agitaron con un vórtex
(Genie 2 G-560, USA). La absorbancia se midió a 630 nm en un espectrofotómetro UV-VIS
(Jenway® 6850, USA) calibrando con un método (r2= 0.9994) de concentración de
nitrógeno(16). La DMS se cuantificó al filtrar la muestra sólida residual del biodigestor usando
bolsas ANKOM® previamente secadas a peso constante. Las bolsas con muestra se secaron
a 60 °C por 24 h en una estufa. La degradación de la materia seca in vitro (DMS) se calculó
usando la fórmula % DMS= (muestra inicial - muestra residual / muestra inicial) * 100(17).
Cinética de producción de metano
Los valores de la producción de CH4 acumulado se usaron para estimar la cinética de

producción de CH4 mediante el modelo Gompertz(18). Los estimadores A, b y k se estimaron
mediante un análisis de regresión no lineal, utilizando el procedimiento PROC NLMIXED
del paquete estadístico SAS(19). El modelo utilizado fue:
Y= A exp [-b] [exp (-k t)];
Donde:
Y= volumen de CH4 en el tiempo t (ml g-1 de MS);
A= potencial de producción de CH4 total cuando t = ∞ (ml g-1 de MS);
b= tasa constante de producción de CH4 del material potencialmente degradable (ml h-1);
k= tiempo lag (h), factor constante de eficiencia microbiana, definido como el intercepto del
eje tiempo de la línea de la tangente en el punto de inflexión;
t= tiempo de incubación.
73
La producción acumulada de metano a las 12, 24, 36, 48 y 72 h, así como las características
fermentativas in vitro para cada aceite (ajo, ajonjolí y canela) se analizaron con un diseño
completamente al azar con el procedimiento GLM de SAS(19). Los valores promedio se
compararon con la prueba de Tukey (P<0.05). La respuesta al aumento creciente del aceite
se calculó mediante contrastes ortogonales lineales y cuadráticos. Cabe destacar, en los
estimadores de cinética de producción de CH4 se realizó un análisis descriptivo.
Resultados
La producción de CH4 disminuyó en forma lineal a las 12, 24, 36, 48 y 72 h de fermentación
del pasto llanero (P<0.05) conforme aumento la adición de aceite de ajo (Cuadro 1) y de
canela (Cuadro 2). El aceite de ajonjolí no presentó contraste lineal ni cuadrático en la
producción de CH4 a las 12, 24, 36, 48 y 72 h de fermentación del pasto (P>0.05) conforme
aumento su adición (Cuadro 3). Esto indica que el aceite de ajo y de canela reducen la
producción de metano en pruebas in vitro. Sin embargo, cuando se usó el aceite de ajo, la
tendencia en la disminución y diferencia entre niveles de inclusión se mostró a partir de
7.5 % (Cuadro 1). En el caso del aceite de canela, el efecto en la disminución fue a partir del
2.5 % de inclusión (Cuadro 2).
Cuadro 1: Efecto del nivel de aceite de ajo en la producción de CH4 y características

fermentativas in vitro del pasto llanero con 60 días de rebrote
Inclusión de aceite de ajo Tukey
Variable EEM Lineal Cuadrático
0% 2.5 % 5.0 % 7.5 % 10 % test
Me12 11.49a 11.61a 11.15a 8.64b 9.62ab 0.35 0.0027 0.0013 0.8488
Me24 24.99ab 28.01a 25.43ab 21.96b 23.31b 0.62 0.0027 0.0058 0.1887
Me36 34.48ab 37.24a 33.73ab 28.81c 31.08bc 0.84 0.0007 0.0007 0.5140
Me48 38.95b 43.73a 37.11bc 34.21c 36.63bc 0.88 <0.0001 <0.0001 0.7042
Me72 43.98b 48.86a 41.53bc 39.61c 40.33c 0.92 <0.0001 <0.0001 0.2223
pH 6.01c 6.10b 6.11ab 6.14ab 6.17a 0.02 <0.0001 <0.0001 0.0912
DMS 59.48 59.37 58.31 55.31 53.74 0.93 0.1815 0.0396 0.9975
N-NH3 9.75 9.75 14.12 11.83 11.00 0.92 0.5416 0.5451 0.3324
Me12= producción de metano a 12 h de fermentación (ml g-1 MS), Me24= producción de metano a 24 h de
fermentación, Me36= producción de metano a 36 h de fermentación, Me48= producción de metano a 48 h de
fermentación, Me72= producción de metano a 72 h de fermentación, pH= potencial de iones hidrógeno,
DMS= porcentaje de degradación de materia seca, N-NH3= mg dl-1 de nitrógeno amoniacal, EEM= error
estándar de la media.
a,b,c
Valores promedio con distinta letra en una misma fila son diferentes (P<0.05).
74
Cuadro 2: Efecto del nivel de aceite de canela en la producción de CH4 y características

Inclusión de aceite de canela Tukey
0% 2.5 % 5.0 % 7.5 % 10 % test
Me12 11.66a 10.25ab 9.11bc 8.28c 8.14c 0.37 <0.0001 <0.0001 0.0374
Me24 25.32a 23.91ab 22.79bc 20.88c 23.68ab 0.42 0.0004 0.0010 0.0009
Me36 34.65a 31.77b 30.15bc 27.73c 31.45b 0.64 <0.0001 0.0001 0.0001
Me48 38.64a 36.56ab 34.71bc 33.13c 36.27ab 0.54 0.0004 0.0009 0.0004
Me72 43.31a 39.29b 38.92b 38.53b 40.71b 0.51 0.0007 0.0066 0.0001
pH 6.01c 6.11b 6.20a 6.16ab 6.22a 0.02 <0.0001 <0.0001 0.0035
DMS 59.48a 58.36a 56.88ab 54.58b 55.49b 0.53 0.0007 <0.0001 0.1621
N-NH3 9.75a 7.25a 8.50a 8.50a 8.91a 0.33 0.2040 0.8484 0.0983
fermentación, Me36= producción de metano a 36 h de fermentación, Me48= producción de metano a 48 h de
fermentación (ml g-1 MS), Me72= producción de metano a 72 h de fermentación (ml g-1 MS), pH= potencial
de iones hidrógeno, DMS= porcentaje de degradación de materia seca, N-NH3= mg dl-1 de nitrógeno
amoniacal, EEM = error estándar de la media.
a,b,c
Cuadro 3: Efecto del nivel de aceite de ajonjolí en la producción de CH4 y características

Inclusión de aceite de ajonjolí Tukey
0% 2.5 % 5.0 % 7.5 % 10 % test
Me12 11.66 10.59 10.51 10.80 9.99 0.22 0.1939 0.0524 0.6139
Me24 25.32 25.28 23.84 24.48 24.42 0.30 0.5145 0.2516 0.4369
Me36 34.65 32.11 32.60 33.12 32.93 0.31 0.0737 0.1977 0.0461
Me48 38.64 37.57 37.86 38.52 37.74 0.21 0.4146 0.5729 0.5973
Me72 43.31 42.70 43.12 42.49 43.29 0.24 0.8175 0.9001 0.4485
pH 6.01c 6.13b 6.14b 6.17ab 6.22a 0.02 <0.0001 <0.0001 0.0085
DMS 59.48a 57.88ab 56.12b 53.33c 53.29c 0.68 <0.0001 <0.0001 0.2876
N-NH3 9.75 9.75 8.91 9.75 8.91 0.35 0.8964 0.5684 1.000
fermentación (ml g-1 MS), Me36= producción de metano a 36 h de fermentación (ml g-1 MS), Me48=
producción de metano a 48 h de fermentación (ml g-1 MS), Me72= producción de metano a 72 h de
fermentación (ml g-1 MS), pH= potencial de iones hidrógeno, DMS= porcentaje de degradación de materia
seca, N-NH3= mg dl-1 de nitrógeno amoniacal, EEM= error estándar de la media.
a,b,c
75
La degradación de la materia seca (DMS) disminuyó en forma lineal (P<0.05) conforme

aumentó la inclusión de aceite de ajo (Cuadro 1), canela (Cuadro 2) o ajonjolí (Cuadro 3).
Esta disminución se vio reflejada en el valor de pH de los medios de cultivo; ya que el pH
aumentó de forma lineal (P<0.05) conforme se incrementó la inclusión de aceite de ajo
(Cuadro 1), canela (Cuadro 2) y ajonjolí (Cuadro 3).
El contenido de nitrógeno amoniacal (N-NH3) no presentó (P>0.05) efecto lineal o

cuadrático, ni diferencias entre niveles de inclusión de aceite de ajo (Cuadro 1), de canela
(Cuadro 2) o de ajonjolí (Cuadro 3) conforme se incrementó su inclusión en la fermentación
de pasto llanero.
La cinética de fermentación de CH4 usando el aceite de ajo mostró valores similares en A y

k cuando se adicionó 5 y 7.5 %, mientras que en b son menores cuando se adicionó 7.5 y
10 %, respecto a los valores obtenidos sin inclusión de aceite (testigo). En los niveles de
inclusión del aceite de ajonjolí muestra que, respecto al testigo, la inclusión de 2.5 % presentó
valores inferiores en los estimadores A, k y b. El contraste, en el estimador A todos los niveles
de inclusión del aceite de canela presentaron valores inferiores al testigo; mientras, en el
estimador b fue la inclusión de 7.5 % y en el estimador k fue 5 y 7.5 % (Cuadro 4).
Cuadro 4: Promedio de los estimadores de la cinética de producción de CH4 in vitro del

pasto llanero con 60 días de rebrote adicionada con niveles creciente de aceite de ajo,
ajonjolí o canela
A k b
Aceite % inclusión -1
(ml g de MS) (h) (ml h-1)
Testigo 0.0 42.54 3.55 0.077
2.5 47.50 3.52 0.075
5.0 42.53 3.47 0.075
Aceite de ajo
7.5 42.55 3.37 0.068
10.0 43.77 3.35 0.067
2.5 35.62 3.23 0.071
5.0 44.72 3.91 0.076
Aceite de ajonjolí
7.5 41.16 3.52 0.078
10.0 43.45 3.42 0.071
2.5 36.61 3.69 0.077
5.0 39.66 3.49 0.074
Aceite de canela
7.5 34.75 3.34 0.064
10.0 38.98 4.17 0.082
A= potencial de producción de metano total, b= tasa constante de producción de metano, k= tiempo lag.
76
Discusión
El objetivo de microbiólogos y nutricionistas de rumiantes es manipular los ecosistemas

microbianos ruminales para mejorar la eficiencia del consumo de alimento(7). Los aditivos
que se usan como inhibidores de CH4 actúan directamente en la vía de la metanogénesis, de
forma que interrumpen el proceso. Los aceites en el ambiente ruminal presentan
características tóxicas sobre metanógenos y protozoarios, hidrogenación de los ácidos grasos
insaturados (sumidero alternativo para hidrógeno) y cambios en la producción propiónica
que conllevan a reducir la producción de CH4(20).
La disminución en la producción de CH4 acumulado a los diferentes tiempos medidos por los
aceites de ajo y canela se asumen que contienen terpenoides y fenilpropanoides que
interactúan en la membrana celular; ya que su naturaleza hidrófoba de los hidrocarburos
cíclicos permite que se acumulen en la bicapa lipídica, provocando cambios
conformacionales en la estructura de la membrana, lo que provoca pérdida de estabilidad de
la membrana celular(21).
Delgadillo-Ruiz et al(5) hicieron una estimación con modelos no lineales y reportaron

producciones de 183, 99 y 141 mM L-1 de CH4 cuando se adicionaron 0.1, 0.3 y 0.6 ml de
aceite de canela usando como sustrato 41.5 % de alfalfa, 41.5 % paja de trigo y 17 % de un
concentrado con base en grano de maíz; valores contrastantes al presente estudio (Cuadro 2),
porque no muestran una tendencia a disminuir CH4 conforme aumentó la adición de aceite
de canela. Cobellis et al(3) reportaron 3.67 ml de CH4 g-1 de MS en una fermentación in vitro
de 24 h donde usaron heno de alfalfa como sustrato y adicionaron 1.125 ml L-1 de medio de
cultivo de aceite de canela; valores inferiores al presente estudio, aún respecto al tratamiento
testigo (Cuadro 2). Esto por la metodología usada para medición de CH4, sustrato, fuente de
inóculo, etc(13) que influyen en la producción de CH4.
En el presente estudio in vitro se evaluaron concentraciones de hasta 10 %; sin embargo, el

NRC(22) menciona que la inclusión de aceites no debe superar 7 % de la materia seca de la
dieta, porque niveles mayores presentaría problemas con el consumo de materia seca por los
niveles elevados de aceites. Motivo por el cual, el aceite de canela podría considerarse en
pruebas in vivo para evaluar su efecto en la disminución de gases de efecto invernadero, ya
que se observaron disminuciones a partir de la inclusión de 2.5 %; mientras que el aceite de
ajo fue a partir de 5 % de inclusión.
La adición del aceite de ajo no mostró diferencias en la degradación de la materia seca (DMS)
entre niveles de inclusión del aceite; su tendencia en la disminución de sus valores se observó
a partir de 5 % de inclusión. Para el caso del aceite de ajonjolí y de canela, a partir de 5 % de
inclusión se mostraron diferencias (P<0.05) y su tendencia a disminuir DMS. La disminución
77
en la DMS se puede asumir a la acumulación de hidrógeno que afectó la degradación de la

fibra(20) y que los aceites redujeron la degradación de proteína y almidones como respuesta
de la inhibición sobre bacterias usadas en el inóculo(23). Así mismo, los ácidos grasos
insaturados son tóxicos para las bacterias que hidrolizan fibra, ya que estos ácidos se adhieren
a la pared celular(24), lo que disminuye la capacidad de las bacterias para adherirse al pasto e
hidrolizarlo.
La fermentación in vitro de pasto bermuda (Cynodon dactylon) mostró un decremento lineal

de la degradación de materia seca conforme aumentó la adición de aceite de tomillo (50, 250
y 500 ml g-1)(25); situación similar a lo reportado en el presente estudio con los tres aceites.
Así mismo, Cobellis et al(3) reportaron valores inferiores en la DMS al presente estudio; dado
que publicaron 55 % de DMS en una fermentación in vitro donde usaron heno de alfalfa
como sustrato y adicionaron 1.125 ml L-1 de medio de cultivo de aceite de canela.
Los valores de pH en el presente estudio se asumen a la DMS, ya que un producto de su

degradación es la producción de ácidos grasos volátiles, los cuales disminuyen el pH; pero
al disminuir la DMS conforme se aumentó la concentración de los diferentes aceites
evaluados, la producción de ácidos grasos volátiles disminuyó y no afectó el valor de pH.
Busquet et al(7) reportaron un efecto cuadrático en el valor de pH de los medios de cultivo,
con una tendencia a aumentar conforme se adicionó mayor cantidad de aceite de ajo en una
dieta que contenía 50:50 de forraje: concentrado; comportamiento similar a lo reportado en
el presente estudio con los tres aceites.
La concentración de N-NH3 en el presente estudio es porque los aceites no inhiben el

metabolismo de las bacterias productoras de nitrógeno amoniacal(23). Investigadores(3)
reportaron 13.5 mg dl-1 de nitrógeno amoniacal en una fermentación in vitro de alfalfa con
1.125 ml L-1 de aceite de canela; valores superiores al presente estudio, porque la alfalfa
contiene mayor contenido de proteína que el pasto llanero. Otro estudio reportó(7) que el
contenido de N-NH3 no mostró diferencias con respecto al tratamiento que no contenía aceite
de ajo; situación similar al presente estudio con los 3 aceites.
Los efectos de estos aceites tienden a ser influenciados por sus componentes, dificultando
analizar su efecto sobre la nutrición de rumiantes; por lo que se requieren posteriores estudios
donde se identifiquen los metabolitos que contiene cada aceite para poder establecer el efecto
real de cada uno sobre la fermentación de los forrajes, como principales productores de
metano, dada la estequiometría fermentativa.
La ecuación de Gompertz modificada es un modelo común para la producción de CH4

mediante la degradación de un sustrato orgánico simple(26). De modo que existen en la
literatura diversos estudios donde se usó este modelo para estimar la producción de CH4. He
78
et al(27) aplicaron un modelo Gompertz modificado y un modelo cinético de primer orden

para evaluar la producción de CH4 durante la fermentación in vitro de la paja de trigo usando
fluido de toros y novillonas como inóculo; sus resultados presentaron valores menores en A
(22 ml CH4 g-1) y k ( 0.945 h), así como mayores en b (0.105 ml h-1). En otro estudio(28)
evaluaron el potencial de CH4 y la tasa de producción de CH4 de la corteza del tallo, médula
del tallo y hojas de rastrojo de maíz de la digestión anaerobia discontinua, reportando valores
superiores al presente estudio en A (204.8 ml CH4 g-1) y menores en k (0.1553 h). Zhang et
al(26) reportaron valores superiores al presente estudio, ya que publicaron A de 94.38 ml CH4
g-1, k de 12.38 h y b de 2.46 ml h-1 en una fermentación de estiércol de vaca con rastrojo de
maíz. Con las diferencias en los estimadores reportados por otros autores(26,27,28) usados para
la comparación y las del presente estudio, se asume que la adición o no de aceites esenciales
con propiedad anti-metagenómicas, depende de las condiciones en las cuales se realizaron
los experimentos y los sustratos utilizados, ya que ellos influyen directamente en la cinética
de producción de metano.
Por lo que la modelación de la producción de CH4 bajo las condiciones del presente estudio
fue importante, porque sirven para el diseño, la construcción y la aplicación de procesos
químicos o bioquímicos. Además, describen las características del proceso y permiten su
posterior optimización(29).
La adición del aceite de ajo o canela en la fermentación in vitro de pasto llanero disminuye
la producción de metano y la degradación de la materia seca. El aceite de ajonjolí no presenta
actividad anti-metanogénica bajo las condiciones del presente estudio, pero reduce la
degradación in vitro de la materia seca.
Agradecimientos
Al cuerpo académico “Producción Sustentable de Rumiantes en el Trópico” por el

financiamiento del presente proyecto. Al alumno Adrián Medina Calvo por su apoyo en el
trabajo realizado en el laboratorio como parte de sus prácticas profesionales de la licenciatura
de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Autónoma de Guerrero.
Conflicto de interés
Los autores declaramos que no existe un conflicto de intereses en el presente manuscrito.
79
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82
Artículo
Efecto de la administración de bolos intrarruminales de selenio en

cabritos sobre biomarcadores de estrés oxidativo en plasma
Gabriela Rodríguez Patiño a
Víctor Manuel Díaz Sánchez a
J. Efrén Ramírez Bribiesca b
Arturo Aguirre Gómez a
Alma Luisa Revilla Vázquez a
Patricia Ramírez Noguera a
Jorge Luis Tórtora Pérez a
Raquel López Arellano a*
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán.
Unidad de Investigación Multidisciplinaria, Carretera Cuautitlán-Teoloyucan, Km 2.5, San
Sebastián, Xhala, 54714, Estado de México, México.
b
Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Programa de Ganadería, Estado de México,
México.
*Autor de correspondencia: lopezar@unam.mx
Resumen:
Este estudio tuvo como objetivo evaluar el efecto de Se administrado a través de bolos
intrarruminales en cabritos y correlacionarlo con los niveles del mineral y los biomarcadores
de estrés oxidativo en sangre. Se utilizaron 15 cabritos de 8 a 9 semanas de edad de la raza
Alpina con un peso promedio de 13.7 kg y se dividieron en tres grupos: grupo Selenio (se
administró un bolo de selenito de sodio por vía oral, con un contenido equivalente a 90 mg
83
de Se); grupo Se-SMZ (se administró un bolo de selenito de sodio vía oral, con un contenido
equivalente a 90 mg de Se y 4 g de sulfametazina a); grupo Placebo (se administró un bolo
placebo vía oral). Los niveles plasmáticos de Se se llevaron a cabo mediante la técnica de
espectrofotometría de absorción atómica. La concentración de TBARS y GSH se estimó
mediante espectrofotometría. La significancia establecida fue de P<0.05. Después de la
administración de los bolos de selenio y Se-SMZ, los cabritos aumentaron los niveles de Se
en plasma a partir de las 3 h después de la dosificación, con una diferencia significativa
(P<0.05) entre el Se vs Se-SMZ hasta las 3 y 24 h. Los grupos de animales a los que se les
administró el bolo presentaron variabilidad en los niveles plasmáticos de TBARS sin mostrar
una tendencia constante (P>0.05). Los niveles de GSH no mostraron diferencias
significativas entre los grupos. En conclusión, los bolos con Selenio y Se-SMZ aumentaron
los niveles plasmáticos de Se. Hubo una amplia variabilidad en los niveles plasmáticos de
TBARS y los niveles de GSH no mostraron diferencias significativas relevantes entre los
tratamientos. Los bolos fueron una buena alternativa para suplementar el Se a los rumiantes.
Palabras clave: Cabra, Bolos intrarruminales, Selenio, Estrés oxidativo.
Introducción
La deficiencia de selenio (Se) en rumiantes es un problema común en varias zonas de

pastoreo en todo el mundo. El contenido de Se varía según el tipo de suelo. En consecuencia,
los forrajes podrían tener bajas cantidades de este mineral(1). La deficiencia de Se causa
enfermedades como la distrofia muscular nutricional , anemia, mastitis, retención placentaria
e infertilidad(2-4). La distrofia muscular nutricional ha sido reportada como una de las
principales causas de muerte en cabritos de 28 a 90 días de edad en el altiplano mexicano(5).
La suplementación con Se previene los trastornos carenciales en los animales(6). El selenio
puede ser administrado con compuestos inorgánicos como el selenito (Na2SeO3) y el selenato
de sodio (Na2SeO4) o formas orgánicas como la selenometionina (C5H11NO2Se) y la
selenocisteína (C3H7NO2Se), ampliamente disponibles en cultivos de levadura(7,8). El NRC(9)
recomienda la cantidad de 0.2 mg de Se por kilo de materia seca en pequeños rumiantes. Sin
embargo, las necesidades de los animales pueden ser satisfechas a través de soluciones
inyectables o formas de liberación prolongada, como bolos intrarruminales(10-12). Los bolos
intrarruminales tienen la ventaja de liberar continuamente la dosis requerida de Se durante
largos períodos; se administran por vía oral, permaneciendo en el retículo-rumen cuando el
84
tamaño y la densidad son adecuados(13,14). La dosificación adecuada de Se se refleja en el

organismo con el aumento de los niveles de Se en sangre(15).
Las deficiencias de selenio pueden provocar un aumento de los radicales libres, generando
un desequilibrio conocido como estrés oxidativo (EO). La formación excesiva de especies
reactivas de oxígeno (ERO) y la inhibición del sistema antioxidante causan daño a moléculas
como fosfolípidos, proteínas y ADN(16). Los antioxidantes previenen la formación de ERO,
interceptando la formación de especies reactivas, eliminando las moléculas dañadas por la
apoptosis, capturando metabolitos reactivos y convirtiéndolos en productos menos tóxicos o
no tóxicos(17,18). Las ERO pueden causar lipoperoxidación, mutaciones en el ADN e
inactivación de proteínas, causando trastornos en el metabolismo celular y contribuyendo a
la aparición de enfermedades en los animales(19). La lipoperoxidación daña las membranas,
receptores y enzimas celulares, aumentando la permeabilidad y causando la muerte celular.
Los productos de lipoperoxidación, como los aldehídos insaturados, inactivan las proteínas,
dando lugar a aductos de ADN y mutagénesis(20,21).
Existen diferentes formas contra las ERO, como los eliminadores de oxidantes de bajo peso
molecular (ácido ascórbico, tocoferoles, uratos, tioles), enzimas como la superóxido
dismutasa (SOD), la glutatión peroxidasa (GSH-Px), la catalasa (CAT), las piridoxinas, las
reductasas de sulfóxido de metionina (MetSO), las disulfuro reductasas, las sulfiredoxinas,
los proteasomas, los lisosomas, las enzimas reparadoras del ADN, las fosfolipasas y, por
último, las defensas no enzimáticas como el glutatión reducido (GSH)(21,22). Las
selenoproteínas se distribuyen en el organismo, catalizando reacciones de oxidación-
reducción(23) y protegiendo contra el daño oxidativo. El estrés oxidativo en el organismo
puede medirse en la sangre a través de la concentración y actividad de antioxidantes que
circulan en ese tejido(22,24), o con la medición de los productos formados por la oxidación de
moléculas, por ejemplo, aldehídos como las sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico
(TBARS, por sus siglas en inglés)(20).
Los biomarcadores de estrés oxidativo indican el equilibrio oxidativo en el cuerpo(25). La

deficiencia o administración de Se a los animales modifica la concentración de
biomarcadores como GSH y TBARS(26). Cuando los niveles de Se son bajos y los niveles de
estrés oxidativo aumentan, los niveles de GSH aumentan para prevenir la lipoperoxidación
celular(19,27). Por último, los animales viejos aumentan sus niveles de GSH eritrocitario para
controlar el EO como resultado de la edad, a diferencia de los animales jóvenes(28). Por otro
lado, se ha observado que cuando hay un aumento en las concentraciones de aldehído, se
debe a la disminución de la actividad antioxidante(29). Kohen et al(30) observaron una
correlación positiva entre el aumento de TBARS, la lipoperoxidación y el daño celular en el
organismo. Elsheikh et al(31) suplementaron Se en cabras, midieron concentraciones de
TBARS como el malondialdehído (MDA) y observaron que la suplementación reduce los
niveles de este aldehído, mejorando la actividad de los antioxidantes. Esta revisión planteó
85
la hipótesis de que puede existir una asociación entre los niveles de biomarcadores de estrés
oxidativo en la sangre de cabras con y sin suplemento de Se. El objetivo de este estudio fue
evaluar el efecto de Se administrado a través de bolos intrarruminales en cabras y
correlacionarlo con los niveles del mineral y biomarcadores de estrés oxidativo en sangre.
Material y métodos
Preparación de bolos intrarruminales
La elaboración de los bolos de Se y placebo se realizó mediante granulación por fusión(14).

Se utilizó selenito de sodio como fuente de selenio, y sulfametazina de sodio como fuente de
sulfametazina, un excipiente lipídico para controlar la liberación de los principios activos y
un excipiente densificador para lograr una densidad adecuada. Bolos de selenito de sodio de
12 g de peso, 1.4 cm de ancho, 5 cm de largo y 0.95 de espesor; bolos de Se-SMZ de 20 g de
peso, 2.1 cm de ancho, 5.2 cm de largo y 1.3 de espesor y bolos placebo de 12 g de peso, 1.3
cm de ancho, 4.5 cm de largo y 1.2 de espesor.
Animales y tratamientos
Se utilizaron 15 cabritos de 8 a 9 semanas de edad del módulo de producción caprina de la

Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán (FESC) de raza Alpina con un peso promedio de
13.7 kg. Los cabritos fueron aislados para su adaptación en los corrales de la unidad de
experimentación de la FESC; después de un mes de adaptación, los cabritos se dividieron
aleatoriamente en tres grupos: grupo Selenio (n= 5), se administró un bolo de selenito de
sodio por animal vía oral, con un contenido equivalente a 90 mg de Se; grupo Se-SMZ (n=
5), se administró un bolo con selenito de sodio y sulfametazina de sodio por animal, con un
contenido equivalente a 90 mg de Se y 4 g de sulfametazina; grupo Placebo (n= 5), el bolo
placebo se administró vía oral por animal, sin ningún principio activo. El experimento se
llevó a cabo con la aprobación del Comité Interno para el Cuidado y Uso de Animales de
Experimentación CICUAE FESC C11_02.
Muestreo
Las muestras de sangre se recolectaron mediante punción de la vena yugular con agujas
estériles BD Vacutainer® de 20G- X 38 mm y tubos de vacío de 6 ml con Heparina BD
Vacutainer®; las muestras se recolectaron el día-0 (antes de la administración del bolo), a las
1, 3, 5 y 24 h, los días 2, 4, 8, 11, 18, 25 y 32 después de la dosificación del bolo. Las muestras
tomadas se almacenaron a 4 °C; una vez en el laboratorio, las muestras se centrifugaron a
2,500 rpm durante 15 min. El plasma obtenido se separó en microtubos y se almacenó a -20
°C hasta su análisis.
86
Cuantificación de Se en plasma
Para la cuantificación de Se en plasma, se pesaron 0.5 g de cada muestra en un vaso de

precipitado de teflón para microondas; se realizó una digestión ácida: 5 ml de agua Milli Q,
2.5 ml de ácido nítrico (55 %) y .01 ml de H2O2 al 30 %, se dejó durante 30 min a temperatura
ambiente y la digestión se realizó en un horno de microondas MARS-digestión EMC. Las
muestras digeridas se transfirieron a matraces de 25 ml y se llevaron a su capacidad con HCl
7M. Las muestras se evaluaron en un espectrofotómetro de absorción atómica generador de
hidruros Varian® y se compararon con la curva de referencia.
Cuantificación de TBARS
Se tomaron cien (100) μl de plasma, se adicionaron 100 μl de ácido perclórico al 2.5 % y se

dejó a temperatura ambiente durante 10 min; se centrifugaron durante 15 min a 1,200 rpm a
4 °C, se mezclaron 100 μl del sobrenadante con 100 μl de ácido tiobarbitúrico al 0.67 %; se
incubaron a 90 °C durante 30 min. Las muestras se leyeron en un espectrofotómetro
UVvisCary100 Varian® a una longitud de onda de 532 nm.
Cuantificación de glutatión reducido GSH en eritrocitos
Se implementó una metodología para evaluar el contenido de GSH utilizando el reactivo de

Ellman(32). De cada muestra se tomó una alícuota de 400 μL, se les añadieron 400 μl de ácido
sulfosalicílico al 5 %, se dejaron a temperatura ambiente durante 30 min a 4 °C, se
centrifugaron a 13,500 rpm a 4 °C durante 15 min. Se tomó una alícuota de 200 μl de cada
uno de los sobrenadantes y se colocó en una microplaca Costar® de media fijación de
poliestireno, se agregaron 100 μl de la mezcla de reacción (0.52 mM DTNB y 0.15 mM
EDTA) y se dejaron a temperatura ambiente durante 5 min. Se utilizó el lector de microplacas
(96 pocillos) de mrcScientific Instruments® para leer las muestras a 405 nm.
Los datos se analizaron como un diseño completamente al azar con un arreglo factorial de
3 × 12, utilizando un análisis de medidas repetidas en el tiempo. Las variables independientes
fueron el tratamiento y el momento de muestreo, y las variables dependientes fueron la
concentración de selenio en sangre, los niveles de TBARS y los niveles de GSH. El análisis
de los resultados se realizó con el software estadístico Statgraphics Centurion XV, versión
15.2.05. Se consideró significancia estadística de P<0.05 para todas las comparaciones. Se
utilizó el siguiente modelo:
Yijk =μ + Ti + Sj + (T × S)ij + ξijk.
87
Donde:
Yijk= variable de respuesta,
μ= media general,
Ti= efecto del tratamiento (tratamiento con bolos intrarruminales),
Sj= efecto del momento de muestreo,
(T× S)ij= efecto de la interacción T × S en los niveles i, j,
ξij= error aleatorio.
Resultados
En el estudio, la medición a las 0 horas incluye el promedio de todos los animales. Después
de administrar los bolos de Selenio y Se-SMZ por vía oral a los cabritos, los niveles
hemáticos de Se aumentaron a partir de 3 h después de la dosificación. Esto provocó una
diferencia significativa (P<0.05) entre el grupo Selenio y el grupo Se-SMZ hasta las 3 y 24
h. El grupo Placebo tuvo una media de 0.18 μg de Se en plasma antes de las 24 h. Después
de este tiempo, los niveles de Se disminuyeron hasta los 32 días (Figura 1).
Todos los grupos presentaron variabilidad en los niveles plasmáticos de TBARS sin mostrar
una tendencia constante entre los grupos. Principalmente, el grupo Placebo tuvo un menor
contenido de TBARS plasmático una hora después de la dosificación. Sin embargo, a las 24
h después de la dosificación, el rango de TBARS plasmático aumentó en comparación con
el grupo Selenio y Se-SMZ (P<0.05). El grupo Se-SMZ tuvo el nivel más alto de TBARS a
los 2, 4, 8 y 11 días frente a los grupos Selenio y Placebo, luego todos los grupos
disminuyeron los niveles plasmáticos de TBARS hasta 32 días sin diferencia significativa
(P>0.05) (Figura 2).
Los niveles de GSH no mostraron diferencias significativas relevantes entre los grupos. El
grupo Placebo tuvo el contenido de GSH más bajo (6.92 nmol) y más alto (18.97 nmol) a los
2 días y 1 h, respectivamente. El grupo Selenio tuvo un rango de 9.57 nmol (25 días) y 16.96
nmol (4 días). El grupo Se-SMZ tuvo un rango de 12.42 nmol (1 h) y 17.57 (9 h) (Figura 3).
Discusión
Los bolos que contenían Se y Se-SMZ aumentaron los niveles de Se en el plasma sanguíneo
hasta 24 h, seguidos de una disminución gradual durante los siguientes 32 días, sin que se
observaran diferencias significativas entre los tres grupos de estudio (P>0.05). El grupo
Placebo tuvo niveles inferiores a 0.1 ng/g de Se en plasma a los 4, 11 y 25 días. Algunos
autores sugieren que el nivel adecuado de Se en la sangre de cabra es de 0.11-0.12 ng/g(33,34).
No obstante, Field Pavlata et al(35) reportaron niveles de 0.07-0.01 ng/g sin observar signos
de deficiencia. Los niveles de Se de 0.02-0.03 ppm se consideran inadecuados, ya que causan
88
distrofia muscular nutricional(33). Los animales de este estudio no mostraron signos de

deficiencia de Se durante el examen clínico. Después de tomar suplementos de Se, no se
observaron signos de toxicidad en los cabritos. Los valores de Se plasmático son inferiores a
los de los eritrocitos, pero muestran mayor variabilidad a lo largo del tiempo debido a la
distribución tisular inmediata(35,36). De acuerdo con el estudio de Field Stefanowicz et al(37),
la cantidad de selenio en el plasma se utiliza comúnmente como un indicador fiable de sus
niveles en el organismo. Aunque también se mide el contenido de selenio en toda la sangre,
hay que tener en cuenta que el riesgo de hemólisis puede dar lugar a lecturas falsas en el
plasma. Esto se debe a que el selenio está presente en los glóbulos rojos. Por lo tanto, es
importante tener precaución al recolectar muestras de animales(38). Por otro lado, los bolos
son una alternativa para suplementar el Se a rumiantes. En este estudio, el bolo permaneció
activo en los cabritos hasta 32 días, alcanzando niveles máximos de 0.8 ng/g de Se en plasma.
Otros estudios en ovinos indican que los bolos con Se mantuvieron una liberación activa
hasta 3 meses con niveles hemáticos de Se de 148 y 350 ng/g de Se, respectivamente(39,40).
La diferencia quizás se debió a los tipos de materiales que se utilizaron en la elaboración de
los bolos intrarruminales, ya que la densidad de los bolos influye en la permanencia del bolo
en el retículo-rumen evitando la regurgitación. Existe poca información asociada con la
liberación de Se, el espesor y los tipos de materiales utilizados para diseñar los bolos.
La concentración de TBARS es un método utilizado para estimar el estrés oxidativo. En este

estudio, hubo una amplia variabilidad en los niveles plasmáticos de TBARS sin mostrar una
tendencia entre tratamientos. Todos los grupos disminuyeron los niveles de TBARS hasta los
32 días sin diferencia significativa (P>0.05). Elsheikh et al(31) suplementaron Se en cabras y
midieron biomarcadores de estrés oxidativo. Observaron que la concentración de TBARS se
redujo y la actividad antioxidante mejoró en los animales. Por otro lado, Chung et al(41)
suplementaron Se en cabras, señalando la ausencia de diferencias significativas en las
concentraciones de TBARS en intestino, suero, hígado y músculo, entre los grupos
suplementados y control, datos similares al presente estudio. Varios factores pueden
aumentar la lipoperoxidación en cabras, como el periparto, la lactancia, la dieta, la
suplementación con antioxidantes(19,34). La presencia de patologías, la exposición a toxinas o
la administración de medicamentos aumentan los niveles de TBARS en el organismo del
animal(42). Es fundamental mencionar que las especies reactivas de oxígeno se forman en un
estado fisiológico normal, consecuencia del proceso metabólico(24,30,43), donde las
variaciones dependen del metabolismo de cada organismo, un aumento significativo de
TBARS se asocia a una deficiencia en el sistema antioxidante. Shi et al(34) reportan una mayor
concentración de TBARS en animales deficientes en selenio que en animales suplementados
con diferentes fuentes de Se. En este estudio, las unidades experimentales no presentaron
patologías asociadas al estrés, y no se observó un efecto aparente en los animales
suplementados con Se y las concentraciones de TBARS.
89
Los niveles de GSH tampoco mostraron diferencias significativas relevantes entre los
tratamientos. Celi(19) menciona que, en la deficiencia de Se la síntesis de GSH aumenta, un
proceso fisiológico donde se incrementa el requerimiento de cisteína hasta que se agota, una
vez agotada, el GSH disminuye.
La disminución del GSH en sangre se ha reportado en enfermedades(44-46). La reducción de

los niveles de GSH en la sangre también se asocia con el aumento de la actividad y la
utilización de GSH-Px en la reacción catalizada por GST(46). Gresakova et al(47)
suplementaron Se en pequeños rumiantes con antecedentes de deficiencia, observándose una
correlación entre la concentración de Se y la actividad de GSH-Px; la disminución de la
actividad de esta enzima puede conducir a estrés oxidativo. La falta de variación en la
estimación de GSH, tal vez debido a un aumento en los niveles de estrés oxidativo, debido a
los bajos niveles de Se en plasma, que desencadena una peroxidación celular más
significativa, tiende a aumentar los niveles de GSH(48). Por ejemplo, en animales viejos y
deficientes en Se, el GSH eritrocitario aumenta(28).
Los bolos de selenio y Se-SMZ aumentaron los niveles plasmáticos de Se. Hubo una amplia
variabilidad en los niveles plasmáticos de TBARS, sin mostrar tendencia entre tratamientos.
No hubo patologías asociadas al estrés y no se observó un efecto aparente sobre las
concentraciones suplementadas de Se y TBARS. Los niveles de GSH tampoco mostraron
diferencias significativas relevantes entre los tratamientos. Los bolos durante nueve semanas
fueron una excelente alternativa para aumentar el Se a rumiantes.
Agradecimientos
Los autores agradecen al CONACyT por la beca de doctorado número 349865 y el apoyo
financiero obtenido a través del programa PAPIIT IG200923 de la DGAPA – UNAM.
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94
Figura 1: Concentraciones de selenio en plasma durante 1 a 24 horas (barras a la izquierda) y de 2 a 32 días (barras a la derecha)
95
Figura 2: Niveles plasmáticos de TBARS durante 1 a 24 horas (barras a la izquierda) y 2 a 32 días (barras a la derecha)
96
Figura 3: Estimaciones de GSH reducido en plasma durante 1 a 24 horas (barras a la izquierda) y 2 a 32 días (barras a la derecha)
97
Artículo
Prevalencia e intensidad de varroosis y nosemosis de las abejas melíferas

(Apis mellifera) en seis regiones del estado de Jalisco, México
Ana K. Ramos-Cuellar a
Álvaro De la Mora b
Francisca Contreras-Escareño c
Nuria Morfin d
José M. Tapia-González e
José O. Macías-Macías e
Tatiana Petukhova f*
Adriana Correa-Benítez a
Ernesto Guzman-Novoa b
a
Universidad Nacional Autónoma de México. FMVZ, Departamento de Medicina y
Zootecnia de Abejas, Cd. Universitaria, Ciudad de México, 04510, México.
b
University of Guelph. School of Environmental Sciences, Guelph, ON, Canadá.
c
Universidad de Guadalajara. CUCSur, Depto. Prod. Agríc. Autlán, Jalisco, México.
d
University of British Columbia. Dept. Biochem. Mol. Biol., Vancouver, BC, Canadá.
e
Universidad de Guadalajara. CUSur, Depto. Cienc. Natur., Cd. Guzmán, Jal., México.
f
University of Guelph. Department of Population Medicine, Guelph, ON, Canadá.
*Autor de correspondencia: tpetukho@uoguelph.ca
98
Resumen:
Jalisco es uno de los principales estados productores de miel de abejas en México. Sin
embargo, la información sobre parasitosis que afectan la productividad de las colonias de
abejas melíferas (Apis mellifera) en el estado es limitada y de pocas regiones. El objetivo de
este estudio fue determinar la prevalencia e intensidad de dos enfermedades parasitarias de
Apis mellifera, varroosis (Varroa destructor) y nosemosis (Vairimorpha spp.), en seis
regiones de Jalisco. Se analizaron abejas de 365 colonias colectadas durante la primavera. La
varroosis fue la parasitosis más frecuente (90 %) y la nosemosis la menos frecuente (15 %).
Los niveles de infestación o infección de las parasitosis fueron en general bajos. Para
varroosis, <5 % (ácaros en 100 abejas) y para nosemosis, <310,000 esporas/abeja. Las
regiones con mayor prevalencia e intensidad de V. destructor fueron Altos, Centro y Sur,
mientras que las infecciones por Vairimorpha ceranae, la única especie del hongo
encontrada, fueron significativamente más altas en las regiones Sureste y Sur. Se recomienda
realizar estudios epidemiologicos en otras épocas del año para detectar posibles efectos
estacionales de las parasitosis para diseñar estrategias para su control.
Palabras clave: Apis mellifera, Varroa destructor, Vairimorpha ceranae, Jalisco, México.
Introducción
La apicultura en México es una actividad de alto impacto ecológico, social y económico. Las
abejas melíferas occidentales (Apis mellifera) brindan un importante servicio ambiental
mediante la polinización de la flora nativa, lo que ayuda a mantener ecosistemas, además de
polinizar cultivos de importancia económica(1). Adicionalmente, la apicultura representa una
importante fuente de empleos e ingresos para el medio rural y de divisas para el país por la
exportación de miel(2). México, es uno de los líderes en la producción y exportación de miel
de abejas en el mundo, y Jalisco es uno de los principales estados productores del dulce en el
país. Jalisco alcanzó el tercer lugar de producción de miel en 2021 con 6,073 t, con un
inventario de más de 145 mil colmenas(3).
Las enfermedades de las abejas melíferas causan pérdidas estimadas en aproximadamente

seis millones de dólares por año en México(4), por lo que es importante conocer su prevalencia
y distribución para poder controlarlas. Dentro de las enfermedades y parasitosis que afectan
a las abejas melíferas destaca la varroosis causada por el ácaro ecto-parasitario Varroa
destructor. Este parásito es considerado el problema sanitario que más daños causa a la
99
apicultura a nivel mundial(5-7). El ácaro se alimenta de la hemolinfa y cuerpo graso de la

abeja, inhibe su sistema inmune, acorta su vida y es vector de virus(7,8-11). Varroa destructor
fue reportado por vez primera en 1992 en Veracruz, México(12) y actualmente se encuentra
distribuido en todo el país(13). Otra parasitosis de importancia es la nosemosis, la cual es
causada por dos especies de hongos microsporidios, Vairimorpha apis y V. ceranae. Estos
hongos infectan las células epiteliales del ventrículo de las abejas, lo que ocasiona trastornos
digestivos que debilitan y acortan la vida de los insectos infectados y reducen la producción
de miel(14,15). Vairimorpha apis ha existido por muchos años en México, pero V. ceranae, fue
detectado en 2010(16), aunque posteriormente se obtuvo evidencia de su presencia en el estado
de México desde 1995(17).
En cuanto a la situación sanitaria de las colonias de abejas del estado de Jalisco,

recientemente se reportó la prevalencia y grado de infestación del ácaro V. destructor en dos
regiones del estado(18). La prevalencia promedio fue de 88 % y el nivel de infestación de
5.2 % (número de ácaros en 100 abejas). Además de lo anterior, en Jalisco existe información
sobre la presencia e intensidad de infecciones por hongos de Vairimorpha spp. en municipios
del sur y sureste del estado, pero no en otras regiones. El 83.7 % de las muestras positivas
presentaron una infección ligera(19).
Para fines de la apicultura, el estado de Jalisco ha sido dividido en seis diferentes regiones
que varían en topografía y clima, e incluyen las regiones de los Altos, Centro, Norte, Sierra
Amula, Sur y Sureste. Más de la mitad de los productores y de las colmenas del estado se
encuentran en las regiones Sur y Sureste(20).
Debido a que la información existente sobre la presencia de parasitosis que afectan a las
abejas en el estado de Jalisco son parciales y disponible sólo para algunas regiones, se
consideró relevante generar información actualizada sobre el nivel de infestación o infección
de dos de las principales parasitosis que afectan a las abejas en México(13) y si existe alguna
relación entre ellas y las distintas regiones del estado. Por lo tanto, el objetivo de este estudio
fue determinar la prevalencia y nivel de infestación o infección de varroosis y nosemosis en
muestras de abejas melíferas provenientes de seis regiones del estado de Jalisco, México.
Material y métodos
Muestreo
Se colectaron muestras de cría y abejas adultas de colonias ubicadas en 30 municipios dentro

de las seis regiones apícolas del estado de Jalisco (Cuadro 1) al inicio de la primavera, durante
los meses de marzo, abril y mayo de 2018. En cada municipio se visitaron dos o tres apiarios
y de cada apiario se seleccionaron cinco colonias al azar. En total se muestrearon 365 colonias
100
y de cada una se colectaron las siguientes muestras: 1) una muestra de aproximadamente 300
abejas adultas colectadas del nido de cría en un envase de pet de 250 ml con etanol al 70 %,
para el diagnóstico y determinación de los niveles de infestación de V. destructor en las
abejas adultas; 2) una muestra de panal (10x10 cm) conteniendo cría operculada con pupas
de ojos pigmentados, que fue transportada en una hielera con refrigerantes, para el
diagnóstico y determinación de los niveles de infestación de V. destructor en la cría; 3) una
muestra de aproximadamente 70-80 abejas adultas en un envase de pet de 250 ml con etanol
al 70%, obtenida de la piquera de cada colmena, para el diagnóstico y determinación de los
niveles de infección de Vairimorpha spp.
Cuadro 1: Regiones, municipios y número de muestras de abejas melíferas colectadas

Región Municipio Número de muestras
Atotonilco 11
Lagos de Moreno 10
Altos
Tepatitlán 15
Zapotlanejo 15
Cocula 15
Jamay 13
Centro
Tlajomulco 15
Tonalá 15
Autlán 10
Cuautitlán 10
Sierra Amula La Huerta 10
Mascota 15
Tonaya 10
Colotlán 5
Encarnación de Díaz 15
Huejúcar 5
Norte
Santa María 5
Teocaltiche 15
Yahualica 15
Gómez Farias 8
San Gabriel 10
Sayula 15
Sur Tapalpa 16
Tolimán 5
Zapotiltic 15
Zapotlán el Grande 12
Concepción de Buenos Aires 15
Pihuamo 15
Sureste
Tamazula 15
Tecalitlán 15
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Procesamiento de las muestras
Los análisis para diagnosticar varroosis en la cría, varroosis en las abejas adultas y nosemosis,
se realizaron en el Centro de Investigaciones en Abejas (CIABE), ubicado en el Centro
Universitario del Sur (CUSur) de la Universidad de Guadalajara, ubicado en Zapotlán el
Grande, Jalisco, México. También se realizaron análisis del ADN de las esporas de muestras
positivas a Vairimorpha spp. para diferenciar entre V. apis y V. ceranae. Estos análisis se
realizaron en el Laboratorio de Investigaciones de Abejas Melíferas de la Escuela de Ciencias
Ambientales de la Universidad de Guelph, en Guelph, Ontario, Canadá.
Diagnóstico y cuantificación de Varroa destructor en abejas adultas y cría
Para las abejas adultas, se utilizó la técnica de lavado con etanol(21). El envase de cada muestra
se agitó durante 3 min para separar los ácaros de las abejas y el contenido se vertió al interior
de una coladera con malla de alambre de 8 cuadros/pulgada. Debajo de la coladera se colocó
un recipiente de plástico cubierto con una tela de algodón blanco. Las abejas quedaron
retenidas en la malla de alambre y los ácaros en la tela blanca. Posteriormente, se realizó el
conteo de ácaros y abejas para determinar el porcentaje de infestación en adultos (número de
ácaros en 100 abejas). Para determinar la infestación del ácaro en la cría, el procedimiento se
realizó por observación directa bajo un microscopio estereoscópico. En cada muestra de
panal se desopercularon 200 celdas en busca de la presencia de V. destructor, para
contabilizar el número de celdas con presencia de ácaros y así determinar el porcentaje de
celdas infestadas.
Diagnóstico y cuantificación de Vairimorpha spp.
El diagnóstico y cuantificación de la infección por Vairimorpha spp., se realizó mediante la

observación y conteo de las esporas del parásito(22). Brevemente, se maceraron los
abdómenes de 60 abejas por muestra con 60 ml de H2O en un mortero y una gota del
macerado se colocó en un portaobjetos para observar las esporas del parásito bajo un
microscopio óptico (Olympus CX31; CDMX, México) a 400 X. En las muestras positivas se
determinó la intensidad de la infección mediante el conteo de las esporas en una cámara de
Neubauer.
En las muestras positivas a nosemosis también se realizó un diagnóstico molecular para

diferenciar entre V. apis y V. ceranae. La extracción de ADN de las esporas y los
procedimientos para PCR se realizaron de acuerdo con un protocolo estándar(23). Para la
amplificación por PCR se utilizó un conjunto de tres cebadores específicos en una PCR
102
triplex que consistió en la co-amplificación del gen ARNr 16S de V. apis y V. ceranae con
el gen de la proteína ribosomal S5 (RpS5) de la abeja melífera como control de la reacción.
Las reacciones de PCR se realizaron en un termociclador Arktik (Thermo Scientific;
Missisauga, ON, Canadá). Cada reacción contenía 1.5 µl de 10x amortiguador de pH para
PCR (New England BioLabs; Pickering, ON Canadá), 0.5 µl de dNTPs 10 nM (Bio Basic
Inc; Markham, ON Canadá), 1 µl de cada oligonucleótido 10 µM, 2 µl de ADN, 0.2 µl de
Taq polimerasa 5 U/µl (Applied Biological Materials Inc.) y 8.8 µl de H2O libre de nucleasas
(Invitrogen; Burlington, ON, Canadá). Las secuencias de cebadores utilizadas, así como los
ciclos de amplificación fueron los descritos por Hamiduzzaman et al(23).
Los productos de la PCR se separaron por electroforesis en geles de agarosa al 1.1 % y se

tiñeron con bromuro de etidio. Las bandas amplificadas se capturaron con una cámara digital
dentro de un Transiluminador UV (Benchtop-ItM Imaging System; Upland, CA, EUA).
Análisis estadísticos
Para determinar si hubo diferencias entre regiones para las prevalencias de las parasitosis en
las colonias estudiadas, los datos se analizaron con pruebas de comparación de equidad de
proporciones y la corrección de Benjamini-Hochberg. Antes de analizar y comparar variables
continuas como la intensidad de infestaciones o infecciones, los datos se sometieron a
pruebas de Shapiro-Wilk y de Bartlett, para analizar los supuestos de normalidad y
homocedasticidad, respectivamente. Los datos no tuvieron una distribución normal o fueron
homocedasticos, por lo que se analizaron con pruebas de estadística no-paramétrica. Para
comparar la intensidad de la varroosis y nosemosis entre regiones, los datos se sometieron a
pruebas de Kruskal-Wallis. Cuando hubo significancia, se hicieron comparaciones por pares
de tratamientos con la prueba de Dunn y la corrección de Benjamini-Hochberg. Todos los
análisis estadísticos se realizaron con el programa R 3.3.1 (Foundation for Statistical
Computing, Vienna, Austria).
Resultados
La parasitosis de mayor prevalencia en Jalisco fue la varroosis, la cual se detectó en el 90 %

de las colonias muestreadas, mientras que la nosemosis sólo se detectó en el 15 % de ellas
(Cuadro 2). De las dos especies de Vairimorpha que infectan a las abejas melíferas, solo se
detectó a V. ceranae (Figura 1) y no se detectó V. apis. La intensidad de los agentes
etiológicos diagnosticados se presenta en el Cuadro 2.
103
Cuadro 2: Prevalencia e intensidad media de parasitosis (infestación o infección) de

parásitos que afectan a colonias de abejas melíferas en el estado de Jalisco, México
Parásitos N Prevalencia (%) Intensidad ± E.E.1
Varroa destructor/cría 365 90.1 4.50 ± 0.341
Varroa destructor/adultos 365 90.1 4.15 ± 0.191
Vairimorpha ceranae 365 14.5 161,046 ± 38,0552
1
Número de ácaros en 100 celdas de cría o en 100 abejas adultas.
2
Número de esporas por abeja.
Figura 1: Fotografía de un gel de agarosa que muestra bandas de 218 pares de bases de un
fragmento del gen ARN ribosomal de Vairimorpha ceranae en las columnas 1 a 5 y 7 a 10.
En la reacción de RT-PCR se usa un control positivo (CP)
En los resultados por regiones, la prevalencia de V. destructor tanto en cría como en abejas
adultas fue significativamente más alta en los Altos, Centro y Sur, que en el Norte (P< 0.05;
Cuadros 3 y 4). Además, la intensidad de las infestaciones por V. destructor en la cría también
varió entre regiones. El parasitismo más intenso del ácaro en la cría se encontró en colonias
de las regiones Sur y Altos con 7.1 ± 1.0 % y 5.6 ± 0.8 %, respectivamente. Estos niveles de
infestación fueron significativamente más elevados que los encontrados en las colonias de
las demás regiones, excepto la región Centro (2= 43.0, d= 5, P< 0.01; Cuadro 3). En las
abejas adultas también hubo diferencias entre regiones. El parasitismo más intenso por V.
destructor se encontró nuevamente en colonias de las regiones Sur y Altos, con 4.6 ± 0.4 %
y 5.9 ± 0.5 %, respectivamente. Las intensidades de infestación del ácaro en las abejas adultas
de las colonias de estas dos regiones y la región Centro, fueron significativamente más
elevadas que las de la región Norte, con solo 2.7 ± 0.4 %, pero no difirieron de las
intensidades de infestación encontradas en las colonias de las demás regiones (2= 34.3, df=
5, P< 0.01; Cuadro 4).
104
Cuadro 3: Prevalencia e intensidad media de parasitosis por Varroa destructor en la cría

de colonias de abejas melíferas en diferentes regiones del estado de Jalisco, México
Región N Prevalencia (%) Intensidad ± EE1
Altos 51 88.2a 5.60 ± 0.83a
Centro 58 81.0a 4.15 ± 0.53ab
Sierra Amula 55 56.4b 2.31 ± 0.61c
Norte 60 65.0b 3.84 ± 0.81bc
Sur 81 86.4a 7.07 ± 1.01a
Sureste 60 66.7b 3.09 ± 0.60c
EE= error estándar.
1
Número de ácaros en 100 celdas de cría.
abc
Literales diferentes indican diferencias significativas (P< 0.05).
Cuadro 4: Prevalencia e intensidad media de parasitosis por Varroa destructor en obreras

adultas de colonias de abejas melíferas en diferentes regiones del estado de Jalisco, México
Altos 51 98.0a 5.89 ± 0.55a
Centro 58 98.3a 4.50 ± 0.49ab
Sierra Amula 55 90.9a 3.60 ± 0.42bc
Norte 60 75.0b 2.70 ± 0.43c
Sur 81 92.6a 4.61 ± 0.42ab
Sureste 60 86.7ab 3.72 ± 0.45bc
1
Número de ácaros en 100 abejas adultas.
abc
Literales diferentes indican diferencias significativas (P< 0.05).
Para la nosemosis, la prevalencia de la parasitosis causada por V. ceranae fue relativamente

baja, variando del 7 al 18 %, sin encontrarse diferencias significativas entre regiones
(P> 0.05, Cuadro 5). La intensidad de la infección causada por este parásito fue relativamente
baja y varió entre 39,375 ± 10,625 y 309,091 ± 166,960 esporas/abeja en las colonias
positivas de las distintas regiones estudiadas, entre las cuales hubo diferencias significativas
para el nivel de infección (2= 11.1, df= 5, P<0.05).
105
Cuadro 5: Prevalencia e intensidad media de nosemosis (Vairimorpha ceranae) en obreras

adultas de colonias de abejas melíferas en diferentes regiones del estado de Jalisco, México
Altos 51 17.6 66,667 ± 11,024bc
Centro 58 12.1 107,143 ± 22,961ab
Sierra Amula 55 18.2 130,000 ± 21,016a
Norte 60 6.7 39,375 ± 10,625c
Sur 81 17.3 189,286 ± 63,800a
Sureste 60 18.3 309,091 ± 166,960a
1
Número de esporas por abeja de las muestras que resultaron positivas.
abc
Literales diferentes indican diferencias significativas (P<0.05).
Discusión
La varroosis fue la parasitosis más prevalente, ya que se diagnosticó en el 90 % de las

colonias muestreadas en Jalisco, aunque los niveles de infestación de V. destructor fueron en
promedio bajos, con menos de 5 % de parasitismo tanto en la cría como en las abejas adultas.
Estos resultados concuerdan con un estudio previo realizado en el estado, en el que se
encontró una prevalencia del 88 % y un nivel de infestación del 5 % del parásito en colonias
ubicadas en las regiones del Sur y Sureste de Jalisco(18). Este estudio, sin embargo, fue más
amplio, ya que se incluyeron regiones del Centro y Norte de Jalisco que no fueron estudiadas
en el trabajo antes mencionado.
En otras regiones de México se han observado resultados similares a los de este estudio. Por
ejemplo, en el norte del país, en el estado de Zacatecas, se reportó una prevalencia de
varroosis de 88 % y un nivel de infestación de 5 % en otoño y de 3.5 % en primavera(24).
Aunque el nivel de infestación se reportó en diferentes temporadas, los resultados no están
muy alejados de los encontrados en este estudio. En la región del centro del país, en el Estado
de México, se encontró un 100 % de prevalencia de varroosis en cinco municipios de la zona
oriente, con el mayor grado de infestación de 7.9 % y el menor de 3.5 %(25). Alternativamente,
en el Sureste de México, específicamente en el estado de Yucatán, se encontró una
prevalencia de varroosis de 62.9 % en colonias de abejas que tenían un nivel de infestación
de solo 1.7 %(26). Ambos porcentajes son menores a lo que se ha reportado en otros estados
de México y en este estudio, lo cual podría deberse a que los trabajos antes mencionados se
realizaron en estados del centro y norte del país en donde el clima es de templado a frío, a
diferencia de Yucatán, en donde el clima es tropical. Se sabe que el entorno, junto con la
africanización de las colonias de abejas, son de los factores que más influyen en las
infestaciones de V. destructor(27). En Yucatán, el grado de africanización de las abejas es
significativamente mayor que en otras regiones del país(28). En general, las colonias de abejas
106
ubicadas en climas templados suelen ser más susceptibles al ácaro debido a que suelen tener
abejas con ascendencia predominantemente europea, además del estrés que ejercen las
condiciones climáticas de invierno que afectan la sobrevivencia de las colonias, porque
durante parte del invierno las abejas reinas dejan de poner huevos o reducen drásticamente
su postura y por consiguiente la población de abejas adultas(29). En contraposición, en
regiones tropicales, las colonias de abejas se ven menos afectadas por las infestaciones del
ácaro, en gran medida debido a que en estas regiones predomina la ascendencia africana que
está fuertemente asociada a características que confieren a las abejas un mayor grado de
resistencia al parásito en comparación con abejas predominantemente europeas(24,30-32).
Aunque la prevalencia de la varroosis es alta en Jalisco y otras regiones del país, este es un
resultado esperable porque el comportamiento de las abejas y su manejo actual favorecen la
dispersión de V. destructor entre colonias. Las abejas (obreras y zánganos) frecuentemente
se equivocan de colonia y entran a otras colonias, llevando ácaros consigo(33). También el
pillaje (robo) de miel entre colonias favorece la dispersión del ácaro(7). Además, la corta
distancia entre colmenas en los apiarios favorece su dispersión(34).
El nivel medio de infestación de V. destructor encontrado en las colonias de Jalisco fue en

general bajo, menor al 5 %, como lo recomienda la norma mexicana para el control de la
varroosis(35). Sin embargo, en algunas regiones como la Sur y Altos, los niveles de infestación
fueron superiores al 5 %, mientras que en la región Norte fueron menores al 4 %. Esto en
parte podría explicarse por la densidad de colmenas que hay en las diferentes regiones, ya
que en el Sur, se encuentra concentrado el mayor número de colmenas del estado en una
extensión territorial relativamente pequeña si se compara con las demás regiones, mientras
que en la región Norte, hay una menor concentración de colmenas en una mayor extensión
territorial(20).
Las implicaciones de estos resultados incluyen que, en ciertas regiones como la Sur y Altos,
el mayor parasitismo por V. destructor pudiera afectar el desarrollo de las colonias y la
producción de miel como lo demostraron Medina-Flores et al(36) y Emsen et al(37), quienes
encontraron que colonias con más de 5 % de infestación por V. destructor producen
significativamente menos miel que colonias con niveles menores de parasitismo.
Arechavaleta-Velasco y Guzman-Novoa(38) también encontraron que colonias con 2 % de
infestación por V. destructor, produjeron 65 % más miel cuando fueron tratadas, en
comparación con colonias con 7 % de infestación que no fueron tratadas. Por lo tanto, se
recomienda que los apicultores de regiones donde se encontraron altos niveles de varroosis
(>5 %) monitoreen y usen medidas de control del ácaro en sus colonias con mayor frecuencia,
manteniendo el número de tratamientos al mínimo posible para no promover resistencia del
parásito.
107
La nosemosis fue la enfermedad de las abejas menos prevalente en el estado de Jalisco, ya

que se diagnosticó en solamente el 15 % de las colonias muestreadas, además de que en todas
las muestras positivas sólo se detectó V. ceranae, y en ningún caso V. apis. Es posible que V.
ceranae haya desplazado a V. apis como parece haber ocurrido en otros países(39,40), pero
también es posible que V. ceranae haya sido históricamente la única especie de Vairimorpha
presente en Jalisco, lo cual es difícil de probar, ya que este es el primer estudio que determina
la especie de Vairimorpha que infecta a las abejas en Jalisco. Futuros estudios son necesarios
para apoyar estas hipótesis. En cuanto a la intensidad de la infección por V. ceranae, esta fue
relativamente baja, ya que todas las muestras positivas se clasificaron con niveles de
infección muy ligeros (< 310,000 esporas/abeja)(41).
En el presente trabajo, no se encontraron diferencias significativas para la prevalencia de V.

ceranae entre las regiones, aunque si hubo diferencias significativas en la intensidad de las
infecciones, ya que las colonias de las regiones Sureste, Sur y Sierra Amula presentaron
niveles de infección más altos que las del resto de las regiones. Estos resultados podrían
explicarse, al menos parcialmente, por el tipo de clima que predomina, ya que estas regiones
son más húmedas, lo cual favorece la presencia y desarrollo del microsporidio(14).
La prevalencia e intensidad de las infecciones de nosemosis observadas en este estudio fueron

menores a las encontradas previamente en Yucatán, con una frecuencia de 74 % y una
intensidad de infección de 1’480,000 esporas/abeja(26). En Nayarit, también se encontró una
prevalencia de nosemosis mayor que la de este estudio (55.4 % en invierno y 33 % en verano),
pero la intensidad de la infección fue menor, con un promedio de 145,000 esporas/abeja en
invierno y de 47,000 esporas/abeja en verano(42). La baja prevalencia de nosemosis
encontrada en este estudio coincide con la de un trabajo realizado en Zacatecas, ya que la
presencia de Vairimorpha spp. se detectó en solo el 4.7 % de las colonias muestreadas(43).
Esto podría deberse a que el clima de las zonas de Zacatecas donde se realizaron los
muestreos es similar al del altiplano del estado de Jalisco, en donde se colectaron la mayoría
de las muestras de este estudio.
En el único estudio previo en el que se analizó la nosemosis de las abejas en el Sur y Sureste
del estado de Jalisco, se encontró que las colonias positivas a nosemosis tenían niveles de
infección ligeros o inferiores a ligeros(19), similar a los resultados aquí presentados. Los
resultados coincidentes de ambos estudios realizados en Jalisco se podrían deber a que no
existen en la mayoría de las regiones del estado condiciones ambientales que favorezcan la
multiplicación del agente etiológico de la enfermedad, al menos en primavera, cuando se
colectaron las muestras de ambos estudios. La intensidad de infección de la nosemosis de las
abejas suele ser estacional. En los países de climas templados y fríos y en latitudes mayores
a los 30º, la intensidad de las infecciones de V. apis o V. ceranae tienen un pico elevado en
primavera y principios del verano, pero disminuye en otras estaciones(14,15). A diferencia de
lo anterior, en el altiplano mexicano, las infecciones por V. ceranae son más intensas en
108
verano y otoño y menos intensas en invierno y primavera(17). Por lo anterior, habría que
muestrear las colonias en verano y otoño para determinar si la intensidad de la infección por
V. ceranae se dispara con respecto a la primavera. Estos estudios permitirían confirmar si la
nosemosis es un problema grave o no para la apicultura del estado de Jalisco, y de serlo, en
que épocas del año lo es.
La parasitosis de las abejas melíferas más prevalente en el estado de Jalisco fue la varroosis,
la cual se detectó en el 90 % de las colonias, mientras que la parasitosis con menor
prevalencia, fue la nosemosis, detectada en el 15 % de las colonias muestreadas. Además, de
las dos especies de Vairimorpha que se analizaron en las muestras, solo se detectó a V.
ceranae. Los niveles de infestación o infección para las parasitosis fueron en general bajos.
Para la varroosis fueron <5 % y para la nosemosis, las infecciones fueron clasificadas como
muy ligeras (<310,000 esporas/abeja). Las regiones con mayor prevalencia e intensidad de
infestaciones por V. destructor en la cría y abejas adultas fueron las de los Altos, Centro y
Sur. Para la prevalencia de nosemosis no se encontraron diferencias significativas entre
colonias de diferentes regiones, pero si para el nivel de infección, siendo las regiones Sureste,
Sur y Sierra Amula, las que tuvieron colonias con infecciones de mayor intensidad. Se
recomienda realizar estudios adicionales con muestreos en varias estaciones del año y por
varios años, para conocer bajo que condiciones y épocas, las parasitosis estudiadas pudieran
ser más dañinas a la apicultura y para diseñar estrategias de control.
Agradecimientos y conflictos de interés
Los autores agradecen a los 42 apicultores que amablemente facilitaron la colecta de las
muestras de sus colonias. A Salvador Hernández y Magali Rodríguez que proporcionaron la
información de los apicultores participantes. A Sara Dino, Ulises Nuño, Shaira Alvarado y
Miriam Rángel, que ayudaron en la colecta de las muestras. Este estudio fue parcialmente
financiado por fondos para la investigación del CUSur otorgados a J.T. y por el fondo Pinchin
de la Universidad de Guelph a E.G. Los autores declaran no tener conflicto de interés.
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114
Artículo
Relación entre el desarrollo corporal y la respuesta reproductiva de

vaquillas a protocolos de sincronización de estros en el sistema lechero de
pequeña escala
Eliab Estrada-Cortés a
Fernando Villaseñor-González a
Héctor Raymundo Vera-Ávila b
Héctor Jiménez-Severiano c
Eugenio Villagómez-Amezcua Manjarrez d
Mario Alfredo Espinosa-Martínez c*
a
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo
Experimental Centro Altos de Jalisco. México.
b
Universidad Autónoma de Querétaro. Facultad de Ciencias Naturales. México.
c
INIFAP. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento
Animal, Km. 1 Carr. Ajuchitlán-Colón, 76280, Querétaro, México.
d
INIFAP. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad.
México
*Autor de correspondencia: espinosa.mario@inifap.gob.mx
Resumen:
Los objetivos fueron determinar la respuesta reproductiva de vaquillas Holstein en hatos

lecheros de pequeña escala a protocolos de sincronización de estros basado en
prostaglandinas (PG) benzoato de estradiol (BE) y progesterona (P4). Vaquillas con al menos
13 meses de edad (n= 138) fueron aleatoriamente incluidas a uno de dos protocolos de
115
sincronización: PG) administración de 500 g cloprostenol i.m. al día 0 y al día 14; y PGPE)
similar a PG pero con una aplicación adicional de 100 mg P4 + 2 mg BE en el día 7. La tasa
de estros del grupo PG fue similar al grupo PGPE (84.3 vs 79.4 %; P>0.1). Las vaquillas en
PGPE tuvieron mayor porcentaje de estros entre las 37-84 h post tratamiento vs el grupo PG
(94.2 vs 82.5 %; P=0.05). La tasa de concepción del grupo PGPE fue mayor vs el grupo PG
(94.4 vs 83.1 %; P=0.05). En el grupo PG, el desarrollo corporal al destete fue menor en
vaquillas que no mostraron estro vs las que si mostraron (P<0.05). Sin embargo, en el grupo
PGPE el peso al nacimiento fue menor en las vaquillas que mostraron estro vs las que no
mostraron estro (P<0.05). En conclusión, las vaquillas del sistema lechero de pequeña escala
presentan buena respuesta reproductiva a la sincronización de estros basada en
prostaglandinas (cloprostenol). La inclusión de BE + P4 al protocolo de sincronización
hormonal con PG mejora la tasa de concepción, pero tiene un efecto mínimo en la
distribución del inicio de la expresión de los estros después del tratamiento.
Palabras clave: Sincronización de estros, Vaquillas, Hatos lecheros de pequeña escala.
Introducción
La inseminación artificial (IA) constituye una de las tecnologías reproductivas más efectivas
para acelerar el progreso genético en los hatos bovinos. Las tasas de concepción al primer
servicio en vaquillas mediante IA fluctúan entre el 45 y 75 %(1,2,3). Para obtener los mejores
resultados se debe de tener una detección de estros eficiente o esquemas de sincronización
de estros u ovulación que permitan inseminar en los periodos de mayor fertilidad. Sin
embargo, las fallas en la detección de estros constituyen uno de los problemas más
recurrentes, incluso con empleo de tecnologías para su detección(4,5,6). Las evidencias
sugieren que alrededor del 30 % de los estros registrados en hatos lecheros, en realidad no lo
son(7) y la precisión puede llegar sólo hasta un 50 %(5). Por lo anterior, la IA en el sistema
intensivo se realiza comúnmente en conjunto con programas de pre-sincronización y
sincronización hormonal e inseminación artificial a tiempo fijo(8,9).
En el sistema lechero de pequeña escala, se han identificado problemas de ineficiencia

reproductiva y subóptimo desarrollo corporal de las vaquillas durante su periodo de crianza,
aumentando la edad al primer parto(10,11). El inadecuado manejo reproductivo y en particular
el problema de detección de estros en este sistema, se potencializa debido a que los propios
productores son los responsables de realizar todas las actividades de manejo del hato, además
116
de las labores de agricultura(12), lo que complica la incorporación de protocolos intensivos

para el manejo reproductivo similar a los implementados en hatos especializados(8,9).
Además, los productores en el sistema lechero de pequeña escala prefieren inseminar sólo
animales en estro franco debido a que lo asocian a mayor fertilidad.
El protocolo de sincronización de estros basado en prostaglandinas (PG) constituye una

alternativa para vaquillas del sistema lechero de pequeña escala debido a que es sencillo de
aplicar. Sin embargo, la presentación de estros se dispersa entre 2 y 5 días después de
terminados los tratamientos debido a la edad o tamaño variable que puede tener el folículo
dominante al momento de la aplicación de PG(13,14,15). La inducción hormonal del reinicio de
una nueva oleada de desarrollo folicular durante los protocolos de sincronización permite
que los animales tengan folículos con pocos días de dominancia al momento del
servicio(16,17), lo cual ha sido asociado a una mayor tasa de concepción al servicio(18). Además,
el uso de benzoato de estradiol (BE) + progesterona (P4) para inducir una nueva onda de
desarrollo folicular ha sido asociado a una mejor sincronía en la manifestación de estros,
después de una sincronización con PG en ganado de carne(19). Una reducción en la dispersión
de la presentación de estros podría disminuir el tiempo invertido para realizar detección de
estros e IA cuando se programen grupos de animales para servicio.
Por otro lado, el subóptimo desarrollo corporal de las becerras durante la recría no solamente
contribuye con el incremento de las edades al primer parto, también puede afectar el
desempeño productivo futuro de los reemplazos. Por ejemplo, un incremento de 100 g por
día en la ganancia diaria de peso entre el primero y los catorce meses de edad se puede
traducir en un aumento de leche, grasa y proteína (345 L, 6.1 kg y 7.5 kg, respectivamente)
a los 250 días en leche de su primera lactancia(20). Estudios recientes sustentan que diferentes
eventos (incluyendo el desarrollo corporal) que suceden en la vida pre- y postnatal de los
animales, pueden influir en la salud y desempeño productivo futuro de los mamíferos(21-25),
lo que se conoce como programación del desarrollo. Los animales en edades tempranas del
sistema de pequeña escala están comúnmente expuestos a eventos que pueden influir en su
productividad, sin embargo, sus efectos sobre el desempeño reproductivo no han sido
explorados en este sistema.
Los objetivos del presente estudio fueron determinar la respuesta reproductiva de vaquillas
Holstein en hatos lecheros de pequeña escala a protocolos de sincronización de estros basado
en prostaglandinas, y determinar si la inclusión de benzoato de estradiol y progesterona al
protocolo mejora la sincronía en la presentación del estro y la tasa de concepción.
Adicionalmente, se evaluó si existe una asociación entre el desarrollo corporal temprano de
las vaquillas con su respuesta reproductiva a la sincronización.
116
117
Material y métodos
El estudio se realizó en la región de Los Altos de Jalisco, México. Esta región mantiene un
clima templado subhúmedo, con una temperatura promedio anual de 17.8 ºC y una
precipitación promedio anual de 817 mm(26). Se incluyeron 138 vaquillas Holstein
mantenidas en unidades de producción de leche (n=11), con un promedio de 70 vacas en
producción, característico del sistema familiar o de pequeña escala de la región de Los Altos
de Jalisco(27). Los criterios considerados para que las vaquillas iniciaran sus protocolos de
sincronización de estros, fueron tener un peso corporal mínimo de 290 kg y al menos 13
meses de edad, considerando valores mínimos necesarios recomendados en el sistema
familiar(28). Aunque no se determinó si las vaquillas estaban ciclando al momento de realizar
su servicio, se asumió que ya presentaban esta condición, ya que se ha descrito que la
pubertad en vaquillas Holstein puede iniciar desde los 6 meses de edad, con un promedio de
8.2 meses(29), edad considerablemente inferior al mínimo de edad establecida en este estudio
para recibir el servicio (13 meses).
La estimación del peso corporal se realizó mediante la medición del perímetro torácico, con
ayuda de una cinta métrica especializada para hembras bovinas de la raza Holstein (Coburn;
Whitewater, WI, USA), mientras que la altura a la cruz se obtuvo mediante un flexómetro
(Teletape, Ketchum, Ontario, Canadá). Al realizar la inseminación de las vaquillas, se
registró su condición corporal considerando una escala de 1 a 5, donde 1 corresponde a un
animal en estado de emaciación y un valor de 5 corresponde a un animal obeso(30).
Grupos de al menos 6 vaquillas fueron incluidas por unidad de producción y seleccionadas

al azar para su incorporación a uno de los dos protocolos de sincronización del estro. En el
protocolo denominado PG (n= 70), se aplicó vía intramuscular una dosis de prostaglandinas
(500 g de Cloprostenol, Inducel) al día 0 y una segunda dosis al día 14. En el protocolo
denominado PGPE (n= 68), se aplicó una dosis de prostaglandinas (500 g de Cloprostenol)
al día 0, una dosis de 2 mg de benzoato de estradiol (Syntex, Zoetis, Kalamazoo, MI, USA)
más 100 mg de progesterona (Horproges, Guadalajara, Jalisco, México) en el día 7, y una
segunda dosis de prostaglandinas al día 14. Las dosis de BE + P4 fueron elegidas de acuerdo
con las utilizadas en estudios previos en vaquillas de carne(31,32). Ninguna vaquilla en el
estudio tuvo algún tratamiento hormonal previo.
Se implementó un sistema de detección de estros de manera visual. Este sistema consistió en

la observación por periodos de 60 min durante la mañana y 60 min durante la tarde, por cinco
días consecutivos a partir de la segunda aplicación de Cloprostenol. El inicio del estro se
definió cuando las vaquillas permitían la monta por primera vez y permanecían inmóviles.
La inseminación artificial se realizó 12 h después del inicio del estro y por un solo técnico en
todos los casos. El semen utilizado provenía del mismo toro para reducir la variación de la
116
118
fertilidad por efecto de toro. Cuando no se visualizó un estro en las vaquillas, se procedió a
su inseminación transcurridos cinco días después de la segunda aplicación de Cloprostenol,
manejo que se implementó a petición de los productores cooperantes.
Se realizó evaluación del tamaño del folículo potencialmente ovulatorio mediante

ultrasonografías transrectales (UMS900 Universal Imaging, New York, USA) el día de la
inseminación de las vaquillas. A los 45 días post inseminación, se realizó el diagnóstico de
gestación a través de la técnica de palpación rectal y con apoyo del ultrasonido.
En las vaquillas que contaban con información de sus indicadores de crecimiento, se

determinó de manera retrospectiva si existieron diferencias entre aquellas que mostraron
estro vs las que no lo mostraron, dentro de cada protocolo de sincronización. Los indicadores
considerados fueron el peso y altura al nacimiento, al destete y a los dos meses, la ganancia
de peso al destete y del nacimiento al servicio. Además, se consideró la condición corporal
al servicio.
Los análisis se realizaron en el programa estadístico SAS(33) y todos los análisis con un valor
de P≤0.05 fueron considerados de significancia estadística. Las variables tasa de detección
de estros, tasa de concepción, así como el porcentaje de vaquillas que mostraron estro entre
las 37 y 84 h después de la segunda aplicación de Cloprostenol se analizaron por regresión
logística ajustadas a una distribución binomial mediante el procedimiento GLIMMIX.
Las variables edad, peso corporal, y condición corporal al servicio, así como el diámetro del
folículo ovulatorio y el inicio del estro (tiempo transcurrido entre la última aplicación de
Cloprostenol y el inicio de un estro franco) se analizaron por ANOVA mediante el
procedimiento GLM, considerando a la unidad de producción como bloque, dentro del
modelo estadístico. Las variables edad al servicio y condición corporal al servicio se
transformaron mediante su logaritmo natural previo a su análisis. El análisis retrospectivo
dentro de cada grupo de sincronización (PG y PGPE) para los diferentes indicadores de
crecimiento (peso, altura y ganancia de peso), se realizó por ANOVA y mediante el
procedimiento GLM, también considerando a la unidad de producción como bloque en el
modelo estadístico.
Resultados
En el Cuadro 1 se muestran los resultados sobre la edad, desarrollo corporal y la respuesta

reproductiva al primer servicio de las vaquillas de acuerdo con el protocolo de
sincronización. No se observaron diferencias significativas entre grupos de vaquillas para la
edad, el peso y la condición corporal al momento del primer servicio (P>0.05). Tampoco se
observaron diferencias significativas entre grupos de vaquillas en la tasa de estros, tasa de
119
116
concepción total y el diámetro del folículo ovulatorio (P>0.05). Sin embargo, se encontró un
efecto estadísticamente significativo en la tasa de concepción en las vaquillas que mostraron
estro (P=0.05). El grupo de vaquillas del tratamiento PGPE tuvo una tasa de concepción
mayor (94.44 %; 51/54) respecto al grupo del tratamiento PG (83.05 %; 49/59).
Cuadro 1: Respuesta reproductiva al primer servicio de las vaquillas de acuerdo con el

protocolo de sincronización de estros
Protocolo de sincronización
Variable PG PGPE P
N 70 68 -
Edad al servicio, días 462.97+5.3 459.8+6.0 NS
Peso al servicio, kg 359.4+4.2 355.2+4.3 NS
Condición corporal al servicio 3.31+0.05 3.32+0.05 NS
Tasa de estros, % 84.29 (59/70) 79.41 (54/68) NS
Tasa de concepción total, % 82.61 (57/69) 85.29 (58/68) NS
Tasa de concepción (sólo vaquillas en estro), % 83.05 (49/59) 94.44 (51/54) 0.05
Diámetro folículo preovulatorio, mm 11.09+0.30 11.00+0.29 NS
Las variables continuas se muestran como promedio ± error estándar. PG= administración de una dosis
PGF2 al día 0 y otra al día 14; PGPE= administración de una dosis PGF2, progesterona más benzoato de
estradiol y PGF2 al día 0, 7 y 14, respectivamente.
NS=No significativo (P>0.05).
En la Figura 1, se muestra la distribución del tiempo en el cual las vaquillas manifestaron el

estro después de finalizados los protocolos de sincronización. Como se puede observar, el
periodo en el cual se registró un porcentaje mayor en la manifestación de estros fue entre las
37 y 84 h, esto independientemente del protocolo de sincronización. Con base en esta
información, se realizó un análisis estadístico para identificar qué grupo de tratamiento
mostró un mayor porcentaje de vaquillas en estro entre las 37 y 84 h. Se observó diferencia
significativa (P=0.05), en la cual el grupo de vaquillas del tratamiento PGPE tuvo un mayor
porcentaje de animales mostrando estro (94.2 %; 49/52) respecto al grupo del tratamiento PG
(82.5 %; 47/57).
120
116
Figura 1: Distribución de la manifestación del estro franco durante los siguientes 5 días
(mostrados en periodos de 12 h) después de finalizados los protocolos de sincronización del
estro
PG= administración de una dosis PGF2 al día 0 y otra al día 14; PGPE= administración de una dosis
PGF2, progesterona más benzoato de estradiol y PGF2 al día 0, 7 y 14, respectivamente. (P=0.05).
En el Cuadro 2, se muestran los indicadores de crecimiento entre el nacimiento y el momento

del primer servicio de los grupos de vaquillas de acuerdo con el protocolo de sincronización
del estro y respuesta estral al mismo. Como se puede observar, las vaquillas que no mostraron
estro en el grupo PG, tuvieron un menor peso y altura a los dos meses de edad (P<0.05) y
tendencia a tener un menor peso (P<0.1) y ganancia diaria de peso al destete (P<0.1) respecto
al grupo que mostró estro. Por su parte, las vaquillas que mostraron estro en el grupo PGPE,
tuvieron menor peso al nacimiento (P<0.05) respecto al grupo que no mostró estro, pero no
se observaron diferencias en el desarrollo al destete.
121
116
Cuadro 2: Indicadores de crecimiento de las vaquillas de acuerdo con el protocolo de

sincronización del estro y la respuesta estral al tratamiento
Protocolo de sincronización
PG PGPE
No Mostraron No Mostraron
Indicador mostraron estro mostraron estro
estro estro
N 4 22 3 22
a
Peso nacimiento, kg 39.67+1.18 40.76+0.44 43.78+1.51 40.35+0.51b
Altura nacimiento, cm 82.12+1.65 81.66+0.64 82.69+3.62 80.69+1.23
a b
Peso 2 meses, kg 62.06+4.44 76.70+1.64 81.74+8.12 70.43+2.77
c d
Altura 2 meses, cm 89.51+1.79 93.69+0.66 96.00+3.23 91.00+1.10
c d
Peso destete, kg 75.13+5.46 87.13+2.02 93.79+9.66 78.93+3.29
Altura destete, cm 92.55+2.63 95.00+0.97 97.40+3.24 92.54+1.10
GDP destete, kg/d 0.503+0.07c 0.663+0.03d 0.652+0.10 0.550+0.03
GDP nacimiento-servicio, 0.707+0.04 0.718+0.02 0.717+0.03 0.709+0.01
kg/d
Valores mostrados como promedio ± error estándar. PG= administración de una dosis PGF2 al día 0 y otra
al día 14; PGPE= administración de una dosis PGF2, progesterona más benzoato de estradiol y PGF2 al
día 0, 7 y 14, respectivamente. GDP= ganancia diaria de peso.
abc
Distinta literal entre grupos para cada protocolo de sincronización indica diferencia estadística (abP<0.05) o
tendencia (cdP<0.10).
Discusión
El presente estudio fue enfocado en determinar si en los hatos lecheros de pequeña escala,
las vaquillas responden favorablemente a protocolos de sincronización de estros basado en
prostaglandinas y determinar si la inclusión de benzoato de estradiol y progesterona al
protocolo mejora la sincronía en la presentación del estros y la tasa de concepción. Los
resultados indicaron que las vaquillas de este sistema de producción muestran buena
respuesta a la sincronización con prostaglandinas. Por su parte, la adición de dichas hormonas
al protocolo convencional mejoró la tasa de concepción, pero la distribución de la
manifestación de estros una vez que finalizó el protocolo de sincronización, sólo se redujo
ligeramente.
Adicionalmente, en el presente estudio se evaluó si existía una asociación entre el desarrollo

corporal desde el nacimiento hasta el servicio de las vaquillas con su respuesta reproductiva
a la sincronización. Los resultados observados sugieren la existencia de una relación entre el
desarrollo corporal de las vaquillas y la manifestación del estro después de la sincronización,
sin embargo, estos no mostraron una tendencia clara.
122
116
Independientemente de la variante del protocolo utilizado, la tasa de estros y de concepción

observada en el presente estudio fue sobresaliente (en un 14 y 20 % respectivamente) en
comparación con los resultados observados en vaquillas Holstein sincronizadas con
prostaglandinas del sistema especializado(34,35). En las unidades de producción
especializadas, la alta densidad de animales limita la eficiencia en la detección de estros(4).
Sin embargo, en los hatos lecheros cooperantes se tenían grupos pequeños de vaquillas en
los cuales un equipo de trabajo externo apoyó con la detección de estros durante el estudio.
Aunque el metabolismo de las vaquillas no es tan alto como ocurre en vacas lactando, se ha
sugerido que animales con mayor potencial para producción de leche como los presentes en
el sistema especializado, muestran una reducida intensidad y duración del estro lo cual
dificulta su detección(36). La combinación de estos factores podría explicar porque la tasa de
estros fue sobresaliente en el presente estudio.
Por otra parte, se ha observado una reducción en la fertilidad al servicio conforme la edad de
las vaquillas aumenta (> 16 meses) al momento de ser inseminadas(37) o una amplia
variabilidad en la fertilidad debido al semental utilizado(38). En el presente estudio, las
vaquillas tenían entre 13 y 15 meses de edad al momento del servicio, se utilizó semen de un
toro con fertilidad probada en la zona y se tuvo buena tasa de detección de estros, lo cual se
asocia a una mejor fertilidad al servicio(4). Estos factores podrían explicar por qué la tasa de
concepción observada fue sobresaliente en el presente estudio respecto al sistema de
producción especializado.
En este estudio también se evaluó la respuesta obtenida con la adición de benzoato de

estradiol y progesterona al protocolo de sincronización de estros convencional basado en
prostaglandinas. Esto, con el propósito de reducir la dispersión en la expresión de estros y
mejorar la tasa de concepción. Independientemente del tratamiento utilizado, la mayoría de
las vaquillas inició el estro franco entre las 37 y 84 h después de finalizado el protocolo de
sincronización. Por su parte, la inclusión de benzoato de estradiol y progesterona al protocolo
de sincronización hormonal mejoró la tasa de concepción al servicio e incrementó, aunque
ligeramente, el porcentaje de presentación los estros entre las 37 y 84 h después de finalizar
la sincronización (Figura 1). En estudios previos, se ha descrito que la inducción de una nueva
onda de desarrollo folicular durante los protocolos de sincronización hormonal mejora la
fertilidad al servicio(16,17,18) y reduce la distribución de la presentación de estros después de
la sincronización(19).
La tasas de concepción y estros observadas en el tratamiento PGPE, probablemente están

asociadas a que la aplicación de benzoato de estradiol y progesterona indujo una nueva onda
de desarrollo folicular y en consecuencia, el desarrollo de folículos ováricos en estadíos más
cercanos y en plenitud de dominancia al momento de la ovulación. Es conocido que la
combinación de estrógenos y progesterona reduce las concentraciones séricas de
gonadotropinas, lo cual ocasiona regresión del folículo dominante en turno (con tamaño
116
123
máximo, pero en algunos casos ya envejecido) e induce una nueva onda de desarrollo
folicular durante la sincronización hormonal(16,17). La presencia de folículos dominantes en
plenitud favorece la expresión de genes, así como señales celulares que confieren mayor
competencia a los folículos para que los ovocitos liberados sean fertilizados exitosamente y
continúen su proceso de desarrollo embrionario(39,40). Es importante resaltar, que los
resultados respecto a las tasas de concepción y presentación de estros no estuvieron asociadas
a la edad, el peso, la condición corporal al servicio o al tamaño del folículo ovulatorio, ya
que fueron similares entre tratamientos (Cuadro 1).
En este estudio, además se evaluó si el desarrollo corporal temprano de los reemplazos podría
afectar la respuesta reproductiva de las vaquillas a la sincronización de estros. Los resultados
encontrados sustentan una asociación entre el desarrollo corporal en edades tempranas de las
vaquillas y la manifestación del estro en respuesta a la sincronización. Las vaquillas que no
mostraron estro en el grupo PG tuvieron un menor desarrollo corporal hasta los dos meses de
edad. En estudios previos, se ha observado que una baja ganancia de peso en la etapa previa
al destete repercute en la edad al primer servicio o a la concepción(41,42). Por su parte, las
vaquillas que mostraron estro en el grupo PGPE tuvieron menor peso al nacimiento, no
obstante, su desarrollo corporal hasta el servicio fue similar entre animales que mostraron
estro o no. Se ha indicado que un crecimiento compensatorio postnatal en becerras con bajo
peso al nacer, les permite enfrentar eventos adversos como el destete y probablemente
compensar su desempeño productivo futuro(43,44).
Cabe resaltar que el peso, la condición corporal (Cuadro 1) y la ganancia diaria de peso del
nacimiento al servicio (Cuadro 2) fue similar entre las vaquillas de cada tratamiento
estudiado. Es posible que la respuesta estral observada en el presente estudio y asociada al
desarrollo corporal temprano se deba a efectos conocidos como programación del desarrollo.
Este fenómeno se refiere a que el desempeño productivo de los animales puede ser
programado durante la vida pre- y postnatal temprana debido a efectos ambientales que
modulan la expresión de genes a través de marcas epigenéticas en la cromatina(22,23,25).
Efectos negativos de un subóptimo desarrollo corporal durante la vida temprana sobre el
desempeño reproductivo de las vaquillas ha sido descrito previamente(41,42). No obstante, el
número de observaciones y la falta de consistencia en los resultados del presente estudio
limita su interpretación. Estudios adicionales son requeridos para explorar estos posibles
efectos en las vaquillas del sistema lechero de pequeña escala.
En conclusión, las vaquillas del sistema lechero de pequeña escala presentan buena respuesta
reproductiva a la sincronización de estros basada en prostaglandinas (cloprostenol). La
inclusión de estradiol y progesterona al protocolo de sincronización hormonal con
116
124
prostaglandinas mejora la tasa de concepción, pero tiene un efecto mínimo en la distribución

del inicio de la expresión de los estros después del tratamiento. Aunque se detectó una
asociación entre el desarrollo corporal temprano de las vaquillas y su respuesta estral, no se
observaron efectos concluyentes.
Agradecimientos
Estudio fue financiado con fondos fiscales asignados al proyecto SIGI 23335132549 titulado
“Suplementación nutricional en periodos críticos de la crianza de becerras, para mejorar su
desempeño productivo en sistemas familiares/semitecnificados de producción de leche” del
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.
Conflicto de interés
Los autores declaran no tener algún conflicto de interés de tipo financiero o personal asociado
a este estudio.
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129
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Artículo
El efecto de la edad, el sexo y la maduración post mortem sobre la calidad

de la carne y el perfil bioquímico de músculos de bovinos Brangus
Julieta Fernández Madero a,b *

Laura Pouzo a,c
Darío Pighín d,e
Jorge Alejandro Navarro f
Fernando Ailán g
César Federico Guzmán h
Enrique Paván a,c
a
Universidad Nacional de Mar del Plata. Facultad de Ciencias Agrarias. Balcarce, Buenos
Aires, (7620), Argentina.
b
Universidad Católica de Salta. Facultad Ciencias Agrarias y Veterinarias. Salta, Argentina.
c
Instituto Nacional de Tecnología Agropecuarias, EEA Balcarce, Balcarce, Argentina.
d
Instituto Nacional de Tecnología Agropecuarias. Instituto Tecnología de Alimentos -
CNIA - Castelar. Buenos Aires, Argentina.
e
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - CONICET. Argentina.
f
Universidad Nacional de Salta. Salta, Argentina.
g
Universidad Nacional de Tucumán. Tucumán, Argentina.
h
Instituto Nacional de Tecnología Agropecuarias, EEA Cuenca del Salado, Argentina.
* Autor de correspondencia: jfernandez@ucasal.edu.ar
Resumen:
Se evaluaron los rasgos de calidad de la canal y los músculos Longissimus thoracis (LT) y
semitendinoso (ST), madurados durante 2 o 14 días, de sesenta machos Brangus castrados
(MC) y no castrados (MNC), sacrificados a los 16 (M16) o 20 (M20) meses de edad (391 y
130
434 kg de peso vivo; 3.81 y 4.25 mm de grosor de la grasa dorsal, respectivamente). Las
canales de los animales castrados y más jóvenes pesaron menos que las de los no castrados
y de mayor edad (P<0.001). La castración produjo más grasa subcutánea y áreas del ojo de
la costilla menores (P<0.05). La disminución de la temperatura y el pH fue más rápida en los
animales más jóvenes, y el pH final fue menor en los castrados (P<0.05). Mientras que la
Fuerza de Cizalla de Warner-Bratzler (FCWB) de LT fue 9 % menor en los castrados, y 7 %
mayor en animales más jóvenes (P<0.05); disminuyó con un período de maduración más
largo (P<0.001). La FCWB de LT se asoció positivamente con el contenido de colágeno total
(r= 0.54; P<0.01) y negativamente con el índice de fragmentación miofibrilar (r= -0.39;
P<0.05). La FCWB de ST no se vio afectada por la castración o la edad de sacrificio del
animal (P>0.05), pero disminuyó con un período de maduración más largo (P<0.001), y se
asoció positivamente con el contenido de colágeno total (r= 0.61; P<0.05). Ambos músculos
de castrados sacrificados a edades más tempranas presentaron los valores más altos de L*.
Se concluye que la castración y la edad de sacrificio en machos Brangus produjeron
diferencias en los valores de FCWB solo en el músculo LT, donde el colágeno no es el
principal determinante de la fuerza de cizalla.
Palabras clave: Carne de res, Brangus, Colágeno, Color, Índice de fragmentación
miofibrilar, Fuerza de cizalla, Disminución de temperatura.
Introducción
Los machos no castrados son una alternativa interesante para que los productores de carne
de res obtengan canales más magras o más pesadas(1,2). La testosterona es la principal
hormona producida en los machos no castrados. Entre sus funciones se incluye el desarrollo
de los órganos masculinos, los caracteres sexuales secundarios y promotor del desarrollo
muscular. Esta propiedad anabólica influye directamente en la ganancia diaria de peso y en
la eficiencia alimenticia, produciendo una canal con mayor rendimiento de producto al por
menor, con menos grasa y más carne roja que los castrados(3). Las diferencias a favor de los
sementales son generalmente más pronunciadas con el aumento del peso de sacrificio(1). No
obstante, las canales magras con bajo grosor de grasa podrían dar lugar a una rápida
disminución de la temperatura, lo que daría lugar a cortes más duros(4). La menor terneza de
la carne de los machos no castrados que de los castrados se asoció con su mayor contenido
de tejido conectivo y menor actividad proteasa endógena responsable de la tenderización post
mortem(5,2). Por otro lado, a medida que los animales envejecen, la solubilidad del colágeno
131
de la carne disminuye(6) y la concentración de mioglobina aumenta(7). Por lo tanto, se pueden

esperar cortes de carne más duros y oscuros con el aumento de la edad de los animales(1).
Se ha propuesto que el efecto de la castración y de la edad de sacrificio del animal sobre el

color y la terneza de la carne varía con el tipo de músculo(5,8). Además, la respuesta a la
maduración post mortem también varía con el tipo de músculo(5,9). Rodríguez et al(5) no
encontraron efecto de la castración sobre la Fuerza de Cizalla de Warner-Bratzler (FCWB)
en músculos con alta cantidad de tejido conectivo [Psoas mayor, semitendinoso (ST)]; sin
embargo, observaron efecto de la castración en la FCWB en el músculo Longissimus. La
terneza estaría principalmente determinada por el alto contenido de colágeno y la solubilidad
en el músculo semitendinoso, y por la mayor actividad de proteólisis post mortem en
músculos como Longissimus thoracis (LT)(9). Por lo tanto, los efectos de la castración y de
la edad de sacrificio sobre el color y la terneza de la carne varían con el tipo de músculo
considerado(5,10), así como con el período de maduración post mortem(11).
Apenas unos pocos estudios han evaluado los efectos de la castración o edad de sacrificio
sobre el rendimiento animal y las características de la canal de bovinos Brangus(12,13), pero
ninguno de ellos evaluó la interacción que estos efectos tienen sobre la calidad de la carne de
diferentes músculos. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto de la
castración y la edad de sacrificio de los machos Brangus sobre la calidad de la canal y el
perfil bioquímico de dos músculos de diferentes características, el LT y el ST.
Material y métodos
El ensayo se llevó a cabo siguiendo las normas de Buenas Prácticas de Manufactura y

bienestar para el manejo de animales recomendadas por el Instituto Nacional de Tecnología
Agropecuaria (INTA) de Argentina. El ensayo fue aprobado por el comité ético y técnico
institucional de la Universidad Católica de Salta (RR N° 694/12). El estudio se realizó en
General Güemes, provincia de Salta, Argentina (24°42'40.8"S, 64°57'48.8"W, 670 m de
altitud).
Animales y tratamientos
Sesenta (60) terneros Brangus de edad (7 meses) y peso similar (178 ± 13 kg) se
seleccionaron aleatoriamente del mismo rebaño de vacas-terneros y se asignaron a una de las
cuatro combinaciones de tratamiento definidas por la categoría de sexo (MC, machos
castrados y MNC, machos no castrados) y la edad de sacrificio (M16, machos sacrificados a
los 16 meses de edad, y M20, machos sacrificados a los 20 meses de edad). Cada
combinación involucró a 15 animales. A los 7 meses de edad, los animales asignados a MC
fueron castrados quirúrgicamente. Los animales fueron criados en un potrero de alfalfa y
132
suplementados con una mezcla de grano de maíz entero (25 % MS), ensilaje de sorgo de
planta entera (72.5 % MS) y núcleo vitamínico-mineral con monensina (2.5 % MS)
suministrada al 1.5 % de peso vivo hasta que fueron encerrados en un corral. El período de
cría fue de 3 meses para M16 y de 7 meses para 20. Para M16 el peso vivo de entrada a los
corrales fue de 192 ± 3 kg y para M20 de 293 ± 9 kg. Durante el encierro, la dieta concentrada
consistió en grano de maíz partido (57.25 % MS), ensilaje de maíz de planta entera (26 %
MS), pellets de girasol o algodón (13.5 % MS), urea granulada (0.75 % MS) y un suplemento
vitamínico mineral con monensina (2.5 % MS). El peso vivo se determinó cada 28 d. La
ganancia diaria promedio y la eficiencia alimenticia observadas durante el período de
encierro fueron de 0.96 ± 0.11 kg/d y de 8.5 ± 0.9 kg/kg para MC y de 1.11 ± 0.12 kg/d y 7.6
± 1.1 kg/kg para MNC, independientemente de la edad de sacrificio.
Medición de canales y recolección de muestras
El día anterior al sacrificio, los animales se pesaron individualmente para registrar su peso
vivo total (PV) y se enviaron al rastro situado a 350 km de la granja experimental (tiempo de
conducción de 5 h), donde se mantuvieron en estabulación durante 12 h antes del sacrificio,
con libre acceso a agua y extracción de alimento.
Las canales fueron estimuladas eléctricamente (21 V 0.25 A en dos tiempos de estimulación
independientes de 20 y 30 seg); luego se registró el peso de la canal caliente (PCC). El
rendimiento a la canal se calculó dividiendo el PCC entre el PV total del animal previo al
embarque x 100. El pH y la temperatura muscular se registraron entre las costillas 12 y 13
Longissimus thoracis et lumborum del lado izquierdo de la canal a las 2, 5, 8, 14 y 26 h post
mortem utilizando un medidor de pH Testo 205. Para estimar la disminución del pH y la
temperatura, y las velocidades de enfriamiento de la canal, se utilizó el concepto de ventana
de pH/temperatura implementada en Meat Standards Australia (MSA). Este concepto incluye
la medición de la temperatura cuando el valor de pH = 6 (Temp@pH6) y la medición del pH
cuando el valor de temperatura = 12 °C (pH@Temp12).
Después de 48 h de enfriamiento, se midió el pH final (pHf) en la costilla 12 del lado

izquierdo de las canales. El grosor de la grasa dorsal (GGD) se midió entre las costillas 12 y
13 utilizando un calibrador digital (Starrett 125). El área del ojo de la costilla (AOC) del LT
se registró en la costilla 12 y luego se analizó con el software Image APS-Asses Ink
(Universidad de Manitoba, Winnipeg, Manitoba, Canadá, 2002). Se tomaron muestras de los
músculos LT y ST del lado izquierdo de las canales. La sección de las costillas 8 a 12 se
obtuvo del lado izquierdo de cada canal cortando perpendicularmente al eje largo del músculo
LT en las articulaciones de las costillas dorsales 7-8 y 12-13. El músculo ST completo del
lado izquierdo de cada canal también se obtuvo durante la elaboración de la canal a las 48 h
post mortem.
133
Preparación de muestras y tratamientos post mortem
Se obtuvieron cuatro filetes de 1.5 cm y dos de 2.5 cm de grosor de cada muestra muscular
de caudal a craneal. Los filetes de 1.5 cm de grosor se envasaron inmediatamente al vacío y
se almacenaron a -20 °C para la posterior determinación de la longitud del sarcómero (LS),
el contenido de lípidos totales, el índice de fragmentación miofibrilar (IFM), el potencial
glucolítico y el contenido de colágeno total y soluble. Los filetes de 2.5 cm de grosor se
asignaron aleatoriamente a uno de los dos períodos de maduración (2 y 14 días) al vacío a
4 °C. Después del período de maduración, las muestras de carne se almacenaron a -20 °C
hasta la evaluación de la FCWB y del color.
Evaluación de la calidad de la carne
Color
Las mediciones instrumentales del color se tomaron después de 30 min de aireación. Las
lecturas se realizaron con un Minolta CR-310 (Minolta Corp, Ramsey, N.J.) utilizando un
área de medición de 50 mm de diámetro, un observador estándar de 10° y un iluminante D65.
El sistema utilizado fue el CIE Lab, que proporciona tres componentes de color: L*
(luminosidad, 0= negro, 100= blanco), a* (índice rojo, -a*= verde, +a*= rojo) y b* (índice
amarillo, -b= azul, +b= amarillo). Los valores se registraron en tres ubicaciones del área
expuesta para obtener una lectura representativa.
Contenido de lípidos totales

El contenido lipídico total (g de lípidos/100 g de tejido fresco) se determinó mediante un
sistema de extracción automática (Ankom xt10, Ankon, Macedonia NY, EE. UU.) y éter de
petróleo como disolvente(14).
Fuerza de Cizalla de Warner-Bratzler

El análisis de la FCWB fue realizado siguiendo las directrices de la AMSA, 1995(15). Los
filetes se descongelaron a 4 °C durante 12 h y se cocinaron en una parrilla eléctrica de hogar
abierto (Farberware, Bronx, Nueva York) precalentada a una temperatura interna de 71 °C.
Los filetes se enfriaron a 4 °C durante 1 h; a continuación, se extrajeron seis piezas de 1.27
cm de diámetro de cada filete paralelos a la orientación de la fibra muscular. Las piezas se
cortaron perpendicularmente al eje largo de la muestra muscular utilizando una máquina de
prueba FCWB (G-R Manufacturing, Manhattan, KS, EE. UU.) equipada con un dinamómetro
digital.
Contenido de colágeno total y soluble

El contenido de colágeno total se estimó mediante la determinación de hidroxiprolina
mediante el procedimiento descrito por Bergman y Loxley(16). El contenido de colágeno
134
insoluble se determinó mediante un procedimiento adaptado de Hill(17). El contenido soluble

se estimó como la diferencia entre el contenido de colágeno total e insoluble.
Longitud del sarcómero

Se homogeneizaron 3 g de tejido muscular en 20 ml de solución 0.25 M de sacarosa a 4 °C
durante 15 seg con un dispersor (CAT x 120, Alemania)(18). La longitud del sarcómero se
determinó mediante un láser de difracción (CVI Melles Gliot. Serie 7822 FH-1)(18).
Potencial glucolítico
El potencial glucolítico se calculó a partir de la concentración muscular de glucógeno y
lactato, donde PG= 2 (glucosa 6-fosfato + glucógeno + glucosa) + lactato(19).
Contenido de glucógeno
El contenido de glucógeno muscular fue extraído de los músculos por hidrólisis ácida(20).
Brevemente, se homogeneizaron (Ultraturrax, Fisher Scientific) alrededor de 500 mg de
muestras musculares durante 30 seg en 5 ml de HCl 2 N, y luego se sometieron a hidrólisis
a 100 ± 1 °C durante 2 h. La glucosa liberada se midió espectrofotométricamente (505 nm;
Espectrofotómetro Thermo Fisher Scientific EE. UU.) en los homogeneizados neutralizados
(NaOH 2 N) con la prueba de color GOD/ POD Trinder (GT Wiener Lab, Rosario,
Argentina). El contenido de glucógeno disponible se expresó como mmol de glucosa por
gramo de tejido húmedo. La glucosa cuantificada incluyó glucosa libre y glucosa proveniente
de hidrólisis de glucógeno(20).
Contenido de lactato
El lactato muscular se determinó espectrofotométricamente (550 nm; espectrofotómetro-
Thermo Fisher Scientific. EE. UU.), siguiendo el procedimiento descrito por Neath et al(21)
y utilizando un kit comercial (kit Randox LAC; Randox Laboratories Ltd, Crumlin, Co.
Antrim, Reino Unido).
Índice de fragmentación miofibrilar

La concentración de proteína se determinó mediante el cálculo del IFM de acuerdo con el
protocolo descrito por Hopkins et al(22), utilizando un espectrofotómetro de microplacas
equipado con un lector tipo Epoch (Biotek, USA).
El análisis estadístico se realizó mediante el procedimiento mixto del Sistema de Análisis

Estadístico R (Versión 3.6.1). Los datos se analizaron por separado para cada músculo (LT,
ST). Los datos de color y de FCWB se analizaron como un diseño de parcelas divididas,
donde los efectos del sexo y la edad de sacrificio se consideraron en la parcela principal y el
135
efecto del período de maduración post mortem se consideró como una subparcela. En el
modelo se calcularon todas las interacciones posibles entre los factores individuales. Se
analizaron los datos de las variables en las que no se incluyó el efecto del período de
maduración [disminución de pH y temperatura, peso vivo del animal y características de la
canal, longitud del sarcómero, grasa intramuscular (GIM), colágeno total y soluble,
glucógeno, IFM] bajo un diseño completamente aleatorizado con un arreglo factorial 2 x 2
(dos categorías y dos edades de sacrificio). Para las variables de las características de la canal
(disminución de pH y de temperatura, rendimiento a la canal, área del ojo de la costilla y
grosor de la grasa dorsal) se consideró como covariable el PV. Las medias de mínimos
cuadrados se calcularon para los efectos principales e interactivos y se separaron
estadísticamente mediante pruebas de t protegidas por F (P<0.05). Para evaluar el grado de
asociación entre las diferentes variables fisicoquímicas que explican el color y la terneza, se
utilizaron correlaciones de Pearson (P≤0.05).
Resultados
Características generales
En el Cuadro 1 se muestra el efecto de la edad y la categoría sobre el PV y las características

de la canal. Se observó una interacción significativa entre la categoría de sexo y la edad de
sacrificio (S x ES) para el PV (P<0.001). A una edad mayor (M20), el PV aumentó alrededor
de un 4 % en MC y un 9 % en MCN. El peso de la canal caliente fue menor en MC que en
MNC, y mayor en M16 que en M20 (P<0.001). Independientemente de la edad de sacrificio,
el GGD fue 30 % mayor (P<0.01) en MC que en MNC, y el AOC fue 11 % menor (P<0.001).
El pH final fue menor en MC que en MNC (P<0.05; 5.46 y 5.53, respectivamente).
La disminución de pH y temperatura del músculo LT estuvo influenciada por la interacción

entre la edad de sacrificio y el tiempo de la medición (S x TM; P<0.001; Cuadro 2). La
temperatura de M16 y M20 disminuyó a medida que avanzaba el tiempo de medición post
mortem, pero a diferentes velocidades. Aunque las temperaturas inicial y final (2 y 26 h post
mortem) de LT fueron similares para M16 y M20, las temperaturas de LT a 5, 8 y 14 h post
mortem fueron menores para M16 que para M20. Además, la temperatura muscular fue
mayor en MC que en MNC, independientemente del tiempo post mortem (P<0.001; 12.06 y
11.13 °C, respectivamente). El pH muscular fue 2.2 % mayor en M16 que en M20 solo a las
2 h post mortem, sin observarse diferencias en los tiempos de medición post mortem restantes
(P>0.05).
136
Cuadro 1: Efecto de la categoría de sexo y la edad de sacrificio sobre el peso vivo y las características de la canal de bovinos Brangus
M16 M20 Significancia
EEM
MC MNC MC MNC S ES S x ES
Peso vivo del animal y rasgos de la canal
Peso vivo, kg 393.84 c 404.70 b 410.76 b 443.97 a 4.07 *** *** ***
c b b a
Peso de la canal caliente, kg 218.67 228.33 235.53 252.93 3.19 *** *** ns
Rendimiento a la canal (PCC/PV x 100) 56.32 56.66 57.14 56.45 0.54 ns ns ns
a b a b
Grosor de la grasa dorsal, mm 4.55 3.07 4.55 3.95 0.50 ** ns ns
2 a b a b
Área del ojo de la costilla, cm 57.30 63.29 59.16 67.50 1.70 ** ns ns
Temp@pH6 17.51 16.73 19.58 19.59 1.46 ns ns ns
pH@Temp12 5.74 5.81 5.75 5.80 0.07 ns ns ns
a b a b
pHf 5.42 5.57 5.45 5.61 0.02 * ns ns
M16= machos sacrificados a los 16 meses de edad; M20= machos sacrificados a los 20 meses de edad; MNC= machos no castrados; MC= machos castrados;
EEM= error estándar de la media; S= categoría de sexo; ES= edad de sacrificio; S x ES= interacción entre la categoría de sexo y la edad de sacrificio;
Temp@pH6= temperatura muscular cuando el pH es 6; pH@Temp12= valor de pH cuando la temperatura muscular es de 12 °C; pHf= pH final a las 24 h post
mortem;
abc
Las medias de LS con superíndices diferentes dentro de una fila son diferentes (P<0.05). *: P<0.05; **: P<0.01; ***: P<0.001; ns: P>0.1.
137
Cuadro 2: Evolución de la temperatura y el pH medidos en el músculo Longissimus thoracis durante las primeras 26 h post mortem en
bovinos Brangus machos castrados y no castrados sacrificados a los 16 meses o 20 meses de edad
Edad de sacrificio M16 M20
Categoría de sexo MC MNC MC MNC EEM Significancia
TM
pH 2 6.28 a 6.35 a 6.18 b 6.18 b 0.02 ES **; TM ***; ES x TM: ***
5 5.81 5.84 5.97 5.91
8 5.69 5.67 5.78 5.72
14 5.56 5.54 5.62 5.65
26 5.43 5.45 5.55 5.61
Temperatura 2 23.23 A 22.43 B 23.65 A 23.10 B 0.12 S: ***; ES: ***; TM: ***; ES x TM: **
5 15.38 Aa 14.15 Ba 17.49 Ab 16.39 Bb
8 8.96 Aa 6.88 Ba 13.86 Ab 12.24 Bb
14 3.97 Aa 2.43 Ba 8.25 Ab 7.45 Bb
26 3.74 A 3.69 B 2.79 A 2.59 B
M16= machos sacrificados a los 16 meses; M20= machos sacrificados a los 20 meses; MNC= machos no castrados; MC= machos castrados; TM= tiempo de
medición; EEM= error estándar de la media; S= categoría de sexo; ES= edad de sacrificio. *: P<0.05; **: P<0.01; ***: P<0.001. ns: P>0.05
No se describen efectos no significativos (P>0.1).
Letras mayúsculas diferentes indican diferencias entre S y ES.
Letras diferentes indican diferencias entre ES y MP.
138
Fuerza de Cizalla de Warner-Bratzler, variables de glucólisis y color de la carne

La FCWB del músculo LT se vio afectada por los dos efectos principales evaluados (P<0.05),
pero por ninguna de sus interacciones (P>0.05; Cuadro 3). La FCWB fue 9 % menor en MC
que en MNC, 7 % mayor en M16 que en M20 y 36 % mayor con 2 días que con 14 días de
maduración post mortem. Por el contrario, la FCWB de ST se vio afectada solo por el período
de maduración, disminuyendo un 12 % de 2 a 14 días.
139
Cuadro 3: Efecto de la categoría de sexo y la edad de sacrificio sobre las características (color y FCWB) de los músculos Longissimus
thoracis (LT) y semitendinoso (ST) de bovinos Brangus
Edad de
sacrificio| M16 M20
Categoría de
sexo MC MNC MC MNC
MP 2 días 14 días 2 días 14 días 2 días 14 días 2 días 14 días EEM Significancia
LT FCWB (N) 42.43wx 30.91yz 44.32w 32.67yz 37.59xy 27.48z 43.40wx 31.91yz 1.00 S*, ES*, MP***
Color
L* 43.45Aa 42.68Aab 42.25ABa 41.52ABab 40.52Bb 41.95Bab 41.73ABb 42.24ABab 0.19 ES*, S x ES*, ES x MP*
a* 22.52 21.85 21.72 22.35 21.58 22.82 21.22 21.91 0.14
a
b* 15.71 14.73ab 14.86a 14.73ab 14.25b 15.09ab 14.36b 14.45ab 0.10 ES*, ES x MP*
ST FCWB (N) 42.15wx 36.99y 44.75w 38.17xy 43.43w 38.42xy 43.06w 40.76wxy 1.06 MP***
Color
L* 49.17A 45.29A 47.87A 45.03A 46.48B 42.20B 48.53A 43.56A 0.35 ES**, MP***, S x ES*
a* 14.17c 18.30a 14.06c 18.35a 18.05a 17.67c 15.41a 17.24c 0.28 MP***, ES x MP***
b* 20.29b 19.53b 20.03b 19.49b 22.19a 18.33c 21.16a 18.43c 0.21 MP***, ES x MP***
M16= machos sacrificados a los 16 meses; M20= machos sacrificados a los 20 meses; MNC= machos no castrados; MC= machos castrados; MP= período de
maduración post mortem; EEM= error estándar de la media; FCWB= Fuerza de Cizalla de Warner-Bratzler; L* (luminosidad), a* (índice rojo) y b* (índice
amarillo); S= categoría de sexo; ES= edad de sacrificio. *: P<0.05; **: P<0.01; ***: P<0.001; ns: P>0.05.
No se describen efectos no significativos (P>0.1).
w, x, y
Las medias de LS con superíndices diferentes dentro de una fila son diferentes (P<0.05).
Letras mayúsculas diferentes indican diferencias entre S y ES.
Letras diferentes indican diferencias entre ES y MP.
140
Ni la grasa intramuscular del músculo LT (GIM) ni la longitud del sarcómero (LS) ni el

índice de fragmentación miofibrilar (IFM) se vieron afectados por los tratamientos (P>0.05,
Cuadro 4). El contenido de colágeno total (CT) de LT fue menor (P<0.01) pero la proporción
del contenido de colágeno soluble (CS) fue mayor (P<0.001) en MC que en MNC. En el
músculo LT, la proporción de CS se redujo (39 %) con el aumento de la edad de sacrificio
(P<0.001). La concentración de glucógeno del músculo LT fue 5 % mayor en M20 que en
M16 (P<0.05). La FCWB de LT se asoció positivamente con el contenido de colágeno total
(r= 0.54; P<0.01) y negativamente con el índice de fragmentación miofibrilar (r= -0.39;
P<0.05).
Al igual que en el LT, el contenido de CT del músculo ST fue menor (P<0.05) en MC que
en MNC. El músculo ST de MC tuvo mayor longitud de sarcómero que el de MNC
(P<0.001). La GIM del músculo ST fue mayor en M16 que en M20 (P<0.05), pero no se
observaron efectos entre las categorías de sexo (P>0.05). La FCWB de ST se asoció
positivamente con el contenido de colágeno total (r= 0.61; P<0.05).
La luminosidad (L*) del músculo LT se vio afectada (P<0.05; Cuadro 2) por la interacción
S x ES o por la interacción de edad de sacrificio x periodo de maduración post mortem (ES
x MP). La L* más alta en LT se observó en MC-M16, y la más baja en MC-M20, siendo la
L* de MNC intermedia y similar entre M16 y M20. Además, las L* y b* del LT fueron
mayores para los filetes M16 madurados durante 2 días que para los de M20 madurados
también durante 2 días, mientras que los filetes de M16 y M20 madurados durante 14 días
presentaron valores intermedios, sin diferencias con los de M20 madurados durante 2 días
(P<0.05; Cuadro 3).
Por el contrario, la L* de los músculos ST fue menor en MC-M20 (P<0.05). A su vez, las a*
y b* del músculo ST se vieron afectadas por la interacción entre la edad de sacrificio y el
período de maduración. La a* del músculo ST fue mayor para M16 madurado durante 14
días que para M20 madurado durante 2 días, siendo intermedio para M20 madurado durante
14 días, mientras que el músculo ST de M16 madurado durante 2 días tuvo la menor a*
(P<0.001, Cuadro 2). La b* del músculo ST fue mayor para la carne M20 madurada durante
2 días y menor para la carne M20 madurada durante 14 días (P<0.001), siendo intermedia
para la carne M16 madurada durante 2 y 14 días.
141
Cuadro 4: Efecto de la categoría de sexo y la edad de sacrificio sobre las características de calidad de la carne de los músculos
Longissimus thoracis y semitendinoso de bovinos Brangus
M16 M20 Significancia
EEM
Músculo MC MNC MC MNC S ES S X ES
Longitud del sarcómero, µm 2.00 2.07 1.96 2.01 0.02 ns ns ns
-1
Grasa intramuscular (g de lípidos de tejido fresco) 2.82 2.22 2.49 1.94 0.17 ns ns ns
−1 b a ab a
Colágeno total (mg de tejido fresco) 2.13 2.82 2.36 2.92 0.12 ** ns ns
LT Colágeno soluble (proporción de colágeno total
20.68 a 14.18b 14.57b 7.40 c 1.19
encontrado como colágeno soluble, %) *** *** ns
−1 ab b ab a
Glucógeno (g de tejido fresco, µmol de glucosa) 103.35 89.26 111.04 115.82 4.34 ns * ns
Índice de fragmentación miofibrilar 82.08 78.83 87.74 82.66 2.48 ns ns ns
Longitud del sarcómero, µm 2.26 a 2.13 b 2.19 ab 2.07 b 0.05 *** ns ns

Grasa intramuscular (g de lípidos-1 de tejido fresco) 3.80 ab 4.04 a 3.03 ab 2.43 b 0,50 ns * ns
Colágeno total (mg−1 de tejido fresco) 4.09 b 4.90 a 4.75 a 5.01 a 0.22 * ns ns
ST Colágeno soluble (proporción de colágeno total
6.59 5.24 5.35 5.45 0.33
encontrado como colágeno soluble, %) ns ns ns
Glucógeno (g−1 de tejido fresco, µmol de glucosa) 97.97 112.14 92.04 94.98 3.14 ns ns ns
Índice de fragmentación miofibrilar 81.21 71.34 89.03 84.53 2.57 ns ns ns
M16= machos sacrificados a los 16 meses; M20= machos sacrificados a los 20 meses; MC= machos castrados; MNC= machos no castrados; EEM= error estándar
de la media; S= categoría de sexo; ES= edad de sacrificio; S x ES= interacción entre la categoría de sexo y la edad de sacrificio; LT: Longissimus thoracis; ST:
semitendinoso.
abc
Las medias de LS con superíndices diferentes dentro de una fila son estadísticamente diferentes (P<0.05). *: P<0.05; **: P<0.01; ***: P<0.001; ns= P>0.1
142
Discusión
El ensayo reveló un resultado esperado, ya que los animales no castrados exhibieron mayores
incrementos tanto en el peso vivo como en el peso de la canal caliente que los castrados a
edades mayores(23). Esto se puede atribuir a los niveles más altos de testosterona observados
en los animales no castrados, que también se reflejaron en sus áreas del ojo de costilla más
grandes. La ausencia de variaciones en el rendimiento a la canal, ajustado por el peso vivo,
entre los tratamientos puede atribuirse a la falta de disparidades en el grosor de la grasa dorsal
a través de las diferentes edades. Además, las diferencias observadas entre animales castrados
y no castrados en GGD no fueron lo suficientemente significativas como para explicar una
variación significativa en el rendimiento a la canal. Estos hallazgos son consistentes con las
conclusiones extraídas por otros investigadores que han realizado estudios similares(23,24).
El estudio reveló que las variaciones en el área del ojo de la costilla y en el grosor de la grasa
dorsal entre las diferentes categorías de sexo tuvieron un impacto en la disminución de la
temperatura del músculo LT(25). No obstante, a pesar de las menores temperaturas observadas
en los animales no castrados, no se encontraron diferencias en la longitud del sarcómero entre
las categorías de sexo en el músculo LT. Además, a pesar de que hubo diferencias en la
longitud del sarcómero en el músculo ST entre las categorías de sexo, el temp@pH6 se
mantuvo por encima de 12 °C para ambas categorías de sexo, el cual fue sugerido como el
umbral mínimo para evitar el acortamiento y endurecimiento de la carne(4,26), de acuerdo con
registros anteriores(2).
La castración de los machos Brangus llevó a una reducción de la FCWB para los filetes de
LT, como reportan otros autores(2,5,27). Este resultado estuvo en consonancia con el menor
contenido de CT, así como con el mayor contenido de CS observado en el músculo LT de
MC que en el de MNC. Este contenido diferente de CT y CS podría ser atribuido a un menor
nivel de testosterona en los bovinos castrados que en los no castrados(8).
Madurar los músculos durante 14 días en lugar de 2 días resultó en una mayor mejoría en la
FCWB para el músculo LT(5). Se sabe que el músculo LT está altamente influenciado por la
degradación de las miofibrillas(28). La asociación entre IFM y CT con FCWB sugiere que, a
los 2 días, las diferencias en FCWB en el músculo LT se asociaron con diferencias en la
actividad proteolítica; sin embargo, a los 14 días, la correlación existente con el CT indicaría
que las diferencias en la actividad proteolítica ya no tendrían efecto, es decir, la proteólisis
podría haber sido completada, por lo que las diferencias en la FCWB se deberían a diferencias
en el contenido conectivo(5,29).
En el presente estudio, los tratamientos de castración y sacrificio no afectaron los valores de

FCWB para filetes de ST(5). Esto podría deberse al alto contenido de CT de este músculo en
143
comparación con otros músculos y a la correlación positiva encontrada entre el contenido de

CT y la FCWB del músculo ST. Se ha propuesto(5,9) que el contenido de colágeno sería el
principal factor que afecta la terneza de la carne y que podría enmascarar cualquier mejora
potencial debido a otros efectos.
En el presente estudio, en concordancia con los hallazgos reportados por otros autores(1,7), la
mayor L* en ambos músculos observada en los animales castrados más jóvenes se relacionó
con la menor disminución de pH y temperatura de los primeros(28) y, probablemente, con el
incremento del contenido de mioglobina con la edad y la testosterona(29). Por otro lado, la
ausencia de variación en las variables de color del músculo LT madurado en animales de
mayor edad podría ser atribuida al aumento de los valores de los parámetros de color debido
al maduración post mortem, lo que podría reducir las diferencias entre los tratamientos de los
animales(30). En el caso de muestras no maduradas del músculo ST, los mayores niveles de
amarillez y rojez observados en animales de mayor edad(29) pueden ser atribuidos a la
acumulación de pigmentos de mioglobina a medida que avanza la edad(31,32). Además, este
fenómeno también puede estar influenciado por los mayores valores de pH observados en
M20(31). No obstante, a los 14 días, como consecuencia de la maduración post mortem y de
la disminución de la estabilidad del color(33), estas diferencias no se observaron, excepto para
b* en M16, que fue apenas 5 % mayor que en M20. Esto último podría estar asociado a un
mayor contenido de metmioglobina en la carne madurada M16(30).
Dado que los sementales son más susceptibles al estrés previo al sacrificio que los novillos,
sus probabilidades de producir carne con mayor pHf y carne oscura también son mayores(34).
En el presente estudio, el pHf de los sementales fue ligeramente superior al de los novillos,
pero no se observó carne oscura; el pHf estuvo dentro del rango óptimo(31) (5.4 a 5.7).
Independientemente de la edad en el momento del sacrificio, el sacrificio de machos no

castrados resultó en un aumento del peso de la canal caliente y de las áreas del ojo de la
costilla. Sin embargo, el grosor de la grasa dorsal disminuyó en comparación con los machos
castrados. Independientemente del manejo de la castración o de la edad al sacrificio, el
rendimiento a la canal no se vio afectado. Los efectos de la castración y la edad de sacrificio
de los machos Brangus sobre las características de calidad de la carne difieren en los
diferentes músculos evaluados. Los músculos con alta cantidad de tejido conectivo como ST
no generaron diferencias en FCWB, independientemente de los tratamientos. Por el contrario,
los músculos con baja cantidad de tejido conectivo como LT se vieron afectados por la
castración y la edad de sacrificio asociados con el pHf, el índice de fragmentación miofibrilar,
el contenido de colágeno total y de colágeno soluble. La castración produjo colores más
claros en ambos músculos asociados al contenido de pHf y mioglobina.
144
Agradecimientos y conflicto de intereses
Este trabajo forma parte de la Tesis Doctoral del autor principal en el Programa de Posgrado
en Ciencias Agrarias de la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Mar
del Plata, Argentina. Esta investigación fue financiada por el Instituto Nacional de
Tecnología Agropecuaria (INTA), Argentina y el Consejo de Investigación de la Universidad
Católica de Salta, Argentina (UCASAL) (RR N° 694/2012, 1294/2015). Este proyecto de
investigación también contó con el apoyo de Bermejo SA y San Pablo Alberdi SA, provincia
de Salta, Argentina. Certificamos que no existe conflicto de intereses.
Literatura citada:
1-Marti S, Realini CE, Bach A, Perez–Juan M, Devant M. Effect of castration and slaughter
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2-Silva LHP, Rodrigues RTS, Assis DEF, Benedetti PDB, Duarte MS, Chizzotti ML.
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phosphoproteome analysis of skeletal muscle. J Proteom 2019;(199):51–66.
3- Steen RWJ. The effect of plane nutrition and slaughter weight on growth and food
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148
Artículo
Construcción y validación de cuestionarios para evaluar el riesgo de los
antibióticos veterinarios en el consumo de huevo e impacto en la
seguridad alimentaria
Eriberto Joel Tejada Rodríguez a,b

Andrea Arreguín b,c*
a
Universidad Católica del Cibao (UCATECI). Facultad de las Ingenierías, Escuela de
Agronomía. La Vega, República Dominicana.
b
Universidad Internacional Iberoamericana. Campeche, México.
c
Universidad Autónoma de San Luis Potosí. Facultad de Enfermería y Nutrición. San Luis
Potosí, México.
*
Autor de correspondencia: andrea.arreguin@uaslp.mx
Resumen:
La producción avícola es uno de los sectores agropecuarios de mayor importancia a nivel
mundial por sus grandes aportes nutricionales en productos como la carne y el huevo para
fines de la alimentación humana. En este sentido, para asegurar y mantener la producción se
utilizan antibióticos veterinarios para tratar o prevenir agentes patógenos que causan
enfermedades. El objetivo del estudio fue diseñar y validar dos cuestionarios para evaluar el
riesgo de los antibióticos veterinarios de uso en gallinas ponedoras de huevos y su percepción
de impacto con relación con la seguridad alimentaria. Se determinaron su lógica y validez de
contenido mediante la evaluación por expertos. La validez de constructo se realizó mediante
el análisis factorial exploratorio y la confiabilidad con el coeficiente de Alpha de Cronbach.
Se aplicó a 44 establecimientos o productores de huevos en la provincia Espaillat y 385
consumidores de la provincia Santo Domingo. Se obtuvo un coeficiente de alfa de Cronbach
de 0.799 para productores de huevos y veterinarias y 0.771 para los consumidores. El análisis
de componente principales permitió identificar la medida de adecuación del tamaño de
muestra KMO de 0.558 para los productores de huevos y veterinarias y 0.797 para los
consumidores. El cuestionario está conformado por 8 factores y 22 ítems para los productores
de huevos y veterinarias y 3 factores y 8 ítems para los consumidores. Los resultados
149
confirman que la escala encontrada es confiable y válida para la construcción de los riesgos
asociados al posible consumo de los alimentos con residuos de antibióticos veterinarios.
Palabras clave: Huevo, Seguridad alimentaria, Riesgos, Confiabilidad, Antibiótico, Análisis
factorial.
Introducción
La alimentación animal segura es importante para la salud de los animales, la seguridad del
consumidor de alimentos de origen animal y para el medio ambiente. Existe un estrecho
vínculo entre la seguridad de la alimentación animal y los alimentos derivados, como el
huevo. No obstante, los aditivos son deliberadamente añadidos a la alimentación animal o al
animal directamente(1). Si bien el huevo es un producto de alta demanda que ha promovido
el crecimiento de la industria avícola, y la agricultura intensiva, también ha aumentado la
morbilidad y mortalidad de las aves de granjas, que a su vez pueden provocar enfermedades
en la población como cólera aviar, influenza aviar, la enfermedad del hígado manchado,
salmonelosis aviar, bronquitis infecciosa, enfermedad de marek, gumboro y enfermedades
parasitarias(2), debido a las bacterias, virus, hongos, parásitos internos y externos, y otras
enfermedades relacionadas con el manejo(3). En este sentido, los antibióticos veterinarios son
una de las soluciones más viables para combatirlas.
Se ha evidenciado que algunos productores avícolas administran antibióticos humanos o de

otros prescriptos para otras especies animales(4), esto podría ser legal, pero sus residuos
pueden estar presente en los huevos, los subproductos y los desechos biológicos, incluso en
las cáscaras de huevo(5), lo que conduce al desarrollo de resistencia a los antimicrobianos(6);
así la presencia de antibiótico en la yema y la albúmina del huevo está relacionada con el
principio activo o con las propiedades farmacocinéticas del antibiótico que seguirá diferentes
rutas de distribución dentro del organismos o en los tejidos del animal, dejando residuos que
dependen del tipo de antimicrobiano(7). Como consecuencia, esto infunde la sospecha de
inseguridad en los consumidores de huevo por los posibles riesgos que conlleva,
principalmente por las constantes crisis y alarmas sanitarias, como el virus de la gripe aviar
y otras que atacan a las aves.
La seguridad alimentaria es muy vulnerada dado que no se respetan los Límites Máximos de
Residuos, el tiempo de carencia de los antibióticos administrados, los efectos de los
antibióticos en los animales y las normativas regulatorias de uso de los antibióticos
150
veterinarios. A nivel internacional se toma como referencia la CX/MRL 2-2021 del Codex
Alimentarius/Organización Mundial de la Salud/ Organización de las Naciones Unidas para
la Alimentación y la Agricultura (FAO) que trata sobre los Límites Máximos de Residuos
(LMR) y recomendaciones sobre la Gestión de Riesgos (RGR) para residuos de antibióticos
veterinarios en los alimentos(8). En el caso de la República Dominicana está regulado por el
decreto No. 354-10 en el cual establece el reglamento técnico de LMR de antibióticos
veterinarios y afines en los alimentos de origen animal(9). En este sentido, los consumidores
están expuestos constantemente a este tipo de antibióticos y cualquier otro aditivo usado en
la alimentación y el control de enfermedades en los animales que puede poner en riesgo su
salud.
Por lo expuesto, es de gran interés tener instrumentos que permitan determinar la fiabilidad
y validez del uso de antibióticos veterinarios en aves por su papel en garantizar la seguridad
alimentaria; además del conocimiento, la actitud y la práctica del consumidor (CAP) para el
consumo de alimentos de origen animal.
El objetivo de esta investigación fue diseñar y validar dos cuestionarios para evaluar el riesgo
de los antibióticos veterinarios de uso en la producción avícola en gallinas ponedoras de
huevos de mesa y su percepción de impacto en el consumo con relación a la seguridad
alimentaria en la República Dominicana.
Material y métodos
Diseño
Se realizó un estudio con enfoque cuantitativo, cualitativo y un diseño transversal analítico

para la construcción y validación de un instrumento (cuestionario) para la evaluación del
riesgo de antibióticos veterinarios en el consumo de huevo y el impacto en la seguridad
alimentaria. Los participantes en el estudio recibieron información por escrito sobre el
objetivo y los procedimientos del estudio, así como el derecho a retirarse en cualquier
momento. Se les aseguró que los datos se tratarían de forma confidencial. Antes de la
recogida de datos, se obtuvo el consentimiento informado de cada participante. La
participación fue de manera voluntaria.
Población de estudio
La población de estudio incluyó el censo nacional 2010 realizado por la Oficina Nacional de
Estadística (ONE) de la República Dominicana. Se estimó un nivel de confianza del 95% y
5% de error para un total de 385 personas de la provincia Santo Domingo y 44 granjas o
veterinarias de la provincia Espaillat, ambas en la República Dominicana. Las granjas
151
avícolas seleccionadas tenían las características de ser manejadas bajo el sistema de

producción intensiva (aves confinadas en jaulas o cubiertas todo el tiempo) y que fueran
administradas dentro de la categoría de pequeñas y medianas empresas.
Instrumento de investigación
Se diseñó un cuestionario en línea para que lo rellenaran dos grupos: 1) los productores
avícolas de la muestra seleccionada y los encargados de venta de antibióticos veterinarios de
los centros veterinarios y agroquímicas; y, 2) a los consumidores de huevo de mesa para
obtener información de la percepción del uso de antibióticos veterinarios, su residualidad y
la relación con la seguridad alimentaria y el riesgo que puede suponer a la salud de las
personas (Anexo 1). Además, se recolectaron datos generales y otros relacionados con las
características de los antibióticos veterinarios empleados en esta especie (presentación
comercial, principio activo, forma farmacéutica, concentración), el manejo de los antibióticos
veterinarios (dosis utilizada, vía y frecuencia de administración, duración del tratamiento,
tiempo de retiro, indicaciones, precauciones-advertencias-recomendaciones) y quién
prescribe los antibióticos(10-11).
Las preguntas fueron elaboradas basándose en la experiencia previa de los investigadores,

revisiones bibliográficas u opiniones de expertos(10-11). Los cuestionarios se estructuraron
considerando 15 dominios o dimensiones. El primer cuestionario consta de 29 ítems, dividido
en diez secciones: 1) Características generales de los productores de huevo, conforme a
factores como la edad, sexo, nombre del establecimiento comercial o granja avícola, sector
y provincia; 2) Características técnicas del control y prescripción de los antibióticos
veterinarios, conocimiento y cumplimiento de las normativas de su uso en la producción
avícola; 3) Características de los antibióticos veterinarios usados en la producción avícola;
4) Factores técnicos de manejo sanitario de las aves y uso de los antibióticos veterinarios; 5)
Tiempo de duración de los tratamientos veterinarios aplicados a las aves; 6) Aplicación
frecuente de los antibióticos veterinarios a las gallinas ponedoras; 7) Uso regular de
antibióticos veterinarios en la producción de huevo y la seguridad alimentaria; 8) Gestión
administrativa de las granjas o veterinarias; 9) Tiempo de retiro de los antibióticos
veterinarios antes del uso de los productos avícolas; 10) Manejo de las aves según la vía de
administración de los antibióticos veterinarios. El segundo cuestionario aplicado a los
consumidores constó de 17 ítems, dividido en cinco secciones: 1) Característica general de
los consumidores; 2) Característica del consumo de huevo como la cantidad y la frecuencia;
3) Percepción de los consumidores de presencia de residuos de antibióticos veterinarios en
los huevos y el cumplimiento de normativa por parte de los productores avícolas; 4) Relación
del consumo de huevo e intoxicaciones por ingesta de huevo; y 5) Compra y verificación de
las condiciones de calidad e higiene del huevo en los puestos de venta (supermercado,
mercado, otros). Las respuestas a los ítems fueron generalmente escalas Likert de cuatro o
152
cinco puntos. Se desarrolló una versión del cuestionario utilizando la plataforma Google
Forms.
Validación del instrumento
Se realizó una validación de los contenidos específicos basados en la revisión de expertos.

Se reclutaron cinco expertos de diversas disciplinas de ciencias agropecuarias. Se les pidió
que evaluaran el cuestionario, utilizando una escala de 1 a 5 puntos para evaluar las
dimensiones básicas. También podían añadir comentarios abiertos. La validez del constructo
se evaluó con el Análisis Factorial Exploratorio de Componentes Principales; mientras que
la fiabilidad se determinó mediante el coeficiente de Alfa de Cronbach tanto en forma global
para cada una de sus dimensiones.
Análisis de los datos
La consistencia interna se evaluó centrándose en las correlaciones entre los ítems del
cuestionario, lo que indica el grado de adecuación teórica de los mismos. Para ello se utilizó
el alfa de Cronbach. Un alfa entre 0.70 y 0.95 se consideró aceptable(12). Todos los datos se
analizaron en el programa estadístico IBM SPSS Statistics versión 25, y el nivel de
significación se fijó en 0.05 para realizar el análisis factorial confirmatorio.
Resultados
Un total de 429 respondieron el cuestionario. La muestra de esta investigación se conformó

para las granjas y veterinarias por 93.2 % por hombres y 6.8 % por mujeres. Para los
consumidores 50.9 % por mujeres y 49.1 % por hombres.
La puntuación del alfa de Cronbach que mide la consistencia interna de las preguntas fue
satisfactoria (α= 0.799 y 0.771). Los Cuadros 1a y 1b, muestran sus valores para cada
cuestionario. La consistencia interna fue satisfactoria en todos los dominios. Sin embargo, se
eliminaron 7 ítems de las 29 iniciales del primer cuestionario (Cuadro 1a) y 9 ítems de los 17
originales del segundo (Cuadro 1b), considerando el análisis de la corrección de ítems-total
corregido por presentar correlación negativa y muy baja representatividad entre las preguntas
que afectaba el posterior análisis.
153
Cuadro 1a: Estadísticas del total de elementos (ítems) para prueba de fiabilidad para los
productores de huevos y veterinarias
Ítems Media de Varianza Correlación Correlación Alfa de
escala si el de escala si total de múltiple al Cronbach
elemento el elementos cuadrado si el
se ha elemento corregida elemento
suprimido se ha se ha
suprimido suprimido
P1. Establecimiento comercial/Granja 72.5 121.605 0.672 0.751 0.788
avícola.
P2. Prescripción del profesional de un 69.93 108.53 0.771 0.849 0.768
veterinario.
P3. Programa de control o manejo de 70.32 109.989 0.507 0.517 0.781
antibióticos para la producción avícola.
P6. Conocimiento de las normas sobre 70.55 102.672 0.628 0.708 0.771
antibióticos veterinarios en la producción
avícola y presencia de residuos nocivos en
los alimentos.
P18. Vacunar o no las aves con regularidad 69.23 127.482 0.121 0.617 0.8
con antibióticos.
P8. Conocimiento de los antibióticos 70.39 108.847 0.538 0.636 0.779
prohibidos por el gobierno dominicano de
uso en la producción de huevo.
P9. Antibióticos veterinarios más usados en 69.61 116.243 0.499 0.584 0.784
la producción avícola para huevos.
P28. A qué clase de edad de los animales son 69.43 119.646 0.375 0.617 0.791
aplicados los tratamientos veterinarios.
P29. Vía de aplicación de los antibióticos 72.64 127.493 0.144 0.495 0.8
veterinarios.
P17. ¿Cuál es la frecuencia de la 72.52 123.465 0.179 0.558 0.8
administración de los antibióticos?
P14. Para qué tipos de tratamientos es 69.32 127.385 0.013 0.572 0.809
indicado los antibióticos veterinarios.
P16. Lleva registros de las aplicaciones de 69.41 126.387 0.057 0.521 0.806
los antibióticos veterinarios.
P17. Cumplimiento de las advertencias de 69.82 128.059 0.003 0.662 0.807
las etiquetas de los antibióticos veterinarios
administrados a los animales.
P24. Lee frecuentemente las etiquetas de los 69.39 119.266 0.414 0.401 0.789
productos veterinarios antes de aplicarlo a
los animales.
P15. Ha aplicado algún antibiótico 71.91 120.457 0.291 0.492 0.795
veterinario a los animales que no
corresponde su uso.
P25. Conoce los tiempos de retiros de los 69.91 122.364 0.188 0.53 0.801
antibióticos veterinarios antes de ser
aplicados.
P26. Es crucial cumplir los plazos de retiro 69.48 125.046 0.193 0.415 0.798
de antibióticos veterinarios para la seguridad
del consumidor.
P27. De acuerdo a los antibióticos 71.59 113.41 0.551 0.655 0.78
veterinarios aplicados a las aves, ¿cuál es el
tiempo de retiro de estos?
154
P19. Cumplimiento de las regulaciones 70.16 113.16 0.399 0.451 0.789

nacionales en el uso de antibióticos
veterinarios en la avicultura.
P20. Los antibióticos veterinarios pueden 69.68 120.594 0.264 0.409 0.796
dañar si no se cumplen las medidas de retiro
adecuadas.
P10. Conoce los siguientes antibióticos 71.57 114.344 0.416 0.679 0.788
veterinarios cloranfenicol, dietilestilbestrol
(DES) y nitrofuranos.
P11. Ha tratado a las aves o vendido uno de 71.8 115.143 0.462 0.77 0.785
esos antibióticos veterinarios (cloranfenicol,
dietilestilbestrol (DES) y nitrofuranos).
Cuadro 1b: Estadísticas de total de elemento (ítems) para prueba de fiabilidad para el
cuestionario aplicado a consumidores
Ítems Media de Varianza de Correlación Correlación Alfa de
escala si el escala si el total de múltiple al Cronbach si el
elemento se ha elemento se ha elementos cuadrado elemento se ha
suprimido suprimido corregida suprimido
Q3. Consume usted el 20.86 60.538 0.803 0.810 0.689
producto huevo de gallina
(huevo de mesa) como
alimento.
Q4. Con que frecuencia 22.12 58.531 0.602 0.544 0.720
consume el producto huevo.
Q5. Cantidad de huevo que 22.31 60.086 0.775 0.762 0.691
consume, cuando lo ingiere
según la frecuencia.
Q6. ¿Cuándo consumes 21.85 54.696 0.710 0.652 0.694
huevo, de qué manera los
ingieres?
Q16. ¿Cuándo compra los 22.40 77.912 0.136 0.050 0.798

productos huevos, se ha
fijado en la fecha de
empaque, de vencimiento y
el nombre de la marca
comercial?
Q7. Considera que el 21.18 73.561 0.313 0.138 0.770

consumo de huevo es más
seguro que otros alimentos.
Q9. Entiende usted que los 20.90 77.233 0.190 0.320 0.787
productores de huevos
cumplen con las
legislaciones dominicanas de
sanidad animal para tratar las
enfermedades de las gallinas
ponedoras.
Q10. Los productores de 21.54 77.676 0.272 0.344 0.773
huevos cumplen con el
tiempo de retiro de los
155
antibióticos veterinarios en
las gallinas ponedoras según
lo especificado en la etiqueta
para poner los productos
huevos en el mercado para su
consumo.
En la prueba de normalidad a ambos cuestionarios se comprobó que no existe correlación

significativa (α= 0.05) para los métodos de Kolmogorov-Smirnow ni para Shapiro-Wilk, ya
que todas las variables muestran resultados de significancia de P<0.000, es decir menor que
el alfa.
El análisis factorial exploratorio identificó una medida de adecuación de muestreo de Kaiseir

– Meyer –Olkin para los productores de huevos y veterinarias de 0.558, mientras que para
los consumidores fue de 0.79. La prueba de esfericidad de Bartlett es significativa con
P=0.000 <α<0.05. El grado de significación tiene un valor de 0.000, es decir se rechaza la
hipótesis de la matriz de identidad, y existe una correlación entre las variables (Cuadros 2 y
3).
La prueba de varianza total explicada para los productores de huevos y veterinarias se

encontró que los primeros 8 componentes logran explicar 72.035 % de la representatividad
de varianza acumulada de los ítems seleccionados (Cuadro 2). Para los consumidores la
cantidad de la varianza total que está explicada por cada factor extraído son 3 factores con
una representatividad de varianza acumulada de 74.807 % (Cuadro 3).
156
Cuadro 2: Resultados de varianza total explicada para el cuestionario aplicado a

productores de huevo y veterinarias
Componente Autovalores iniciales Sumas de cargas al cuadrado de Sumas de cargas al cuadrado de la
la extracción rotación
Total % de % Total % de % Total % de %
varianza acumulado varianza acumulado varianza acumulado
1 5.122 23.283 23.283 5.122 23.283 23.283 3.424 15.565 15.565
2 2.296 10.435 33.718 2.296 10.435 33.718 2.458 11.171 26.736
3 2.011 9.140 42.858 2.011 9.140 42.858 2.001 9.097 35.833
4 1.709 7.769 50.627 1.709 7.769 50.627 1.775 8.068 43.901
5 1.309 5.948 56.575 1.309 5.948 56.575 1.634 7.425 51.326
6 1.198 5.444 62.019 1.198 5.444 62.019 1.535 6.978 58.304
7 1.113 5.060 67.080 1.113 5.060 67.080 1.521 6.913 65.217
8 1.090 4.955 72.035 1.090 4.955 72.035 1.500 6.818 72.035
9 .906 4.120 76.154
10 .843 3.831 79.985
11 .755 3.430 83.416
12 .625 2.840 86.256
13 .600 2.728 88.983
14 .540 2.454 91.437
15 .430 1.955 93.392
16 .346 1.573 94.965
17 .305 1.389 96.354
18 .235 1.068 97.421
19 .216 .982 98.404
20 .163 .741 99.144
21 .112 .511 99.655
22 .076 .345 100.000
Método de extracción: análisis de componentes principales.
Medida Kaiser-Meyer-Olkin de adecuación de muestreo 0,558
Prueba de esfericidad de Bartlett Aprox. Ji-cuadrada 364.243
gl 231
Sig. 0.000
Cuadro 3: Resultados de varianza total explicada para los consumidores

Componente Autovalores iniciales Sumas de cargas al cuadrado de Sumas de cargas al cuadrado de
la extracción la rotación
Total % de % Total % de % Total % de %
varianza acumulado varianza acumulado varianza acumulado
1 3.431 42.884 42.884 3.431 42.884 42.884 3.190 39.876 39.876
2 1.532 19.151 62.035 1.532 19.151 62.035 1.627 20.338 60.213
3 1.022 12.772 74.807 1.022 12.772 74.807 1.167 14.594 74.807
4 .808 10.096 84.902
5 .443 5.537 90.439
6 .395 4.934 95.373
7 .238 2.980 98.352
8 .132 1.648 100.000
Medida Kaiser-Meyer-Olkin de adecuación de muestreo 0,797
Prueba de esfericidad de Bartlett Aprox. Ji-cuadrada 1421.936
gl 28
Sig. 0,000
157
En la prueba de unidimensionalidad del constructo, según establece la regla de Kaiser en el

gráfico de sedimentación se obtuvo 8 factores de acuerdo a la línea trazada en el nivel
autovalor para los productores de huevo y veterinarias y 3 para los consumidores, lo que
explican la mayor parte de la variabilidad total (Figuras 1 y 2).
Figura 1: Sedimentación del cuestionario de los productores de huevos y veterinarias
Figura 2: Sedimentación del cuestionario para los consumidores de huevos
Los Cuadros 4 y 5 de la matriz de componente rotado muestra los datos de los componentes
que fueron extraídos, con la rotados ortogonal de Varimax con normalización Kaiser, para
los ocho componentes para productores de huevos y veterinarias y tres componentes para los
consumidores. El punto de corte como coeficiente de cargas factoriales de los pesos y
ponderaciones fue a partir de 0.5 dentro de cada factor y la comunalidad igual o mayor a 0.5.
158
El instrumento o modelo estudiado para los productores de huevos y veterinarias quedó

estructurado con 22 ítems agrupados en 9 factores o dimensiones. Para los consumidores
quedó conformado por 8 ítems y 3 factores o componentes.
Cuadro 4: Matriz de componentes rotado para productores de huevos y veterinarias

Matriz de componente rotadoa
Ítems Componente Comunalidad
1 2 3 4 5 6 7 8 Extracción
P1 .722 .762
P2 .694 .838
P3 -.718 .723
P6 .665 .681
P18 .865 .815
P8 .664 .678
P9 .732 .663
P28 .515 .670
P29 .819 .812
P17 .524 .616 .685
P14 -.673 .686
P16 .836 .789
P17 -.630 .771
P24 .664 .513
P15 .834 .793
P25 .817 .788
P26 .671 .633
P27 .616 .686
P19 .512 .647
P20 .592 .649
P10 .738 .663
P11 .788 .823
Método de rotación: Varimax con normalización Kaiser.
a= La rotación ha convergido en 16 iteraciones.
159
Cuadro 5: Matriz de componente rotado para los consumidores

Matriz de componente rotadoa
Ítems Componente Comunalidad
1 2 3 Extracción
Q3 .925 .893
Q4 .903 .712
Q5 .867 .846
Q6 .843 .777
Q16 .871 .752
Q7 .863 .488
Q9 .851 .760
Q10 .607 .757
Método de rotación: Varimax con normalización Kaiser.
a= La rotación ha convergido en 4 iteraciones.
Los componentes en función del grupo de ítems y su consistencia interna que incorpora el
modelo para los productores de huevo y veterinarias, son:
El factor 1, características técnicas del control y prescripción de los antibióticos veterinarios,

conocimiento y cumplimiento de las normativas de su uso en la producción avícola. Está
explicado por el 23.283 % de la varianza total, compuesto por 9 ítems. Para el factor 2,
características de los antibióticos veterinarios usados en la producción avícola, representa el
10.435 % de la varianza total y contiene 4 ítems. El factor 3, factores técnicos de manejo
sanitario de las aves y uso de los antibióticos veterinarios, está explicado por el 9.140 % de
la varianza total e incluye 4 ítems. El factor 4, tiempo de duración de los tratamientos
veterinarios cuando son administrados a las gallinas ponedoras, contiene 7.769 % de la
varianza total y tiene 2 ítems. El factor 5, características técnicas en la aplicación frecuente
de los antibióticos veterinarios a las gallinas ponedoras, tiene una varianza total de 5.948 %
que agrupan 2 ítems. Factor 6, uso regular de antibióticos veterinarios en la producción de
huevo y la seguridad alimentaria, contiene 5.444 % de varianza total, con un único ítem. Para
el factor 7, este componente contiene características técnicas de manejo de las aves en las
vías de administración de los antibióticos veterinarios, su valor explicativo es de 5.060 % de
la varianza total, representado por 2 ítems. El factor 8, gestión administrativa de las
granjas/veterinarias con respecto en llevar registros para establecer sistema de trazabilidad
en la producción, tiene un valor de 4.955 % de la varianza total, representado por un único
ítem.
Los componentes extraídos para los consumidores en función del grupo de ítems y su
consistencia interna que incorpora el modelo, son:
160
El Factor 1, característica del consumo de huevo y frecuencia del consumo. Abarca el

42.884 % de la varianza total, incluye 4 ítems que tienen una correlación positiva con el
consumo del producto huevo de gallina (huevo de mesa) como alimento; cuántos huevos
consume, según la frecuencia; la manera de consumo huevo; y, la frecuencia de consumo del
producto huevo. El factor 2, compra y verificación de las condiciones de calidad e higiene
del huevo en los puestos de venta (supermercado, mercado, otros). Este componente contiene
19.151 % de varianza total, tiene 2 ítems y agrupa: cuando compra los productos huevos, se
ha fijado en la fecha de empaque y de vencimiento, y el tipo de marca comercial; y, si
considera que el consumo de huevo es más seguro que otros alimentos, esta última
corresponde a la sección 3. Mientras que para el factor 3, percepción de los consumidores de
presencia de residuos de antibióticos veterinarios en los huevos y el cumplimiento de
normativa por parte de los productores avícolas. Representa las variables consideradas como
la percepción de los consumidores a los avicultores en el cumplimiento de las medidas
sanitarias en la producción de huevo. Este componente representa 12.772 % de la varianza
total, integra 2 ítems y abarca: el cumplimiento de los productores de huevos en la aplicación
de las legislaciones dominicanas de sanidad animal para tratar las enfermedades de las
gallinas ponedoras; además, del cumplimiento con el tiempo de retiro de los antibióticos
veterinarios en las gallinas ponedoras según la etiqueta del antibiótico para colocar los huevos
en el mercado para su consumo.
Discusión
La evaluación de los posibles riesgos de los antibióticos veterinarios en el consumo de huevo

e impacto en la seguridad alimentaria no es sencilla de analizar debido a diferentes factores
asociados con el uso de antibióticos veterinarios. En este sentido, el presente trabajo aporta
un instrumento práctico para evaluar aspectos relacionados con el uso de antibióticos y su
papel para garantizar la seguridad alimentaria. En el presente estudio la validez del constructo
se realizó por medio del análisis factorial de componentes principales exploratorios y la
consistencia interna de los cuestionarios fue evaluada mediante el coeficiente alfa de
Cronbach. El modelo de alfa de Cronbach en epidemiología veterinaria ha sido aplicado muy
poco para el desarrollo, evaluación y validación de cuestionarios(13) aun así ha sido utilizado
en medicina veterinaria preventiva(14), siendo de utilidad para esta investigación.
Las evaluaciones de validez de contenido y de lógica de los cuestionarios por parte de un

grupo de expertos fueron favorables. La mayoría de los profesionales encuestados
respondieron con una puntuación máxima, lo que indica que estaban de acuerdo con el
formato, la redacción y la utilidad del cuestionario.
En la consistencia interna de los cuestionarios se obtuvo un alfa de Cronbach de 0.799 para

el cuestionario dirigido a los productores de huevos/las veterinarias y 0.771 para los
161
consumidores e indican que los instrumentos tienen una fiabilidad adecuada para la medición
del uso de antibióticos veterinarios y la percepción del impacto relacionado con la seguridad
alimentaria, respectivamente.
Referente a la validación de constructo se observó que con el análisis de componentes

principales para el cuestionario de los productores de huevos en granjas avícolas o
establecimientos veterinarios se obtuvieron 8 factores, y 3 factores para el cuestionario de los
consumidores, que asocian la similitud de corrección entre las variables del estudio evaluado.
Esto sugiere que lo descrito constituye un primer acercamiento de la percepción de los dueños
de granjas, médicos veterinarios y los consumidores de la asociación que existe en el uso y
manejo de los antibióticos veterinarios o uso de antimicrobianos en la producción de
alimentos para el consumo humano.
El instrumento aplicado a los productores en granjas de huevos y establecimientos

veterinarios y los consumidores, fue diseñado para evaluar el uso de antibióticos veterinarios
en gallinas ponederos y la percepción de los consumidores por el riesgo asociado al consumo
de huevo de mesa y la seguridad alimentaria, los resultados muestran que la hipótesis en la
matriz de correlaciones fue positiva entre las variables con la prueba de esfericidad de
Bartlett. La medida de adecuación de Kaiseir – Meyer –Olkin (KMO) para el muestreo a los
productores de huevos y veterinaria (0.558) y a los consumidores (0.797), tienen una
correlación alta positiva e indican que sus valores son adecuados debido a que oscilan entre
0 y 1, próximo a la unidad. Estos resultados coinciden con los encontrados por Salazar(15) que
obtuvo un KMO relativamente alto de (0.725). Un KMO superior a 0.80 en la matriz de datos
es apropiada para ejecutar la factorización(16). En otro estudio(17), se observó un KMO alto
(0.94) para la sección de estimación y frecuencia de alimentos donde la prueba de esfericidad
de Bartlertt fue significativa (P<0.001), convergiendo en 10 iteraciones y una estructura de
seis factores.
Las pruebas de varianza total de este estudio confirman que los valores de la matriz de la
varianza, la covarianza y el porcentaje de cada uno de los ítems y los autovalores de las
cantidades de las granjas de producción avícolas, las veterinarias y los consumidores de
huevo están explicados por cada factor extraídos y los porcentajes relacionados para el
modelo de ecuación. El análisis de residuos para comprobar la bondad del modelo factorial
utilizado, evidencia que los resultados de las diferencias entre la matriz de correlaciones
observadas iniciales y las reproducidas por el modelo, indican que a medida que este valor
está cercano a cero absoluto, se considera un indicador de buen ajuste.
El análisis de los componentes principales resultantes que estuvieron por encima de los 0.5
en función de los grupos de ítems, tanto para productores de huevos/veterinarias como para
los consumidores permitió determinar la magnitud de las muestras del efecto que tuvieron
las variables sobre cada componente que dan una mejor exposición de las variables iniciales
162
obtenidas en cada componente con sus respectivas cargas factoriales positivas o negativas.
Las cargas de 0.50 pueden considerarse, por lo general, fuertes y permite evaluar la magnitud
de las cargas factoriales en función del tamaño muestral(18,19), esto permite interpretar las
cargas factoriales que tienen un valor absoluto superior a 0.4 con su varianza de las variables
evaluadas(20). En este sentido, otro estudio de validación del cuestionario sobre estimación y
frecuencia de consumo de alimentos(17), encontraron una correlación ≥ 0.40 con un índice de
confiabilidad de 0.92 para la sección estimación y 0.90 en la frecuencia de alimentos. Los
datos encontrados en este estudio permitieron discriminar las variables que estaban por
debajo de 0.5 de cargas factoriales positivas o negativas para que cada una de las dimensiones
del instrumento tuvieran valores aceptables (≥ 0.5) y permitieran realizar el análisis de escala
global.
Los dominios o dimensiones usados para la evaluación de la producción avícola de los

factores de manejo y uso de antibióticos veterinarios se relacionan con los ítems estudiados
por Chah et al(21) principalmente en las características del uso de antibióticos en avicultura
en pequeña escala, el conocimiento, las clases y frecuencia de los antibióticos utilizados en
granjas avícolas. Speksnijder et al(22), también evaluaron dimensiones relacionadas con tener
un umbral más bajo para aplicar antibióticos a los animales, resultados que se asemejan a
ítems evaluados en esta investigación, tanto en la sección dos como en la ocho, sobre las
características de los antibióticos veterinarios usados en la producción avícolas y la gestión
administrativa de las granjas/veterinarias, respectivamente.
El análisis de los componentes principales para el cuestionario productores de huevos y

veterinarias confirmó que las puntuaciones positivas, mayor de 0.8, estaban relacionadas con
ítems como vacunar o no a las aves con regularidad, la vía de aplicación de los antibióticos
veterinarios, el conocimiento de los tiempos de retiros de los antibióticos, llevar registros de
las aplicaciones de los antibióticos veterinarios y el tratamiento con antibióticos prohibido a
las aves. Estos hallazgos demuestran que los productores avícolas manejan adecuadamente
los componentes: 2) características de los antibióticos veterinarios usados en la producción
avícola; 4) tiempo de duración de los tratamientos veterinarios cuando son administrados a
las gallinas ponedoras; 6) uso regular de antibióticos veterinarios en la producción de huevo
y la seguridad alimentaria; 7) características técnicas de manejo de las aves en las vías de
administración de los antibióticos veterinarios; y, 8) gestión administrativa de las
granjas/veterinarias con respecto a llevar registros para establecer sistema de trazabilidad en
la producción, respectivamente.
La mayor puntuación (0.9) para el cuestionario de los consumidores se consiguió en sección

o dominio, característica del consumo de huevo y frecuencia del consumo de huevo, las
demás secciones evaluadas tienen menores puntuaciones (≥ 0.6 y ≥0.8), entre éstas están la
percepción de los consumidores por presencia de residuos de antibióticos veterinarios en los
huevos y la verificación de las condiciones de calidad e higiene del huevo en los puestos de
163
venta (supermercado, mercado, otros), resultados que coinciden con los encontrados por
otros autores(17). Investigaciones realizadas por diversos investigadores(23,24), evaluaron los
métodos para desarrollar ítems de como analizar las escalas de conocimiento y actitud sobre
inocuidad de los alimentos para determinar los criterios de fiabilidad y validez. En el estudio
realizado por Al-Makhroumi et al(25), encontraron que, en las tres secciones evaluadas, los
encuestados tenían bajo conocimiento de seguridad alimentaria con un valor de 44 % en
comparación con las demás secciones como prácticas adecuadas con 70 % y actitudes
positivas con 77 %. Otros investigadores(26) encontraron correlación moderadamente positiva
entre las puntuaciones medias de conocimientos sobre antibióticos y el uso de antibióticos
(0.55 P<0.001), y una correlación moderadamente positiva entre las puntuaciones medias de
los participantes sobre el conocimiento de la resistencia a los antibióticos y las puntuaciones
sobre el uso de antibióticos (0.41 P<0.001). Los resultados obtenidos de los consumidores
encuestados en este estudio muestran que el segundo dominio sobre la percepción de los
consumidores de presencia de residuos de antibióticos veterinarios y el tercer dominio de
verificación de calidad e higiene de los huevos en los puntos de venta tienen baja puntuación
respecto al primer dominio sobre la característica de consumo del huevo y frecuencia de
consumo, lo que indica que independientemente los consumidores desconocen las prácticas
de manejo de las aves y poco conocimiento sobre los antibióticos administrados a las gallinas
ponedoras.
Finalmente, en este estudio, para poder establecer el modelo con un coeficiente Alfa de
Cronbach mayor a 0.5 fue necesario ajustar los ítems, es decir eliminar algunas variables que
pudieron ser importante para futuros estudios y discusiones del modelo original. Además,
como mencionan Hernández y Amador(27), se deberá realizar el análisis factorial
confirmatorio, para confirmar la teoría, debido a que el análisis factorial usado fue para
construir la teoría.
Los resultados en el presente estudio confirman la fiabilidad y validez de los ítems del
cuestionario, encontrándose un ajuste satisfactorio entre el uso de los antibióticos veterinarios
utilizados en la producción de huevo y su consumo. La evaluación de la validez y
confiabilidad de los resultados de coeficiente Alfa de Cronbach mayor a 0.7 para ambos
cuestionarios demuestra que el modelo establecido se ajusta a los componentes extraídos con
sus varianza mayores al 50 %, lo que representa una fortaleza de la investigación, debido a
que la escala de competencia usada para el constructo dan resultados de forma rápida y
confiable que sirven para medir la incidencia o riesgos en la salud de las personas por el
consumo de alimentos contaminados con antibióticos veterinarios usados en las gallinas
ponedoras como los antimicrobianos o promotores de crecimiento para la producción de
huevo.
164
Declaración del Comité de Revisión Institucional
El estudio se llevó a cabo de acuerdo con las directrices de la Declaración de Helsinki y fue
aprobado por el Consejo de Revisión Institucional (o Comité de Ética) de la Universidad
Internacional Iberoamericana, en el acta consignada con el registro No CR-181.
Agradecimientos
Al Instituto Nacional de Protección de los Derechos del Consumidor

(ProConsumidor), UCATECI y UNINI-México por sus aportes a la formación de
profesionales y la investigación.
Conflictos de interés
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
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la percepción de la tutoría metodológica en los cursos de Especialización Médica. Nova
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167
Anexo 1: Cuestionarios aplicados a productores avícolas, veterinarias y consumidores

I. CUESTIONARIO APLICADO A PRODUCTORES Y VETERINARIAS
Sección 1. Características generales de los productores de huevos, conforme a

factores como la edad, sexo, nombre del establecimiento comercial o granja avícola,
sector y provincia
1. Nombre del Establecimiento comercial/Granja avícola:

__________________________
 Nombre del encuestado: ____________________________________________
 Edad: ______________
 Sexo: ☐ M ☐ F.
 Sector: ____________________
 Provincia: ___________________
Sección 2. Características técnicas del control y prescripción de los antibióticos

veterinarios, conocimiento y cumplimiento de las normativas de su uso en la
producción avícola
Ítems 1 Totalmente en 2 En 3 Ni de 4 De 5
desacuerdo desacuerdo acuerdo ni acuerdo Totalmente
en de acuerdo
desacuerdo
2. ¿Las vacunas y los antibióticos ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
utilizados en la producción de huevos son
utilizados bajo prescripción de un
profesional veterinario?
3. ¿Posee programa de control o ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
manejo de antibióticos para la producción
de huevo en la granja?
4. ¿Tiene un profesional ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
veterinario en su establecimiento/granja
avícola, para orientar, en su caso,
determinar las enfermedades de los
animales y aplicar los tratamientos
sanitarios?
5. ¿Conoce las normativas y ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
regulaciones nacionales e internacionales
de producción avícola y de bienestar
animal?
6. ¿Conoce las normas de uso de ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
antibióticos veterinarios que previenen la
presencia de residuos nocivos en los
alimentos después del tratamiento de los
animales?
168
Sección 3. Características de los antibióticos veterinarios usados en la producción

avícola
Ítems 1 Totalmente 2 En 3 Ni de 4 De 5 Totalmente
en desacuerdo desacuerdo acuerdo ni en acuerdo de acuerdo
desacuerdo
7. ¿Cree que los antibióticos ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
veterinarios tienen un impacto positivo
en el bienestar de las aves?
8. ¿Conoce los antibióticos que ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
están prohibidos por el gobierno
dominicano para ser usados en la
producción de huevo?
9. ¿Conoces cuáles son los ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
antibióticos veterinarios más usados en
la producción avícola para huevo?
10. ¿Conoce los siguientes ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
antibióticos veterinarios: ¿cloranfenicol,
dietilestilbestrol (DES) y nitrofuranos?
11. ¿Ha tratado a las aves o ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
vendido uno de estos antibióticos
veterinarios (cloranfenicol,
dietilestilbestrol (DES) y nitrofuranos)?
Sección 4. Factores técnicos de manejo sanitario de las aves y uso de los antibióticos
veterinarios
en desacuerdo acuerdo ni en acuerdo de acuerdo
desacuerdo desacuerdo
12. ¿Conoce cuáles son las ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
enfermedades que más frecuentemente
atacan a las aves?
13. ¿Entiende que, en el caso de las ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
aves, es mejor prevenir que curar la
enfermedad?
14. ¿Para qué tipos de tratamientos ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
son indicados los antibióticos
veterinarios?, Favor elegir varias
opciones de acuerdo al tipo de antibiótico.
a. Enfermedades respiratorias e
intestinales.
b. Prevención
c. Promotor del crecimiento
d. Ronquera, achaques
15. ¿Ha aplicado algún antibiótico ☐ ☐ ☐ ☐ ☐

veterinario a los animales que no
corresponde su uso?
169
Sección 5. Tiempo de duración de los tratamientos veterinarios aplicados a las aves

desacuerdo
16. ¿Cuál es la duración de los ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
tratamientos preventivos, curativos o
tópicos, de acuerdo al tipo de
antibiótico veterinario?
a. 3 días
b. 4 a 7 días
c. 5 días
d. 10 días
e. 15 días
f. Curativo de 5 a 7 días
g. Preventivos 3 días
h. 2 a 3 semanas
Sección 6. Aplicación frecuente de los antibióticos veterinarios a las gallinas

ponedoras
Ítems 1 2 En 3 Ni de 4 De 5
Totalmente desacuerdo acuerdo ni acuerdo Totalmente
en en de acuerdo
desacuerdo desacuerdo
17. ¿Cuál es la frecuencia de la ☐ ☐ ☐ ☐ ☐

administración de los antibióticos?
a. Cada 24 horas
b. Continuo cada 24 horas
c. Cada 48 horas
d. Cada 72 horas
e. Cada 5 días
Sección 7. Uso regular de antibióticos veterinarios en la producción de huevo y la

seguridad alimentaria
desacuerdo
18. ¿Crees que se debe vacunar ☐ ☐ ☐ ☐ ☐

a las aves con regularidad, sin que
estas presenten algunos síntomas
aparentes?
19. ¿Entiende que se cumplen ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
las regulaciones nacionales respecto al
uso de antibióticos veterinarios en la
producción avícola?
20. ¿Conoce el daño que ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
pueden provocar los antibióticos
veterinarios usados para tratar la
170
sanidad de los animales (aves), en su

caso, cuando no se toman las medidas
precautorias necesarias para el tiempo
de retiro?
Sección 8. Gestión administrativa de las granjas o veterinarias

Ítems 1 Totalmente en 2 En 3 Ni de 4 De 5 Totalmente
desacuerdo desacuerdo acuerdo ni acuerdo de acuerdo
en
desacuerdo
21. ¿Lleva registros de las ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
aplicaciones de antibióticos
veterinarios sean estos preventivos,
curativos o tópicos?
22. ¿Entiende usted que es ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
importante leer las etiquetas de los
productos veterinarios antes de
aplicarlo a los animales?
23. ¿Cumple con las ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
advertencias estipuladas en las
etiquetas de los antibióticos
veterinarios al administrarlo a los
animales?
24. ¿Lee frecuentemente las ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
etiquetas de los productos veterinarios
antes de aplicarlo a los animales?
Sección 9. Tiempo de retiro de los antibióticos veterinarios antes del uso de los
productos avícolas
desacuerdo
25. ¿Conoce los tiempos de ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
retiros de los antibióticos veterinarios
antes de ser aplicados?
26. ¿Cumple con los tiempos de ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
retiro de los antibióticos veterinarios
cuando son aplicados a los animales
antes de que los productos y
subproductos sean destinados al
consumidor?
27. ¿De acuerdo a los ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
antibióticos veterinarios aplicados a
las aves, cuál es el tiempo de retiro de
estos?
 ___ 2 a 5 días
 ___ 7 a 10 días
 ___ 12 días
 ___ 15 días
 ___ 17 días
 ___ 20 días
171
 ___ 25 días
 ___ 30 días
 ___ Otros
Sección 10. Manejo de las aves según la vía de administración de los antibióticos
veterinarios
en desacuerdo acuerdo ni acuerdo de acuerdo
desacuerdo en
desacuerdo
28. ¿De acuerdo a los antibióticos ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
usados en la producción de huevo, sabe a
qué clase de edad de los animales son
aplicados los tratamientos veterinarios?
29. ¿De acuerdo a los antibióticos ☐ ☐ ☐ ☐ ☐

recomendados a los productores avícolas,
cuál es la vía más recomendable de
aplicación de los antibióticos veterinarios?
a. Vía Oral
b. Vía subcutánea (inyectada)
c. Vía ocular
d. Vía Aerosol
172
II. CUESTIONARIO DE INOCUIDAD ALIMENTARIA POR EL CONSUMO DE

ALIMENTOS CONTAMINADOS CON ANTIBIÓTICOS VETERINARIOS
Sección 1. Característica general de los consumidores
1. Característica de los consumidores:
1. Edad: ______________.
2. Sexo: ☐ M ☐ F.
3. Sector: ______________, Provincia: _______________________
Sección 2. Característica del consumo de huevo como la cantidad y la frecuencia

Ítems 1 Totalmente 2 En 3 Ni de 4 De 5
en desacuerdo desacuerdo acuerdo ni en acuerdo Totalmente
desacuerdo de acuerdo
2. ¿Se ha enfermado alguna vez ☐ ☐ ☐ ☐ ☐

por la ingesta de alimentos
contaminados?
3. ¿Consume usted el producto ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
huevo de gallina (huevo de mesa) como
alimento?
4. ¿Con qué frecuencia consume ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
el producto huevo?
a. Diario
b. Inter diario
c. Cada 3 días
d. Cada 5 días
e. Semanal
f. No sabe
5. ¿Cantidad de huevo que ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
consume los ingieres, según la
frecuencia? Especifique:
a. Menos de un huevo
b. 1 huevo
c. 2 huevos
d. 3 huevos
e. 4 huevos
f. Más de 5 huevos
173
6. ¿Cuándo consume huevo de ☐ ☐ ☐ ☐ ☐

qué manera lo ingiere? Favor elegir una
de las opciones siguientes:
a. Frescos sin cocinar
b. Huevos cocidos o duros
(hervidos)
c. Pasado por agua
d. Huevos fritos o revueltos
e. Cocinados de procedencia
congelados
f. Repostería
Sección 3. Percepción de los consumidores de presencia de residuos de antibióticos

veterinarios en los huevos y el cumplimiento de normativa por parte de los
productores avícolas
Ítems 1 Totalmente 2 En 3 Ni de 4 De 5
en desacuerdo desacuerdo acuerdo ni en acuerdo Totalmente
desacuerdo de acuerdo
7. ¿Considera que el consumo de ☐ ☐ ☐ ☐ ☐

huevo es más seguro que otros alimentos?
8. ¿Considera que los huevos ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
producidos a nivel nacional podrían
contener residuos de antibióticos
veterinarios?
9. ¿Entiende usted que los ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
productores de huevos cumplen con las
legislaciones dominicanas de sanidad
animal para tratar las enfermedades de las
gallinas ponedoras?
10. ¿Cree que los productores de ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
huevos cumplen con el tiempo de retiro
de los antibióticos veterinarios en las
gallinas ponedoras según lo especificado
en la etiqueta para poner los productos
huevos en el mercado para su consumo?
11. ¿Entiende usted que los huevos ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
producidos de manera orgánica pueden
contener antibióticos veterinarios?
174
Sección 4. Relación del consumo de huevo e intoxicaciones por ingesta de huevo

desacuerdo
12. ¿Se ha intoxicado por la ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
ingesta de huevo?
13. ¿Cuántas veces se ha ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
intoxicado por la ingesta de huevos
contaminados?
a. 1 vez
b. 2 veces
c. 3 veces
d. 4 veces
e. Más de 5 veces
14. ¿Después de enfermarse se ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
ha realizado algunas analíticas para
determinar la razón de que se
enferme?
15. ¿Ha cambiado sus hábitos ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
de consumo a raíz de esa situación de
enfermarse por el consumo de este
producto?
Sección 5. Compra y verificación de las condiciones de calidad e higiene del huevo en

los puestos de venta (supermercado, mercado, otros)
Ítems 1 Totalmente 2 En 3 Ni de acuerdo 4 De 5 Totalmente
en desacuerdo desacuerdo ni en desacuerdo acuerdo de acuerdo
16. ¿Cuándo compra los ☐ ☐ ☐ ☐ ☐
productos huevos, se ha fijado en la
fecha de empaque, de vencimiento y el
nombre de la marca comercial?
17. ¿Verifica las condiciones de ☐ ☐ ☐ ☐ ☐

calidad e higiene de los huevos cuando
compra, como, por ejemplo, huevos
sucios o rotos?
175
Artículo
Estudio del impacto de las ganaderías de bovino de lidia en la dehesa

española
José Manuel Sanes a
Juan Seva a*
María Jesús Gamón a
Inmaculada Torrego a
Eliana Abellán a
a Universidad de Murcia. Facultad de Veterinaria. Departamento de Anatomía y

Anatomía Patológica Comparadas. Murcia, España.
*Autor de correspondencia: jseva@um.es
Resumen:
El objetivo fue determinar la incidencia de las ganaderías de lidia en la dehesa española,

precisando aquellas que se encuentran en este territorio, y cuantificando las hectáreas que
ocupan, y algunos aspectos productivos, a fin de constatar la importancia que supone la
crianza del toro de lidia en el mantenimiento y conservación de su biodiversidad. Para
ello se consultaron diferentes fuentes documentales de asociaciones ganaderas y el
Ministerio de Agricultura Pesca y Alimentación; y se realizaron 304 encuestas a los
ganaderos de bovino de lidia de las provincias españolas con dehesa. La superficie de la
dehesa es de 3’515,846 ha repartidas en las Comunidades Autónomas de Andalucía,
Extremadura, Castilla y León, Castilla-La Mancha y Madrid, donde existen registradas
726 ganaderías de lidia, aunque solo 631 de ellas están activas en el Libro Genealógico
de la Raza Bovina de Lidia (2022), siendo su tendencia descendente en los últimos años,
y con un censo medio de 144 reproductoras y 9 sementales, una baja carga animal. El
número estimado de fincas en la dehesa dedicadas exclusivamente a la ganadería de lidia
es 581, presentan una superficie media de 534 ha y ocupan 315,301 ha, suponiendo el
8.97 % del total de la dehesa española, aunque ascendería a 347,744 ha (9.89 %)
considerando la totalidad de finca con la presencia de otras actividades complementarias.
176
Rev Mex Cienc Pecu 2024;15(1): 176-191
Estas fincas están localizadas en 358 términos municipales, en los que el 72.61 % del
censo es menor de 5,000 habitantes, lo que podría ayudar a la fijación de población rural.
Palabras clave: Dehesa, Toro de lidia, Hectáreas.
Introducción
La dehesa es uno de los paisajes más característicos de la Península Ibérica, y es, además,
el sistema agrosilvopastoril más característico y representativo de España. Se trata de un
sistema de uso de la tierra en el cual coexisten plantas leñosas perennes y cultivos
herbáceos, bien en mezclas, zonificados o de forma secuencial en el tiempo, con la
presencia o no de animales de producción(1). Las dehesas están catalogadas por la Unión
Europea como Sistemas de Alto Valor Natural, se encuentran ubicadas en su mayoría en
zonas desfavorecidas de la Península Ibérica, muchas de ellas en parques naturales y
algunas en parques nacionales, y son un modelo de desarrollo sostenible con gran valor
ecológico, económico y social(2).
El sistema de dehesa tiene una gran importancia económica y social, tanto por su
extensión superficial como por la función de fijación de población rural en sus núcleos,
contribuyendo a minimizar el impacto migratorio negativo y sus consecuencias, tales
como envejecimiento, incremento de tasas de mortalidad, reducción de tasas de actividad
y abandono de explotaciones. Además, posee un gran valor medioambiental y de
biodiversidad, ya que en este territorio se desarrollan actividades forestales, agrícolas,
cinegéticas y ganaderas(3,4).
El principal aprovechamiento de la dehesa es la producción animal, y se caracteriza por

poseer una gran relevancia ecológica, contribuyendo a mantener y mejorar la fertilidad
de los pastos de los que se alimenta el ganado. Uno de los animales con mayor presencia
en la dehesa es el toro de lidia. Éste es criado, mayoritariamente, en forma extensiva y
tiene un efecto beneficioso para la conservación del propio terreno, ya que rejuvenece las
partes bajas al evitar la invasión del matorral, previene la erosión del suelo y la
desertización gracias al pastoreo equilibrado que permite el aprovechamiento óptimo de
los recursos naturales(3,5). Por tanto, la gestión adecuada y sostenible de las explotaciones
ganaderas de bravo es clave para garantizar la calidad y el mantenimiento sostenible del
agroecosistema de dehesa(6).
El toro de lidia es considerado como el animal más emblemático de España y constituye

la mayor aportación española a la bovinotecnia(7) y a la genética mundial, además de ser
177
una de las razas bovinas más antiguas del mundo, y la raza autóctona española de mayor
notoriedad internacional, catalogada por diversos autores como joya del patrimonio
genético español y mundial, así como el “guardián de la biodiversidad”(8). Asimismo, es
considerado no como una especie, sino una metaraza o también llamada, raza de razas,
por la variedad de “encastes” con amplia diferenciación genética entre los mismos(9).
Todo ello es fruto de la actividad de los ganaderos, que van dejando su impronta en la
selección, desempeñando un papel fundamental en la conservación del medio ambiente,
del ecosistema donde viven, de la flora y fauna, desarrollándose en la misma dehesa,
incluso, programas de conservación de especies protegidas, además de ser puntos de
paradas de aves migratorias cuando hay presencia de acuíferos. Incluso ha sido constatado
que el toro bravo que pasta en las dehesas tiene una aportación al mantenimiento las
mismas superior a la de la ganadería mansa o de abasto(10). Igualmente, el toro de lidia es
considerado como un patrimonio cultural material e inmaterial irreemplazable(8). Por todo
lo expuesto, la dehesa y el toro de lidia, son patrimonios ecológicos que contribuyen a
que España sea una importante reserva natural de biodiversidad(8), no apareciendo esta
combinación de flora y fauna en el resto de los países europeos.
El objetivo del presente trabajo fue determinar la incidencia de las ganaderías bovinas de
lidia en la dehesa española, precisando el número de ganaderías y fincas y cuantificando
las hectáreas que ocupan, además de algunos aspectos productivos. Ello se realizó con el
fin de poner en valor la importancia que supone la crianza del toro de lidia en este
ecosistema europeo de Alto Valor Natural.
Material y métodos
Recogida de la información
Inicialmente, para la elaboración de este trabajo encuadrado en el año 2022, se tuvieron

en cuenta varias fuentes documentales en las que figuraban datos censales de las distintas
ganaderías de lidia existentes, así como su distribución geográfica, con especial
detenimiento en las principales provincias de las Comunidades Autónomas (CC.AA.) de
Extremadura, Andalucía, Castilla-La Mancha, Castilla y León y Madrid, representativas
de la dehesa española.
Las fuentes consultadas para la realización de este trabajo han sido las publicaciones, en
diversos formatos (libro, compact disk, web), de cada una de las asociaciones de
ganaderos reconocidas oficialmente y que gestionan el Libro Genealógico de la Raza
Bovina de Lidia (LGRBL), entre las que se encontraban la Unión de Criadores de Toros
de Lidia (UCTL), Asociación de Ganaderías de Lidia (AGL), Ganaderos de Lidia Unidos
(GLU), Agrupación Española de Ganaderos de Reses Bravas (AEGRB) y Asociación de
Ganaderos de Reses de Lidia (AGRL). Asimismo, se tuvo en cuenta los últimos datos
censales publicados, a fecha 31 de diciembre de 2022, sobre la raza bovina de lidia por el
178
Sistema Nacional de Información ARCA dependiente del Ministerio de Agricultura,

Pesca y Alimentación (MAPA).
Con la información disponible sobre la relación de ganaderías ubicadas en las provincias

de las CC.AA. que presentan dehesa, se elaboró un cuestionario en 2022, con el fin de
obtener la información para este estudio. Las variables recogidas por el cuestionario
fueron las siguientes. 1) nombre de la ganadería. 2) nombre de la finca en la que se ubica.
3) localidad donde se ubica la finca. 4) ¿La ganadería se encuentra ubicada en la dehesa?
5) superficie total de la finca en ha. 6) superficie de hectáreas dedicadas a la crianza del
toro de lidia. 7) número actual de reproductoras. 8) número actual de sementales. 9) ¿La
ganadería comparte la finca con otra? 10) otras actividades complementarias de la finca.
De las diferentes posibilidades de contacto (dirección, email, telefónico y redes sociales)

se obtuvo información de los titulares o representantes de las ganaderías de lidia, para la
recogida de los datos especificados en el cuestionario. Para hacerlo llegar a las ganaderías
objeto de la muestra se diseñó un sencillo formato online que se distribuyó vía correo
electrónico o a través de las distintas plataformas digitales de las que se disponen, o
mediante contacto directo vía telefónica.
Asimismo, mediante el uso de la aplicación visor del Sistema de Información Geográfica

de Parcelas Agrícolas (SIGPAC)(11) y la aplicación Google Maps se procedió a la
ubicación territorial de las ganaderías, teniendo en cuenta la diversa cartografía de la
dehesa publicada por el MAPA y las CC.AA. afectas por la misma, con expresión de las
coordenadas de localización. También, mediante el archivo Cifras Oficiales de población
de los municipios españoles del Instituto Nacional de Estadística (INE)(12), a fecha 21 de
diciembre de 2022, se obtuvo el número de habitantes de las localidades donde estaban
asentadas las ganaderías estudiadas.
Análisis de la información
Para determinar las hectáreas de dehesa que ocupa la ganadería de lidia en España se
partió de varias consideraciones. En primer lugar, se hizo una cuantificación de la
superficie de dehesa española en hectáreas y su delimitación territorial; para ello se
tomaron los datos de las referencias que se adaptan a la definición estricta de dehesa como
sistema de explotación ganadera o cinegética de carácter multifuncional, en que al menos
el 50 % de la superficie está ocupada por pastizal con arbolado adulto disperso productor
de bellotas y con una fracción de cabida cubierta entre el 5 y el 60 %(13). A continuación,
se determinó el número preciso de ganaderías de lidia existentes en la actualidad
(inventariadas) según la asociación a la que pertenecen y de las fincas que ocupan éstas
en las provincias con dehesa, considerando la localización de la finca agropecuaria
correspondiente de acuerdo con su ubicación geográfica; y, más tarde, se determinó el
número de ganaderías de lidia activas según el MAPA en estas provincias.
Posteriormente, se hizo una estimación del número total de fincas con dehesa en su
territorio dedicadas a la cría de ganado de lidia, a partir de los porcentajes obtenidos de
179
las ganaderías encuestadas, y de la superficie total, ocupada por éstas en función del
tamaño medio de las fincas encuestadas en territorio ocupado por dehesa. Igualmente se
valoraron datos productivos de las ganaderías como el número de reproductores y
actividades complementarias y la población de los municipios de ubicación.
El cómputo poblacional de ganaderías ubicadas en las provincias que presentan dehesa y,

por tanto, sobre las que se envió el cuestionario fue de 726 ganaderías (Cuadro 1). Para
considerar estadísticamente significativo el resultado, fue necesario obtener una muestra
con un número mínimo de 252 para el nivel de confianza del 95 % y un margen de error
del 5 %, habiendo valorado los resultados de 304 encuestas recibidas, 41.87 % del total,
a 28 de febrero de 2023.
Todos los datos obtenidos de las encuestas contestadas fueron registrados en una base de
datos creada mediante el programa Microsoft Excel® versión Office16 y posteriormente
se procesaron mediante el programa estadístico IBM SPPS Statistics® versión 28. Por
último, se realizó un estudio estadístico descriptivo de la información recopilada y la
prueba de Kruskal-Walis para estudiar las posibles diferencias significativas (P<0.05)
entre CC.AA. del número de animales, ganaderías y hectáreas de las fincas.
Resultados y discusión
A pesar de la gran presencia del toro de lidia en la dehesa española, Sistemas de Alto
Valor Natural, y el efecto beneficioso que ejerce el ganado bovino en su mantenimiento
y conservación(3,5), son muy escasos los trabajos rigurosos que indiquen la superficie de
dehesa ocupada por la ganadería de lidia. Incluso, habiendo sido constatado que el toro
bravo que pasta en las dehesas tiene una aportación al mantenimiento de ésta superior a
la de la ganadería de abasto, y que los propietarios de ganado bravo tienen una elevada
preferencia por la continuidad de la actividad, por lo que sus dehesas muestran un valor
ambiental en el mercado superior al valor ambiental de la ganadería mansa o de abasto(10).
Por ello, los resultados obtenidos y el análisis desarrollado cabe situarlos en el marco de
una escasez general de estudios específicos que profundicen en la verdadera incidencia
de la ganadería de lidia en el contexto la dehesa en España.
Superficie de la dehesa en España
En España, la dehesa se encuentra principalmente distribuida por la zona oeste y suroeste,

abarcando la provincia castellanoleonesa de Salamanca, Extremadura y el área occidental
de Andalucía, y con derivaciones que se extienden en otras CC.AA. como Madrid y
Castilla-La Mancha. La superficie total que ocupa la dehesa en nuestro país difiere según
las distintas fuentes consultadas, oscilando entre cifras muy dispares que varían entre los
2.3 y 5.8 millones de hectáreas(4,13,14), y quizás ello tenga que ver con la propia definición
del término y su mayor o menor cuantificación según se tenga en cuenta otras formaciones
180
adehesadas o potenciales según el porcentaje del tipo de arbolado, pastizales, matorrales,

o incluyendo zonas abiertas de sabinar, pinares y algunos montes bajos(13).
Para el desarrollo de este estudio, se tomó como referencia para la dehesa española una
superficie estimada, ajustada a su definición estricta, de alrededor de 3.5 millones de
hectáreas (Cuadro 1) aportada por Silva y Fernández(15). Ésta, en su amplia distribución
territorial se localiza en varias CC.AA. aunque no todas sus provincias presentan dehesa.
Sin embargo, hay otras fuentes que aportan diferentes superficies; el Plan Forestal de
Extremadura indica una superficie de dehesa mayor, 1’987,733 ha según fracción de
cabida cubierta(4); para Andalucía, Costa(16) indica, también, mayor superficie 1’262,594
ha; sin embargo, la superficie de dehesa en Castilla-La Mancha es más baja, de 486,916
ha de dehesa ibérica mediterránea que se extienden por las cinco provincias de la región
manchega(13). De todo ello se desprende que, según el criterio aplicado por las propias
CC.AA. y las aportaciones de otros autores, la superficie de la dehesa puede variar
sustantivamente arrojando cifras diferentes, incluso mayores si se estiman otros territorios
o sistemas llamados adehesados que no son catalogados como dehesa propiamente, ya
que no cumplen la definición estricta de dehesa(13) y que, por tanto, incrementarían
significativamente la cifra global de superficie de la dehesa española.
Cuadro 1: Superficie de la dehesa en España distribuida por Comunidad autónoma

(CC.AA.) y número de ganaderías de bovino de lidia
CC.AA. Superficie Superficie Ganaderías Ganaderías
(ha) (%) inventariadas* activas**
Extremadura 1’237,000 35.18 263 222
Andalucía 946,482 26.92 169 168
Castilla-La Mancha 751,554 21.38 115 103
Castilla y León 467,759 13.30 107 83
Madrid 113,051 3.22 72 55
Total 3’515,846 100.00 726 631
* Nº ganaderías inventariadas según las asociaciones ganaderas. ** Nº ganaderías activas según LGRBL
(MAPA(17)).
Fuente: Silva y Fernández(15).
Número de ganaderías de lidia en dehesa en España
En España existen inventariadas según las asociaciones ganaderas un total de 980

ganaderías de lidia, en cambio, según los últimos datos disponibles censales de la Raza
Bovina de Lidia(17), y a 31 de diciembre de 2022, existían activas solo 840 de ellas en el
LGRBL. Se seleccionaron para encuestar aquellas ganaderías que se encontraban en
provincias con dehesa que correspondieron a 726, valor superior a las 631 ganaderías
activas que se encuentran localizadas en CC.AA. con dehesa (Cuadro 1). Sin embargo,
fue inviable haber realizado la encuesta sobre esta última población de ganaderías activas,
ya que las cifras que aporta el censo son globales y no se dispone de datos especificados
181
individualmente para poder identificar las ganaderías, y por ello, ante este
desconocimiento, en este trabajo se encuestó al total de ganaderías inventariadas.
Así, del total de las 980 ganaderías inventariadas inicialmente en el territorio español, se
seleccionaron las 726 que se encuentran ubicadas en provincias con dehesa; asimismo,
conviene destacar que, de las 840 ganaderías españolas activas en el LGRBL, son 631 las
ganaderías que se encuentran localizadas en CC.AA. con dehesa (Cuadro 1).
Valorando la localización autonómica se observa que Andalucía es la que presenta mayor

número de ganaderías en dehesa dedicadas a la cría del ganado bravo, seguida de Castilla
y León, Extremadura, Castilla-La Mancha y Madrid, respectivamente (Cuadro 1). De la
relación de las cinco CC.AA. citadas, son las provincias de Córdoba, Cádiz, Huelva,
Sevilla, Málaga, Jaén, Cáceres, Badajoz, Albacete, Ciudad Real, Toledo, Guadalajara,
Ávila, Zamora, Salamanca y Madrid (Figura 1) las que presentan dehesa(4,18,19).
Figura 1: Provincias y ganaderías ubicadas en dehesa en España de cada una de las

asociaciones ganaderas que forman el LGRBL
Del análisis pormenorizado de los datos de partida en cuanto a la localidad y la finca en

la que se encuentran las distintas ganaderías, con expresión de las coordinadas geográficas
de latitud y longitud que indican su precisa ubicación, se observa que varias de ellas
presentan la misma localización municipal y finca. Así, las 726 ganaderías se albergan en
621 fincas, ya que en 541 fincas hay una sola ganadería, en 61 fincas hay 2 ganaderías,
en 13 fincas hay 3 ganaderías y en 6 fincas hay 4 ganaderías. Por tanto, para determinar
la superficie de las ganaderías de lidia y, con ello, la superficie que representan sobre el
total de la dehesa en España es necesario establecer el número, lo más fiable posible, de
ganaderías de lidia ubicadas en su correspondiente finca. Se puede observar que es menor
el número de fincas que el de ganaderías, debido principalmente a que algunas ganaderías
182
comparten la misma finca, ya que presentan distintos hierros ganaderos, entendiendo

estos como la marca de identidad de la ganadería(20), que están, incluso, registrados en
asociaciones distintas. No obstante, de los datos reportados, también se deduce que
existen algunas ganaderías que, aun no teniendo animales de la raza de lidia en la
actualidad, mantienen registrada el alta en la asociación correspondiente, e incluso
algunas han cambiado de titularidad jurídica y aún figuran en los catálogos consultados,
no constando la baja correspondiente. Por todo ello, lo más preciso para este estudio, en
vez de tomar como referencia el número de ganaderías existentes propiamente dicho, es
contemplar el número de fincas agropecuarias en las que se encuentran, hechos
constatados en algunas de las respuestas emitidas por los ganaderos donde indican que
comparten finca con otras ganaderías.
Del resultado de las 304 encuestas recibidas se observa que hay 283 ganaderías de lidia
ubicadas en la dehesa, lo que representa el 93.1 % de ellas. Sin embargo, para hacer la
estimación total de las fincas ubicadas en dehesa se debe saber que estas ganaderías se
encuentran ubicadas en 263 fincas agropecuarias distintas, representando el (93.5 %),
porcentaje que aplicado sobre el total de fincas inventariadas con dehesa permitiría
estimar el número de fincas con dehesa en 580.88 y desglosado por CC.AA., Andalucía
es la que tiene mayor número de fincas en dehesa dedicadas a la cría del toro (Cuadro 2),
al igual que en el cómputo global de ganaderías de lidia(17).
Cuadro 2: Número de fincas ganaderas de toro de lidia en la dehesa en España por

Comunidad autónoma (CC.AA.)
Fincas encuestadas Fincas en dehesa
Con dehesa Sin dehesa N.º Fincas N.º Fincas
CC.AA. N.º inventariadas* estimadas**
N.º % N.º %
Total
Andalucía 110 104 94.55 6 5.45 233 220.30
Castilla y León 58 55 94.83 3 5.17 125 118.54
Extremadura 33 31 93.94 2 6.06 105 98.64
Castilla-La 31 28 90.32 3 9.68 95 85.81
Mancha
Madrid 31 28 90.32 3 9.68 63 56.90
Total 263 246 93.54 17 6.46 621 580.88
*N.º Fincas inventariadas según información de las asociaciones ganaderas. **N.º Fincas estimadas al
aplicar el % de fincas con dehesa resultante de la encuesta y que aparece en la misma fila.
Conviene destacar que el registro estatal creado por el MAPA para conocer el censo de
animales vivos también hace referencia al número de ganaderías de lidia activas en el
LGRBL(17), y no lo hace para las fincas en las que se encuentran conforme al criterio
citado anteriormente. No obstante, si se toma como referencia los últimos datos
publicados por el MAPA sobre el número de ganaderías de lidia activas en el libro
genealógico, en las CC.AA. que presentan dehesa hay 631 ganaderías en 2022(17), y si se
aplicaran los criterios de corrección anteriormente citados, es decir, el 93.1 % de las
183
ganaderías ubicadas en las CC.AA. de referencia que se encuentran en la dehesa

(93.54 % de las fincas), se obtendría un número ajustado de 587.5 ganaderías o 549.5
referido a fincas, valores ligeramente inferiores a las 580.88 fincas con ganado de lidia
en dehesa estimado en este estudio, y a tener en cuenta, ya que registra aquellas ganaderías
que aportan tenencia de animales de lidia para el periodo anual correspondiente según el
MAPA.
Superficie de las ganaderías de lidia en dehesa en España
En estos últimos años existe un intenso debate social sobre la tauromaquia y parece que
es necesario justificar reiteradamente la importancia que tiene el toro de lidia en la
ecología y la biodiversidad, recurriendo sistemáticamente a vincular su cría con la
conservación de la dehesa e intentando justificar la gran superficie que gozan las
explotaciones dedicadas a la crianza de bravo inmersas en ese espacio rico en
biodiversidad. Así, se encuentran referencias repetidas de múltiples autores que atribuyen
una superficie total que oscila entre las 400,000 ha y 540,000 ha(5,6,21), o de forma global
“una séptima parte” de la dehesa como simplifican otros, afirmando incluso que el 20 %
de los más de tres millones de hectáreas dedicadas a la dehesa en España son ocupadas
por ganado de lidia(22). Se trata de valores superiores a los aportados en este estudio, donde
se estima que la producción del toro de lidia ocupó 315,300.79 ha en la dehesa española
en 2022 (Cuadro 3).
Cuadro 3: Superficie de las fincas dedicadas a la cría del toro de lidia en dehesa en
España
Superficie fincas encuestadas (ha) Superficie fincas
estimada (ha)
C Total Lidia Superficie/ Finca/ N.º Total,
CC.AA.C.AA. Lidia* Fincas Superficie**
Andalucía 64,600 59,503 572.14±448.14e 220.30 126,042.44

Castilla y León 32,059 27,329 496.89±350.49e 118.54 58,901.34
Extremadura 21,050 19,060 614.84±592.01e 98.64 60,645.58
Castilla-La 21,214 17,214 614.79±672.75e 85.81 52,752.95
Mancha
Madrid 8,345 8,345 298.04±199.11a,b,c,d 56.90 16,958.48
Total 147,268 131,451 534.35±466.40 580.88 315,300.79
* Valor medio de la superficie dedicada a la cría de toro de lidia por finca. **Superficie estimada
dedicada a la cría del toro de lidia, obtenida al multiplicar el número de fincas estimadas por la superficie
por finca.
a,b,c,d,e
Diferencias significativas (P<0.05) entre CC.AA
Es de destacar que para la realización de la estimación de esta superficie de dehesa se

debe descartar la duplicidad de superficie de ganaderías ubicadas o que comparten la
184
misma finca y, por tanto, sería más adecuado utilizar el concepto de finca y no el de
ganadería. Así, la superficie total de las fincas encuestadas, en las que coexiste la cría del
toro de lidia en la dehesa asciende a 147,268 ha, y las dedicadas exclusivamente a él
disminuye a 131,451 ha, ya que algunas explotaciones ejercen otras actividades
complementarias como la producción de otras razas bovinas, cerdo ibérico y ovino
principalmente(22), suponiendo todo ello un promedio global de 598.65 ha para el total de
la finca y de 534.35 ha dedicadas a la raza de lidia, aunque lo más oportuno, como ya se
ha visto con anterioridad, es considerar los resultados de forma individual para cada una
de las distintas CC.AA. (Cuadro 3). En este sentido, se observa que las ganaderías
ubicadas en Madrid presentan de forma significativa una menor superficie que las
ubicadas en el resto de CC.AA., lo que podría estar relacionado con el mayor valor
económico del terreno en Madrid, que se sitúa en 9,260 €/ha(23). Son pocas las aportaciones
realizadas sobre la superficie que dedican los ganaderos a la crianza del toro de lidia, y
mucho menos en su relación con la dehesa; destacando entre ellas las de Purroy y
Grijalba(24) que aportan, tras un estudio en 20 ganaderías, una superficie media de 715 ha
y las de Tabernero de Paz et al.(22), que tras una encuesta realizada a 177 ganaderías en
todo el territorio nacional establecen que éstas presentan una superficie media de 536 ha,
siendo de 657 ha para aquellas explotaciones ubicadas en la que denominan zona 1, que
precisamente se corresponde con las CC.AA. en las que se circunscribe la dehesa
(Andalucía, Castilla-La Mancha, Castilla y León, Extremadura y Madrid) y en las que tan
sólo realiza 132 encuestas. Sin embargo, el tamaño medio de finca de 534.35 ha (Cuadro
3) es menor a este estudio(22), y en cambio similar a las 529.5 ha encontradas por Bea(25),
aunque no se especifica la ubicación en dehesa de la totalidad de las fincas, y a las 500 ha
de media que presentan los sistemas ganaderos de dehesa(3,26). Además, se ha observado
que la variación de superficie de las fincas oscila desde un mínimo de tan sólo 10 ha hasta
las 3,000 ha; el 10.16 % (25 fincas) tienen menos de 100 ha, el 55,7 % (137 fincas) tienen
entre 100 y 500 ha, el 26.42 % (65 fincas) tienen entre 500 y 1,000 ha y el 7.72 % (19
fincas) tienen más de 1,000 ha.
En cualquiera de los casos, la mayor superficie de dehesa dedicada al toro bravo

observada en estudios previos(22,24), pudiera ser debido a diversos factores, como el menor
número de encuestas realizadas por dichos autores, una posible duplicidad de ganaderías
contabilizadas y la fecha de su realización, donde en las fincas se dedicaban más hectáreas
a la cría del toro de lidia y el número de ganaderías de lidia era mayor (Cuadro 4). En ese
sentido, se pueden observar los datos publicados por el MAPA sobre el número de
ganaderías activas inscritas en el LGRBL en la última década(17), apreciándose una
preocupante tendencia descendente progresiva, que también pudiera estar influenciada
por la irrupción de la pandemia del Covid-19, aunque esta tendencia se ha mantenido
menos acusada en estos dos últimos años (Cuadro 4).
185
Cuadro 4: Número de ganaderías de lidia activas en la última década (MAPA, 2023).

2013 2014 2015 2016 2017 2018 2019 2020 2021 2022
TOTAL -LGRBL-* 1016 1003 990 971 988 984 951 913 881 881
CC.AA. con dehesa 742 732 714 698 705 703 677 648 630 631
CC.AA.= comunidades autónomas); * Nº ganaderías activas según LGRBL en España, Portugal y
Francia.
Considerando las limitaciones citadas a lo largo del texto, como la diferencia de superficie
total de dehesa que varía según los diversos datos de autores y de las propias C.C.AA., la
existencia de varias ganaderías ubicadas en la misma finca agropecuaria y que, en la
actualidad, no todas las ganaderías están activas, y conforme a los criterios aquí aportados
en cuanto al número de fincas para calcular las hectáreas de referencia del ganado de lidia
como mejor aproximación a la superficie media para las CC.AA. con dehesa, se podría
estimar que las 580.88 fincas que albergan las ganaderías de bravo podrían ocupar una
superficie de 315,300.79 ha, lo que supone en la actualidad 8.97 % del total de la dehesa
(3,515,846 ha) de España, aunque bien es cierto que la superficie total ascendería a
347,743.81 ha (9.89 % de la superficie total) teniendo en cuenta la totalidad de la propia
finca en sí, con el desarrollo de otras actividades complementarias a la principal, cual es
la cría de ganado bravo.
Tamaño de las ganaderías de lidia en dehesa en España
En la mayoría de los casos, el tamaño de una ganadería de lidia está estimado en cuanto
al número de reproductores que presenta y ello puede variar dependiendo de varios
factores, como la capacidad de la propia finca, las diferentes estrategias de producción de
cada ganadero y la demanda del mercado, ya que en general, los animales son
seleccionados cuidadosamente para asegurar una descendencia con las características
genéticas, físicas y comportamentales deseables para su destino a los espectáculos
taurinos(27).
Además, como es lógico, las ganaderías suelen tener un número mucho mayor de vacas
reproductoras que de toros sementales. Según estos resultados, las reproductoras o vacas
de vientre representan una media de 144.05 para aquellas explotaciones ubicadas en la
dehesa española, siendo 8.99 la obtenida para los sementales (Cuadro 5), donde las
ganaderías con más reproductores se encuentran en Andalucía, a pesar de que las fincas
que utilizan más hectáreas para el toro de lidia se encuentran en Extremadura (Cuadro 3).
Además, los resultados del presente trabajo sobre el tamaño de las ganaderías son
inferiores a las 162 vacas y 6 sementales aportados en 2013 por Tabernero de Paz et al(22)
y Bea(25) que encuentra una media de 185.6 vacas madres por ganadería. El descenso de
hembras reproductoras, respecto a los estudios anteriores, puede estar en consonancia con
un menor censo de ganado de lidia en los últimos años, en consonancia con el menor
número de ganaderías, y la menor demanda de animales(21). Por su parte, es de destacar
el aumento de sementales en las ganaderías, en relación a estos estudios, lo que pudiera
186
ser debido a la mejora en el manejo productivo en los últimos años, a fin de aumentar las
tasas de fertilidad de las ganaderías, puesto que son muy escasas la inseminación artificial
y otras técnicas de reproducción asistida(28).
Cuadro 5: Promedio de reproductores en las ganaderías de la dehesa por Comunidad

autónoma (CC:AA.)
CC.AA. Vacas de vientre Sementales
Andalucía 158.59±126.75 9.91±7.66
Castilla y León 136.10±113.87 8.04±8.80
Extremadura 128.77±84.58 9.20±6.07
Castilla-La Mancha 119.75±77.08 7.50±3.32
Madrid 146.27±97.81 8.38±4.50
Total 144.05±111.34 8.99±7.34
Como se observa en el Cuadro 6, casi la mitad de las ganaderías se presentan en el tramo

de hasta 100 vacas de vientre, existiendo ganaderías que presentan mínimos de 15
reproductoras e incluso una ganadería que supera los mil efectivos. En el caso de los
sementales se observa que las tres cuartas partes de las ganaderías disponen de menos de
10 sementales, siendo excepcional aquellas que superan las 20 unidades (5 %). Así, el
tamaño de una ganadería de bravo puede variar significativamente, desde pequeñas
explotaciones familiares, la mayoría, hasta grandes empresas ganaderas con más de mil
cabezas de ganado, que ocupan grandes extensiones, siendo una producción animal donde
el tamaño de las ganaderías presenta gran heterogeneidad, al igual que en otros aspectos
productivos(22). Es de destacar que la carga animal en esta producción es más baja que en
otras producciones animales, lo que favorece en mayor medida la conservación y el
mantenimiento de la dehesa(10).
Cuadro 6: Ganaderías ubicadas en la dehesa en España en función del número de

reproductoras
Reproductoras Sementales
Ganadería N.º % Ganaderías N.º animales % Ganaderías
Animales
Pequeña ≤ 100 46.58 ≤ 10 73.75
Media > 100 ≤ 200 35.74 > 10 ≤ 20 21.25
Grande > 200 17.67 > 20 5.00
187
Población en los municipios de la dehesa en España con ganaderías de

lidia
Es indudable la importancia que presenta la raza bovina de lidia en su relación con la

dehesa en cuanto a la extensión superficial que abarca, así como de protección de la
biodiversidad de ese valorado ecosistema con aprovechamiento de los recursos naturales
de los que dispone y de la conservación de la flora y fauna silvestre(2,3). Pero no se puede
dejar de lado la enorme trascendencia social y económica que ello conlleva en el ámbito
rural por la función que las ganaderías y la producción del toro aportan en la fijación de
población rural, en su localización territorial correspondiente. Así, del extracto de las 621
fincas estudiadas, éstas se encuentran localizadas en 358 términos municipales distintos
(Cuadro 7), de los cuales más del 72 % se encuentran en poblaciones con menos de 5,000
habitantes, siendo Andalucía, Castilla y León y Castilla-La Mancha respectivamente las
CC.AA. que más fincas presentan en dichos términos municipales, datos que concuerdan
con los recogidos del informe anual de indicadores 2022 que elabora el MAPA que
establece a las mismas entre las de mayor número de personas censadas en municipios
rurales.
Cuadro 7: Número de habitantes en municipios con dehesa en España en los que se

ubican las ganaderías del toro de lidia
N.º Habitantes/Municipio N.º Municipios Porcentaje
≤ 1,000 154 43.01 72.61
> 1,000 ≤ 5,000 106 29.60
> 5,000 ≤ 10,000 39 10.89 27.36
> 10,000 ≤ 20,000 27 7.54
> 20,000 ≤50,000 15 4.19
> 50,000 17 4.74
Total 358 100 100
Considerando que la tasa de actividad y la densidad de población es menor en los

municipios con dehesas respecto a los que no las incluyen, como aporta Campos et al(14),
la actividad desarrollada en la ganadería de lidia se asume que puede contribuir a evitar
la despoblación, reduciendo el flujo migratorio en esos núcleos con clara actividad
agropecuaria, en los que difícilmente se encuentran alternativas para el desarrollo de otras
actividades productivas o industriales, como así queda reflejado en las características de
la dehesa en el Plan Director de las Dehesas de Andalucía.
El número de ganaderías de lidia activas, según el MAPA, es menor que el de

inventariadas por las propias asociaciones ganaderas en las provincias de dehesa española
y, además, su tendencia es descendente en los últimos años. La superficie de dehesa de
188
las fincas dedicadas a la crianza del toro bravo, que en ocasiones incluye la presencia de
otras producciones y actividades complementarias, se estima en torno a 350,000 ha,
valores inferiores a estudios realizados previamente. La existencia de las ganaderías de
lidia para la cría del toro bravo está íntimamente ligada al mantenimiento y conservación
del ecosistema de alta biodiversidad de la dehesa española, con una carga animal baja, lo
que lo convierte en un sistema de uso de la tierra de baja intensidad. Por ello, es
preocupante el descenso progresivo del número de ganaderías de lidia y de la superficie
ocupada en este sistema catalogado por la Unión Europea de Alto Valor Natural. Por
último, las ganaderías de lidia en la dehesa se encuentran localizadas en términos
municipales que mayoritariamente tienen menos de 5,000 habitantes, lo que podría
ayudar a la fijación de población rural.
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Pamplona: Ed. Universidad Pública de Navarra. 2006:33-59.
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Aran Ediciones S.L. 2013.
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191
Articulo
Análisis in silico de genes diana de miRNAs posiblemente inducidos por la
infección con tuberculosis
Elba Rodríguez-Hernández a*
Laura Itzel Quintas-Granados b
Feliciano Milian Suazo c
Ana María Anaya Escalera a
a
Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal-
INIFAP. Carretera a Colón, Ajuchitlán, Colon, Querétaro, México.
b
Universidad Autónoma de la Ciudad de México. Colegio de Ciencias y Humanidades,
Plantel Cuautepec. Ciudad de México, México.
c
Universidad Autónoma de Querétaro. Querétaro, México.
* Autor de correspondencia: rohe577@hotmail.com
Resumen:
El objetivo fue identificar mediante análisis in silico los genes a los cuales se unen los miR-
146a, miR-146b y miR-155 y, analizar las rutas metabólicas en las que intervienen durante
la infección con tuberculosis. Para el análisis se utilizó: miRBase, UniProtKB, TargetScan
Human, miRDB y miRTarBase. El miR-146a interacciona o se une a genes importantes en
la adhesión celular y el proceso de fagocitosis (CLDN16 y ATP6V1C2, respectivamente) (P,
0.05), esta interacción podría tener implicaciones importantes en la patogénesis de la
tuberculosis o enfermedades relacionadas. Los resultados de este trabajo sugieren que la
activación de mecanismos moleculares específicos en respuesta a la tuberculosis está
regulada por los miR-146a, miR-146b y miR-155. Los genes con los cuales los miR-146a y
miR-155 interaccionan o se unen, están involucrados en la respuesta inmune y en procesos
celulares imprescindibles durante una infección por tuberculosis.
Palabras clave: Mycobacterium, miR-146a, miR-146b, miR-155, Predicción, Diagnóstico.
192
Introducción
La tuberculosis (TB) causada por Mycobacterium tuberculosis (Mtb) representa un riesgo

para la salud pública y una amenaza a la seguridad sanitaria; es una de las principales causas
de morbilidad y mortalidad a nivel mundial(1). Es una enfermedad infecto-contagiosa que
afecta principalmente a los pulmones(2). La organización mundial de la salud (OMS), reportó
que en el año 2021 murieron 1.4 millones de personas, y considera que es la enfermedad más
mortífera después de la COVID-19; se estima que 10.6 millones de personas se enfermaron
de TB en el año 2021(3). Es evidente que durante la pandemia causada por COVID-19, el
sistema de atención, diagnóstico y tratamiento de TB fue deficiente; esto aumenta la
posibilidad de un remonte de la enfermedad, con un posible impacto en la salud mundial(4).
En la mayoría de los casos el virus SARS-CoV-2 ocasiona una infección respiratoria en el
individuo infectado, la cual se puede complicar en diferentes grados que van de leves a
graves. El uso de medicamentos inmunosupresores en COVID-19 puede conducir a un
aumento en la expresión génica de Mtb. Algunos reportes, describen casos de co-infección
entre Mtb y SARS-CoV-2, con una prevalencia de TB entre los pacientes con COVID-19 de
entre 0.47 y 4.47 %, y se reporta que la tasa de mortalidad en pacientes con TB/COVID-19
fue más alta que la de los pacientes afectados solo por uno de estos patógenos(4-6).
En la práctica clínica cotidiana, el diagnóstico certero de la TB es por medio del cultivo del
microorganismo, y se requieren bacterias en crecimiento para realizar pruebas de
susceptibilidad a los medicamentos, lo que resulta un desafío médico importante y vuelve
lento el procedimiento(7). Aunado a esto, existe el problema del desarrollo progresivo de la
TB farmacoresistente, lo que refuerza la necesidad urgente de investigar nuevas moléculas
para diagnóstico y control de la TB(8). El diagnóstico oportuno; tanto como el tratamiento
eficaz de los individuos infectados, podría ayudar a reducir la TB. Por esta razón, es
indispensable realizar investigación de biomarcadores novedosos para el diseño de métodos
de control. En los últimos años, se ha investigado a los microRNAs como moléculas
prometedoras para tales efectos, debido a su alta estabilidad, sensibilidad y especificidad(9).
Los miRNA son pequeños RNA reguladores no codificantes que actúan reprimiendo la
expresión de proteínas a nivel postranscripcional, y tienen funciones importantes en muchos
procesos fisiológicos y fisiopatológicos(10). Los mecanismos de regulación de los miRNAs,
se basan en la complementariedad de secuencias entre el miRNA y el RNAm blanco; si la
unión es perfecta resulta en la degradación del RNAm, si la unión es parcial, se reprime la
traducción(11). La deadenilación del RNAm conduce a la inestabilidad y por ende la
degradación del RNAm(10). Después de cualquiera de estos mecanismos, se activa la
respuesta inmune innata del huésped, con la producción de citocinas y quimiocinas(11).
El desarrollo en las ciencias omicas ha permitido la rápida identificación y caracterización
de pequeños RNA no codificantes, los cuales forman parte de un complejo sistema de
regulación génica, y se ha encontrado una expresión diferencial de estos en individuos
193
infectados con TB. Durante la infección con Mtb, se activa la respuesta inmunitaria del
huésped, en esta interacción huésped-Mtb, se manipula el perfil de miRNAs; esto implica la
regulación de varios procesos biológicos mediados por esas moléculas(11). Algunos miRNAs
que se modifican durante una infección por Mtb; también se producen en células inmunitarias
contenidas en el granuloma y conducen a la respuesta inmunitaria adaptativa; también se
pueden secretar en el medio extracelular, a través de procesos como la apoptosis o necrosis,
la encapsulación dentro de microvesículas o exosomas y mediante la unión a lipoproteínas
de alta densidad (HDL), entre otras. Esto permite patrones estables de expresión de miRNAs
asociados a la infección por TB(12).
Se sabe poco sobre la patogénesis molecular de la enfermedad, pero existen reportes recientes
que demuestran la importancia de los miRNA en la TB pulmonar y que pueden ser detectados
en sangre de pacientes infectados; por lo que actualmente son señalados como candidatos
para el diagnóstico. Los miRNA, que son modulados en respuesta a la infección con Mtb,
son miR-125b, miR-155, miR-144, miR-3179, miR-147, miR-146a/b, miR-886-5p, let-7e,
let-7i(13,14). La presencia y regulación de estos miRNA en humanos infectados por TB indica
su importancia en la patogénesis y sobrevivencia del bacilo, por lo que es indispensable su
investigación durante la infección.
El miRNA 146b ha sido asociado a la regulación de diversas vías de señalización y algunos

de sus genes blanco descritos son AKT3, IL6, IRAK1, NFKB1, TLR4(15); y se ha reportado
que se sobre expresa en el suero de pacientes con TB activa(16). El miR-155 modula la
producción de mediadores inflamatorios en respuesta a estímulos microbianos regulando
negativamente la expresión de TAK1 y la proteína de unión a TRAF6. También se ha
observado que, en la infección por TB, miR-155 se sobre expresa e inhibe la autofagia
inducida por IFN-γ; algunos de los genes blanco a los que ha sido asociado son AKT1,
APAF1, ATP6V1H, CASP3(15). Interesantemente, miR-155 tiene doble función durante la
infección con TB; por un lado, mantiene la supervivencia de los macrófagos infectados con
Mtb y, por otro lado, promueve la supervivencia y la función de las células T específicas de
Mtb(17). Considerando la importancia de los miRNA en la patogénesis de la TB humana,
donde se han detectado en sangre de pacientes enfermos; en este trabajo, se realizó la
predicción de los genes a los que se unen los miR-146a, miR-146b y miR-155 y se realizó el
análisis de las rutas metabólicas en las que estos intervienen.
Material y métodos
Selección de los miRNA de estudio
Los tres miRNA usados para el análisis, fueron seleccionados mediante una búsqueda
bibliográfica en la base de datos del NCBI, a través, de la colección de revistas biomédicas
194
del PubMed Central (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/)(18), se seleccionaron los miRNAs

estudiados en humanos, que se reportaron de manera consistente en al menos cinco revistas
científicas y encontrados como sobre expresados en individuos infectados en ensayos
experimentales, de estos se seleccionaron tres, al azar. Se usó la base de datos miRBase(19)
para obtener los datos de los miRNA de interés, como el número de acceso y secuencia
madura de cada miRNA, mismos que fueron los siguientes: hsa-mir-146a-3p:
MIMAT0004608 (CCUCUGAAAUUCAGUUCUUCAG), hsa-miR-146b-3p:
MIMAT0004766 (GCCCUGUGGACUCAGUUCUGGU), hsa-miR-155-3p: MI0000681
MIMAT0004658 (CUCCUACAUAUUAGCAUUAACA).
Predicción de las rutas y genes blanco de los miRNA
Para determinar los genes diana de los miRNA analizados, se usaron tres modelos
ontológicos, lo que permitió obtener la metainformación más acertada a la realidad y
describir la semántica de los datos más objetivos. Se usaron los siguientes programas:
TargetScan Human(20), miRDB(21,22) particularmente analizados con la herramienta target
ontology(23) y miRTarBase(23,24). Los criterios de inclusión de los genes blanco a estudiar
fueron los siguientes. Para el software TargetScan Human(20), se incluyeron para el análisis,
solo los genes con puntaje context, arriba de -0.20. En el caso de Target ontology(23), solo los
genes blancos que cumplieron un target score arriba de 77, fueron seleccionados. Para el
software miRTarBase(23,24), se seleccionaron los genes blanco de cada miRNA de acuerdo
con la evidencia experimental validada al menos por dos métodos y que estuvieran reportados
en artículos relacionados al tema de estudio. Adicionalmente, los genes que se encontraron
de manera consistente en al menos dos de los programas utilizados fueron los que se tomaron
en cuenta para su revisión. Finalmente, de estos se seleccionaron al azar al menos dos genes
blanco para revisar su relevancia en la infección con TB. A cada gen se le asignó una vía
metabólica o regulatoria, usando la información de la librería de genes y genomas de Kyoto
(KEGG)(25).
Resultados
Predicción de genes diana y análisis de las rutas metabólicas de los

miRNAs
Los análisis bioinformáticos, permitieron predecir genes diana para los miR-146a, miR-146b
y miR-155 (Cuadro 1); algunos de estos genes tienen grandes implicaciones durante la
infección de TB. El miR-146a, puede regular genes involucrados en adhesión celular y
procesos de formación del fagosoma (CLDN16, ATP6V1C2) (Figura 1). El miR-146b está
involucrado en las rutas metabólicas de degradación de valina, leucina e isoleucina y la ruta
de señalización de la hormona tiroidea entre otras (Figura 2). El miR-155 interviene en las
195
rutas del sistema de intercambio de azufre y el metabolismo de triptófano; de acuerdo con las
predicciones del programa KEGG (enero, 2022) (Figura 3).
Los tres miRNA tienen genes diana validados en la base de datos. En el caso específico del
miR-146a, sus principales rutas metabólicas KEGG son moléculas de adhesión celular y
fagosoma; pero también participa en la regulación del metabolismo del cáncer, uno de los
genes destacados en este proceso es ZEB2, que es un factor de transcripción que desempeña
un papel en las vías de señalización del factor de crecimiento transformante β, que son
esenciales durante el desarrollo fetal temprano y su desregulación ha sido caracterizada en
diferentes tipos de cáncer(26). El software miRTarBase no muestra intersección de los miRNA
en las rutas metabólicas, ya que no comparten genes diana predichos.
Cuadro 1: Predicción de las principales rutas metabólicas y genes a los que se unen e
interceptan los miRNA miR-146a, miR-146b y miR-155
miRNA Ruta metabólica KEGG Genes blanco-destacados Valor P
Moléculas de adhesión
CLDN16 (claudin 16) 0.02
celular
miR-146a
ATP6V1C2 (ATPase H+
Fagosoma 0.03
transporting V1 subunit C2)
BCKDHB (branched chain keto
Degradación de valina, acid dehydrogenase)
0.006
leucina e isoleucina ABAT (4-aminobutyrate
miR-146b aminotransferase)
THRA (thyroid hormone receptor
Ruta de señalización de la
alpha) 0.01
hormona tiroidea
RXRB (retinoid X receptor beta)
Sistema de intercambio MOCS2 (molybdenum cofactor
0.006
de azufre synthesis 2)
miR-155
Metabolismo de IDO-1 (indoleamine 2,3-
0.01
triptófano dioxygenase 1)
El análisis se realizó a partir de la secuencia madura -3p de cada miRNA.
196
Figura 1: Rutas metabólicas predichas KEGG para el miRNA 146a de acuerdo con los
genes a los que se une. Panel A) Moléculas de adhesión celular, Panel B) Fagosoma. Se
resaltan (amarillo) los genes destacados en esta investigación
197
Figura 2: Rutas metabólicas predichas KEGG para el miRNA 146b de acuerdo con los
genes a los que se une. Panel A) Degradación de valina, leucina e isoleucina, Panel B) Ruta
de señalización de la hormona tiroidea. Se resaltan (amarillo) los genes destacados en esta
investigación
198
Figura 3: Rutas metabólicas predichas KEGG para el miRNA 155 de acuerdo con los
genes a los que se une. Panel A) Metabolismo del triptófano, Panel B) Sistema relay de
azufre. Se resaltan (amarillo) los genes destacados en esta investigación
199
Discusión
En el análisis del miR-146a se encontraron dos rutas metabólicas predichas importantes,

donde hay dos genes con los que interacciona este miRNA en rutas independientes; uno de
ellos es el gen CLDN16 que codifica a la claudina 16. Las claudinas son proteínas con
dominios transmembrana que se encuentran en la zona de unión estrecha entre las células de
los epitelios y endotelios; junto a otras proteínas forman poros y son componentes clave del
canal paracelular. Los canales paracelulares en la unión estrecha, tienen propiedades de
selectividad iónica, dependencia del pH y otros efectos(27). La sobreexpresión de claudina 16
ha sido asociada a cáncer de ovario y otras enfermedades, y se ha determinado su importancia
en la reabsorción de magnesio celular(27).
En un estudio se determinó el patrón de expresión de algunas claudinas (2 y 4), y se

analizaron los cambios estructurales en biopsias de colon en pacientes con TB. Los resultados
demuestran que la claudina 2 se expresa en la zona de unión estrecha entre las células y no
se observaron cambios estructurales en el tejido analizado(28). Recientemente, se investigó el
efecto de la infección por TB en la expresión de proteínas de unión celular en el sistema
nervioso central (SNC). Estos resultados sugieren que Claudina-5 disminuye su expresión y
cambia su localización dentro de la célula en respuesta a la infección con Mtb de la cepa N15,
sugiriendo que Mtb afecta la expresión de proteínas cerebrales de las uniones celulares. Este
daño, consistió en cambios celulares sugerentes de toxicidad, debido a que se observaron
signos de necrosis(29).
El gen ATP6V1C2 codifica a una enzima que es una ATPasa, algunos estudios han sugerido
la importancia de las ATPasas tipo P en la fisiología y la supervivencia intracelular de las
micobacterias(30). Un perfil transcripcional en humanos, de las ATPasas en condiciones de
hipoxia, estrés oxidativo, inanición e intoxicación por agentes químicos y procesos de
infección in vitro e in vivo, evidenció la expresión diferencial de estos transportadores frente
a estas condiciones. La ATPasa es una bomba de protones altamente conservada que se
expresa en las células(31). Recientemente, se realizó un estudio donde se investigaron dos
compuestos que inhiben el crecimiento de cepas de TB sensibles y resistentes a los
medicamentos, en este estudio, a través de ensayos transcriptómicos mostraron cambios en
la expresión de ciertos genes en respuesta a la infección con TB; uno de esos genes fue
ATP6V1C2 el cual se encontró sobre expresado en respuesta a la infección con TB(32).
El miR-146b interacciona con genes destacados que participan en la producción de energía

en las células, tales como la deshidrogenasa (BCKDHB); y con aminotransferasa (ABAT)
involucrada en la degradación de valina, leucina e isoleucina. Algunos reportes indican que
200
el aumento en la actividad del lactato deshidrogenasa sérica es un indicador de diagnóstico

presuntivo de neumonía y otras infecciones como la TB(33).
El miR-155 demostró interacción con los genes MOCS2 e IDO-1, los cuales provienen del
sistema de intercambio de azufre y del metabolismo de triptófano respectivamente. El gen
MOCS2 codifica para dos proteínas diferentes MOCS2A y MOCS2B, estas dos juntas
forman la enzima molibdopterina sintasa que participa en la biosíntesis del cofactor de
molibdeno (MoCo), que es un grupo prostético. Las enzimas dependientes de MoCo
intervienen en muchos procesos biológicos; interesantemente, el MoCo funciona
directamente en las enzimas etilbenceno deshidrogenasas y otras(34). El molibdeno (Mo) es
necesario para que varias enzimas como el sulfito oxidasa, el aldehído oxidasa, entre otras
puedan tener su función. La función de esas enzimas es la descomposición de sustancias en
el cuerpo, algunas de las cuales son tóxicas si no se metabolizan. Algunas Micobacterias
tienen genes que codifican para MoCo. Mtb posee múltiples homólogos que codifican sintasa
en la biosíntesis de MoCo; esto sugiere que su expansión puede cumplir diferentes funciones
celulares(35).
Las enzimas de Mo son catalizadores en la generación de energía y reacciones de

desintoxicación, entre otras funciones. Se sabe que los sustratos convertidos por las enzimas
Mo bacterianas, que son importantes para la virulencia son del grupo que se generan en el
huésped durante la inflamación o red de señalización. Esto sugiere que podrían ser objetivos
importantes de fármacos(36). Las enzimas de Mo catalizan importantes reacciones redox. Las
micobacterias tienen varias enzimas que contienen Mo; estas ayudan a regular la latencia de
Mtb. El cofactor MoCo, es el cofactor común de las enzimas Mo en las micobacterias(37). En
algunos experimentos se ha identificado una vía novedosa que usa Mtb para la resistencia al
estrés (hipoxia) impuesto por el huésped; esta capacidad de Mtb de persistir en condiciones
de hipoxia, contribuye a la TB latente en el huésped. Mtb adquirió a través de transferencia
horizontal el gen moaA1-D1, el cual está involucrado en la biosíntesis del MoCo; a saber;
estos genes tienen homólogos presentes en todo el género Mycobacterium; interesantemente
los genes moaA1-D1 se inducen bajo condiciones de hipoxia(38). Evolutivamente, el
complejo Mtb ha desarrollado mecanismos para tener éxito, en parte por la adquisición de
genes involucrados en la patogénesis. Descifrar y conocer los mecanismos a través de los
cuales Mtb causa enfermedad, es relevante para identificar objetivos desconocidos y de
interés para el desarrollo de nuevo métodos de control, diagnóstico y terapia de la
enfermedad. El estudio amplio de la biosíntesis de las enzimas MoCo de Mtb, ayudará a
identificar objetivos farmacológicos prometedores para controlar la TB, especialmente la TB
latente.
El gen IDO-1 codifica a una enzima que se encuentra principalmente en macrófagos, la

enzima participa en la degradación del triptófano que genera quinurenina; esta ruta
metabólica constituye un mecanismo de modulación de la respuesta inmune. La indolamina
201
2,3-dioxigenasa (IDO-1) es un enzima que se encuentra en numerosas células(39). La IDO-1

ayuda a la degradación del triptófano en quinurenina, en el interior de las células, y por tanto
regula la disponibilidad del triptófano. Esto tiene amplias implicaciones en la respuesta
inmune del organismo. Se ha reportado que la proteína IDO-1 se sobreexpresa en respuesta
a la infección con Mtb en macrófagos humanos y murinos in vitro. La sobreexpresión de
IDO-1 se ha correlacionado también, con la expresión de otros marcadores inflamatorios,
como la proteína C reactiva y el mal pronóstico de pacientes con TB(40,41).
Estudios in vitro demuestran que la actividad de IDO-1 en las células presentadoras de

antígeno, inhibe la proliferación de células T específicas de antígeno micobacteriano. La
actividad de IDO-1 podría tener una función importante en la inhibición de la respuesta
inmunitaria adaptativa específica para Mtb, y podría ayudar a que el patógeno sobreviva en
el huésped infectado. El metabolismo del triptófano es un medio para regular las funciones
de las células T, como en la evasión del sistema inmunitario inducido por tumores, la
tolerancia periférica y la inflamación durante la infección(40,42). La activación del
metabolismo del triptófano es un mecanismo antimicrobiano que se presenta contra algunas
bacterias patógenas. La activación de IDO-1 y el metabolismo de triptófano en los
macrófagos dentro del SNC, se relaciona con demencia asociada a el SIDA y otras
enfermedades cerebrales inflamatorias(43). Intervenir la actividad de la enzima IDO-1, es una
estrategia prometedora para desarrollar tratamientos en los trastornos neurológicos asociados
con el VIH. En relación con la alta prevalencia de individuos infectados con VIH y Mtb. Así
como una terapia (dirigida al huésped) efectiva contra la TB.
Si bien, este análisis se realizó en los miRNA que se han descrito en humanos, es importante
destacar que el genoma de M. bovis tiene similitud a nivel de nucleótidos de más del
99.95 % con M. tuberculosis; no obstante, M. bovis ha perdido parte de su genoma debido a
mutaciones genéticas, por mecanismos de deleción; lo que lo hace más pequeño (M. bovis
AF2122/97: 4’345,492 pb) comparado con M. tuberculosis (CDC1551: 4’403,836 pb)(44,45).
Interesantemente, se ha sugerido que M. tuberculosis surgió de M. bovis durante el periodo
en que el ganado fue domesticado por el hombre, aproximadamente hace 10-15,000 años, al
infectar al humano(46). Esta aseveración está fundada en la observación de la infección
(causada por varias cepas de M. bovis) en diferentes hospederos animales incluyendo al
humano; mientras que la infección natural de M. tuberculosis, aparentemente hasta la fecha
de esta publicación, se encuentra restringida al humano(47). Esta similitud tan estrecha entre
estas dos especies hace que el estudio de productos génicos, proteicos, así como miRNA que
pueden ser análogos o equivalentes entre M. tuberculosis y M. bovis, sea viable para tratar
de comprender un poco más de la patogénesis de la tuberculosis causada por estas dos
especies, y quizá para sentar las bases para el diseño de nuevos biomarcadores o posibles
blancos terapéuticos.
202
Los hallazgos mostrados aquí, sugieren que los miR-146a, miR-146b y miR-155 están
asociados a la activación de mecanismos moleculares específicos en respuesta a la TB. Los
genes con los cuales los miR-146a y miR-155 interaccionan o se unen, están involucrados en
la respuesta inmune y en procesos celulares imprescindibles durante una infección por TB.
Agradecimientos
A CONAHCYT por contribuir con los fondos económicos para realizar este trabajo, con el
número de proyecto 284118.
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés.
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207
Revisión
El sistema alfalfilla-Sinorhizobium meliloti como interacción útil para la

fijación de nitrógeno y mejorador de suelo. Revisión
Gabriel Gallegos Morales a
Omar Jiménez Pérez a
Juan Manuel Sánchez Yañes b
Perpetuo Álvarez Vázquez a
Francisco Castillo Castillo c*
a
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Departamento de Parasitología. Calzada
Antonio Narro # 1923, Buenavista, Saltillo, 25315 Coahuila, México.
b
Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Instituto de Investigaciones en
Química y Biología. Michoacán, México.
c
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Campo
Experimental Saltillo. Coahuila, México.
* Autor de correspondencia: reyes.francisco@inifap.gob.mx
Resumen:
Ante los retos por la necesidad de fertilizantes para mantener la producción agrícola, ocurre
naturalmente un proceso biológico de fijación de nitrógeno atmosférico por parte de un
grupo de bacterias simbióticas que forman una asociación muy estrecha con plantas del
grupo de las leguminosas, entre las que se encuentran las alfalfillas o tréboles silvestres
(Melilotus spp.). Desde el punto de vista ecológico esta planta tiene una función muy
importante por la buena capacidad de asociarse a bacterias nativas del suelo fijadoras de
nitrógeno del género Sinorhizobium. Un aspecto fundamental es que esta especie vegetal
puede crecer normalmente en suelos alcalinos, lo que le convierte aún más como doble
importante, ya que, por un lado, fija nitrógeno y por el otro puede incorporarse como abono
208
verde. Con ello, se mejoran las propiedades físico-químicas del suelo y, se incrementan los
niveles de materia orgánica, condición que es muy pobre en las áreas de zonas áridas.
Adicionalmente, esta especie puede resistir bajas temperaturas y crecer satisfactoriamente
en invierno. Este documento presenta una síntesis del género Melilotus y su simbionte
Sinorhizobium meliloti, así como su importancia como posible mejorador natural del suelo.
Palabras clave: Melilotus, Sinorhizobium, Simbionte, Nitrógeno, Suelo.
Introducción
Dentro de la familia de las fabáceas, las plantas arvenses conocidas como maleza tienen un
enorme valor en los sistemas agrícolas, por la capacidad para asociarse simbióticamente
con bacterias que fijan nitrógeno(1,2), lo que se convierte en un abastecimiento de N y un
mejoramiento de la calidad suelo, además de propiciar la producción de forrajes más ricos
en proteína(3), entre estas especies se encuentra la alfalfilla o melilotus de olor o color(4). Se
reportan para México tres especies de Melilotus(5), donde la especie Melilotus indica (L.)
es la de mayor adaptación o más común como maleza en todo el mundo, en ambientes
rústicos como climas templados, además, se desarrolla en áreas moderadamente salinas,
donde las leguminosas forrajeras tradicionales no se pueden cultivar exitosamente(6,7). Esta
maleza es clasificada en la familia de las fabáceas(8), su crecimiento es muy común y puede
estar presente en los cultivos como trigo, tomate, soya, sorgo, remolacha, nopal, manzana,
maíz, lino, garbanzo, frutales, fríjol, espárrago, cítricos, chícharo, centeno, cebada, cártamo,
calabaza, avena, algodón, alfalfa, uva y ajo(6). El crecimiento de M. indica asociado a
ciertos cultivos se le considera peligroso, como en el trigo, ya que es común la presencia de
cumarina en casi todas las partes de la planta, lo que hace que se transmita al cereal el olor
característico de la misma, a los granos de éste y posteriormente a la harina(8). Por esta
razón se le considera en la agricultura como maleza nociva. También en esta especie
pueden encontrarse semillas como cuerpos extraños en semilla de alfalfa, lino y muchos
otros cereales, lo que limita su consumo directo. Por otra parte, la fijación de N por
microorganismos del suelo tiene una función importante en la agricultura, ya que puede
sustituir o reducir el uso de los fertilizantes químicos de alto costo económico, disminuir la
contaminación en el medio ambiente, prevenir pérdidas de la fertilidad del suelo y mejorar
los costos de producción. La simbiosis leguminosa-Sinorhizobium ofrece una oportunidad
para la biorremediación, así como el mejoramiento y fertilización de suelos
sobreexplotados en zonas agrícolas y pecuarias(9). La recuperación de semillas de Melilotus
209
y el aislamiento de las bacterias asociadas a esta leguminosa, pudieran beneficiar la

posibilidad de regenerar la calidad de los suelos esquilmados o erosionados, al sembrar en
ellos esta planta de M. indica inoculada con la bacteria Sinorhizobium meliloti fijadora de
nitrógeno. Por lo que este documento presenta una revisión general de la especie de
Melilotus spp. y su simbionte Sinorhizobium meliloti como un posible potencial mejorador
de la calidad del suelo.
Origen y distribución
El género Melilotus, en la familia de las leguminosas o fabaceaes, incluye diferentes

especies, generalmente conocidos como tréboles de olor(7). Su origen se encuentra en
Europa y Asia(10). Durante la conquista se dispersó y adaptó abundantemente en América y
Australia, aunque actualmente tiene distribución cosmopolita. Se señala que en México(5),
en la mayoría de los estados se registra como maleza y se considera como una planta
exótica, siendo la especie Melilotus indica (L.) la más ampliamente distribuida(8) en
comparación con las otras dos especies presentes (M. albus y M. officinalis). Se ha
registrado en Aguascalientes, Baja California Norte, Baja California Sur, Distrito Federal,
Oaxaca, Querétaro, Sinaloa, Sonora, Tlaxcala, Veracruz, Durango, Guanajuato, Hidalgo,
Jalisco, Estado de México, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Chiapas, Chihuahua,
Coahuila y Colima(11).
Características botánicas
La especie Melilotus indica se caracteriza como una planta herbácea, anual o bianual,
erecta muy ramificada de 30 a 50 cm de altura con raíz pivotante, con hojas compuestas,
trifoliadas, muy similares a las de la tradicional alfalfa, margen ligeramente dentado; con
tamaño variable de 1 a 2 cm de largo por 3 a 5 cm de ancho, ápice obtuso o redondeado y
base atenuada. Presenta un tallo con estípulas lanceoladas. Inflorescencia dispuesta en
racimos de 30 a 70 y flores pequeñas de 3 a 5 mm de largo con pedicelos muy cortos, con
corola amarilla o blanca de 1-3 mm de largo, en racimos delgados (Figura 1), que parten de
la axila de las hojas superiores y son más largos que éstas, con el estandarte más largo que
los otros pétalos, y un grupo de 10 estambres distribuidos en 9 que forman haz y otro
libre(12,13).
210
Figura 1: Inflorescencia de dos especies de meliloto en color amarillo (Melilotus indica) y

blanco (M. albus)
El fruto es una legumbre subglobosa, de unos 3 mm, apiculada, sin pubescencia, verde
amarillento, con arrugas transversales, que contiene una o dos semillas lisas, amarillentas
de 1.5 mm de diámetro y superficie globosa (Figura 2). Generalmente la floración ocurre en
mayo y puede perdurar todo el verano. La planta posee un sabor ligeramente amargo;
cuando se seca emite un intenso aroma a a cumarina(13).
Figura 2: Frutos de melilotos verdes (a) y maduros (b)
En estado de plántula se caracteriza por presentar hipocótilo de 11 a 42 mm, verdoso, liso y

cotiledones de lámina oblonga a elíptica de 4 a 8 mm de largo y 2 a 4 mm de ancho, sin
pubescencia y sin epicótilo. Hojas alternas, la primera simple y la segunda compuesta
(Figura 3).
211
Figura 3: Características morfo típicas de plantas de Melilotus. Hojas lanceoladas y tallo

ramificado
Taxonomía de Melilotus indicus
La especie Melilotus indicus (L.) All. se ubica en la siguiente taxa: Clase: Equisetopsida;
Subclase: Magnoliidae; Superorden: Rosanae; Orden: Fabales; Familia: Fabaceae; Género:
Melilotus (L.) Mill; Especie: indicus [Melilotus indicus (L.) All.]. Otros sinónimos dados a
la especie son: Sertula indica (L.) Kuntze y Sertula melilotus var. indica (L.) Lunell(8).
Generalidades, impacto e importancia de Melilotus indicus sobre los

cultivos
Las especies de Melilotus son no deseables, consideradas como malezas cuando crecen
junto con el cultivo de cereales, de crecimiento anual, principalmente en ambientes
silvestres de climas templados(14), dado a la producción de cumarina que le confiere un
aroma característico, y de allí la gran diversidad de nombres que se le da como alfalfilla o
meliloto de flor pequeña, trébol menor, meliloto oloroso, trébol oloroso, coronilla real,
trébol dulce amarillo, coronilla angosta de rey, carretón oloroso(15). Además, se señala que
esta especie puede considerársele como buena planta forrajera(16), así como buena fuente
vegetal para la producción e incorporación como abono verde. Se señala también que puede
ser una buena opción para el mejoramiento y nitrogenación de suelos, ya que tiene la
212
capacidad para realizar asociaciones simbióticas de manera natural con microorganismos

fijadores de nitrógeno.
Por la presencia de cumarina, que se transmite como un olor característico a los cereales o
granos y que posteriormente se transmite a la harina durante la molienda, las plantas de
Melilotus spp. se le incluye en el listado como maleza (Figura 4), la cual es indeseable
encontrarla entre las semillas destinadas al consumo humano, y debido a esta razón se ha
declarado como maleza en muchos países incluyendo México, donde es considerada como
exótica(11).
Figura 4: Plantas de cultivo de alfalfilla y su asociación con el cultivo de maíz
Campo Experimental “El Bajío”. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro en Buenavista, Saltillo,
Coahuila, México
Se ha reportado que el contenido de cumarina entre diferentes especies de Melilotus es

variable, tanto entre variedades, ecotipos e individuos de la misma especie(17). Esta
presencia de cumarina varía también a lo largo del ciclo de crecimiento de la planta, donde
se menciona que su presencia es máxima en hojas nuevas o yemas, o como respuesta a
estrés por plagas y enfermedades (factores bióticos) así como por salinidad, alcalinidad,
deficiencias nutricionales en el suelo, etc. (factores abióticos)(18). Su relevancia también se
debe a su capacidad que tiene para fijar nitrógeno atmosférico simbióticamente, lo que
permite ser un almacén proteico, lo cual es otro factor importante que permite su elección
como forraje; además, permite disminuir los costos de producción al disminuir el uso por el
laboreo de aplicación y compra de fertilizantes, lo que conlleva a una mejora de las
propiedades químicas del suelo.
213
Importancia biológica y ecológica de Melilotus
Las especies pertenecientes al género Melilotus recientemente han recibido particular

atención debido a su uso ante la necesidad de una gama más amplia de especies de
leguminosas adecuadas para suelos salinos(19,20). Se han liberado cultivares que han
mostrado potencial considerable tal como Melilotus albus cultivar Jota Medik(21). El
potencial de M. siculus (Turra) Vitman ex B. D. Jacks. (Sin M. messanensis) como especie
forrajera también se ha sido descrito como cultivar(22,23).
Como ya se mencionó, Melilotus spp. contribuye indirectamente al proceso de la nutrición

de las plantas cultivadas al permitir la simbiosis o asociación con rizobacterias permitiendo
ese aprovechamiento en gran medida por la fijación benéfica del nitrógeno atmosférico,
además de promover una mayor solubilidad y conductividad de nutrientes(24). Esta fijación
biológica de nitrógeno es dada por la conversión enzimática de nitrógeno gaseoso a
amonio; que es una característica de todos los procariontes, y muy específicamente de los
géneros de rizobacterias fijadoras libres de nitrógeno y asociadas a leguminosas(25), como lo
es el grupo de las especies del género Sinorhizobium que se asocian en su mayoría a
leguminosas(26).
La relación simbiótica formada por la especie vegetal Medicago sativa y la bacteria

benéfica Sinorhizobium meliloti, es un modelo de referencia para conocer y explorar los
mecanismos que interactúan en la expresión molecular, a través de los cuales se desarrolla
la simbiosis entre leguminosas-rizobios, y cómo estos son regulados, permitiendo sentar las
bases para abordar la manipulación y el mejoramiento de las simbiosis con propósitos
prácticos en un sentido agroeconómico(27).
Relación de Sinorhizobium y Melilotus
Bajo condiciones naturales ocurre una relación simbiótica muy específica entre la especie
del género Sinorhizobium que se caracteriza por formar nódulos en algunas leguminosas,
estableciéndose dentro sus raíces donde proliferan, se diferencian y fijan nitrógeno(28). En
este sentido una relación muy específica en simbiosis es dado entre plantas de Melilotus y
el género Sinorhizobium meliloti(26,29,30), tal y como se muestra en la Figura 5. Actualmente
hay descripción escasa de plantas del tipo leguminosas asociadas a un mayor número de
especies simbióticas al nitrógeno(24).
214
Figura 5: Plantas de melilotos con nódulos característicos de la bacteria Sinorhizobium

bajo condiciones naturales creciendo como maleza silvestre
La asimilación N se lleva a cabo por un proceso enzimático donde ocurre un cambio de

nitrógeno atmosférico a amonio. Este proceso es una característica primordial de las
procariontes, y se encuentra distribuido en diferentes géneros de bacterias que tienen la
misma capacidad para fijar N de forma natural(25). Generalmente una incorporación
artificial de nitrógeno como fertilizante químico inhibe la formación de los nódulos y la
fijación de nitrógeno atmosférico en plantas con presencia de nódulos. Se menciona que el
proceso de fijación de nitrógeno es muy costoso energéticamente(31). La fijación
atmosférica de nitrógeno contribuye anualmente con unos 90 millones de toneladas para
cultivos de leguminosas como la soya, el trébol rojo y los guisantes(30).
La interacción entre la planta y bacteria se inicia con la señalización o síntesis en las raíces
y exudación de flavonoides, que son señales químicas de reconocimiento entre ambos
organismos(32). Los compuestos de manera fenólica inician la expresión en las bacterias de
los genes involucrados en el proceso nodulación, lo que le permite la síntesis y secreción de
lipoquitinas llamadas factores de nodulación(32,33,34), que al interactuar en la raíz originan en
la planta cambios morfológicos acorde al tipo de leguminosa(35). La bacteria una vez que
invade las células de las raíces de la planta, proliferan y se diferencian como bacteroides
(Figura 6), que son los responsables de la fijación de nitrógeno al interior de la célula;
dichos bacteroides están englobados por una membrana peribacteroidea de origen vegetal,
lo que constituyen un nuevo orgánulo llamado simbiosoma. La planta contribuye con
hidratos de carbono al bacteroide para su metabolismo a través del floema y, el bacteroide
por su parte aporta amonio a la planta en forma de diferentes aminoácidos(36,37). Una
verificación de la morfología celular permite observar los bacteroides existentes dentro de
las células radiculares y característicos de esta bacteria. Esta forma de bacteroide es debido
a la falta de una forma definida (Figura 6), ya que carecen de una pared celular, por lo
tanto, son considerados amorfos(38).
215
Figura 6: Bacteroides de Sinorhizobium meliloti in vivo obtenidos de nódulos y observados

al microscopio compuesto 100X.
Características de Sinorhizobium meliloti
Las características de esta bacteria son de forma bacilar, pertenecen al grupo de las Gram
negativas, no forma esporas, es heterótrofa y aerobia. La bacteria S. meliloti es muy capaz
de prosperar tanto en un medio complejo y competitivo como en la rizósfera, así como
intracelularmente una vez instituida la asociación. Por su complejo y gran tamaño de
genoma hace que este microorganismo sea de gran versatilidad, que le confiere una gran
capacidad metabólica con ventajas para colonizar distintos nichos en la naturaleza(39).
Generalmente, la célula bacteriana de Sinorhizobium tiene dimensiones entre 0.5-1.0 x 1.2-
3.0 µm, con presencia de plásmidos grandes (megaplásmidos) muy común en estas
especies, donde se localizan genes simbióticos en algunos casos(40). Su uso en sistemas
agrícolas aportaría beneficios como: la disminución de costos de la producción al reducir el
uso de los fertilizantes químicos, aumento de producción agrícola, además contribuye a la
remediación de los suelos sobreexplotados, alcalinos o con bajo contenido de materia
orgánica(41).
Cuando se desea aislar S. meliloti, se deben colectar nódulos que generalmente son color
rojizo, lo que indica que contiene leghemoglobina y presentes en las raíces secundarias de
las plantas de alfalfilla, lavarlos con agua y jabón, así como desinfectarlos con cloro y
hacerles varios lavados con agua destilada esteril, para posteriormente macerar el nódulo en
un tubo estéril y del líquido resultante sembrar al medio de cultivo a travéz de una asa
bacteriológica. Para este propósito es frecuente usar el medio de crecimiento a base de Agar
Manitol con Extracto de levadura-Rojo Congo e incubarse a 28 °C por dos días hasta
observar el crecimiento rojo de las colonias típicas del género. Posteriormente, se purifica
por estría en el mismo medio de cultivo hasta obtener colonias aisladas en el cultivo(24). La
característica principal de las colonias de esta bacteria en agar manitol es del tipo mucoide
216
con una elevación y bordes lisos (Figura 7). Ciertas pruebas ayudan a identificar mejor a la
bacteria como la prueba de tinción Gram que deber ser negativa (-), presencia de flagelos,
producción de polisacárido (KOH) positiva, crecimiento en cloruro de sodio positivo,
producción de indol positivo y crecimiento a pH ácido positivo(42).
Figura 7: Aislamiento por resiembra de rhizobacterias de nódulos de alfalfilla
a) Siembra por estría del macerado de nódulos de melilotos y crecimiento de colonias típicas del género
Sinorhizobium spp. en cultivo agar manitol. b) Rizobacteria purificada por estría simple.
Diversidad de rhizobacterias simbióticas de nitrógeno
Como grupo las rhizobacterias son muy diversas en cuanto a géneros, especies y de acuerdo
a relaciones filogenéticas moleculares. Se señala que incluye seis géneros (Allorhizobium1,
Azorhizobium2, Bradyrhizobium3, Mesorhizobium4, Rhizobium5 y Sinorhizobium6) cada uno
con distintas especies, y especies vegetales objetivo, como se describe a continuación en el
Cuadro 1(43,44,45).
217
Cuadro 1: Bacterias fijadoras de nitrógeno y sus especies asociadas

Rhizobacterias Rhizobacterias
Género Especie Cultivo Género Especie Cultivo
Allorhizobium undicola Neptunia Azorhizobium caulinodans Sesbania
natans rostrata
Bradyrhizobium Japonicum Glycine max Rhizobium hainanense Sesbania
elkanii Glycine max hautiense herbacea
liaoningense Glycine max Vicia
yuanmingense Lespedeza leguminosarum (chícharo)/
Trifolium
mongolense (trébol)
Medicago
tropici ruthenica/
phaseolus
vulgaris
Phaseolus
vulgaris/
Leucaena
Neptunia
natans
Mesorhizobium Loti Lotus Sinorhizobium arboris Acacia
amorphae Amorpha fredii senegal/
cicero fructicosa kostiens proposis
huakuii Cicer medicae chilensis
mediterraneum arietinum meliloti Glycine
plurifarium Astragalus saheli max
C. terangae Acacia
mediterranium senegal/
Leucaena Prosopis
xinjiangense chilensis
Medicago
spp
Medicago
sativa
sesbania
Sesbania/
Acacia
Glicine
max
218
Respuesta de melilotos a la nodulación
Bioensayos realizados bajo condiciones de invernadero para determinar la eficiencia de

formación de nódulos, mostraron que al sembrar semilla de meliloto inoculada con
Sinorhizobium meliloti, esta última indujo la formación de nódulos en su mayoría de forma
cilíndrica y ramificada (Figura 8), características representativas de los nódulos simbióticos
de S. meliloti(40). Se reporta que Sinorhizobium meliloti induce la formación de nódulos
rosáceos en las plantas de Melilotus spp. generadas a través de semilla, tanto condiciones en
macetas como de forma natural(46).
Figura 8: Raíces de plantas de meliloto con presencia de nódulos rosáceos lobulados de

Sinorhizobium meliloti
Algunas características agroecológicas de plantas de melilotos
Las alfalfillas o melilotos pueden desarrollarse en suelos salitrosos(12) pobres en materia

orgánica, con pH alcalino en temperaturas desde de templadas a frías, donde se han
observado que en algunos áreas de frío ocasional o irregular, soportan temperaturas de al
menos 0 oC y logran crecer normalmente durante el inverno en temperaturas menores a los
15 oC, por lo que hace a esta planta de intéres agrómico para la remediación de suelo
durante las épocas de invierno. Es una maleza muy competente, logra desarrollarse
favorablemente entre las plantas y fructificar antes o después de la formación de frutos de
los cultivos, particularmente sobresale en los cultivos de ajo, cebolla, maíz, avena, sorgo y
trigo (Figura 9).
219
Figura 9: Plantas de meliloto sobreviviendo a heladas del invierno que dañan otras malezas
Fijación de nitrógeno por Melilotus spp
En términos generales la mayoría de los rizobios que de manera simbiótica en los nódulos
de las plantas de la familia Fabaceae, fijan el N2 atmosférico en cantidades de hasta 200 kg
ha-1 año-1 de N(47), bajo condiciones específicas en cuanto a temperatura, pH, humedad,
contenido de N-inorgánico, Fe, Co, Mo y P en el suelo. Entre los géneros más conocidos
con esta función están: Azospirillum, Bacillus, Beijerinckia, Azotobacter y Pseudomona. Se
reporta la fijación de N2 por bacterias de vida libre en praderas asociadas de ballico (Lolium
perenne) y Melilotus albus e inoculación con Rhizobium meliloti (Sinorhizobium meliloti)
un contenido similar de N2, tanto en la pradera bajo corte como pastoreo(48). Así mismo
señalan que la densidad de plantas modifica la cantidad de fijación, siendo mayor en corte,
ya que el pastoreo reduce la persistencia de la leguminosa en la pradera. Estos autores
reportan una actividad de la nitrogenasa entre 1.83 y 1.36 nmol de C2H4 producidos planta-1
h-1, respectivamente. Al Sherif(6), señala que M. indicus es una especie con alto porcentaje
de nodulación (68-95 %) y alta actividad nitrogenasa, en promedio 1.81 mmol C2H4
planta-1 h-1 y alto contenido de proteína (21-30 %); concluye que el alto porcentaje de
nodulación y una actividad nitrogenada registrada en las plantas de M. indicus da a la
especie importancia económica, ya que se puede utilizar para mejorar la fertilidad del suelo.
El sistema simbiótico rizobio-leguminosa requiere que no haya limitantes minerales, ya sea
por exceso o defecto. Altas concentraciones de nitratos inhiben el proceso de infección, el
desarrollo de los nódulos y la expresión de la actividad de la nitrogenasa. A mayor
presencia de N en el suelo, menores posibilidades hay para la Fijación Biológica de
Nitrógeno (FBN) y, a la inversa, a menor presencia de N del suelo, hay más N de la FBN.
La presencia de formas combinadas de nitrógeno limita la FBN. Los suelos fértiles con
220
moderada o alta disponibilidad de formas inorgánicas de N en el momento de la siembra, o

importantes tasas de mineralización durante el ciclo del cultivo, afectan al establecimiento
de la simbiosis, ya que retardan el inicio de la nodulación o inhiben el funcionamiento del
sistema fijador.
Formas de incorporación de Nitrógeno
a) Incorporación como abono verde. El uso de abonos verdes es una práctica que
contrarresta los efectos negativos del manejo de suelo inadecuado. Algunos autores(49)
incorporaron melilotos por un periodo de cuatro años sucesivos, encontrando mejoras en el
suelo, como es aumento de la materia organica (MO) que pasó de 0.32 a 0.69 %. Así
mismo, Fontana et al(50) incorporaron como abono verde a plantas enteras o remanente de
Melilotus albus combinado con centeno, siendo este último el testigo; después se determinó
el contenido de nitratos, que se comportó como sigue: al año de incorporación los valores
de NO3 en ppm fueron 38.0, 39.0 y 44.0 para los tratamientos centeno, centeno +
remanente de Melilotus y centeno + planta completa de Melilotus, respectivamente. Para el
segundo año los valores de NO3 fueron los siguientes 17.7, 26.0 y 47.4 ppm para la misma
secuencia de tratamientos, respectivamente. Donde se observó que solo el tratamiento que
incluye la planta de melilotos entera se lograron incrementos de NO3 de forma consecutiva.
Estos datos muestran que al finalizar el año dos, se encontró una diferencia de 30 ppm de
NO3 entre el tratamiento de incorporación con Melilotus y centeno.
b) Crecimiento y simbiosis con bacterias nitrificantes. Una particularidad común de los

microorganismos implicados en la fijación biológica del nitrógeno, es la disposición de
enzimas nitrogenasas, las cuales reducen el nitrógeno atmosférico a ion NH4+, que es la
forma asimilable. Esta actividad enzimática es muy susceptible a la concentración de
oxígeno en el medio, por lo que, los microrganismos han adecuado los mecanismos de
adaptación necesarios como la protección respiratoria, conformacional y la
compartamentalización celular(51). En estos procesos participa un grupo de familias de
proteínas activadoras especializadas, que interactúan con ARN polimerasa (RNAP) que
contiene el factor transcripción (sigma σ54), llamadas proteínas de unión potenciadora
(EBP), con la finalidad de activar la transcripción desde sitios ascendentes a través del
Bucle de ADN. Estas proteínas interactúan con secuencias activadoras aguas arriba
similares a las potenciadoras a través de un ADN C-terminal del dominio de unión y el
dominio central conservado que pertenece a la familia AAA+, que acopla ATP hidrolisado
hasta la activación de la transcripción por σ54 -RNAP. La actividad de las EBP está
altamente regulada en respuesta a señales ambientales a través de módulos reguladores
amino-terminales y, en algunos casos, mediante interacciones con otras proteínas
reguladoras(52,53).
221
c) Mejoramiento de suelos. Fontana et al(50) encontraron efectos positivos, de la

incorporación del abono verde de M. albus sobre la producción de forraje y PB del cultivo
de centeno en ciclos de cultivo subsiguiente (dos años). Además, mencionan que quedó un
remanente de nitratos en el suelo, por lo que infieren que la mayor fertilidad no se tradujo
totalmente en producción.
Aspectos como forraje:

Es mencionado que tanto M. albus como M. indicus son plantas forrajeras utilizadas para la
alimentación de animales por la abundante fuente de proteínas(54), aunque su utilización
debería aplicar solo para animales mayores (ganado vacuno, equino, caprino y ovino),
quienes la consumen como planta entera en forma mixta: (pastoreo y forraje), ya que es
tóxica a especies menores, sobre todo la especie M. indicus(55). A pesar de que las especies
de Melilotus tienen alto contenido de cumarinas y derivados de éste, algunos autores(56)
reportan que dependiendo de la parte analizada, la cuantificación de la cumarina puede
variar; por ejemplo, se cuantifica más en flores seguido de tallos y hojas en plantas antes
del rebrote; así mismo observaron que después de varios ciclos fenológicos estos
compuestos disminuyen tanto en hojas y tallos (después 2 y 4 ciclos, respectivamente). En
este sentido, los melilotos son una fuente de proteína confiable y económica en rumiantes y
no rumiantes, porque son independientes del nitrógeno del suelo. Además, los melilotos son
una excelente fuente de minerales, y los consumos de melilotos son generalmente mayores
que los de las gramíneas de igual digestibilidad(55).
Con la finalidad de conocer el comportamiento de densidad de plantación (DP) y efecto de

la edad de corte (EC), investigadores(56) desarrollaron un trabajo donde reportan diferencias
significativas para DP y EC respecto a la producción de M. albus. Ellos observaron un
incremento mayor a 100 % cuando DP pasó de 500 a 1,500 semillas (de 333.34 a 736.62
plantas después de emergencia por m-2, respectivamente); lo que representó una mayor
producción de materia verde (MV) y seca (MS), con valores entre 1.66 a 2.29 kg m-2 de
MV y valores de 0.37 a 0.52 kg m-2 de MS. La edad de corte (antes de brotación [A],
brotación [B] y floración completa[C]) tuvo comportamientos similares a los DP; se
observó a la MV con valores entre 1.11 y 3.06 kg m-2 y, para MS valores entre 0.18 y 0.80
kg m-2, sin embargo, se apreció una disminución del porcentaje de hojas conforme se
incrementó la edad de corte (40 [A] a 19 % [C]); cabe mencionar que en un periodo de
evaluación no se encontró diferencias entre años para estas variables. Respecto a las
variables de proteína total (PT), grasa cruda (GC), fibra (F) y Cenizas (Cn) no hubo
diferencias entre la DP ni en los años evaluados, pero sí se observó respecto a edad de
cosecha, que para PT fue de 21.72, 17.08 y 14.81 en las etapas de A-B-C, para GC fue de
2.41, 2.08 y 1.71 en A-B-C, para F fue de 34.55, 40.27 y 42.82 para A-B-C,
respectivamente.
222
Quero, et al(57) señalan que la caracterización agronómica de especies de amplia

productividad forrajera con fines de desarrollo de cultivares y producción de semillas, sería
una de las herramientas para mejorar la productividad y la adaptabilidad de las pasturas a
los ambientes. Una de las mayores especies de importancia para ambientes restrictivos
destaca Melilotus albus Medik, al poseer gran productividad, amplia variabilidad genética y
de amplia adaptación ambiental(58).
Aspectos medicinales:
Desde tiempo inmemorial, las plantas medicinales son consumidas por el hombre en todo el
mundo para tratar diversos padecimientos o trastornos en su salud o la de sus animales
domésticos, en padecimientos agudos y como coadyuvantes en problemas crónicos, debido
a que éstas elaboran cientos de sustancias de muy diferente tipo, y algunos con efectos
negativos. En este sentido, la cumarina producida por las especies de Melilotus tienen
efectos negativos por las hemorragias provocadas en terneros alimentados con esta planta;
sin embargo, desde el punto de vista medicinal se identificó como anticoagulante, y los
reportes refieren que el ganado padeció severos trastornos hemorrágicos al haber ingerido
trébol dulce (sweet clover o Melilotus albus) almacenado en silos(59). Se menciona
también(60) que Melilotus tienen potencial en el manejo de efectos secundarios en el manejo
de los diabéticos, ya que Melilotus officinalis se puede utilizar en medicina herbaria;
estudios previos han demostrado que es eficaz para reducir el envejecimiento de la piel,
induce la microvascularización y tiene efectos antiinflamatorios(61,62).
Con todo ello desde un punto de vista ecológico, agrícola y pecuario, los melilotos son un
punto de oportunidad para el mejoramiento y reconvención de suelos sobre explotados o
improductivos, produción de forraje y cambios sustantivos en la fertilidad del mismo, así
como también para favorecer la diversidad especies microbianas en el medio ambiente y
amplia utilidad en medicina.
Conclusiones
La alfalfilla o meliloto es una planta que logra crecer como maleza en una gran diversidad
de cultivos, donde no es grata su presencia por el olor característico que la planta genera al
desarrollarse y especialmente en gramíneas, que suelen ser usadas para producir harinas o
pastas. Sin embargo sus características de crecimiento y desarrollo agroecológico la hacen
ser una planta deseable para el mejoramiento o remediación de suelos pobres en materia
orgánica, salitrosos o alcalinos, en climas de temperaturas templadas hasta muy frios donde
se detecta su asociación con bacterias simbióticas fijadoras de nitrógeno del tipo de
Sinorhizobium meliloti, con la cual se asocia para lograr obtener nitrógeno, lo que resulta
favorable para mejorar la calidad nutritiva del suelo donde crece.
223
Agradecimientos y conflictos de interés
Los autores declaran no tener conflictos de interés.
Literatura citada:
1. Zamora NJF, Zapata HI, Villalvazo HA. Fijación biológica del nitrógeno en tres
especies silvestres del género Lupinus (Leguminosae, Papilionoideae) en México. Act
Bot Mex 2019;(126):e1543. https://doi.org/10.21829/abm126.2019.1543.
2. Córdova-Sánchez S, Castelán-Estrada M, Salgado-García S, Palma-López JD, Vera-

Núñez JA, Peña-Cabriales JJ, et al. Biological nitrogen fixation by three fabaceas
(Leguminosae) in acid soil of Tabasco, México. Avances en Investigación
Agropecuaria 2011;15(1):31-50.
3. Castro-Rincon E, Mojica-Rodríguez JE, Carulla-Fornaguera JE, Lascano-Aguilar CE.

Abonos verdes de leguminosas: integración en sistemas agrícolas y ganaderas del
trópico. Agron Mesoam 2018;29(3):711-729.
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229
Revisión
Principales componentes bioactivos y propiedades terapéuticas del

veneno de abeja (Apis mellifera L.). Revisión
Karla Itzél Alcalá-Escamilla a
Yolanda Beatriz Moguel-Ordóñez b*
a
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional de
Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. Km. 1, Carretera a Colón,
76280, Colón, Querétaro. México.
b
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Centro de
Investigación Regional Sureste. Campo Experimental Mocochá, Yucatán. México.
*
Autor de correspondencia: moguel.yolanda@inifap.gob.mx
Resumen:
El veneno de abeja melífera (VAM) es una secreción producida por las hembras de Apis
mellifera L y es su mecanismo de defensa especializado para protección de la colonia. Entre
los componentes químicos, se encuentran algunos compuestos bioactivos a los que se les
atribuyen diversas propiedades biológicas. Ha sido utilizado con fines terapéuticos de manera
complementaria o alternativa a los métodos tradicionales para diversas afecciones de la salud;
sin embargo, la aplicación del VAM siempre implica un riesgo para el individuo debido a
que existe la posibilidad de presentar efectos desfavorables. Actualmente los trabajos de
investigación relacionado con VAM son incipientes; debido a esto, el presente trabajo
presenta una revisión de los trabajos relacionados con la composición química, compuestos
bioactivos y sus propiedades biológicas.
Palabras clave: Abejas melíferas, Compuestos bioactivos, Veneno.
230
Introducción
La apicultura es la actividad pecuaria orientada a la crianza de las abejas Apis mellifera L.

En México la actividad posee un impacto social, económico y ecológico, debido a que existen
en el país más de 43 mil productores, muchos de estos localizados en zonas rurales, quienes,
a través de la producción y comercialización de la miel, obtienen su sustento. En el 2021 en
el país se produjeron 64,320 t de miel, que ubicaron a México como el noveno productor a
nivel mundial; sin embargo, la miel no es el único producto que se puede conseguir de la
colmena(1,2). Se ha reportado que se pueden obtener hasta 15 productos diferentes de las
abejas entre los cuales se encuentra el veneno de abeja melífera (VAM)(3). El VAM, también
conocido como apitoxina, es una sustancia natural producida por las hembras de A. mellifera,
que debido a su composición se ha usado para atender y combatir problemas de salud; no
obstante, su uso y aplicación no se encuentra debidamente regulado y siempre está latente el
riesgo de que se presente una respuesta alérgica exacerbada por parte del individuo que recibe
el VAM(4). En esta revisión se describen los principales componentes bioactivos y
propiedades terapéuticas identificados en el VAM como son el efecto antiinflamatorio,
antibacteriano, cicatrizante de heridas, y su aplicación contra el cáncer; así como también,
los principales efectos adversos que puede presentar un organismo al entrar en contacto con
el VAM.
Veneno de abeja melífera
El VAM es producido a través de dos glándulas ubicadas en su abdomen; la glándula del

veneno y la glándula “dufor” también llamadas glándulas ácidas y alcalinas
respectivamente(5). Solo las hembras de A. mellifera (obreras y reina) tienen la capacidad de
producir veneno y poseen un aguijón, el cual se localiza en el último segmento abdominal y
está asociado a las glándulas ácidas y alcalinas.
En las obreras, el aguijón proviene de una modificación de los órganos ovipositores(6) y está
formado por un estilete dorsal y dos lancetas laterales con la capacidad de deslizarse hacia
atrás y adelante. Las lancetas presentan en su extremo inferior, una serie de espículas
conocidas como barbas, a modo de puntas de arpón que son las responsables de que el agujón
no se desprenda de su agresor cuando es introducido en la piel del enemigo o agresor, lo que
ocasiona un desgarre en la zona del abdomen de la abeja provocando la pérdida de esta
estructura junto con el saco del veneno, los músculos y el centro nervioso, permitiendo que
el veneno fluya fácilmente (Figura 1). Esta pérdida de órganos y tejidos significa que al
aguijonear la obrera muere, por lo que el uso del aguijón es considerado como un mecanismo
especializado y de adaptación para la protección y defensa de la colonia contra sus
depredadores naturales u otros insectos(7,8). La síntesis del veneno en las obreras inicia a partir
231
del momento en que éstas emergen de su celdilla y después de dos semanas promedio, las
glándulas se encuentran completamente llenas(9,10).
Figura 1: Estructuras morfológicas que conforman el aguijón de una obrera(11)
En la reina, el aguijón es liso, por lo que puede aguijonear varias veces sin que eso ocasione
la pérdida de la estructura o le cause la muerte; además, al momento de emerger ya posee las
glándulas de veneno completamente llenas, esto se debe a que la reina solamente utiliza su
aguijón contra otra reina, situación que puede ocurrir cuando emergen al mismo tiempo dos
reinas o cuando al emerger la nueva reina, ésta debe destruir otras celdas reales que se
encuentran en la colonia(7,8,9).
Características y composición del veneno de abeja melífera
El VAM es un líquido transparente, sin olor, con sabor amargo, pH de 4.5 a 5.5, soluble en
agua e insoluble en alcohol, y se seca fácilmente incluso a temperatura ambiente, y al
contacto con el aire forma cristales de color blanco-grisáceo(10,11). Está compuesto
principalmente por agua (80 %) y una mezcla de péptidos, enzimas, aminas biológicamente
activas, aminoácidos, carbohidratos, compuestos volátiles, fosfolípidos, feromonas y
minerales como el Ca, Mg y P (Cuadro 1)(12,13,14). La concentración de los componentes
puede ser influenciada por factores como el método de colección, medio ambiente, época del
año, especie y edad de las abejas(8,12,15,17).
232
Cuadro 1: Porcentaje de los principales componentes que conforman el veneno de abeja(14)

Componente Grupo % en materia seca VAM
Melitina Péptido 50-60
Fosfolipasa A2 Enzima 10-12
Éteres complejos Compuestos volátiles 4-8
P, Ca, Mg Minerales 3-4
Glucosa, fructosa Carbohidratos 2-4
Apamina Péptido 1-3
Péptido degranulador de Péptido 1-3
mastocitos
Hialuronidasa Enzima 1.5-2
Secapina Péptido 1-2
Histamina Amina biológica 0.5-2
Dopamina Amina biológica 0.1-1
Adolapina Péptido 0.1-0.8
Noradrenalina Amina biológica 0.1-0.5
Melitina
Es el compuesto con más actividades biológicas reportadas, además de ser el compuesto de

mayor concentración en la materia seca del VAM. Se trata de un péptido pequeño y lineal,
formado por 26 aminoácidos (Figura 2), es soluble en agua, anfipático, con un peso de 2,840
Da. La melitina sólo induce reacciones alérgicas leves, pero es el componente causante de la
mayor parte del dolor asociado al aguijoneo, debido a su acción directa e indirecta a las
células nociceptoras primarias(14,17). Se clasifica como un péptido lítico, debido a su
naturaleza anfipática que le permite unirse a la superficie de las membranas celulares,
perturbando la integridad de las bicapas de fosfolípidos, creando poros que pueden ocasionar
la lisis o necrosis de las células. La formación de poros es lo que permite que esta molécula
presente actividad de tipo hemolítica, antimicrobiana, antiviral y antifúngica; sin embargo,
su actividad lítica celular inespecífica plantea riesgos significativos para las células
sanas(18,19).
Figura 2: Composición de aminoácidos de la melitina(20)

𝐺𝑙𝑖 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝐺𝑙𝑖 − 𝐴𝑙𝑎 − 𝑉𝑎𝑙 − 𝐿𝑒𝑢 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝑉𝑎𝑙 − 𝐿𝑒𝑢 − 𝑇𝑟𝑒 − 𝑇𝑟𝑒 − 𝐺𝑙𝑖 − 𝐿𝑒𝑢 − 𝑃𝑟𝑜 − 𝐴𝑙𝑎
− 𝐿𝑒𝑢 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝑆𝑒𝑟 − 𝑇𝑟𝑝 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐴𝑟𝑔 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐴𝑟𝑔 − 𝐺𝑙𝑛 − 𝐺𝑙𝑛 − 𝑁𝐻2
En estudios realizados con cultivos celulares y modelos animales se ha demostrado que este
componente posee actividad anticancerígena, parte de esta actividad se debe a que inhibe el
233
proceso de angiogénesis, lo que retardada el crecimiento tumoral; además de alterar la

membrana celular ocasionando necrosis en la célula(14). También ha demostrado actividad
antibacteriana in vitro contra Borrelia burgdorferi, bacteria causante de la enfermedad de
Lyme(21), y contra diferentes cepas de Staphylococcus aureus incluyendo la resistente a
meticilina(22). En un trabajo realizado con el virus de la inmunodeficiencia humana (VIH) se
demostró que nanopartículas preparadas con una solución de melitina, forman pequeños
complejos de ataque similares a poros que pueden lesionar o romper la envoltura protectora
del VIH-1, atacando una parte vital de su estructura(23).
En un trabajo realizado con ratones se observó el efecto de este péptido en lesiones generadas
en el músculo del bíceps femoral de los animales, los ratones que recibieron el tratamiento
con melitina tuvieron menor producción de citosinas proinflamatorias, un incremento en la
expresión de biomarcadores de regeneración muscular, y una mejor actividad locomotora en
comparación con el control positivo que recibió diclofenaco, por lo que los autores sugieren
que la melitina podría servir como parte de un tratamiento en lesiones musculares(24).
Fosfolipasa A2
Es el principal componente inmunogénico y alergénico presente en el VAM, se trata de una

enzima con peso molecular de 19 kDa, formada por 134 aminoácidos. Es el segundo
componente de mayor concentración en materia seca del VAM, y el segundo componente en
actividades biológicas reportadas; además es uno de los principales componentes alergénicos
que posee el VAM, ocasionando alta sensibilidad alérgica(25). Las fosfolipasas son enzimas
que hidrolizan los fosfolípidos libres y asociados a membranas, convirtiéndolos en ácidos
grasos y otras sustancias lipofílicas, lo que provoca lesiones tisulares y muerte celular por
lisis; también disminuye la presión sanguínea e inhibe la coagulación de la sangre(8,10).
Esta enzima induce la síntesis de prostaglandinas, lo que favorece la inflamación(26). La

inyección de fosfolipasa A2 de manera intraperitoneal y subcutánea en ratones, ha
demostrado que contribuye a prevenir enfermedades neurodegenerativas como el Parkinson,
debido a que presenta un efecto neuroprotector y contribuye a regular de las manifestaciones
patológicas(27,28). Se ha reportado que esta enzima puede ocasionar lisis y evitar la
proliferación de diferentes líneas celulares cancerígenas, como la de carcinoma en riñón
humano (A498), carcinoma de mama humano (T-47D), carcinoma de próstata humano
(DU145) y la línea celular de epitelio bronquial humano (BEAS-2B), además de estimular a
las células dendríticas derivadas de los monocitos, células con un papel fundamental en la
respuesta inmune(29). Dependiendo de su concentración y tiempo de exposición, la
fosfolipasa ha demostrado actividad bactericida (a las 2 h) y bacteriostática (a las 12 h) contra
Trypanosoma brucei, Enterobacter cloacae, Escherichia coli, y Citrobacter freundii(30).
234
Apamina
Es la neurotoxina más pequeña del VAM, es un péptido formado por 18 aminoácidos (Figura
3), presente únicamente en el VAM(13,14,18). Posee acción neurotóxica a nivel central y
periférica, con efectos citotóxicos y nociceptivos nerviosos debido a que posee la capacidad
de atravesar la barrera hematoencefálica y bloquea canales Ca2+ dependientes de potasio.
Además, inhibe la transmisión neuromuscular a través de la activación de los receptores
inhibidores muscarínicos M2 en las terminales motoras nerviosas, efecto que podría mejorar
el control de la excitabilidad muscular en pacientes con enfermedades miotónicas como la
enfermedad de Parkinson (17,31).
En estudios realizados en modelos animales este péptido ha demostrado que puede proteger
a las neuronas dopaminérgicas(32). En otro trabajo se demostró su actividad antiinflamatoria
en artritis gotosa(33); además se ha demostrado su actividad antioxidante, antiapoptótica y
antinflamatoria en lesiones renales agudas(34). Los resultados posicionan la apamina como un
componente de interés para investigaciones enfocadas en el tratamiento de la enfermedad de
Parkinson, artritis gotosa y problemas ocasionados en lesiones renales agudas.
Figura 3: Composición de aminoácidos de la apamina(35)

𝐶𝑖𝑠 − 𝐴𝑠𝑛 − 𝐶𝑖𝑠 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐴𝑙𝑎 − 𝑃𝑟𝑜 − 𝐺𝑙𝑢 − 𝑇𝑟𝑒 − 𝐴𝑙𝑎 − 𝐿𝑒𝑢 − 𝐶𝑖𝑠 − 𝐴𝑙𝑎 − 𝐴𝑟𝑔 − 𝐴𝑟𝑔 − 𝐶𝑖𝑠
− 𝐺𝑙𝑛 − 𝐺𝑙𝑛 − 𝐻𝑖𝑠 − 𝑁𝐻2
Péptido degranulador de mastocitos
Denominado también péptido 401, es un péptido conformado por 22 aminoácidos (Figura 4).
Posee dos actividades inmunológicas antagónicas. En cantidades elevadas inhibe la
degranulación de mastocitos, inhibiendo la liberación de histamina, actuando como un
potente agente antiinflamatorio; sin embargo, a bajas concentraciones posee un poderoso
efecto de degranulación en los mastocitos, lo que ocasiona liberación de histamina que
desempeña un papel importante en el proceso inflamatorio a alérgico; también hay liberación
de autacoides como derivados del ácido araquidónico, y serotonina. Es el mayor responsable
del eritema que aparece en el lugar del aguijoneo. En el sistema nervioso central actúa como
una neurotoxina con la capacidad de bloquear canales de potasio, y en el sistema cardio-
vascular actúa como un agente hipotensor(17,36,37).
Figura 4: Composición de aminoácidos del péptido degranulador de mastocitos(38)

𝐼𝑙𝑒 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐶𝑖𝑠 − 𝐴𝑠𝑛 − 𝐶𝑖𝑠 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐴𝑟𝑔 − 𝐻𝑖𝑠 − 𝑉𝑎𝑙 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝑃𝑟𝑜 − 𝐻𝑖𝑠 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝐶𝑖𝑠
− 𝐴𝑟𝑔 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝐶𝑖𝑠 − 𝐺𝑙𝑖 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐴𝑠𝑛 − 𝑁𝐻2
235
Secapina
Péptido compuesto por 25 aminoácidos (Figura 5), que presenta actividad biológica de tipo
antibacteriana, antifúngica antifibrinolítica y antielastolíticas(39,40). Su administración, en
ratones ocasiona una respuesta hiperalgésica y edematosa, produciendo inflamación y
dolor(41).
Figura 5: Composición de aminoácidos de la secapina(42)

𝑇𝑖𝑟 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝐴𝑠𝑝 − 𝑉𝑎𝑙 − 𝑃𝑟𝑜 − 𝑃𝑟𝑜 − 𝐴𝑟𝑔 − 𝐶𝑖𝑠 − 𝑃𝑟𝑜 − 𝑃𝑟𝑜 − 𝐺𝑙𝑖 − 𝑆𝑒𝑟 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐹𝑒𝑛
− 𝐼𝑙𝑒 − 𝐿𝑖𝑠 − 𝐴𝑠𝑛 − 𝐴𝑟𝑔 − 𝐶𝑖𝑠 − 𝐴𝑟𝑔 − 𝑉𝑎𝑙 − 𝐼𝑙𝑒 − 𝑉𝑎𝑙 − 𝑃𝑟𝑜
Adolapina
Péptido formado por 103 aminoácidos, es el único componente que ha demostrado poseer
efectos antinociceptivos, además de una fuerte actividad antinflamatoria, antipirética, e
inhibidor de la actividad de la fosfolipasa A2. Sus propiedades se deben a que inhibe la
síntesis de prostaglandinas a través de inhibir la ciclooxigenasa(10,17).
Hialuronidasa
Las hialuronidasas son enzimas ampliamente distribuidas en la naturaleza, de manera normal

intervienen en actividades patológicas como la difusión de toxinas, inflamación, alergias,
etc., y fisiológicas como la fecundación, la cicatrización de heridas, embriogénesis y
angiogénesis. La enzima hialuronidasa que se encuentra en el veneno de la abeja, pertenece
al grupo EC 3.2.1.35. Es el mayor alérgeno presente en el veneno de abejas melíferas,
avispas, avispones y escorpiones, debido a que estimula la respuesta anafiláctica sistémica
mediada por IgE.
Es una enzima con peso molecular que oscila entre los 33 a 100 kDa, formada por 349
aminoácidos, y se encuentra activa a pH de 4 a 6. Es considerada como un factor de
propagación, debido a que hidroliza el ácido hialurónico del intersticio, causa dilatación y un
incremento en la permeabilidad de los vasos sanguíneos, aumentando la circulación
sanguínea, lo que facilita la difusión de los otros componentes del VAM, provocando la
propagación de la inflamación y el ingreso de patógenos que se encuentren en el sitio de la
lesión(8,26,43,44).
Aminas biológicas
Son los principales neurotransmisores presentes en el VAM, incluyen la histamina,

dopamina, 5-hidroxitriptamina, adrenalina y noradrenalina. Estos componentes tienen
236
propiedades inflamatorias, vasoactivas, además de asociarse al dolor. La histamina presente

en el VAM, tiene la capacidad de aumentar la permeabilidad capilar, favoreciendo la
respuesta inflamatoria, promueve la contracción del músculo liso y esquelético, además de
ser el primer mediador de la cascada inflamatoria en el shock anafiláctico(45,46). Las
catecolaminas (noradrenalina y dopamina) incrementan el gasto cardiaco, lo que ayuda a una
mejor distribución del VAM(17).
Otros componentes
Se ha reportado la presencia de carbohidratos, proteínas, compuestos volátiles, aminas y

hormonas entre otras. Algunos autores consideran la presencia de carbohidratos en el VAM
como una contaminación ocasionada por el polen y néctar al momento de la colecta(15). Se
ha detectado la presencia de las proteínas mayores de la jalea real PMJR8 y PMJR9, las
cuales, además de poseer una función alimentaria, su glicosilación tiene potencial de causar
sensibilización a la IgE en pacientes hipersensibles al VAM. Se ha identificado la presencia
de más de 20 compuestos volátiles, en donde se encuentran el acetato de isopentilo y el (Z)-
11-eicosen-l-ol, feromonas que le sirven a las abejas para advertir el peligro a los demás
integrantes de la colonia y estimular el aguijoneo(16,17).
Efecto terapéutico
En la medicina tradicional y la alternativa, el VAM se ha utilizado desde hace varios años

para diversos fines terapéuticos de manera complementaria o alternativa a los métodos
médicos convencionales. Sobresale su aplicación para reducir el dolor y la hinchazón en
problemas inflamatorios persistentes como la artritis reumatoide o esclerosis múltiple,
también su uso para problemas de bursitis, tendinitis, herpes zóster, gota, entre otros(47,48). Su
uso se debe a su composición química, conformada de una gran variedad de moléculas
farmacológicamente activas. Las técnicas usadas para su aplicación varían desde cremas,
linimento, ungüentos, pomadas, inyecciones subcutáneas en puntos de acupuntura (VAM
diluido), o por medio del aguijoneo directo de la abeja viva(6,27).
Efecto antiinflamatorio
El uso más conocido del VAM es para el control del dolor, edema e inflamación en la artritis,
en donde actúa con un efecto antinociceptivo. Estudios realizados con animales en donde se
trabaja con un modelo de artritis inducida, han demostrado que el uso del VAM disminuye
la presencia de mediadores inflamatorios, los signos clínicos de artritis (hinchazón
localizada) y no ocasiona daño hepático(49). En otro trabajo se reportó que el uso de VAM
produce un efecto antiinflamatorio, además de presentar una respuesta eficaz en la reparación
y regeneración de tejidos en articulaciones(50). Kwon et al(51) concluyen en su trabajo que la
237
aplicación del VAM en puntos de acupuntura específicos produce un efecto analgésico

significativamente mayor sobre el dolor ocasionado por la artritis en comparación con la
aplicación en puntos distantes. En un experimento realizado directamente con pacientes en
donde se aplicó el VAM en puntos de acupuntura durante un periodo de 8 semanas, los
pacientes reportaron una disminución en la sensibilidad e inflamación articular y en la rigidez
matutina(52).
El efecto antiinflamatorio del VAM también se ha analizado en lesiones en la médula espinal

en modelos animales. En un trabajo realizado con ratas Wistar sometidas a una lesión en la
médula espinal, los investigadores reportaron un mejor rendimiento locomotor y una
disminución en el tamaño de la lesión cuando el VAM se aplicaba en puntos específicos de
acupuntura(53).
En la dermatitis atópica o eccema, el uso de un emoliente hidratante es uno de los principales

tratamientos; en un estudio realizado con 136 pacientes a los que se les ofreció un emoliente
que contenía VAM entre sus ingredientes, se reportó una disminución en el área donde se
presenta el eccema y una disminución del dolor de acuerdo con la escala análoga visual; las
mejorías en los pacientes fueron atribuidas principalmente a la actividad antiinflamatoria del
VAM(54).
Aplicación contra cáncer
Dentro de las estrategias que se siguen para controlar o curar el cáncer se encuentra la
investigación de nuevas drogas provenientes de fuentes naturales como plantas o toxinas
provenientes de animales(55). El VAM ha demostrado tener un potencial efecto contra
diferentes tipos de cáncer debido a que inhibe la proliferación de células cancerosas a través
de varios mecanismos citotóxicos como la inducción de la apoptosis, necrosis, efectos sobre
la inhibición del crecimiento y proliferación de las células malignas; así como alteraciones
en el ciclo celular. También se ha observado que puede disminuir el número de células
metastásicas, muy probablemente debido al estímulo de la respuesta celular inmune en los
linfonodos(19).
El cáncer pancreático, es uno de los tipos de cáncer más agresivos y mortales en las personas.
En un estudio realizado con líneas celulares de cáncer pancreático, el VAM suprimió la
proliferación celular a través de la detención del ciclo celular, promoviendo la apoptosis e
inhibiendo la migración de las células de cancerígenas; los resultados sugieren un efecto
antitumoral del VAM contra el cáncer pancreático(56).
El glioblastoma es uno de los tumores cerebrales malignos más común, tiene un pronóstico
pobre, con posibilidad de resistencia a la terapia y una amplia posibilidad de metástasis. En
un trabajo realizado con líneas celulares se evaluó el efecto del VAM en la expresión y
238
actividad de la matriz de metaloproteinas-2, debido a que un aumento en su expresión y

actividad se ha reportado en muchos tipos de cáncer. Los resultados obtenidos demostraron
que el VAM inhibe la viabilidad de las células de glioblastoma a través de la inducción de
apoptosis, además reduce la expresión de las metaloproteinas, sugiriendo se puede ocasionar
una inhibición en la metástasis del tumor(57).
El cáncer de seno, también conocido como cáncer mamario o de mama, es el cáncer maligno
más común en las mujeres alrededor del mundo. Para su tratamiento y control se han
realizado estudios in vitro con líneas celulares de cáncer de seno, en donde los componentes
presentes en el VAM, han demostrado un efecto citotóxico en las líneas celulares, además de
efectos apoptóticos, controlando la metástasis y disminuyendo la viabilidad de las células
cancerígenas(58).
Efecto antibacteriano
La resistencia a los antibióticos presentada por las bacterias causantes de enfermedades

infecciosas ha ocasionado que se busquen nuevas alternativas para su control. En diferentes
trabajos, el VAM ha demostrado poseer un efecto antibacteriano, posicionándolo como una
opción en la investigación para el desarrollo de nuevos medicamentos contra bacterias de
tipo patógeno. En estudios in vitro el VAM demostró ser eficaz contra el agente causal de la
enfermedad de Lyme, la bacteria Borrelia burgdorferi(21). Una respuesta similar se obtuvo al
analizar el efecto del VAM contra la bacteria Staphylococcus aureus resistente a meticilina,
en donde también se observó un efecto sinérgico en combinación con oxacilina, antibiótico
usado para controlar de S. aureus(22). Su efecto contra distintas cepas de las bacterias
Salmonella enterica y Listeria monocytogenes, vuelven al VAM una alternativa potencial
para el control patógenos transmitidos por alimentos(59).
En otro trabajo se demostró un efecto significativo en la deformación de la pared celular en

las bacterias Escherichia coli, Pseudomona putida y Pseudomona fluorescens, concluyendo
los investigadores que el mecanismo de acción del VAM contra las bacterias es la destrucción
de la pared celular, cambio de permeabilidad en la membrana, fuga del contenido celular,
inactivación de la actividad metabólica y muerte celular(60).
Efectos en la cicatrización de heridas
La cicatrización de una herida comprende un proceso de reparación tisular en el que

intervienen diferentes factores de tipo molecular y celular, iniciando con una respuesta
inflamatoria, reepitelización y terminando con una cicatriz permanente. Las propiedades
antiinflamatorias, antimicrobianas, analgésicas, y antioxidantes presentes en el VAM le
confieren un gran potencial para ayudar en los procesos de cicatrización. En un trabajo
realizado con ratas Wistar, los autores probaron el efecto de 0.1 g de VAM diluido en 10 ml
239
de solución salina en heridas realizadas en la mucosa oral de los roedores. Los investigadores
concluyeron que el VAM estimuló la proliferación de células epiteliales incrementando la
reepitelización, mejorando el cierre de heridas y disminuyendo la inflamación en la zona
lesionada(61). En otro estudio realizado también con ratas Wistar, se utilizaron películas de
quitosano con VAM, en donde la cicatrización de heridas inducidas en los roedores fue
satisfactoria y rápida en comparación con las ratas que no recibieron tratamiento(62).
A pesar de las respuestas positivas, la mayoría de los autores recomiendan seguir con
investigaciones sobre el uso del VAM para evaluar su eficacia in vivo, y una administración
segura y eficaz, antes de recomendar su uso directo.
Efectos adversos del VAM
Se ha demostrado de manera científica que los componentes presentes en el VAM pueden

ofrecer beneficios a la salud de los organismos; sin embargo, también existen reportes de
como su uso puede ocasionar efectos desfavorables en los individuos. La alergia al VAM es
peligrosa y puede ser mortal; dependiendo del número de aguijonazos que reciba el
individuo, las manifestaciones clínicas pueden ir de leves a graves. Variables como la edad,
peso, enfermedades presentes en el individuo y que tan rápido se consigue la atención
médica, también influyen en la respuesta.
Los principales efectos que se observan de manera local en el sitio donde el aguijón lesionó
la piel, son: dolor, hinchazón, prurito, eritema y urticaria(63). Las reacciones pueden llegar a
disminuir y desaparecer, después de un tiempo prolongado de contacto con el VAM,
situación que se presenta principalmente en la gente que trabaja de manera directa con los
insectos, como los apicultores; sin embargo, en individuos que reaccionan de una manera
exagerada al aguijoneo de una abeja y que, además no tienen contacto de manera continua
con el insecto, una opción para prevenir reacciones sistémicas de moderadas a graves es la
inmunoterapia con veneno. Este tratamiento se utiliza con la finalidad de mejorar la calidad
de vida, en comparación a tener el temor a una reacción grave o a una muerte prematura
ocasionado por un ataque de abeja. La inmunoterapia siempre debe ser realizada por un
profesional de la salud con experiencia en el área(64,65).
En algunas ocasiones el VAM puede ocasionar serias complicaciones médicas,

inmunológicas, neurológicas, e incluso la muerte. Una complicación común es la
anafilaxis(66). La anafilaxia se presenta cuando el organismo es hipersensible al VAM y no
es dependiente de la cantidad de veneno. Es el resultado de la liberación de mediadores
inflamatorios como la histamina, y ocurren después de una nueva exposición al antígeno,
como las proteínas presentes en el VAM, que actúan como antígenos específicos y
desencadenan manifestaciones precoces o tardías de hipersensibilidad. El shock anafiláctico
240
se puede dividir en cuatro categorías: reacciones mucocutáneas, respiratorias,

cardiovasculares y gastrointestinales. Los signos y síntomas que se pueden presentan con
mayor frecuencia en la anafilaxis ocasionada por VAM pueden incluir problemas en la piel
como eritema, prurito, urticaria o angioedema; el sistema respiratorio como edema de laringe
y broncoespasmo; el sistema cardiovascular como depresión del miocardio, hipotensión; y el
sistema gastrointestinal con náuseas, vómito e incontinencia(45,67).
Otro tipo de complicaciones reportadas, no tan comunes, son: trombocitopenia

inmunitaria(68), linfedema(69), síndrome de Guillain –Barré(70), neuropatía óptica(71), infarto
pontino y talámico(72), lesiones renales agudas(73), síndrome de Wolff-Parkinson-White(74),
síndrome de Kounis(75), pénfigo foliáceo(76), por mencionar algunas. Estas complicaciones se
deben principalmente a la acción inmunoestimuladora, y a la presencia de múltiples alérgenos
proteicos con actividad enzimática e inductores de la IgE presentes en el VAM(18).
De acuerdo a Ali(6), la DL50% del VAM es de 2.8 mg por kilo de peso. Si se considera que
una abeja puede inyectar 0.3 mg de veneno, serían necesarias 560 abejas para llegar a DL50%
en una persona adulta con peso promedio de 60 kg; sin embargo, la sensibilidad a los
componentes en cada organismo puede variar. La incidencia de muerte por picadura de abeja
es de aproximadamente 0.03-0.48/1’000,000 individuos al año, y se encuentra asociados
diversos factores de riesgo como son el sexo (hombres tienen tres veces mayor riesgo que las
mujeres), edad (personas mayores de 40 años poseen más riesgo probablemente debido a la
mayor presencia de enfermedades cardiovasculares) y el lugar corporal donde ocurre el
aguijoneo (el cuello y la cabeza son las zonas de mayor problema)(64). Las abejas melíferas
son insectos sociales, por lo tanto, la posibilidad de que ocurran ataques masivos cuando son
agredidas es alta. Lo más recomendable para evitar problemas es la prevención, enfocándose
principalmente a minimizar la exposición a los ataques evitando lugares en donde es conocida
la presencia de estos insectos(8).
Actualmente se realizan estudios en personas para evaluar la dosis y efectividad de

medicamentos que contrarrestan los diferentes efectos originados por el aguijoneo de las
abejas. Aunque los grupos de estudio han sido pequeños y todavía se siguen realizando
pruebas y análisis, las respuestas a los medicamentos son prometedoras(17,77).
Conclusiones
El VAM es un mecanismo de defensa que ayuda a las abejas a cuidar y proteger su colonia;
los componentes que lo conforman son una fuente de recursos que pueden ayudar contra
algunas patologías; sin embargo, es necesario siempre considerar que cada organismo puede
responder de manera diferente al uso de VAM y que las reacciones pueden ser de moderadas
hasta letales, por lo que es necesario realizar más estudios sobre el uso del VAM y sus
241
compuestos para poder aprovecharlos mejor, y sobre todo para evitar los posibles efectos
adversos de su uso en los organismos. El uso de del VAM ya sea de manera directa o indirecta
siempre debe de hacerse con precaución y bajo la recomendación y apoyo de un profesional
de la salud con experiencia en el área.
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248
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias
Edición Bilingüe
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 1, pp. 1-248, ENERO-MARZO-2024 Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
CONTENIDO
CONTENTS
ARTÍCULOS / ARTICLES Pags.

Generación de nuevas ecuaciones para estimar la biomasa aérea a partir de variables
morfológicas obtenidas de pastos en agostaderos de Nuevo León, México
Generation of new equations to estimate aerial biomass based on morphological variables obtained from grasses in rangelands of Nuevo León, Mexico
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 1, pp. 1-248, ENERO-MARZO-2024
Juan Emmanuel Segura Carmona, José Israel Yerena Yamallel, Hugo Bernal Barragán, Eduardo Alanís Rodríguez, Luis Gerardo Cuéllar Rodríguez, Javier Jiménez Pérez..........…..........…...................….........1
Índice de área foliar e indicadores de productividad forrajera de Lotus corniculatus L.

en diferentes contenidos de humedad del suelo y estaciones del año
Leaf area index and forage productivity indicators of Lotus corniculatus L. at different soil moisture contents and seasons of the year
Aurelio Pedroza Sandoval, Sahara Xolocotzi Acoltzi, Ricardo Trejo Calzada, Gabino García de los Santos, Perpetuo Álvarez Vázquez, Jesús Guadalupe Arreola Ávila..............................................................17
Microsilages elephant grass BRS Capiaçu added with commercial microbial consortium on different days of regrowth
Microensilados de pasto elefante BRS Capiaçu adicionados con consorcio microbiano comercial en diferentes días de rebrote
Allan Stênio da Silva Santos, Daniel Louçana da Costa Araújo, Ivone Rodrigues da Silva, Matheus Sousa Araújo, Arnaud Azevêdo Alves,
Henrique Nunes Parente, Maria Elizabete de Oliveira, João Ba�sta Lopes.......................................................................................................................................................................................................……. 32
Agronomic performance of palisade grass under different doses of liquid blood waste and chemical composition of soil
Comportamiento agronómico del pasto insurgente bajo diferentes dosis de residuos sanguíneos líquidos y composición química del suelo
Marcello Hungria Rodrigues, Clarice Backes, Alessandro José Marques Santos, Lucas Matheus Rodrigues, Arthur Gabriel Teodoro, Cinthya Cris�na Fernandes de Resende,
Adriana Aparecida Ribon, Pedro Rogerio Giongo, Patrick Bezerra Fernandes, Ana Beatriz Graciano da Costa..............….....……...................…….....…….....…….....…….....…...............…….....................................49
Efecto de aceites esenciales sobre la producción de metano en la fermentación in vitro de pasto llanero
Effect of essential oils on the production of methane in the in vitro fermentation of Koronivia grass
Paulino Sánchez-Santillán, Luis Antonio Saavedra-Jiménez, Nicolás Torres-Salado, Jerónimo Herrera-Pérez, Marco Antonio Ayala-Monter......................................................................….…..69
Effect of the administration of intraruminal selenium boluses in goat kids on biomarkers of oxidative stress in plasma
Efecto de la administración de bolos intrarruminales de selenio en cabritos sobre biomarcadores de estrés oxidativo en plasma
Gabriela Rodríguez Pa�ño, Víctor Manuel Díaz Sánchez, J. Efrén Ramírez Bribiesca, Arturo Aguirre Gómez, Alma Luisa Revilla Vázquez,
Patricia Ramírez Noguera, Jorge Luis Tórtora Pérez, Raquel López Arellano.………………………………………………………….…….……………….…………….…………….…………….…………........................................................... 83
Prevalencia e intensidad de varroosis y nosemosis de las abejas melíferas (Apis mellifera) en seis regiones del estado de Jalisco, México
Prevalence and intensity of varroosis and nosemosis of honey bees (Apis mellifera) in six regions of the state of Jalisco, Mexico
Ana K. Ramos-Cuellar, Álvaro De la Mora, Francisca Contreras-Escareño, Nuria Morfin, José M. Tapia-González, José O. Macías-Macías,
Ta�ana Petukhova, Adriana Correa-Benítez, Ernesto Guzman-Novoa............................................................................................................................................................................................................…...... 98
Relación entre el desarrollo corporal y la respuesta reproductiva de vaquillas a protocolos de sincronización

de estros en el sistema lechero de pequeña escala
Relationship between body development and reproductive response of heifers to estrus synchronization protocols in the small-scale dairy system
Eliab Estrada-Cortés, Fernando Villaseñor-González, Héctor Raymundo Vera-Ávila, Héctor Jiménez- Severiano, Eugenio Villagómez-Amezcua Manjarrez, Mario Alfredo Espinosa-Mar�nez....….......….....115
The effect of age, sex and postmortem aging on meat quality traits and biochemical profile of different muscles from Brangus cattle
El efecto de la edad, el sexo y la maduración post mortem sobre la calidad de la carne y el perfil bioquímico de músculos de bovinos Brangus
Julieta Fernández Madero, Laura Pouzo, Darío Pighín, Jorge Alejandro Navarro, Fernando Ailán, César Federico Guzmán, Enrique Paván…..…..…….…….…….….......................................…..……..…..……..….....130
Construcción y validación de cuestionarios para evaluar el riesgo de los antibióticos veterinarios

en el consumo de huevo e impacto en la seguridad alimentaria
Construction and validation of questionnaires to assess the risk of veterinary antibiotics in egg consumption and their impact on food safety
Eriberto Joel Tejada Rodríguez, Andrea Arreguín.........................................................……..…..…......…......…..........…..........….........…..........….........…..........….........…..........….......…..........…..................….……….. 149
Estudio del impacto de las ganaderías de bovino de lidia en la dehesa española

Study of the impact of fighting cattle farms in the Spanish dehesa
José Manuel Sanes, Juan Seva, María Jesús Gamón, Inmaculada Torrego, Eliana Abellán…………........……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....…….........…176
Análisis in silico de genes diana de miRNAs posiblemente inducidos por la infección con tuberculosis
In silico analysis of miRNA target genes possibly induced by tuberculosis infection
Elba Rodríguez-Hernández, Laura Itzel Quintas-Granados, Feliciano Milian Suazo, Ana María Anaya Escalera....................…...........….........….........….........….........….........….........….........….........….....……....... 192
NOTAS DE INVESTIGACIÓN / TECHNICAL NOTES
El sistema alfalfilla-Sinorhizobium meliloti como interacción útil para la fijación de nitrógeno y mejorador de suelo. Revisión
The sweet clover-Sinorhizobium meliloti system as a useful interaction for nitrogen fixation and as a soil improver. Review
Gabriel Gallegos Morales, Omar Jiménez Pérez, Juan Manuel Sánchez Yañes, Perpetuo Álvarez Vázquez, Francisco Cas�llo Cas�llo.……....……....…………....…………....…………....…………....….……....…….........…208
Principales componentes bioactivos y propiedades terapéuticas del veneno de abeja (Apis mellifera L.). Revisión
Main bioactive components and therapeutic properties of bee (Apis mellifera L.) venom. Review
Karla Itzél Alcalá-Escamilla, Yolanda Beatriz Moguel-Ordóñez.....…...........….........….........….........…........….......….......….......….......….......….......….......….......….........….........….........….........….........….....……....... 230
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 1, pp. 1-248, ENERO-MARZO-2024

RMCP Vol. 15 Núm. 1 (2024) : Enero-Marzo (Versión en Español)

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Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 1, pp. 1-248, ENERO-MARZO-2024

TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera

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REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 15 No. 1 ENERO-MARZO-2024

Generación de nuevas ecuaciones para estimar la biomasa aérea a partir de variables

Índice de área foliar e indicadores de productividad forrajera de Lotus corniculatus L.

Effect of the administration of intraruminal selenium boluses in goat kids on

Prevalencia e intensidad de varroosis y nosemosis de las abejas melíferas ( Apis

Relación entre el desarrollo corporal y la respuesta reproductiva de vaquillas a

Construcción y validación de cuestionarios para evaluar el riesgo de los antibióticos

Estudio del impacto de las ganaderías de bovino de lidia en la dehesa española

El sistema alfalfilla-Sinorhizobium meliloti como interacción útil para la fijación de

Principales componentes bioactivos y propiedades terapéuticas del veneno de abeja

INSTRUCTIONS FOR AUTHORS

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific Title page

VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of

Generación de nuevas ecuaciones para estimar la biomasa aérea a partir

Juan Emmanuel Segura Carmonaa

José Israel Yerena Yamallel a*

Hugo Bernal Barragán b

Eduardo Alanís Rodríguez a

Luis Gerardo Cuéllar Rodríguez a

Javier Jiménez Pérez a

* Autor de correspondencia: israel.yerena@gmail.com

La estimación de biomasa aérea de pastos contribuye a realizar un manejo eficiente y

Palabras clave: Ecuaciones alométricas, Cenchrus ciliaris, Pastos nativos, Diámetro

En Europa se desarrolló una metodología de estimación indirecta para especies de pastos(21),

En el presente estudio se planteó el objetivo de generar nuevas ecuaciones para estimar a

El estudio se realizó en un área de 132 ha de agostaderos en el municipio de Marín, Nuevo

En cada subparcela se muestrearon e identificaron individualmente a nivel de género y

Se identificaron, midieron y cortaron los 745 individuos encontrados en las subparcelas de

Un total de 19 variables independientes (diámetro aéreo, diámetro basal, diámetro

sometidas a análisis de regresión lineal, de pasos sucesivos(9) y regresión no lineal

Los pastos Cenchrus ciliaris y Paspalum pubiflorum presentaron valores superiores de

Figura 2: Regresión de los valores pronosticados y los valores observados

La información recopilada de 107 individuos de Aristida purpurea, permitió generar una

Cuadro 2: Ecuaciones alométricas generales y específicas generadas a partir de variables

I Y= 0.9648 + 0.0026CON5 0.77 10.1 0.88 0.64 3469

II Y= 2.5343 + 0.0027CON5 + 0.0139CIL3 - 0.0295COBAC 0.87 7.8 0.93 0.49 3108

IV Y= 0.1213 * Dcomp1.6818 0.86 0.4 0.88 0.67 3530

V Y= 0.4473 * CIL30.7288 0.89 0.4 0.88 0.68 3553

VI Y= 0.8084 * CIL50.7078 0.90 0.4 0.88 0.67 3530

A.p. Y= -0.6641 + 0.1138CIL5 + 0.1257Da + 0.0046CON2 - 0.92 1.5 0.96 0.27 87

Las nuevas ecuaciones alométricas generales establecidas en el presente estudio, tuvieron

El número de parcelas establecidas en el presente estudio fue similar al utilizado

La especie C. ciliaris tuvo presencia importante en la vegetación de gramíneas observada en

El diámetro comprimido fue la variable incluida en el 100 % en las ecuaciones alométricas

El desarrollo de ecuaciones alométricas con aplicación en agostadero es de suma importancia

Se evaluó la importancia de 19 variables relacionadas con las características morfológicas de

Se agradece al CONAHCYT por la beca otorgada al primer autor, durante el desarrollo de

6. Mundava C, Helmholz P, Schut T, Corner R, McAtee B, Lamb D. Evaluation of vegetation

7. Grüner E, Astor T, Wachendorf M. Biomass prediction of heterogeneous temperate

10. Fernández HH. Estimación de la disponibilidad de pasto. Cuadernillo clásico de forrajeras

17. Xu K, Su Y, Liu J, Hu T, Jin S, et al. Estimation of degraded grassland aboveground

18. Viljanen N, Honkavaara E, Näsi R, Hakala T, Niemeläinen O, Kaivosoja J. A novel

19- Marroquín-Castillo JJ, Alanís-Rodríguez E, Jiménez-Peréz J, Aguirre-Calderón O, Mata-

21. Pottier J, Jabot F. Non-destructive biomass estimation of herbaceous plant individuals: a

25. Sorensen GE, Wester DB, Rideout-Hanzak S. A nondestructive method to estimate

26. INEGI. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Prontuario de información

31. Siller-Clavel P, Badano EI, Villarreal-Guerrero F, Prieto-Amparán JA, Pinedo-Álvarez,

33. Soto-Bravo F, González-Lutz MI. Análisis de métodos estadísticos para evaluar el

36. INIFAP (Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias). Ajuste

Índice de área foliar e indicadores de productividad forrajera de Lotus