RMCP Vol. 14 Núm 4 (2023) : Octubre-Diciembre (Versión en Español)

Edición Bilingüe
Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 4, pp. 745-930, OCTUBRE-DICIEMBRE-2023
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 4, pp. 745-930, OCTUBRE-DICIEMBRE-2023

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 14 Numero 4, Octubre-
Diciembre 2023. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y
arbitrada, editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y
Pecuarias (INIFAP). Avenida Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán,
C.P. 04010, Cuidad de México, www.inifap.gob.mx.
Distribuida por el Centro de Investigación Regional Sureste, Calle 6 No. 398 X 13, Avenida
Correa Racho, Col. Díaz Ordaz, Mérida Yucatán, C.P. 97130.
Editor responsable: Arturo García Fraustro Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número
04-2022-033116571100-102, ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del
Derecho de Autor (INDAUTOR).
Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Campo
Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454.
http://cienciaspecuarias. inifap.gob.mx, la presente publicación tuvo su última actualización
en octubre de 2023.
3° Concurso de Dibujo Infantil 2023
“Futuros Investigadores”
Categoría B, 3er. Lugar
Autor: Ari Enrique Mares Hernández
Edad: 9 años, Aguascalientes
DIRECTORIO
Título: El campo mexicano FUNDADOR
John A. Pino
EDITOR EN JEFE EDITORES ADJUNTOS
Arturo García Fraustro Oscar L. Rodríguez Rivera
Alfonso Arias Medina
EDITORES POR DISCIPLINA
Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México
Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México
Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y
Tabasco, México Zootecnia, UNAM, México
Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown, Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina
Estados Unidos Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México
Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y
Querétaro, México Zootecnia, UNAM, México
Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de
Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora Química. UADY
URN, México Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México
Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia.
URN, México Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México
Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México
Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma
Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México Metropolitana-Xochimilco, México
Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID
Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida Salud Animal e Inocuidad, México
Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado
Dra. Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma
Estado de Hidalgo, México Chapingo, México
Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma
Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Metropolitana Xochimilco, México
Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México
Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México
Investigaciones Agrícolas, España Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados,
Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México México
Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México Dra. Itzel Amaro Estrada, INIFAP, México
Dr. Jorge Alberto López García, INIFAP, México
Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de
Baja California, México
TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera
Indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI . Inscrita en el Sistema de Clasificación de Revistas Científicas y
Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
(RedALyC) (www.redalyc.org); en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso
(www.veterinaria.org/revistas/ revivec); en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier. com).
I
REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias es un órgano trimestral en formato bilingüe Español e Inglés. El costo
de difusión científica y técnica de acceso abierto, revisada total por publicar es de $ 7,280.00 más IVA por manuscrito
por pares y arbitrada. Su objetivo es dar a conocer los ya editado.
resultados de las investigaciones realizadas por cualquier Se publica en formato digital en acceso abierto, por lo que
institución científica, relacionadas particularmente con las se autoriza la reproducción total o parcial del contenido de
distintas disciplinas de la Medicina Veterinaria y la los artículos si se cita la fuente.
Zootecnia. Además de trabajos de las disciplinas indicadas
El envío de los trabajos de debe realizar directamente en el sitio
en su Comité Editorial, se aceptan también para su
oficial de la revista. Correspondencia adicional deberá dirigirse al
evaluación y posible publicación, trabajos de otras
disciplinas, siempre y cuando estén relacionados con la Editor Adjunto a la siguiente dirección: Calle 36 No. 215 x 67 y 69
Colonia Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México.
investigación pecuaria.
Tel/Fax +52 (999) 941-5030. Correo electrónico (C-ele):
Se publican en la revista tres categorías de trabajos: rodriguez_oscar@prodigy.net.mx.
Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones
La correspondencia relativa a suscripciones, asuntos de
Bibliográficas (consultar las Notas al autor); la
intercambio o distribución de números impresos anteriores, deberá
responsabilidad de cada trabajo recae exclusivamente en
los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los dirigirse al Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias
Pecuarias, Campo Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua
experimentos pueden verse obligados a referirse en
Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454;
algunos casos a los nombres comerciales de ciertos
productos, ello sin embargo, no implica preferencia por los garcia.arturo@inifap.gob.mx o arias.alfonso@inifap.gob.mx.
productos citados o ignorancia respecto a los omitidos, ni Inscrita en la base de datos de EBSCO Host y la Red de Revistas
tampoco significa en modo alguno respaldo publicitario Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
hacia los productos mencionados. (RedALyC) (www.redalyc.org), en la Red Iberoamericana de
Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso
Todas las contribuciones serán cuidadosamente evaluadas
(www.veterinaria.org/revistas/ revivec), indizada en el “Journal
por árbitros, considerando su calidad y relevancia
académica. Queda entendido que el someter un Citation Report” Science Edition del ISI (http://thomsonreuters.
com/) y en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier
manuscrito implica que la investigación descrita es única
(www.elsevier.com)
e inédita. La publicación de Rev. Mex. Cienc. Pecu. es
VISITE NUESTRA PÁGINA EN INTERNET

Artículos completos desde 1963 a la fecha y Notas al autor en: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is an open access Part of, or whole articles published in this Journal may be
peer-reviewed and refereed scientific and technical reproduced, stored in a retrieval system or transmitted in
journal, which publishes results of research carried out in any form or by any means, electronic, mechanical,
any scientific or academic institution, especially related to photocopying or otherwise, provided the source is
different areas of veterinary medicine and animal properly acknowledged.
production. Papers on disciplines different from those Manuscripts should be submitted directly in the official web site.
shown in Editorial Committee can be accepted, if related Additional information may be mailed to Associate Editor, Revista
to livestock research. Mexicana de Ciencias Pecuarias, Calle 36 No. 215 x 67 y 69 Colonia
The journal publishes three types of papers: Research Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México. Tel/Fax +52
Articles, Technical Notes and Review Articles (please (999) 941-5030. E-mail: rodriguez_oscar@prodigy.net.mx.
consult Instructions for authors). Authors are responsible For subscriptions, exchange or distribution of previous printed
for the content of each manuscript, which, owing to the issues, please contact: Editor-in-Chief of Revista Mexicana de
nature of the experiments described, may contain Ciencias Pecuarias, Campo Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua
references, in some cases, to commercial names of certain Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454;
products, which however, does not denote preference for garcia.arturo@inifap.gob.mx or arias.alfonso@inifap.gob.mx.
those products in particular or of a lack of knowledge of Registered in the EBSCO Host database. The Latin American and
any other which are not mentioned, nor does it signify in the Caribbean Spain and Portugal Scientific Journals Network
any way an advertisement or an endorsement of the (RedALyC) (www.redalyc.org). The Iberoamerican Network of free
referred products. access Veterinary Scientific Journals (www.veterinaria.org/
All contributions will be carefully refereed for academic revistas/ revivec). Thomson Reuter´s “Journal Citation Report”
relevance and quality. Submission of an article is Science Edition (http://thomsonreuters.com/). Elsevier´s SCOPUS
understood to imply that the research described is unique and EMBASE (www.elsevier.com) and the Essential Electronic
and unpublished. Rev. Mex. Cien. Pecu. is published Agricultural Library (www.teeal.org)
quarterly in original lenguage Spanish or English. Total fee .
charges are US $ 425.00 per article in both printed
languages.
VISIT OUR SITE IN THE INTERNET
Full articles from year 1963 to date and Instructions for authors can be accessed via the site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx
II
I
REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 14 No. 4 OCTUBRE-DICIEMBRE-2023
CONTENIDO
Contents
ARTÍCULOS
Articles
Pág.
Estructura de la red de mercado de bovinos en México, 2017-2021
Structure of the cattle market network in Mexico, 2017-2021
Nicolás Callejas Juárez, José María Salas González...................................................................745
Prospectiva ambiental al 2030 en sistemas de producción de leche de vaca en México

Environmental outlook to 2030 in cow's milk production systems in Mexico
María del Rosario Villavicencio-Gutiérrez, Nicolás Callejas-Juárez, Nathaniel Alec Rogers-Montoya,
Vianey González-Hernández, Rodrigo González-López, Carlos Galdino Martínez-García, Francisco
Ernesto Martínez Castañeda……..............................................................................................760
Evaluación de resistencia a antibióticos en muestras de heces de terneros con diarrea

en la región Cajamarca, Perú
Assessment of antibiotic resistance in fecal samples from calves with diarrhea in the Cajamarca
region, Peru
Marco Antonio Cabrera González, Héctor Vladimir Vásquez Pérez, Carlos Quilcate-Pairazamán,
José Bazán-Arce, Medali Cueva-Rodríguez ..............................................................................782
Contaminación de alimento comercial seco para perro por Aspergillus flavus y

aflatoxinas en Aguascalientes, México
Contamination of commercial dry dog food by Aspergillus flavus and aflatoxins in Aguascalientes,
Mexico
Lizbeth Martínez-Martínez, Arturo Gerardo Valdivia-Flores, Teódulo Quezada-Tristán, Alma Lilián
Guerrero-Barrera, Erika Janet Rangel-Muñoz, Karla Isela Arroyo Zúñiga, Fernanda Álvarez-Días,
Marcelo Lisandro Signorini-Porchietto .....................................................................................796
Estimación del grado básico de calidad en canales bovinas conforme a madurez ósea,
marmoleo y predominancia fenotípica Bos indicus
Estimation of the basic quality grade of beef carcasses according to bone maturity, marbling, and
Bos indicus phenotypic predominance
Francisco Gerardo Ríos Rincón, Leslie Zelibeth González Rueda, Jesús José Portillo Loera, Beatriz
Isabel Castro Pérez, Alfredo Estrada Angulo, Jesús David Urías Estrada ....................................818
III
The effect of hesperidin added to quail diets on blood gas, serum biochemistry and
Hsp70 in heat stress
Efecto de la hesperidina añadida a las dietas de codorniz sobre los gases en sangre, la
bioquímica sérica y HSP 70 bajo estrés por calor
Abdullah Özbilgin, Aykut Özgür, Onur Başbuğ .........................................................................836
Evaluación antihelmíntica de cuatro extractos de árboles forrajeros contra el

nematodo Haemonchus contortus bajo condiciones in vitro
Anthelmintic evaluation of four fodder tree extracts against the nematode Haemonchus
contortus under in vitro conditions
Itzel Santiago-Figueroa, Alejandro Lara-Bueno, Roberto González-Garduño, Pedro Mendoza-de
Gives, Edgar Jesús Delgado-Núñez, Ema de Jesús Maldonado-Simán, Yagoob Garedaghi,
Agustín Olmedo-Juárez ...............................................................................................…………855
Efecto del uso de agua residual tratada sobre el suelo y cultivos forrajeros de
Chenopodium quinoa Willd y Zea mays L.
Effect of treated wastewater use on soil and forage crops of Chenopodium quinoa Willd and Zea
mays L.
Ana Lilia Velasco-Cruz, Vicente Arturo Velasco-Velasco, Judith Ruíz-Luna, José Raymundo
Enríquez-del Valle, Aarón Martínez-Gutiérrez, Karen del Carmen Guzmán-Sebastián ……………..…874
Correlación entre el comportamiento del toro de lidia en los corrales y el ruedo

Correlations between behavior in corrals and the bullring in Lidia breed bulls
Juan Manuel Lomillos, Eloy Marino, Enrique Recas, René Alonso, Marta Elena Alonso ................889
NOTAS DE INVESTIGACIÓN
Tehnical notes
Efecto ixodicida de los extractos vegetales de Cinnamomum zeylanicum y Tagetes

erecta sobre garrapatas Rhipicephalus microplus
Ixodicidal effect of plant extracts of Cinnamomum zeylanicum and Tagetes erecta on
Rhipicephalus microplus ticks
Perla Iris Miranda Reyes, Francisco Martínez Ibañez, Rodolfo Esteban Lagunes-Quintanilla,
América Ivette Barrera Molina ................................................................................................905
Detección de patógenos de importancia epidemiológica en cerdos ferales de Chihuahua

y Durango, México
Detection of pathogens of epidemiological importance in feral pigs from Chihuahua and Durango,
Mexico
Mario Enrique Haro Tirado, José Martín Fuentes Rodríguez, Claudia Chacón Zendejas, Alberto
Lafón Terrazas, Luis Lecuona Olivares, Rodolfo Pineda Pérez, Rosalba Carreón Nápoles ………..…915
Ovine pulmonary adenocarcinoma in Mexico

Adenocarcinoma pulmonar ovino en México
Johnatan Alberto Ruíz-Ramírez, Brayan Jossue Chávez-Ramírez, Jorge Luis García-Valle, Marcelo de
las Heras, Alfonso López-Mayagoitia, Luis Jorge García-Márquez ........... ...................................923
IV
Actualización: marzo, 2020
NOTAS AL AUTOR
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita 6. Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que
completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán
categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de contener los componentes que a continuación se
investigación y Revisiones bibliográficas. indican, empezando cada uno de ellos en página
aparte.
Los autores interesados en publicar en esta revista
deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se Página del título
indican, los cuales en términos generales, están de Resumen en español
acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Resumen en inglés
Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Texto
Panam 1989;107:422-437. Agradecimientos y conflicto de interés
Literatura citada
1. Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán
si están basados en pruebas de rutina, ni datos
7. Página del Título. Solamente debe contener el título
experimentales sin estudio estadístico cuando éste
del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así
sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos
como el título traducido al idioma inglés. En el
que previamente hayan sido publicados condensados
manuscrito no es necesaria información como
o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o
nombres de autores, departamentos, instituciones,
Congresos (a excepción de Resúmenes).
direcciones de correspondencia, etc., ya que estos
2. Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un datos tendrán que ser registrados durante el proceso
Comité Científico Editorial, conformado por Pares de de captura de la solicitud en la plataforma del OJS
la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el (http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).
nombre e Institución de los autores proponentes. El
8. Resumen en español. En la segunda página se debe
Editor notificará al autor la fecha de recepción de su
incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En
trabajo.
él se indicarán los propósitos del estudio o
3. El manuscrito deberá someterse a través del portal de investigación; los procedimientos básicos y la
la Revista en la dirección electrónica: metodología empleada; los resultados más
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando importantes encontrados, y de ser posible, su
el “Instructivo para envío de artículos en la página de significación estadística y las conclusiones principales.
la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su A continuación del resumen, en punto y aparte,
elaboración se utilizará el procesador de Microsoft agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o
Word, con letra Times New Roman a 12 puntos, a frases cortas clave que ayuden a los indizadores a
doble espacio. Asimismo se deberán llenar los clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con
formatos de postulación, carta de originalidad y no el resumen.
duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la
9. Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en
revista.
inglés y a continuación redactar el “abstract” con las
4. Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el mismas instrucciones que se señalaron para el
trabajo de los revisores, todos los renglones de cada resumen en español. Al final en punto y aparte, se
página deben estar numerados; asimismo cada deberán escribir las correspondientes palabras clave
página debe estar numerada, inclusive cuadros, (“key words”).
ilustraciones y gráficas.
10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican
5. Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo
cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título, siguiente:
y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de
a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos
ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de
originales derivados de resultados parciales o finales
investigación tendrán una extensión máxima de 15
de investigaciones. El texto del Artículo científico se
cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones
divide en secciones que llevan estos
bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y
encabezamientos:
5 cuadros.
V
Introducción referencias, aunque pueden insertarse en el texto
Materiales y Métodos (entre paréntesis).
Resultados
Reglas básicas para la Literatura citada
Discusión
Conclusiones e implicaciones Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las
Literatura citada iniciales, empezando por el apellido paterno, luego
iniciales del materno y nombre(s). En caso de
En los artículos largos puede ser necesario agregar apellidos compuestos se debe poner un guión entre
subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de
más claro el contenido, sobre todo en las secciones de un autor no se debe poner ningún signo de
Resultados y de Discusión, las cuales también pueden puntuación, ni separación; después de cada autor sólo
presentarse como una sola sección. se debe poner una coma, incluso después del
b) Notas de investigación. Consisten en penúltimo; después del último autor se debe poner un
modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos punto.
de interés especial, preliminares de trabajos o El título del trabajo se debe escribir completo (en su
investigaciones limitadas, descripción de nuevas idioma original) luego el título abreviado de la revista
variedades de pastos; así como resultados de donde se publicó, sin ningún signo de puntuación;
investigación que a juicio de los editores deban así ser inmediatamente después el año de la publicación,
publicados. El texto contendrá la misma información luego el número del volumen, seguido del número
del método experimental señalado en el inciso a), (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número
pero su redacción será corrida del principio al final del de páginas (esto en caso de artículo ordinario de
trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los revista).
subtítulos, sino que se redacte en forma continua y
coherente. Puede incluir en la lista de referencias, los artículos
aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la
c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el
revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).
tratamiento y exposición de un tema o tópico de
relevante actualidad e importancia; su finalidad es la En el caso de libros de un solo autor (o más de uno,
de resumir, analizar y discutir, así como poner a pero todos responsables del contenido total del libro),
disposición del lector información ya publicada sobre después del o los nombres, se debe indicar el título
un tema específico. El texto se divide en: del libro, el número de la edición, el país, la casa
Introducción, y las secciones que correspondan al editorial y el año.
desarrollo del tema en cuestión.
Cuando se trate del capítulo de un libro de varios
11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre autores, se debe poner el nombre del autor del
que corresponda, se deben especificar las capítulo, luego el título del capítulo, después el
colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales
nombre de los editores y el título del libro, seguido del
como a) la ayuda técnica recibida; b) el
país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el
agradecimiento por el apoyo financiero y material,
capítulo.
especificando la índole del mismo; c) las relaciones
financieras que pudieran suscitar un conflicto de En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del
intereses. Las personas que colaboraron pueden ser autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el
citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el
colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, nombre de la ciudad, estado y en su caso país,
“revisión crítica de la propuesta para el estudio”, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de
“recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda, la escuela), y finalmente el año.
los autores deberán mencionar si existe algún
conflicto de interés. Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a
continuación, los cuales están parcialmente basados
12. Literatura citada. Numere las referencias en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina
consecutivamente en el orden en que se mencionan de los Estados Unidos usa en el Index Medicus.
por primera vez en el texto. Las referencias en el
texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben
identificar mediante números arábigos entre Revistas
paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite
hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el
texto el nombre de los autores de las referencias. nombre de todos los autores cuando sean seis o
Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de
referencias; las “observaciones inéditas” y las los seis primeros y agregue “et al.”).
“comunicaciones personales” no deben usarse como
VI
I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE.
o proteína de escape ruminal en el comportamiento Concentración de insulina plasmática en cerdas
de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx alimentadas con melaza en la dieta durante la
1998;36(1):35-48. inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión
nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro.
Sólo número sin indicar volumen.
1998:13.
II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis,
XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in
animals: strategies for conservation and
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX
Rec 1988;(122):6-10.
Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in
III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use genetic improvement of farm animals. USDA.
of artificial insemination in developing countries. 1996:13.
World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.
Tesis.
No se indica el autor.
XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis
IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una
1994;84:15. zona endémica [tesis maestría]. México, DF:
Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.
Suplemento de revista.
XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid
V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA:
SE. Body composition at puberty in beef heifers as University of California; 1965.
influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim
Sci 1998;71(Suppl 1):205. Organización como autor.
Organización, como autor. XV) NRC. National Research Council. The nutrient
requirements of beef cattle. 6th ed. Washington,
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. DC, USA: National Academy Press; 1984.
Clinical exercise stress testing. Safety and performance
guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y
Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para
En proceso de publicación. la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas
responsables de establecimientos destinados al
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of
sacrificio de animales. México. 1996.
herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in
press] 2000. XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed.
Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
Chemists. 1990.
Libros y otras monografías
XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
Autor total. NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.
Publicaciones electrónicas
Autor de capítulo.
XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type
IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. on growth performance and feeding patterns in
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813.
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.
http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.
Accessed Jul 30, 2003.
Memorias de reuniones.
XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas
X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
para estimar la degradación de proteína y materia
de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes
Tercera reunión anual del centro de investigaciones
forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134.
Veracruz. 1990:51-56. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217
5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003.
VII
XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding ha hectárea (s)
level on milk production, body weight change, feed h hora (s)
conversion and postpartum oestrus of crossbred i.m. intramuscular (mente)
lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci i.v. intravenosa (mente)
2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. J joule (s)
com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, kg kilogramo (s)
2003.
km kilómetro (s)
13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible L litro (s)
que sean pocos, concisos, contando con los datos log logaritmo decimal
necesarios para que sean autosuficientes, que se Mcal megacaloría (s)
entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. MJ megajoule (s)
Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos
m metro (s)
convencionales.
msnm metros sobre el nivel del mar
14 Versión final. Es el documento en el cual los autores µg microgramo (s)
ya integraron las correcciones y modificaciones µl microlitro (s)
indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán
µm micrómetro (s)(micra(s))
ser elaborados con Microsoft Word. Las fotografías e
imágenes deberán estar en formato jpg (o mg miligramo (s)
compatible) con al menos 300 dpi de resolución. ml mililitro (s)
Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o mm milímetro (s)
tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. min minuto (s)
Los cuadros no deberán contener ninguna línea ng nanogramo (s)Pprobabilidad (estadística)
vertical, y las horizontales solamente las que delimitan p página
los encabezados de columna, y la línea al final del PC proteína cruda
cuadro.
PCR reacción en cadena de la polimerasa
15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para pp páginas
su traducción al idioma inglés o español, según ppm partes por millón
corresponda. Si los autores lo consideran conveniente % por ciento (con número)
podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas.
rpm revoluciones por minuto
16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de seg segundo (s)
Investigación, siempre y cuando se ajusten a las t tonelada (s)
normas de esta revista. TND total de nutrientes digestibles
17. Los trabajos no aceptados para su publicación se UA unidad animal
regresarán al autor, con un anexo en el que se UI unidades internacionales
explicarán los motivos por los que se rechaza o las vs versus
modificaciones que deberán hacerse para ser xg gravedades
reevaluados.
Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis
18. Abreviaturas de uso frecuente: inmediatamente después de la(s) palabra(s)
cal caloría (s) completa(s).
cm centímetro (s) 19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se
°C grado centígrado (s) deben escribir en cursivas.
DL50 dosis letal 50%
g gramo (s)
VIII
Updated: March, 2020
INSTRUCTIONS FOR AUTHORS
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific Title page

journal published in a bilingual format (Spanish and Abstract
English) which carries three types of papers: Research Text
Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested Acknowledgments and conflict of interest
in publishing in this journal, should follow the below- Literature cited
mentioned directives which are based on those set down
by the International Committee of Medical Journal Editors
(ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 7. Title page. It should only contain the title of the
work, which should be concise but informative; as well
1. Only original unpublished works will be accepted. as the title translated into English language. In the
Manuscripts based on routine tests, will not be manuscript is not necessary information as names of
accepted. All experimental data must be subjected to authors, departments, institutions and
statistical analysis. Papers previously published correspondence addresses, etc.; as these data will
condensed or in extenso in a Congress or any other have to be registered during the capture of the
type of Meeting will not be accepted (except for application process on the OJS platform
Abstracts). (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).
2. All contributions will be peer reviewed by a scientific 8. Abstract. On the second page a summary of no more
editorial committee, composed of experts who ignore than 250 words should be included. This abstract
the name of the authors. The Editor will notify the should start with a clear statement of the objectives
and must include basic procedures and methodology.
author the date of manuscript receipt.
The more significant results and their statistical value
3. Papers will be submitted in the Web site and the main conclusions should be elaborated briefly.
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the At the end of the abstract, and on a separate line, a
“Guide for submit articles in the Web site of the list of up to 10 key words or short phrases that best
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Manuscripts describe the nature of the research should be stated.
should be prepared, typed in a 12 points font at 9. Text. The three categories of articles which are
double space (including the abstract and tables), At published in Revista Mexicana de Ciencias
the time of submission a signed agreement co-author Pecuarias are the following:
letter should enclosed as complementary file; co-
authors at different institutions can mail this form a) Research Articles. They should originate in primary
independently. The corresponding author should be works and may show partial or final results of
research. The text of the article must include the
indicated together with his address (a post office box
following parts:
will not be accepted), telephone and Email.
Introduction
4. To facilitate peer review all pages should be numbered
Materials and Methods
consecutively, including tables, illustrations and
Results
graphics, and the lines of each page should be
Discussion
numbered as well.
Conclusions and implications
5. Research articles will not exceed 20 double spaced Literature cited
pages, without including Title page and Tables and In lengthy articles, it may be necessary to add other
Figures (8 maximum and be included in the text). sections to make the content clearer. Results and
Technical notes will have a maximum extension of 15 Discussion can be shown as a single section if
pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not considered appropriate.
exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.
b) Technical Notes. They should be brief and be
6. Manuscripts of all three type of articles published in evidence for technical changes, reports of clinical
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should cases of special interest, complete description of a
contain the following sections, and each one should limited investigation, or research results which
begin on a separate page. should be published as a note in the opinion
of the editors. The text will contain the same
IX
information presented in the sections of the e. When a reference is made of a chapter of book
research article but without section titles. written by several authors; the name of the author(s)
of the chapter should be quoted, followed by the title
c) Reviews. The purpose of these papers is to
summarize, analyze and discuss an outstanding topic. of the chapter, the editors and the title of the book,
The text of these articles should include the following the country, the printing house, the year, and the
sections: Introduction, and as many sections as initial and final pages.
needed that relate to the description of the topic in f. In the case of a thesis, references should be
question. made of the author’s name, the title of the research,
10. Acknowledgements. Whenever appropriate, the degree obtained, followed by the name of the City,
collaborations that need recognition should be State, and Country, the University (not the school),
specified: a) Acknowledgement of technical support; and finally the year.
b) Financial and material support, specifying its
nature; and c) Financial relationships that could be the Examples
source of a conflict of interest.
The style of the following examples, which are partly
People which collaborated in the article may be based on the format the National Library of Medicine
named, adding their function or contribution; for of the United States employs in its Index Medicus,
example: “scientific advisor”, “critical review”, “data should be taken as a model.
collection”, etc.
11. Literature cited. All references should be quoted in
their original language. They should be numbered Journals
consecutively in the order in which they are first
Standard journal article (List the first six authors
mentioned in the text. Text, tables and figure
followed by et al.)
references should be identified by means of Arabic
numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa
text the name of the authors. Abstain from using o proteína de escape ruminal en el comportamiento
abstracts as references. Also, “unpublished de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx
observations” and “personal communications” should 1998;36(1):35-48.
not be used as references, although they can be
inserted in the text (inside brackets).
Issue with no volume
Key rules for references II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis,
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in
a. The names of the authors should be quoted
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
beginning with the last name spelt with initial capitals,
Rec 1988;(122):6-10.
followed by the initials of the first and middle name(s).
In the presence of compound last names, add a dash III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the
between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any use of artificial insemination in developing countries.
punctuation sign, nor separation between the initials World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.
of an author; separate each author with a comma,
even after the last but one. No author given
b. The title of the paper should be written in full, IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J
followed by the abbreviated title of the journal without
1994;84:15.
any punctuation sign; then the year of the publication,
after that the number of the volume, followed by the
number (in brackets) of the journal and finally the Journal supplement
number of pages (this in the event of ordinary article). V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett
c. Accepted articles, even if still not published, can SE. Body composition at puberty in beef heifers as
be included in the list of references, as long as the influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim
journal is specified and followed by “in press” (in Sci 1998;71(Suppl 1):205.
brackets).
Organization, as author
d. In the case of a single author’s book (or more
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand.
than one, but all responsible for the book’s contents),
Clinical exercise stress testing. Safety and
the title of the book should be indicated after the
performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-
names(s), the number of the edition, the country, the
printing house and the year. 284.
In press
X
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed.
herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
press] 2000. Chemists. 1990.
Books and other monographs XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
Author(s)
XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980. Electronic publications
XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type
Chapter in a book
on growth performance and feeding patterns in
IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813.
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179. Accesed Jul 30, 2003.
XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas
Conference paper para estimar la degradación de proteína y materia
X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes
de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores. en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134.
Tercera reunión anual del centro de investigaciones http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217
forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. 5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003.
Veracruz. 1990:51-56.
XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding
XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. level on milk production, body weight change, feed
Concentración de insulina plasmática en cerdas conversion and postpartum oestrus of crossbred
alimentadas con melaza en la dieta durante la lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci
inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión 2002;27(2-3):331-338.
nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro.
http://www.sciencedirect.com/science/journal/030
1998:13.
16226. Accesed Sep 12, 2003.
XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic
animals: strategies for conservation and 12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable
development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX that they should be few, brief and having the
Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in necessary data so they could be understood without
genetic improvement of farm animals. USDA. reading the text. Explanatory material should be
1996:13. placed in footnotes, using conventional symbols.
13. Final version. This is the document in which the

Thesis
authors have already integrated the corrections and
XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis modifications indicated by the Review Committee. The
y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una works will have to be elaborated with Microsoft Word.
zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Photographs and images must be in jpg (or
Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. compatible) format with at least 300 dpi resolution.
XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid Photographs, images, graphs, charts or tables must
oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: be included in the same text file. The boxes should
University of California; 1965. not contain any vertical lines, and the horizontal ones
only those that delimit the column headings, and the
Organization as author
line at the end of the box.
XV) NRC. National Research Council. The nutrient
requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, 14. Once accepted, the final version will be translated into
DC, USA: National Academy Press; 1984. Spanish or English, although authors should feel free
to send the final version in both languages. No
XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y charges will be made for style or translation services.
Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para
la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas 15. Thesis will be published as a Research Article or as a
responsables de establecimientos destinados al Technical Note, according to these guidelines.
sacrificio de animales. México. 1996.
16. Manuscripts not accepted for publication will be
returned to the author together with a note explaining
XI
the cause for rejection, or suggesting changes which ml milliliter (s)
should be made for re-assessment. mm millimeter (s)
min minute (s)
17. List of abbreviations:
ng nanogram (s)
cal calorie (s) P probability (statistic)
cm centimeter (s) p page
°C degree Celsius CP crude protein
DL50 lethal dose 50% PCR polymerase chain reaction
g gram (s) pp pages
ha hectare (s) ppm parts per million
h hour (s) % percent (with number)
i.m. intramuscular (..ly) rpm revolutions per minute
i.v. intravenous (..ly) sec second (s)
J joule (s) t metric ton (s)
kg kilogram (s) TDN total digestible nutrients
km kilometer (s) AU animal unit
L liter (s) IU international units
log decimal logarithm vs versus
Mcal mega calorie (s) xg gravidity
MJ mega joule (s)
The full term for which an abbreviation stands should
m meter (s) precede its first use in the text.
µl micro liter (s)
µm micro meter (s) 18. Scientific names and other Latin terms should be
written in italics.
mg milligram (s)
XII
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i4.6433
Artículo
Nicolás Callejas Juárez a*

José María Salas González b
a
Universidad Autónoma de Chihuahua. Facultad de Zootecnia y Ecología. Periférico
Francisco R. Almada Km. 1, CP 31453. Chihuahua, Chihuahua, México.
b
Universidad Autónoma Chapingo. Departamento de Sociología Rural. Estado de
México, México.
* Autor de correspondencia: ncallejas@uach.mx
Resumen:
La ganadería, el transporte y el aprovechamiento de bovinos son problemas asociados con
la dotación de recursos, la distancia recorrida y los tipos de mercado. Se investigó la
estructura de la red de movilización de ganado bovino por mercado a nivel municipal y
estatal en México durante el periodo 2017-2021. Los datos se analizaron con medidas de
estructura económica y de Análisis de Redes Sociales. En el periodo de análisis, un
promedio anual de 8.9 millones de cabezas de ganado fueron movilizadas en México:
57.9 % interestatal y 42.1 % intra estatal. Los mercados más importantes fueron para
rastro y engorda, el resto correspondió a repasto, reproducción, ferias y espectáculos. La
especialización promedio de los mercados y de los estados fue baja, con mayor
especialización en el mercado para espectáculos. La estructura de la red estatal de todos
los mercados presentó un alto grado promedio y de densidad, pero baja centralidad de
salida y entrada. Estas medidas hacen que, en promedio, los estados puedan conectarse
en 1.2 pasos a la red nacional y 1.7 en la red por motivo. Se concluye que la estructura
estatal del mercado de bovinos en México se compone de 32 orígenes, 32 destinos, seis
mercados y mayor movilización interestatal de sur al norte del país.
Palabras clave: Localización regional, Especialización regional, Análisis de redes,
Comercio interestatal, Comercio intra estatal.
Recibido: 22/03/2023
Aceptado: 23/06/2023
745
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(4):745-759
Introducción
En México se han llevado a cabo investigaciones sobre la producción y comercialización

de bovinos, pero no se han abordado otros importantes objetivos zootécnicos o nichos de
mercado como el repasto, reproducción, engorda y espectáculos. La movilidad del ganado
bovino consiste en trasladar animales vivos de un sitio a otro según las leyes del mercado
y del Gobierno(1), mientras que la estructura social de los mercados es una refutación de
las conceptualizaciones de mercado asociales que dominan la teoría y la política
económica(2).
Investigaciones de este tipo se han realizado en EE.UU.(3), Argentina(4), Alemania(5),

Brasil(6), Francia(7), Chile(8), Ecuador(9), Irlanda(10) y Uruguay(11); todas coinciden en la
importancia que los estudios tienen para la asignación de recursos, mejorar la eficiencia
de los mercados y el manejo zoosanitario.
Canadá tiene un sistema eficaz de identificación de los animales, sus provincias están
avanzando hacia un sistema con plena trazabilidad; no obstante, EE.UU. y México han
progresado poco o nada(12). La falta de trazabilidad provoca pérdidas económicas anuales
en EE.UU. por hasta 83,000 millones de dólares, y en el caso de países de ingreso bajo y
medio por hasta 95,000 millones de dólares, 80 % de esas pérdidas están relacionadas con
el consumo de agua y alimentos(13). Además de las interrupciones en la cadena de
suministro de ganado bovino en EE.UU. y caída en los de precios del ganado de todos los
eslabones propiciados por la pandemia del COVID-19(14), el fenómeno epidemiológico
dio lugar a un aumento histórico de la diferencia entre el precio del ganado y el de la carne
al por mayor(15), con pérdidas estimadas en 13,600 millones de dólares(16).
En México, el suministro de ganado bovino es importante en el inventario, volumen

producido, valor de la producción y diseminación en todo el territorio nacional(17). En
2020, el inventario nacional era de 35.6 millones de ganado bovino, 92.7 % de carne y
7.3 % de leche. De estos, el 36.3 % se concentró en los estados de Veracruz, Jalisco,
Chiapas y Chihuahua(18); los tres primeros estados se caracterizan por la cría de razas cebú
y el cuarto estado por razas europeas(19).
El desarrollo de las tecnologías de la información y las comunicaciones dio origen a

teorías que constituyen la base del actual desarrollo económico regional. La teoría de las
redes sociales es un instrumento de análisis de la estructura de un mercado para cualquier
actividad económica o sector productivo(20). Las características estructurales de las redes
sociales describen cómo se conectan los actores para formar una red o una cadena de
valor(21); las medidas de las redes pueden calcularse a nivel de nodo y de toda la red(22).
Ante el problema de proveer soluciones para la producción y distribución pecuaria, el
objetivo de la investigación fue analizar la estructura de la red de movilización de bovinos
en México durante el periodo 2017-2021, mediante medidas de localización económica,
746
de centralidad y densidad de las redes por tipo de motivo de mercado (movilización del
ganado).
Material y métodos
La base de datos utilizada en la investigación consideró el 100 % de los registros diarios

de todos los tipos de bovinos (leche, carne, rodeo, lidia) movilizados legalmente por las
estaciones cuarentenarias de Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad
Alimentaria (SENASICA) en México para seis motivos o mercados (rastro, engorda,
repasto, reproducción, ferias y espectáculos). para el periodo 2017-2021. La información
se empleó bajo autorización expresa de SENASICA y su análisis se realizó en Excel de
Microsoft Office®.
La investigación consideró un método de recolección de datos completa(23). Los registros

municipales de movilización se agruparon por estado y por mercado. Esta agrupación se
realizó para formar matrices municipal, estatal y nacional para que fueran acordes con el
método y técnicas utilizados para estimar los indicadores de la estructura de la red de
mercado de bovinos en México. Se analizaron un total de 1,374 municipios de origen
(Ms), 1,842 municipios de destino (Md) y 44.7 millones de cabezas de ganado bovino
movilizadas en el periodo de análisis. Por mercado, se registraron 951 municipios que
movilizaron bovinos para sacrificio, 900 para engorda, 652 para repasto, 676 para
reproducción, 391 para espectáculo y 484 para ferias; los municipios de destino fueron
853 para sacrificio, 1,119 para engorda, 1,086 para repasto, 1,355 para reproducción, 916
para espectáculo y 548 para ferias.
Los datos municipales se analizaron por estado, con 𝑁𝑖 = 32 orígenes (𝑋𝑖 ) y 𝑁𝑗 = 32

destinos (𝑋𝑗 ), esto significa 1,024 relaciones de intercambio. Las mediciones de
importancia económica y de redes se hicieron sobre el número de reses movilizadas en el
territorio mexicano (𝑋𝑖𝑗 ). En el análisis de la estructura de la red se utilizaron dos teorías,
teoría de la localización espacial(24) y análisis de redes sociales(25).
Para el análisis de la estructura económica regional, los datos de la movilización de

ganado se ordenaron en dos matrices, la primera sector-región de origen y la segunda al
sector-región de destino. Los sectores fueron los seis tipos de movilización de ganado (𝑉𝑖 )
y las regiones los estados de origen y de destino del ganado (𝑉𝑗 ). La variable de análisis
fue el número de cabezas de ganado movilizadas (𝑉𝑖𝑗 ).
La participación del sector en la región de origen (𝑃𝑗𝑖1 ) y el sector en la región de destino

(𝑃𝑗𝑖2 ) representa la especialización interregional; este dato se obtuvo dividiendo el
porcentaje de la región j dentro de la actividad del sector i. El coeficiente de localización
(Qij ) muestra la proporción de cada región dentro de cada sector y es una medida de
747
distribución interregional del sector y concentración absoluta; se obtiene de la

participación del sector i en la región j y la participación del mismo sector en el total
nacional. Finalmente, el coeficiente de especialización (Qr) muestra el grado de similitud
de la estructura económica regional con la estructura económica del país y se utiliza como
medida de especialización regional(26).
𝑉𝑖𝑗 𝑉𝑖𝑗
𝑄𝑟 = 0.5 ∑ | −∑ | ; 0 ≥ 𝑄𝑟 ≤ 1
∑𝑖 𝑉𝑖𝑗 𝑗 ∑𝑖 ∑𝑗 𝑉𝑖𝑗
𝑖
Para el análisis de redes, la información se ordenó en formato de matriz (𝑋𝑖𝑗 ). Las hileras
correspondieron a los bovinos movilizados por origen (Xi ) y las columnas a los recibidos
por destino (Xj ). También se consideró la diagonal principal de la matriz debido a que
representa la movilización dentro de un estado o intra estatal (Xii ). Los elementos de la
matriz se transformaron a forma binaria, asignando un 1 a la movilización de ganado
(Xij >0) y 0 si no (Xij =0). Se analizaron un total de siete redes, una por todos los motivos
y otra por cada motivo de movilización del ganado. Así mismo, todos los análisis se
realizaron para el periodo 2017 a 2021.
El método utilizado fue el Análisis de Redes Sociales (ARS)(25). La estructura total y

motivo de movilización del ganado se analizaron mediante medidas de densidad y
centralidad. La densidad es una medida de la cohesión entre los elementos de una red(27),
y la centralidad mide la importancia de un elemento en la red(25).
El grado de centralización de la red mide el número de movilizaciones de ganado de

origen a destino (𝐺𝐶𝑖𝑗 = ∑𝑖,𝑗 𝐺𝐶𝑖𝑗 = ∑𝑗,𝑖 𝑋𝑗𝑖 ); la densidad mide número de
movilizaciones de ganado realizadas en el número de movilizaciones posibles (𝐷𝑖𝑗 =
𝑁𝑖𝑗 /𝑁); el grado de salida mide el número de conexiones entre cada origen y destino
(Gi = ∑i Xij ) y el grado de entrada mide el número de conexiones entre cada destino y
origen (Gj = ∑j Xji ). La centralización del vector propio mide el aspecto cualitativo de las
conexiones de un vértice, sobre la premisa de que las conexiones a los vértices más
influyentes son más importantes que las conexiones a los vértices menos influyentes, y
también considera la centralidad de los vecinos.
La centralidad del vector propio mide la influencia de un nodo sobre la red, asigna una
puntuación relativa a cada nodo bajo el principio de que los enlaces de los nodos
importantes (medidos por el grado de centralidad) valen más que los enlaces de los nodos
no importantes(8).
La homofilia es una medida intra estatal del ganado y se obtiene con la suma de los
elementos de la diagonal principal de la matriz (𝑇𝑟 = ∑ 𝑥𝑖𝑖 ). La homofilia es la tendencia
de los estados y municipios para formar grupos con el objetivo de vender o comprar
ganado bovino.
748
Finalmente, el capital social (CS) es una medida de relaciones sociales y puede

representar una ventaja creada por la ubicación de una persona con una estructura de
relaciones; puede presentarse en tres formas: 1) obligaciones y expectativas, 2) canales
de información y 3) normas sociales(28). Así mismo, el capital social consiste en los
recursos de información y reciprocidad que los individuos pueden obtener de la estructura
de las redes sociales(29). El capital social se midió a través de la medida de clausura, que
es una medida que cuantifica la preferencia del origen por un destino, es decir, un origen
siempre prefiere a un destino y viceversa.
Resultados
El análisis exploratorio permitió identificar la dinámica de la movilización de ganado

bovino en pie en México; mapear su distribución geográfica fue la base para mostrar la
estructura estatal durante el periodo 2017 a 2021. En el ámbito nacional, en promedio
anual se movilizaron 8.9 ± 0.3 millones de bovinos para todos los motivos, con un
incremento anual promedio de 3.4 %.
La estructura del ganado movilizado se compuso de seis mercados: sacrificio, engorda,

repasto, reproducción, ferias y espectáculos. Los dos mercados más importantes fueron
rastro y engorda, con 53.5 % y 44.35 % de los bovinos movilizados respectivamente; el
resto de los mercados representaron 1.1 % para repasto, 0.5 % reproducción, 0.3 % ferias
y 0.2 % espectáculos. Además, la estructura por sexo fue mayor en machos (65.8 %) que
en hembras (34.2 %); sin embargo, durante el periodo de análisis, la movilización de
machos disminuyó 16.9 % en ese periodo (72.6 % en 2017 a 60.3 % en 2021) y en
hembras se incrementó 44.9 % (27.4 % en 2017 a 39.7 % en 2021).
La proporción de ganado bovino en los mercados intra estatales fue menor (42.2 %) que
en los mercados interestatales (57.9 %). Sin embargo, la participación intra estatal por
mercado fue de 30.9 %, fue mayor para el mercado de rastro (71.8 %) y menor para
espectáculos (5.8 %). Por estado, los mercados intra estatales más importantes fueron San
Luis Potosí (7.2 %), Veracruz (5.7 %) y Durango (5.2 %); y los interestatales fueron
Chiapas-San Luis Potosí (33 %), Chiapas-Querétaro (2.3 %) y Chiapas-Veracruz (1.7 %).
Oferta
La estructura económica de la movilización de ganado pudo explicarse con medidas de

especialización interregional. La especialización promedio de los mercados (0.39) fue
mayor que para las regiones (0.33). Los mercados para espectáculos y rastro fueron los
de mayor y menor especialización, 0.57 y 0.28 respectivamente; por estado, Ciudad de
México y Aguascalientes fueron los de mayor y menor especialización, 0.99 y 0.01
respectivamente. Por estado, en un mercado se especializó 25.0 %, en dos mercados
18.8 %, en tres mercados 34.4 %, en cuatro mercados 15.6 %, en cinco mercados 6.3 %
749
y ninguno en los seis mercados. Por mercado, para rastro se especializó 43.8 % de los
estados, engorda 46.9 %, repasto 43.8 %, reproducción 50.0 %, ferias 34.4 % y
espectáculos 40.6 % (Figura 1).
Figura 1: Especialización geográfica de la oferta de ganado bovino en México, 2017-

2021
Demanda
En la estructura económica de la demanda, ninguno de los estados se especializó en los

seis motivos. La especialización promedio por motivo fue mayor que la especialización
por estados, 0.40 y 0.27 respectivamente. El mercado para ferias fue el de mayor
especialización (0.58) y para rastro el menos especializado (0.11). La especialización por
estado muestra que en un mercado se especializó 15.6 %, en dos mercados 18.8 %, en
tres mercados 6.3 %, en cuatro mercados 15.6 %, en cinco mercados 43.8 % y ninguno
en los seis mercados. La especialización por mercado muestra que 71.9 % de los estados
se especializó en ganado para reproducción, 65.6 % en espectáculos, 62.5 % en ferias,
62.5 % en repasto, 46.9 % en rastro y 43.8 % en engorda (Figura 2).
750
Figura 2: Especialización geográfica de la demanda de ganado bovino en México,

2017-2021
Análisis de redes
La red municipal de movilización de bovinos en México se compuso de 1,374 municipios

de origen (puntos rojos), 1,842 municipios de destino (puntos azules) y 39,068 enlaces
comerciales (bordes). Las medidas de la estructura de toda la red fueron bajas; 0.04 de
densidad y 52.4 grado promedio. Sin embargo, las medidas de centralización fueron altas,
0.34 grado de centralización, centralización de salida y centralidad de entrada. Las
medidas de densidad y grado promedio de la red por mercado fueron menores que para
toda la red; pero fueron mayores las medidas de centralidad, el doble en el mercado para
espectáculos (Figura 3).
Figura 3: Red municipal de movilización de ganado bovinos en pie en México, 2017-

2021
751
La red estatal de movilización de bovinos en México estuvo conformada por 32 estados

de origen (nodos rojos), 32 estados de destino (nodos azules) y 856 relaciones comerciales
de 1,024 posibles. Las medidas de densidad y grado promedio de toda la red fueron altas,
0.84 y 25.9 respectivamente; sin embargo, las medidas de centralidad fueron bajas, el
grado de centralización fue de 0.02, centralización de salida 0.17 y centralidad de entrada
0.14 (Figura 4).
Figura 4: Red estatal de movilización de ganado bovinos en pie en México, 2017-2021
Las redes por mercado tuvieron medidas de densidad y grado promedio bajas con relación
a la red total, 0.50 y 15.0 respectivamente; la densidad y grado promedio más altos fueron
para las redes de engorda y reproducción (0.60 y 18.6) y la más baja para ferias (0.38 y
11.8). Pero, el grado de centralidad de los mercados fue 11.5 veces mayor que para toda
la red, y las centralidades de origen y destino 2.5 veces.
Una medida de centralidad que considera la importancia relativa de los elementos de la

red es el vector propio. La red total tuvo un valor propio de 0.18, superior al de los
mercados (Figura 5). En la red nacional, el primer vector propio explicó 80.8 % de la
variación de todos los mercados. Las redes por mercado tuvieron valores propios menores
que para toda la red, el primer componente explicó 55.7 % para rastro, 65.8 % engorda,
50.1 % repasto, 62.2 % reproducción, 46.6 % ferias y 50.9 % espectáculos. En la red total,
28.1 % de los estados tuvieron el máximo valor propio (0.19). El estado de Jalisco fue el
más importante en las redes de mercado para rastro (0.24), engorda (0.21), repasto (0.24),
reproducción (0.22) y ferias (0.28); los estados de Michoacán y San Luis Potosí en
espectáculos (0.24).
752
Figura 5: Vector propio por red de mercado 2017-2021

Rastro
0.18
0.17
Espectaculos 0.17 Engorda
0.16
0.16
Ferias Repasto
Reproducción
Finalmente, las medidas de homofilia y capital social (closure) robustecen la estructura

de la red de bovinos en México. La homofilia promedio para toda la red fue mayor (0.69)
que por mercado (0.31), la homofilia más alta se presentó en la reproducción y la más
baja en repasto. Así mismo, el capital social promedio de la red para todos los mercados
fue más alto (0.90) que por mercado (0.71). El mayor capital social se presentó en la red
del mercado para engorda (0.79) y el menor para ferias (0.68).
Discusión
El mercado de bovinos en México movilizó en promedio anual una tercera parte del
inventario nacional. Como los mercados rastro y engorda representaron la mayor
proporción del ganado movilizado, las actividades de reproducción y repasto se llevan a
cabo en la misma unidad de producción, no así para los mercados de ferias, reproducción
y espectáculos (Cuadro 1).
753
Cuadro 1: Principales estados de oferta y demanda de bovinos en México, 2017-2021

(%)
1 1a 2 2a
Estado S D S D S3 D3a S4 D4a S5 D5a S6 D6a
Chiapas 0.9 0.7 28.6 1.3 20.1 17.4 10.8 10.1 24.2 24.4 1.5 1.5
Coahuila 4.3 4.4 3.6 3.1 7.0 18.4 2.6 2.7 0.8 0.4 0.5 1.3
Durango 13.7 10.2 1.8 15.7 8.6 11.9 1.9 3.3 1.1 0.8 0.3 2.0
Guerrero 0.1 0.1 3.4 0.0 0.3 0.3 1.7 2.1 0.7 0.3 22.5 2.5
Jalisco 4.5 1.3 6.5 3.0 4.4 6.5 9.5 9.0 10.3 9.5 7.8 9.4
Estado de México 0.3 9.5 0.2 1.8 0.5 0.9 0.2 1.5 0.2 0.1 4.8 10.0
Michoacán 7.5 11.4 1.5 5.9 0.7 1.2 2.3 5.2 1.1 3.8 4.5 9.7
Nuevo León 7.9 8.8 2.1 8.6 1.9 3.3 10.2 4.1 12.3 8.9 0.7 1.8
San Luis Potosí 13.8 13.8 1.7 15.3 1.2 0.7 0.9 1.6 3.0 4.0 9.9 2.5
Tabasco 0.3 0.3 7.8 0.4 9.4 9.0 7.4 8.1 8.1 7.0 0.4 0.3
Tamaulipas 2.1 1.9 1.7 2.1 3.5 2.6 10.9 6.0 10.9 8.6 1.0 0.6
Tlaxcala 0.0 0.1 0.0 0.1 0.1 0.2 0.0 0.3 0.0 0.0 16.4 1.1
Veracruz 9.1 7.4 14.5 10.9 5.6 5.4 8.9 10.9 9.4 8.1 0.8 2.9
1= oferta para rastro, 1ª= demanda para rastro, 2= oferta para engorda, 2a= demanda para engorda, 3=
oferta para repasto, 3a= demanda para repasto, 4= oferta para reproducción, 4a= demanda para
reproducción, 5= oferta para ferias y exposiciones, 5a= demanda para ferias y exposiciones, 6= oferta
para espectáculos, 6a= demanda para espectáculos.
Los recursos productivos y el costo de los combustibles han permitido una mayor
especialización de los mercados; en 2021 el costo por kilómetro recorrido para transporte
terrestre fue de 0.52 US$ km-1 y representó 43.8 % del costo total(30). Los estados del
sureste del país se han especializado en los mercados de reproducción y repasto debido a
la abundancia relativa de clima, tierra, agua y forraje; el trópico húmedo de México se
caracteriza por precipitaciones de hasta 1,300 mm anuales (Jaramillo, 1994, citado por
Enríquez-Quiroz et al, 2021)(31), permite un máximo de 1.79 UA por hectárea(32); los
estados del norte y centro en la engorda y sacrificio para abastecer los grandes mercados
consumidores de carne de las metrópolis del centro del país y los mercados del centro en
las ferias y espectáculos que son eventos importantes para las culturas regionales.
El análisis de la estructura económica regional y por mercado de bovinos en México

indica que, en promedio, los mercados y regiones de bovinos en México tienen un bajo
nivel de especialización, ya que ambas medidas son inferiores al 40 %. Los mercados más
especializados (ferias y espectáculos) están relacionados con la oferta de toros de lidia y
rodeo; mientras que el menos especializado está relacionado con el sacrificio de animales
de desecho (vacas y toros). La especialización de la ganadería en los estados del norte del
país está en la producción de becerros para exportación; la actividad ganadera de
Chihuahua está orientada a la exportación de becerros(33).
La medida de especialización promedio por mercado y por estado indica que la ganadería
bovina en México tiene bajo nivel de especialización, aunque ésta fue mayor para los
754
mercados que para los estados. La especialización promedio de la oferta para los estados
no fue estadísticamente diferente de la especialización promedio de la demanda para los
estados (P>005); lo mismo sucedió a la especialización promedio de los mercados. Sin
embargo, sí pudo comprobarse que existen diferentes grados de especialización en los
mercados, fue mayor en el mercado de espectáculos y menor en el mercado para rastro.
La baja especialización se explica por la diversidad de las escalas de producción, dotación
de recursos y reducido conocimiento de los mercados por parte de oferentes (productores)
y demandantes (consumidores).
Dada la gran cantidad de municipios, dispersión y distancia entre municipios, el grado

promedio y centralidad de la red municipal de bovinos en México se consideran muy
bajos. Existe una mayor proporción de municipios de México que participan en los
mercados de bovinos; 56.2 % de los municipios participaron en los mercados de origen y
73.3 % en los mercados de destino. Por mercado de origen, 41.4 % de los municipios
participaron en el mercado de rastro y 58.9 % en el mercado de destino para reproducción.
El mercado con menor participación de municipios en origen fue espectáculos (16.4 %)
y en destino ferias (23.2 %).
El costo de transporte del ganado es alto entre municipios. La distancia entre los dos
municipios más importantes en la movilización de ganado (Ezequiel Montes Querétaro y
La Paz Estado de México) es de 224.9 km, aunque el segundo mercado (Benemérito de
las Américas Chiapas y Tamuín San Luis Potosí) es de 1,341.9 km y la distancia más
grande fue de Matamoros Coahuila a Mexicali Baja California Norte, de 1,714 km. El
ganado bovino se moviliza en todos los estados de México, pero la importancia es distinta
por mercado de origen y de destino, los estados del sureste fueron el principal origen del
ganado para los mercados de reproducción, repasto y engorda; los mercados del norte son
el principal destino del ganado para engorda (Cuadro 1).
La densidad es una medida de conexión de la red y del capital social. La alta densidad de
la red nacional está asociada con la cantidad de mercados (seis), rastros (1,175) y la
disponibilidad de recursos; en tanto que la baja centralidad se asocia con bajas escalas de
producción. La densidad por mercado es menor que para toda la red por la
especialización, tanto de orígenes como destinos; mientras que la centralidad por mercado
es mayor porque está asociada con la preferencia o capital social de orígenes y destinos.
Los estados obtienen información de mercado con 26.8±6 estados en promedio, pero solo
representa 3.1 % del ganado movilizado.
El vector propio es una medida de la centralidad de la red, el patrón de la red lo

representan 80.8 % de los estados. El valor propio de los estados de origen y destino
indican que el mercado nacional de bovinos en México tiene una alta estabilidad, el
gradado de desigualdad de los estados es de apenas 1.8 %del máximo posible.
755
Los estados de origen más importantes se relacionan con los estados más importantes de
destino y viceversa, mientras que los mercados individuales tienen 3.3 veces más
inestabilidad. Los mercados para reproducción y para ferias tuvieron la mayor y menor
estabilidad, representaron 2.3 y 4.2 veces la estabilidad nacional. Unos casos especiales
son las terneras destetadas, estabilizar su reemplazo es la base para estabilizar los
mercados de repasto, engorda y rastro. La inestabilidad de las ferias está más asociada
con la estabilidad económica del país y de eventos como la pandemia del Covid-19 en el
año 2021.
Conclusiones e implicaciones
Esta investigación es la primera en México donde se analiza la estructura de los seis

mercados para bovinos a nivel municipal, se construyeron los mapas de especialización
de la oferta y de la demanda, se estimó el índice económico de especialización, se presenta
el gráfico de la red nacional de movilización del ganado por mercado, se estimaron las
medidas de densidad y centralidad de la red. Al conocer origen, destino y cantidad de
ganado movilizado en el país se puede establecer un sistema de vigilancia sanitaria y de
registro de la información de mercado para mejorar la productividad de los sistemas de
producción y comercialización de bovinos en México. El mercado de bovinos en México
es importante porque moviliza en promedio más de un tercio del inventario nacional,
principalmente para rastro y engorda. Sin embargo, los mercados presentan una baja
especialización ocasionada por variables como la gran cantidad de municipios. Por ello,
solo un cuarto y un séptimo de los estados de origen y destino se especializan en los
mercados para engorda y rastro. Así mismo, la estructura nacional de movilización
presenta un alto grado de densidad, con un bajo grado de centralidad; mientras que, por
mercado, la densidad es menor, pero con mayor centralidad. Por ello, con una homofilia
que representa casi la mitad del mercado, el capital social es alto. Estos aspectos propician
que, en promedio, los estados puedan conectarse en 1.2 estados a toda la red nacional y
hasta 1.7 en la red por motivo.
Literatura citada:
1. Rodríguez RR, González CAF, Arana A, Belinda SE, Vallejo CA. Trazabilidad de
la carne de bovino: conceptos, aspectos tecnológicos y perspectivas para México.
Interciencia 2010;35(10):746–751.
2. Biggart NW, Beamish TD. The economic sociology of conventions: Habit, custom,
practice, and routine in market order. Annual Rev Sociol 2003;(29):443–464.
3. Fike K, Spire MF. Transportation of cattle. Veterinary Clinics of North America -

Food Animal Practice 2006;22(2):305–320.
4. Aznar MN, Stevenson MA, Zarich L, León EA. Analysis of cattle movements in
Argentina, 2005. Preventive Vet Med 2011;98(2–3):119–127.
756
5. Brzoska L, Fischer M, Lentz HHK. Hierarchical structures in livestock trade

networks—a stochastic block model of the German cattle trade network. Frontiers
Vet Sci 2020;(7):1–12.
6. Negreiros RL, Grisi FJHH, Dias RA, Ferreira F, Ferreira NJS, Ossada R, Amaku M.
Analysis of the cattle trade network in the state of Mato Grosso, Brazil. Brazilian J
Vet Res Anim Sci 2020;57(4):1–10.
7. Hoscheit P, Anthony É, Vergu E. Dynamic centrality measures for cattle trade

networks. Appl Network Sci 2021;6(26):1-17.
8. Alocilla O, Monti G. Network analysis of cattle movements in Chile: Implications

for pathogen spread and control. Prev Vet Med 2022;(204):105644.
9. Vinueza RL, Durand B, Zanella G. Network analysis of cattle movements in

Ecuador. Prev Vet Med 2022;(201):1-10.
10. Tratalos JA, Madden JM, McGrath G, Graham DA, Collins AB, More SJ. Spatial
and network characteristics of Irish cattle movements. Prev Vet Med 2019;183:
105095.
11. Vander WKL, Picasso C, Enns EA, Craft ME, Álvarez J, Fernandez F, et al. Network
analysis of cattle movements in Uruguay: Quantifying heterogeneity for risk-based
disease surveillance and control. Prev Vet Med 2016;(123):12–22.
12. Knutson RD. Discussion: animal identification systems in North America:

Achievements and future challenges. J Agric Appl Econom 2010;42(3):571–574.
13. Guzmán RJA, Rubio LMS. Current practices that threaten beef safety in Mexico.
Nacameh 2020;7(2):78–98.
14. Martinez CC, Maples JG, Benavidez J. Beef cattle markets and COVID-19. Appl
Econ Perspec Policy 2021;43(1):304–314.
15. Lusk JL, Tonsor GT, Schulz LL. Beef and pork marketing margins and price spreads
during covid-19. Appl Econ Perspec Policy 2021;43(1):4–23.
16. Peel DS, Blach R, Burdine K, Close D, Maples J, Tonsor G. Economic damages to
the U.S. beef cattle industry due to COVID-19 (Vol. 2020). Accessed Feb 17, 2022.
https://extension.okstate.edu/fact-sheets/economic-damages-to-the-u-s-beef-cattle-
industry-due-to-covid-19.html.
17. Callejas JN, Rebollar RS. Análisis de la demanda de bovinos carne en pie en los
centros de sacrificio de México, 2000-2018. Rev Mex Cienc Pecu 2021;12(3):861–
877.
18. SIAP. Sistema de información Agropecuaria y Pesquera. Producción ganadera.

México. 2022.
757
19. Callejas JN, Ortega GJA, Rebollar RS. La producción de becerros en Chihuahua: un
análisis económico marginal. Avances Invest Agropecu 2015;19(2):51–66.
20. J, Luo Y. (2017, March). Degree Centrality, Betweenness Centrality, and Closeness
Centrality in Social Network [Conferencia]. Proc 2017 2nd Int Conf Modelling,
Simulation and Applied Mathematics (MSAM2017). https://doi.org/10.2991/msam-
17.2017.68.
21. Streeter CL, Gillespie DF. Social network analysis. J Social Serv Res 1993;16(1–
2):201–222.
22. Kim Y, Choi TY, Yan T, Dooley K. Structural investigation of supply networks: A
social network analysis approach. J Operations Management 2011;29(3):194–211.
23. Hanneman Hanneman RA, Riddle M. Introduction to social network methods 2005;
Accessed Jun 25, 2022. http://faculty.ucr.edu/~hanneman/nettext/
.24. Bosier S. Planning a system of regions: methods and techniques of interregional

planning. 1981. Accessed Ago 15, 2022.
https://repositorio.cepal.org/bitstream/handle/11362/30054/S8100033_en.pdf?sequ
ence=1&isAllowed=y
. 25. Freeman LC. Centrality in social networks conceptual clarification. Social Networks
1978;1(3):215–239.
26. Lira L. Técnicas de análisis regional. Instituto Latinoamericano y del Caribe de

Planificación Económica y Social. 2009.
27. Borgatti SP, Everett MG, Freeman LC. Ucinet 6 for Windows: Software for Social
Network Analysis. Harvard, MA: Analytic Technologies 2013.
28. Coleman JS. Social capital in the creation of human capital. Knowledge Social
Capital 2009;(94):17–42.
29. García VMJI. Una definición estructural de capital social. Redes. Rev Hisp Análisis
Redes Sociales 2011;20(1):132-160.
30. Barrones-Sanz, LD. Costos operativos en el transporte de mercancía por carretera:

El caso de los sistemas de construcción ligera en México. Dirección y Organización,
(2021);73(73):5–17. https://doi.org/10.37610/DYO.V0I73.589.
31. Enríquez-Quiroz JF, Esqueda-Esquivel VA, Martínez-Méndez D. Rehabilitation of

degraded pastures in the tropics of Mexico. Rev Mex Cienc Pecu 2021;12:243–260.
https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5876.
32. Camacho-Vera JH, Vargas-Canales JM, Quintero-Salazar L, Apan-Salcedo GW.

Characteristics of milk production in La Frailesca, Chiapas, México. Rev Mex Cienc
Pecu 2021;12(3):845–860. https://doi.org/10.22319/rmcp.v12i3.5375.
758
33. Callejas JN, Lujan GCS, Gonzalez JMS, Arrieta ED. Network structure for the
mobility of bovines produced in the state of Chihuahua, Mexico, 2010–2019.
Agrociencia 2023;57(3):622-653. https://doi.org/10.47163/agrociencia.v57i3.2742.
759
Artículo
Prospectiva ambiental al 2030 en sistemas de producción de leche de vaca

en México
María del Rosario Villavicencio-Gutiérrez a
Nicolás Callejas-Juárez b
Nathaniel Alec Rogers-Montoya c
Vianey González-Hernández a
Rodrigo González-López d
Carlos Galdino Martínez-García a
Francisco Ernesto Martínez-Castañeda a*
a
Universidad Autónoma del Estado de México. Instituto de Ciencias Agropecuarias y
Rurales. Instituto Literario 100. Centro, 50000, Toluca, Estado de México. México.
b
Universidad Autónoma de Chihuahua. Facultad de Zootecnia y Ecología. Chihuahua,
México.
c
Colegio de Postgraduados. Ganadería. Estado de México, México.
d
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia. Ciudad de México, México.
* Autor de correspondencia: femartinezc@uaemex.mx
Resumen:
El objetivo de este estudio fue evaluar el desempeño ambiental de la producción de leche de

vaca en sistema de pequeña y mediana escala en México, mediante análisis de ciclo de vida
con un enfoque de la cuna a la puerta de la granja, para el periodo 2021-2030. Se estableció
como unidad funcional 1 kg de leche corregida por grasa y proteína. La evaluación de
impacto se realizó con el software OpenLCA 1.11.0, mediante el método ReCiPe, se
760
consideraron siete categorías de impacto: ocupación de suelo agrícola (ALO), ecotoxicidad

marina (ME), toxicidad humana (TH), cambio climático (CC), agotamiento fósil (FD),
acidificación terrestre (TA) y agotamiento de agua (WD). Como principales resultados de la
investigación se identificó que la producción de alimento para el ganado es el principal
contribuyente a las cargas ambientales en la mayoría de las categorías con porcentajes
superiores al 71 %, mientras que las emisiones generadas en la granja contribuyen a las cargas
ambientales para las categorías CC (28 %), FD (26 %) y TA (59 %). Se realizó una
comparación entre escenarios pesimista, base y optimista para los años 2021 y 2030, lo que
confirmó una mejora en la eficiencia ambiental en el escenario optimista prospectado, el
incremento en el volumen de producción representó una disminución del 6 % y 5 %
respectivamente, en las categorías de impacto evaluadas.
Palabras clave: Análisis de ciclo de vida, Impacto ambiental, Sostenibilidad.
Introducción
La producción de leche a nivel mundial se desarrolla aproximadamente en 150 millones de

hogares. En los países en desarrollo, la producción de leche es realizada por pequeños
agricultores, esta actividad es una fuente importante tanto de nutrición como de ingresos para
millones de hogares(1). De acuerdo con la FAO, entre el 80 y 90 % de la producción lechera
en los países en desarrollo, se realiza en sistemas de producción de pequeña escala(2). México
es uno de los países en desarrollo que tiene una larga tradición de producción lechera, a nivel
mundial ocupa el lugar número 15 dentro de los países productores de leche(3).
En México, la leche de vaca es el tercer producto pecuario en importancia económica, en

2021, cerró con un volumen de 12,852 millones de litros y un valor económico de 90,823
millones de pesos(3). El 85 % del hato lechero bovino corresponde al sistema familiar semi-
intensivo(4), este tipo de sistemas se caracteriza principalmente por tener un hato ganadero de
raza Holstein, cuya alimentación integra cultivos forrajeros de temporal (maíz, avena, trigo,
triticale, cebada, centeno, pasto ballico o rye grass, y pastos nativos e introducidos),
leguminosas (alfalfa, ebo y garbanzo), y residuos de las parcelas agrícolas(5).
La ganadería familiar semi – intensiva, es reconocida por su importancia socioeconómica,
sin embargo, esta actividad enfrenta diferentes problemáticas, entre ellas bajos rendimientos
en la producción de leche, derivados de factores como la genética, el ambiente, la
alimentación(6) y el cambio climático. La falta o el exceso de precipitación pluvial y las
761
temperaturas extremas(7) provocan una disminución en la producción agrícola y a su vez la

insuficiencia de condiciones para mantener la producción pecuaria(8).
Por otro lado, la ganadería bovina mexicana está asociada a la generación del 13.2 % de las
emisiones de GEI en el país, que en 2019 fueron de 736.6 millones de toneladas de CO₂
equivalente(9), además es asociada con la degradación de los recursos naturales. La
generación de emisiones de GEI es atribuida al bajo rendimiento de leche, prácticas de
manejo y alimentación ineficientes, y una edad prolongada al primer parto(10). La
problemática ambiental ha aumentado el interés por identificar alternativas de mitigación en
diferentes escenarios y sistemas productivos. Baldini et al(11) destacan el Análisis de Ciclo
de Vida, como un método para identificar y evaluar las cargas ambientales asociadas a la
producción de leche.
La evaluación de impactos ambientales de leche se ha realizado para sistemas de producción
intensivos(12-15) y semi intensivos(15-18). Algunos autores indican que para reducir las
emisiones de la producción de leche en granjas de pequeña escala es necesario aumentar la
producción de leche(17,19,20).
El objetivo de este estudio fue evaluar el desempeño ambiental de la producción de leche de
vaca en sistema semi-intensivo en México, mediante análisis de ciclo de vida con un enfoque
de la cuna a la puerta de la granja, para el periodo 2021-2030.
Material y métodos
Este estudio se realizó empelando la metodología Análisis de Ciclo de Vida (ACV), en el

cumplimiento de los principios establecidos por la norma ISO 14040 y 14044(21,22), que
integra cuatro fases: definición de objetivos y alcance; análisis del inventario; evaluación de
impacto; interpretación de resultados.
Sistema de producto
El sistema en estudio corresponde a la producción de leche en granjas de pequeña y mediana

escala en México, considerados como sistema semi-intensivo cuyo inventario de producción,
representa el 85 % del total nacional(23,24). Es un sistema de producción muy heterogéneo
respecto a su nivel tecnológico, agroecológico y socioeconómico(25). La ganadería lechera en
pequeña y mediana escala se caracteriza por tener un pequeño número de animales en las
unidades productivas(26). De un total de 257 mil productores de pequeña y mediana escala el
47.30 % tienen 30 vacas o menos(27), las razas productoras de leche son principalmente
Holstein, la ordeña se realiza de forma manual(28).
762
En 2021 el sistema de producción semi-intensivo tuvo un inventario de 2’579,223 cabezas

de ganado bovino lechero, y un volumen de producción de 11’046,795.96 litros de leche
fluida. La productividad anual por vaca fue de 4,017 litros, y 13.17 L al día(29).
Definición objetivos y alcance
El objetivo del presente estudio fue evaluar el desempeño ambiental de la producción de

leche de vaca en sistema familiar semi-intensivo en México al año 2030. La unidad funcional
fue 1 kg de leche corregida por grasa y proteína (LCGP). De acuerdo con la International
Dairy Federation (IDF), el uso la unidad de LCGP asegura una comparación justa con
diferentes razas o regímenes de alimentación(30). El peso de la leche cruda se convirtió a
LCGP mediante la siguiente ecuación:
LCGP (kg/año) = Producción (kg/año) * [0.1226 grasa% +0.0776 proteína%+ 0.2534]

Los contenidos de grasa y proteína se establecieron considerando el promedio de los valores
establecidos en el libro de Producción de leche de bovino en el sistema familiar en México,
siendo 4.5 % grasa y 3.5 % proteína(5).
Límites del sistema
Los límites del sistema se establecieron considerando un enfoque de la cuna a la puerta de la

granja (Figura 1), es decir, desde la extracción de materias primas empleadas en la
alimentación del ganado hasta que la leche esta lista para salir de la granja. El sistema
consideró dos subsistemas principales: 1) Producción de alimento para vacas: considera las
actividades y procesos relacionados con el cultivo de forrajes y leguminosas. 2) Producción
de leche: considera las actividades de transporte de alimento a la granja y la alimentación de
las vacas durante 305 días correspondientes al periodo de ordeña(31).
763
Figura 1: Esquema de los límites del sistema de la producción de leche
Análisis de inventario
El estudio consideró datos de fuentes secundarias de información. El volumen de producción
y el inventario de cabezas a nivel nacional se obtuvieron de la base de datos del Sistema de
Información Agroalimentaria de Consulta(29). Los insumos empleados en la alimentación de
ganado se obtuvieron de libros científicos del Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrícolas y Pecuarias(5,6).
Para conocer la producción de leche por vaca al año se obtuvieron los valores
correspondientes al volumen de producción nacional y el inventario de cabezas nacional(29).
Se realizó la prospectiva del volumen de producción de leche fluida (miles de litros) en
México, para el periodo 2021-2030, para lo cual se empleó el método estadístico univariado
de series (ARIMA)(32). Las pruebas estadísticas, estimación del modelo y pronósticos se
realizaron con el software Simetar®.
Se utilizó como factor de riesgo la distribución de probabilidad, y con ello se determinaron
los mínimos y máximos de las series volumen y precio de la leche. Estos intervalos de
confianza se utilizaron para construir el escenario pesimista (intervalo inferior), base (media)
y optimista (intervalo superior). Los volúmenes de leche se calcularon por sistema
productivo, establos con un promedio de 8 vacas, se consideró el volumen de producción por
vaca al día y por año, considerando una lactancia de 305 días (Cuadro 1).
764
Cuadro 1: Parámetros productivos para el sistema semi-intensivo en los escenarios

pesimista, base y optimista
2021 2030
Pesimista Base Optimista Pesimista Base Optimista
Litros de leche vaca/305 días 3,745 4,017 4,267 3,724 3,944 4,166
Litros de leche vaca/día 12.28 13.17 13.99 12.21 12.93 13.66
Kg de leche vaca/305 días
4,033 4,325 4,594 4,010 4,246 4,486
(LCGP)
Kg de leche vaca/día (LCGP) 13.22 14.18 15.06 13.16 13.92 14.71
LCGP= leche corregida por grasa y proteína.
Las diferentes proporciones de los ingredientes de la dieta utilizada en la alimentación de

las vacas se presentan en el Cuadro 2.
Cuadro 2: Principales ingredientes de la dieta utilizada para la alimentación de las vacas en
sistema semi-intensivo
Insumos Ingredientes promedio año (kg) %
Ensilado de Maíz 65,450 25.81
Alfalfa henificada 212 0.08
Rastrojo de maíz 34,277 13.52
Alfalfa verde 133,057 52.47
Maíz forrajero 2,399 0.95
Otros granos 1,938 0.76
Concentrado 01 5,021 1.98
Esquilmos agrícolas 8,445 3.33
Proteína 10 2,780 1.10
Total 253,579 100.00
Con la información anterior se obtuvieron los datos para integrar el inventario para la
producción de 1 kg de leche – LCGP (Cuadro 3).
765
Cuadro 3: Inventario por 1 kg de leche -LCGP producida en sistema semi-intensivo

2021 2030
Escenario Escenario Escenario Escenario Escenario Escenario
pesimista base optimista pesimista base optimista
S1
Entradas
Ensilado de maíz 1.96251 1.82989 1.72263 1.97376 1.86385 1.76424
Alfalfa henificada 0.00636 0.00593 0.00558 0.00639 0.00604 0.00571
Rastrojo de maíz 1.02778 0.95832 0.90215 1.03367 0.97611 0.92395
Alfalfa verde 3.98968 3.72007 3.50202 4.01255 3.78912 3.58662
Maíz forrajero 0.07194 0.06708 0.06315 0.07235 0.06832 0.06467
Otros granos 0.05812 0.05419 0.05102 0.05846 0.05520 0.05225
Concentrado 01 0.15055 0.14038 0.13215 0.15142 0.14299 0.13534
Esquilmos agrícolas 0.25321 0.23610 0.22226 0.25466 0.24048 0.22763
Proteína 10 0.08337 0.07773 0.07318 0.08385 0.07918 0.07495
Salidas
Total, alimento 7.60352 7.08969 6.67414 7.64711 7.22129 6.83538
S2
Entradas
Ocupación de suelo
0.00216 0.00201 0.00190 0.00217 0.00205 0.00194
(establo)
Combustible 0.01126 0.01050 0.00989 0.01133 0.01070 0.01012
Electricidad 0.00733 0.00683 0.00643 0.00737 0.00696 0.00659
Agua 7.56322 7.05212 6.63877 7.60658 7.18301 6.79915
Alimento 7.60352 7.08969 6.67414 7.64711 7.22129 6.83538
766
Salidas
Amoníaco 0.00991898 0.00924868 0.00870658 0.00997585 0.00942035 0.00891692
Metano por gestión de
estiércol 0.01835012 0.01711005 0.01610718 0.01845532 0.01742764 0.01649630
Metano por fermentación
entérica 0.02454948 0.02289048 0.02154879 0.02469022 0.02331536 0.02206937
Nitrógeno 0.00010911 0.00010174 0.00009577 0.00010973 0.00010362 0.00009809
Óxido nitroso 0.00000248 0.00000231 0.00000218 0.00000249 0.00000236 0.00000223
S1=subsistema de producción de alimentos, S2=subsistema de producción de leche.
767
El inventario para S1 fue integrado considerando el alimento suministrado a las vacas:

ensilado de maíz, alfalfa henificada, rastrojo de maíz, alfalfa verde, maíz forrajero,
concentrado 01, esquilmos agrícolas y proteína 10. Los datos se obtuvieron de la Base de
Datos Agrícola y Alimentaria (AGRIBALYSE), Agencia de Medio Ambiente y Gestión de
la Energía(33).
El inventario para S2 fue integrado considerando:
Ocupación de suelo del establo: la producción de leche de bovino en sistema semi-intensivo

se realiza regularmente en cubículo individual de libre acceso en corral pavimentado de
acuerdo con el manual de buenas prácticas pecuarias en unidades de producción de leche
bovina(34), en estas condiciones el ganado lechero requiere una superficie de 9 m2/vaca.
Consumo de combustible: el número de litros de combustible por kg de LCGP producido se

calculó en función del tipo de vehículo necesario para transportar los ingredientes, la
eficiencia de combustible expresada en km/litro y la capacidad de carga, se realizó el ajuste
en función de la unidad funcional.
Consumo de energía eléctrica: en los sistemas de producción de pequeña y mediana escala
la ordeña se realiza de forma manual, por lo que se consideró únicamente la iluminación
artificial del establo(34) y se ajustó en función del número de días (305) que permanecen las
vacas en lactancia.
Consumo de agua: se obtuvo el consumo de agua por vaca durante el periodo de lactancia
(305 días), las vacas lactantes consumieron en promedio 110 L de agua al día(35).
Las emisiones de metano (CH4): por fermentación de estiércol y manejo de estiércol, de
nitrógeno (N) y óxido nitroso (N2O) por manejo de estiércol, se estimaron usando los factores
de emisión establecidos para México por el Instituto Nacional de Ecología y Cambio
Climático(36).
Evaluación de impacto ambiental
La evaluación de impacto se realizó en el software OpenLCA V.1.11.0, mediante el método

ReCiPe 2008, para este estudio se consideraron siete categorías de punto medio: ocupación
de suelo agrícola (ALO), cambio climático (CC), agotamiento fósil (FD), toxicidad humana
(HT), ecotoxicidad marina (ME), acidificación terrestre (TA) y agotamiento de agua
(WD)(37). Dichas categorías fueron seleccionadas por tener la mayor contribución relativa de
los impactos ambientales y la frecuencia de uso en la literatura en investigaciones similares.
768
Resultados
Evaluación de impacto ambiental
Los resultados de caracterización para el escenario base permitieron identificar siete

categorías (ALO, CC, FD, HT, ME, TA y WD) como las principales contribuyentes a los
impactos ambientales en la producción de 1 kg de LCGP. En el Cuadro 4, se puede observar
que el subsistema de producción de alimentos (S1) es el responsable de la mayor parte del
impacto total, con porcentajes superiores al 71 % en las categorías CC, FD, HT, WD, ME y
ALO. Mientras que el subsistema de producción de leche (S2) contribuye a las cargas
ambientales en las categorías TA (58.94 %), CC (28.16 %) y FD (25.58 %).
Cuadro 4: Impactos de punto medio para 1 kg LCGP-Escenario Base 2021

Categoría S1 S2 Total Unit
2
ALO 6.13494 0.00219 6.13713 m *a
CC 0.65082 0.25508 0.90590 kg CO2 eq
FD 0.03501 0.01203 0.04704 kg oil eq
HT 1.59909 0.05472 1.65381 kg 1,4-DB eq
ME 1.72146 0.01833 1.73979 kg 1,4-DB eq
TA 0.01867 0.02680 0.04547 kg SO2 eq
WD 0.04327 0.00131 0.04458 m3
S1= subsistema de producción de alimentos, S2= subsistema de producción de leche, ALO= ocupación de
suelo agrícola, CC= cambio climático, FD= agotamiento fósil, HT= toxicidad humana, ME= ecotoxicidad
marina, TA= acidificación terrestre, WD= agotamiento de agua.
Los procesos de la producción de 1 kg LCGP involucrados en la generación de cargas

ambientales se presentan en la Figura 2. En el subsistema 1, los principales contribuyentes
son: la producción de concentrado 01 en las categorías HT (60.83 %), ME (44.12 %), FD
(37.78 %) y CC (17.35 %), la producción del ensilado de maíz en las categorías TA
(28.03 %), WD (26.74 %), ALO (26.74 %), CC (17.94 %) y ME (16.73 %), la producción de
proteína 10 en las categorías HT (37.63 %), ME (28.10 %) y FD (26.79 %), la producción de
maíz forrajero en la categoría WD (67.79 %) y la producción de alfalfa verde en las categorías
ALO (62.68 %) y CC (18.42 %).
En el subsistema 2, la carga ambiental de la producción de 1 kg LCGP, es derivada de la cría

de ganado principalmente para las categorías TA (58.94 %) y CC (26.61 %) y del transporte
de insumos a la granja, específicamente en la categoría FD (25.58 %).
769
Figura 2: Contribución de los procesos involucrados a las diferentes categorías de impacto
Análisis comparativo de los escenarios para la producción de 1 kg LCGP
En la Figura 3 se presenta la comparación de los resultados ambientales en los escenarios

base, optimista y pesimista para las siete categorías de impacto, en los años 2021 y 2030.
770
Figura 3: Análisis comparativo de las cargas ambientales entre los años 2021 y 2030, para
los escenarios pesimista, base y optimista.
771
Los resultados comparativos entre los escenarios pesimista, base y optimista muestran que,
tanto en el año 2021, como en el año 2030, el escenario optimista permite una reducción del
del 6 y 5 % respectivamente, de las cargas ambientales en todas las categorías de impacto,
esto se debe al aumento en el volumen de producción y a la mejora de la eficiencia productiva
permite reducir la intensidad de las emisiones(19).
Para los años 2021 y 2030, en la categoría ALO, el escenario optimista presentó una
reducción de 0.36 y 0.33 m2 por kilo de LCGP, respectivamente. Mientras que, un escenario
pesimista implicó el aumento de 0.44 y 0.37 m2 por kilo de LCGP.
En la categoría CC, el escenario optimista permitió una disminución de 0.53 y 0.49 kg de
CO2 eq por kg de LCGP para los años 2021 y 2030 respectivamente. Por otro lado, la
producción de 1 kg de LCGP en un escenario pesimista implicó un incremento de 0.066 y
0.045 kg de CO2 eq por kilo de leche.
En el escenario optimista 2021 y 2030 se observó una disminución de 0.0027 y 0.0026 kg oil
eq por kilo de LCGP, respectivamente, en la categoría FD. En el escenario pesimista se
muestró un incremento de 0.0034 y 0.0028 kg oil eq por kilo de LCGP.
Para el año 2030 las categorías HT y ME en escenario el optimista presentó una reducción
de 0.059 y 0.095 kg 1,4-DB eq por kilo de LCGP respectivamente, y en el escenario pesimista
un incremento de 0.12 y 0.10 kg 1,4-DB eq por kilo de LCGP respectivamente.
En la categoría TA el escenario optimista para los años 2021 y 2030 permitió una reducción
de 0.0027 y 0.0025 kg SO2 eq mientras que el escenario pesimista implicó un incremento de
0.0033 y 0.0027 kg SO2 eq por kg de LCGP.
Finalmente, en la categoría WD para los años 2021 y 2030 se presentó una reducción de
0.0026 y 0.0024 m3 de agua por kilo de LCGP respectivamente, en el escenario optimista y
un incremento de 0.0032 y 0.0027 m3 de agua por kilo de LCGP respectivamente, en el
escenario pesimista.
Discusión
Los resultados de caracterización del escenario base para la producción 1kg LCGP en sistema
semi-intensivo, muestran las mayores cargas ambientales en el subsistema de producción de
alimentos con porcentajes superiores al 71 % en las categorías ocupación de suelo agrícola
(ALO), cambio climático (CC), agotamiento fósil (FD), agotamiento de agua (WD),
toxicidad humana (HT) y ecotoxicidad marina (ME). Se encontraron resultados similares en
el estudio realizado por Carvalho et al(18), donde se identificó que la producción de cultivos
para la alimentación del ganado fue uno de los principales contribuyentes en la producción
de 1 kg de LCGP en un sistema semi-intensivo de Brasil, principalmente para las categorías,
uso de suelo, agotamiento de recursos fósiles, consumo de agua y acidificación terrestre.
772
En comparación con estudios en sistema intensivo, la producción de alimentos representa

también un impacto ambiental significativo. La producción de alimentos fue el principal
contribuyente a las categorías calentamiento global, uso de energía, uso de la tierra y uso de
agua(38).
Ocupación de suelo agrícola
La carga ambiental de la producción de 1 kg de LCGP en la categoría ALO fue de 6.14 m2

en su escenario base 2021, los principales contribuyentes a esta categoría están relacionados
al cultivo de alfalfa verde (62.68 %), seguido de ensilado de maíz (26.74 %). Estos resultados
son superiores a 1.89 m2/año por kg de LCGP, presentados por Berton et al(16), en donde, el
uso de suelo fue destinado para la agricultura que produce los insumos requeridos en la
alimentación del ganado en sistemas tradicionales de pequeña escala en Italia; y también
superiores a los resultados presentados por Xiaoquin et al(38), en donde la producción por kilo
de LCGP requiere una ocupación de 1.16 m2 a 2.49 m2, resaltando que el 98 % corresponde
a ocupación de suelo por producción de alimento y 2 % corresponde a los establos. Por su
parte Rivera et al(39) reportaron una ocupación de 1.33 m2 por kilo de LCGP en un sistema de
producción de leche convencional en Colombia.
Sin embargo, los resultados de este estudio fueron inferiores a los 8.8 a 11.2 m2 de ocupación
por kg de leche en Etiopia(40) y concuerda con que la producción de forrajes en suelos con
bajos rendimientos de biomasa son determinantes para la contribución de impactos en la
categoría ALO(18), por lo que es posible utilizar 2.25 m2 menos de suelo en sistemas
intensivos en comparación con aquellos menos tecnificados(41).
En el año 2021 el escenario optimista presentó una producción de 4,594 kg de leche por vaca
(15.06 kg/día), siendo la producción más alta de los escenarios comparados, lo que significó
la menor contribución en la categoría ALO con 5.78 m2, mientras que en el escenario
pesimista la producción de leche disminuyó a 4,010 kg vaca/año (13.16 kg/día); esto
representó un incremento en la ocupación de suelo de 6.62 m2 (Figura 3). Un aumento en la
producción de leche por área de tierra agrícola se acompaña de una mejora en la eficiencia
ambiental(42).
Cambio climático
En la categoría de impacto CC se generaron 0.85 kg CO2 eq. por 1 kg de LCGP en su

escenario base. Los principales contribuyentes para esta categoría están relacionados con la
cría de ganado (26 %), seguida de la producción de alfalfa verde (18.32 %), ensilado de maíz
(17.84 %) y la producción de concentrado 01 (17.26 %) (Figura 2). Las cargas ambientales
de la cría de ganado son atribuidas principalmente a las emisiones de CH4 provenientes de la
773
fermentación entérica y la gestión de estiércol, mientras que las cargas ambientales de la

producción de forrajes y leguminosas se relacionan principalmente a las emisiones de N2O
generadas por el uso de agroquímicos empleados en las prácticas agrícolas.
El impacto ambiental de CC encontrado en este estudio está por debajo de 1.42 kg CO2 eq
por kilo de LCGP en sistema semi-intensivo(18). Kim et al(43), compararon sistemas de
pequeña escala (150 vacas) e intensivo (1,500 vacas) y reportaron valores de 1.22 y 0.98 kg
CO2 eq, respectivamente, demostrando que prácticas en la alimentación tales como una
reducción en la proporción de forraje al 50 %, así como el uso de forrajes más digestibles, y
una mayor suplementación de grasa pueden reducir hasta en un 7 % las contribuciones a CC.
Con respecto a la producción de concentrados(44) indican que es posible relacionarlo con un
incremento en la generación de GEI al modelar una reducción en el consumo de alimentos
balanceados, atribuyendo el incremento a una disminución en los volúmenes de producción
por vaca.
Los valores encontrados en los diferentes escenarios del estudio actual van desde 0.853 kg
de CO2 eq por kg de LCGP para establos con rendimiento de 4,594 kg de leche al año (15.06
litros/día) en un escenario optimista, hasta 0.977 kg de CO2 eq por kg de LCGP para establos
con rendimiento de 4,010 kg de leche al año (13.16 litros/día), 0.788 kg de CO2 eq por kg de
LCGP en un sistema semi estabulado en Brasil con rendimiento de 6,335 kg leche(45) donde
los valores más bajos de CO2 eq. pueden estar asociado a los altos niveles de producción de
leche por vaca(18).
Agotamiento fósil
El impacto ambiental para la categoría FD fue de 0.48 kg oil eq. para 1 kg de LCGP, las
principales contribuciones corresponden al S1 por la producción de concentrado 01
(34.59 %) y proteína 10 (24.52 %). Mientras que el 25 % de las emisiones son generadas en
el transporte de los insumos a la granja (Figura 2). Este valor se encuentra por debajo a los
4.82 kg oil eq.(18), donde los procesos de mayor impacto fueron la producción de ensilaje de
maíz (45.7 %), la producción de pastos (34.3 %) y el transporte de insumos a la granja
(10 %). Ferreira et al(46) indican la importancia de conocer el origen de los insumos en la
cadena de suministro para reducir los impactos derivados del transporte.
Los valores encontrados en los diferentes escenarios considerados en este estudio van desde
0.044 kg oil eq en un escenario optimista 2021 hasta 0.051 kg oil eq en un escenario pesimista
2030 (Figura 3), estas variaciones corresponden al aumento o disminución de la
productividad de leche por vaca.
774
Acidificación terrestre
Para la categoría TA, 1 kg de LCGP generó un total de 0.043 kg SO2 eq en su escenario base
2021, el principal generador de emisiones para esta categoría es la cría de ganado (58.75 %),
seguido de la producción de ensilado de maíz (28.83 %), y las emisiones generadas por la
cría de ganado por la volatización de nitrógeno en forma de amoníaco (NH3) (Figura 2). Las
emisiones provenientes de la producción de ensilado de maíz son NH3 y N2O.
El total de emisiones generadas en esta categoría son superiores a los 0.001 kg SO2 eq.(18) y
los 0.020 kg SO2 eq atribuibles en su mayoría a las emisiones por la gestión del estiércol y al
uso de fertilizantes nitrogenados reportados(43). En ambos estudios, el ensilado de maíz fue
uno de los principales contribuyentes a la generación de emisiones para esta categoría de
impacto. La literatura especializada ha demostrado como la dependencia de concentrados
comerciales puede resultar en la contaminación de suelos y cuerpos de agua por exceso de
nutrientes, además de competir directamente con la producción de otros alimentos para
consumo humano.
El escenario optimista 2021 presenta el menor valor en la categoría TA con 0.043 kg de SO2
mientras que el escenario pesimista 2021 y 2030 presenta el mayor valor con 0.049 kg de
SO2, el aumento en el volumen de producción permite la reducción del impacto ambiental en
la categoría TA.
Agotamiento de agua
El agotamiento de agua por 1 kg de LCGP fue de 0.04225m3 en su escenario base 2021, el

principal consumo fue para la producción de maíz forrajero (67.08 %) y del ensilado de maíz
(27.74 %). El consumo de agua en este estudio es ligeramente superior a los 0.00587 m3(18),
que, en similitud con este estudio, el mayor consumo de agua se dio en los cultivos de maíz.
Sin embargo, hay una alta variabilidad en la categoría WD con consumos de 0.02800 m3
hasta 0.09900 m3, que conforme el tamaño de las explotaciones aumenta, el consumo de agua
disminuye, debido a que la mayor huella hídrica de la producción de leche corresponde al
cultivo de forrajes para sostener los sistemas de producción de menor escala(41).
Los valores presentados en los escenarios comparativos (Figura 3) presentan valores que van
desde 0.042 m3 de agua para el escenario optimista hasta 0.048 m3 para el escenario
pesimista. El agua es un insumo esencial para la limpieza y consumo de los animales(47), si
bien, no hay forma de reducir la ingesta de agua, ya que los requisitos fisiológicos del animal
y la producción de leche influyen en su consumo, la gestión adecuada del agua es una
alternativa adecuada para minimizar las pérdidas de este líquido vital.
775
Toxicidad humana y ecotoxicidad marina
Las categorías relacionadas con toxicidad presentaron valores de 1.5 kg 1,4-DB eq para HT
y 1.64 kg 1,4-DB eq para ME. Si bien estos valores no son considerados generalmente en la
literatura, dado que no hay datos de referencia comparativos, en este estudio tienen una
contribución relativa importante para las cargas ambientales, los principales contribuyentes
son la producción de concentrado 01 y de proteína 10 (Figura 2) con porcentajes de 60.83 %
y 37.63 % para HT y 44.12 % y 28.10 para ME. Los valores presentados en los escenarios
comparativos (Figura 3) los menores valores se presentaron en el escenario optimista 2021
(1.56 kg 1,4-DB eq para HT y 1.64 kg 1,4-DB eq para ME), mientras que el mayor valor se
presenta para el escenario pesimista 2030 (1.78 kg 1,4-DB eq para HT y 1.88 para ME).
Estrategias de mitigación de impactos ambientales
Los resultados de los escenarios evaluados presentan una gran oportunidad de acción, para
posicionar a la ganadería lechera en un escenario positivo; se identificó que el incremento en
los volúmenes de producción viene acompañado de una disminución de las cargas
ambientales. Una estrategia para mejorar el desempeño ambiental de los sistemas de
producción de leche semi-tecnificados es mejorar la productividad por vaca lactante(18), de
esta forma la mitigación de los impactos ambientales se podría logar sin disminuir la
producción de leche. Es posible incrementar el volumen de producción de la mano de más
eficiencia con menos vacas. Esto no solo implica un beneficio ambiental, sino también
económico y social que permite avanzar hacia la sostenibilidad de los sistemas de producción
de leche.
Este estudio permitió identificar los principales procesos que contribuyen a la generación de
impactos ambientales, en primer lugar, las actividades agrícolas relacionadas al cultivo
requeridos en la alimentación del ganado y la gestión de estiércol. Esto da paso a la
implementación de estrategias integrales como la transición hacia una economía circular
mediante procesos regenerativos para eliminar pérdidas y desperdicios durante todo el ciclo
biológico, como una oportunidad para cerrar el ciclo, las propias heces y orina del ganado
pueden ser aprovechados como fertilizante natural, empleando buenas prácticas de manejo y
con el monitoreo correspondiente, puede contribuir a la salud del suelo y reducir las
emisiones de CH4 a la atmósfera(48).
El subsistema de producción de alimentos es el principal contribuyente a la generación de

cargas ambientales en las categorías ALO, CC, FD, HT, ME y WD. Para la categoría ALO
el insumo que utilizó mayor cantidad de suelo fue la alfalfa. Para las categorías CC, FD, HT
776
y ME, los insumos que tienen mayor contribución en la generación de emisiones fueron
concentrado 01, proteína 10 y ensilado de maíz. En la categoría WD el mayor impacto se
atribuye al cultivo de maíz forrajero. La cría de animales tiene su mayor contribución a las
categorías TA, CC y FD, los procesos de fermentación entérica y gestión de estiércol
contribuyen a la generación de emisiones como CH4 y NH3. Los escenarios comparativos
permiten confirmar que el incremento en el volumen de producción representa una
disminución del 5 y 6 % para los años 2021 y 2030 respectivamente, en las categorías de
impacto evaluadas. Por lo que la mejora de la eficiencia productiva por vaca lactante, es una
de las principales metas por establecer.
Agradecimientos
Los autores desean agradecer al CONAHCYT de México por el proyecto F003-320069,

asignado a Francisco Ernesto Martínez Castañeda.
Conflictos de interés
Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia ni relaciones

personales conocidas que pudieran haber influido en el trabajo informado en este documento.
Literatura citada:
1. FAO. Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación. Portal
lácteo-Producción lechera. 2022. https://www.fao.org/dairy-production-
products/production/es/ Consultado Nov 16, 2022.
2. FAO. Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación. Portal

lácteo-Sistemas de producción. 2022. https://www.fao.org/dairy-production-
products/production/production-systems/es/ Consultado Nov 20, 2022.
3. SIAP. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Panorama Agroalimentario.

2022.
4. Loera J, Banda J. Situación de la industria láctea en México: producción y

comercialización. RumiNews LATAM 2022. https://rumiantes.com/situacion-industria-
lactea-mexico-produccion-comercializacion/ Consultado Dic 6, 2022.
5. Núñez G, Vera HR, Román H. Importancia y procesos en la producción de leche de bovino

en México. En: Vera AH, et al., editores. Producción de leche de bovino en el sistema
familiar. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias -
INIFAP. 2009.
777
6. Espinoza GJA. Variables del mercado de insumos y productos que inciden en la

competitividad de la cadena de leche de bovino en México. En: Núñez HG et al.,
(compiladores). Avances de investigación para la producción de la productividad,
competitividad y sustentabilidad de la cadena productiva de leche de bovino en México.
Libro Científico. INIFAP. 2012.
7. INECC. Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático. Atlas Nacional de

Vulnerabilidad al Cambio Climático México. 1a ed. México. 2019.
8. Sánchez B, Flores S, Rodríguez E, Anaya AM, Contreras EA. Causas y consecuencias del
cambio climático en la producción pecuaria y salud animal. Revisión. Rev Mex Cienc
Pecu 2020;11(Supl 2):126-145.
9. Gobierno de México. Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales e Instituto

Nacional de Ecología y Cambio Climático. Inventario nacional de emisiones de gases
y compuestos de efecto invernadero 1990 – 2019. México. 2020.
10. Balcha E, Menghistu HT, Zenebe A, Hadush B. Carbon footprint of cows’ milk: a case
study of peri-urban and urban dairy farms within Mekelle milk-shed, Ethiopia. Carbon
Manag 2022;(13):55–68.
11. Baldini C, Gardoni D, Guarino N. A critical review of the recent evolution of life cycle
assessment applied to milk production. J Clean Produc 2017;140:421-435.
12. Rivera JE, Arenas FA, Rivera R, Benavides LM, Sánchez J, Barahona R. Life cycle
assessment in milk production: Comparison of two specialized dairy herds. Livest Res
Rural Dev 2014;26:1-9.
13. Battini F, Agostini A, Trabaglio V, Amaducci S. Environmental impacts of different dairy

farming systems in the Po Valley. J Clean Produc 2016;(112):91-102.
14. Gilson G, Ferrero F, Bava L, Borreani G, Dall Prá A, Pacchioli MT, Sandrucci A, Zucali
M, Tabacco E. Forage systems and sustainability of milk production: Feed efficiency,
environmental impacts and soil carbon stocks. J Clean Produc 2020;(260):121012.
15. Mazzeto AM, Bishop G, Styles D, Arndt C, Brook R, Chadwick D. Comparing the
environmental efficiency of milk and beef production through life cycle assessment of
interconnected cattle systems. J Clean Produc 2020;(277):124108.
16. Berton M, Bittante G, Zendri F, Ramanzin M, Schiavon S, Sturaro E. Environmental

impact and efficiency of use of resources of different mountain dairy farming systems.
Agric Syst 2020;(181):102806.
778
17. De Vries M, Wouters AP, Vellinga TV. Environmental impacts of dairy farming in
Lembang, West Java. Estimation of greenhouse gas emissions and effects of mitigation
strategies. CCAFS Working Paper no. 221. Wageningen, the Netherlands: CGIAR
Research Program on Climate Change, Agriculture and Food Security (CCAFS). 2017.
www.ccafs.cgiar.org.
18. Carvalho LS, Willers CD, Soares BB, Nogueira AR, Neto JA, Rodrigues LB.
Environmental life cycle assessment of cow milk in a conventional semi‑intensive
Brazilian production system. ESPR 2022;(29):21259–21274.
19. Gerber P, Vellinga T, Opio C, Steinfeld H. Productivity gains and greenhouse gas
emissions intensity in dairy systems. Lives Sci 2011;(139):100-108.
20. Wilkes A, Wassie S, Odhong’ C, Fraval S, van Dijk S. Variation in the carbon footprint
of milk production on smallholder dairy farms in central Kenya. J Clean Prod
2020;(265):121780.
21. ISO 14040. Environmental management – life cycle assessment – principles and
framework. International Organization for Standardization. Geneva. 2006.
22. ISO 14044. Environmental management – life cycle assessment – requirements and
guidelines. International Organization for Standardization. Geneva. 2006.
23. INEGI. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Encuesta Nacional Agropecuaria

(ENA) 2017: Conociendo el campo de México. Resultados. 2018.
https://www.inegi.org.mx/contenidos/programas/ena/2017/doc/ena2017_pres.pdf
Consultado Dic 2, 2022.
24. Loera J, Banda J. Situación de la industria láctea en México: producción y

comercialización. RumiNews LATAM. 2019. https://rumiantes.com/situacion-
industria-lactea-mexico-produccion-comercializacion. Consultado Dic 6, 2022.
25. Secretaría de Economía. Dirección General de Industrias Básicas. Análisis del Sector
Lácteo en México. México. 2012.
26. Cano M, Ramírez B. Ganadería familiar en los municipios más pobres del estado de
Hidalgo, México. En: Cavallotti V et al. editor. Globalización, seguridad alimentaria y
ganadería familiar. Universidad Autónoma Chapingo. 2017.
27. SADER. Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural. Crece la producción lechera, pero
enfrenta retos, uno principal es la normatividad. 2022.
https://www.gob.mx/agricultura/prensa/crece-la-produccion-lechera-pero-enfrenta-
retos-uno-principal-esta-en-la-normatividad-322012. Consultado Jul 20, 2023.
779
28. FINRURAL. Financiera Rural. Bovino y sus derivados. Dirección General Adjunta de
Planeación Estratégica y Análisis Sectorial. 2009.
29. SIACON-NR. Sistema de Información Agroalimentaria de Consulta. Agricultura.

Sistema de Información Agroalimentaria y Pesquera. 2022. México.
30. IDF. International Dairy Federation. A common carbon footprint approach for the dairy
sector – the IDF guide to standard life cycle assessment methodology. Bulletin of
International Dairy Federation 479/2015. 2015. 60pp https://store.fil-idf.org/product/a-
common-carbon-footprint-approach-for-the-dairy-sector-the-idf-guide-to-standard-life-
cycle-assessment-methodology/ Accessed Dec 12, 2022.
31. Bretschneider G, Salado E, Cuatrín A, Arias D. Lactancia: Pico y persistencia. Instituto

Nacional de Tecnología Agropecuaria. 2015.
32. Box GE, Jenkins GM, Reinsel GC, Ljung GM. Time series analysis forecasting and
control. 5 Ed. Wiley. 2015.
33. ADEME. French Environment and Energy Management. Agency, Agribalyse program
V1.3. 2016.
34. SENASICA. Manual de buenas prácticas pecuarias en unidades de producción de leche

bovina. Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria. Gobierno
de México. 2019.
35. Kononoff PJ, Clark KJ. Water Quality and requirements for dairy cattle. 2017.
https://extensionpublications.unl.edu/assets/html/g2292/build/g2292.htm. Accessed
Dec 2, 2022.
36. INECC. Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático. Inventario Nacional de

Emisiones de Gases y Compuestos de Efecto Invernadero 1990-2015. Secretaría de
Medioambiente y Recursos Naturales. México. 2018.
37. Goedkoop M, Heijungs R, Huijbregts M, De Schryver A, Struijs J, Van Zelm R. ReCiPe

2008 – A life cycle impact assessment method which comprises harmonized category
indicators at the midpoint and the endpoint level. First edition. Report I:
Characterization. 2009.
38. Xiaoqin W, Leadgard S, Lou J, Guo Y, Zhao Z, Liangguo, Liu C, Zhang N, Duan X, Mac
L. Environmental impacts and resource use of milk production on the North China Plain,
based on life cycle assessment. Sci Total Environ 2018;(625):486-495.
39. Rivera J. Life cycle assessment for the production of cattle milk in an intensive
silvopastoral system and a conventional system in Colombia. Trop Subtrop Agroecosys
2016;19:237-251.
780
40. Woldegebriel D, Udo H, Viets T, van der Harst E, Potting J. Environmental impact of
milk production across an intensification gradient in Ethiopia. Livest Sci 2017;(206):28-
36.
41. Brizga J, Kurppa S, Heusala H. Environmental impacts of milking cows in Latvia. Sustain
2021;(13):1-12.
42. Drews J, Czycholl I, Krieter J. A life cycle assessment study of dairy farms in northern
Germany: the influence of performance parameters on environmental efficiency. J
Environ Manag 2020;273:111127.
43. Kim D, Stoddart N, Rotz C, Veltman K, Chase L, Cooper J, et al. Analysis of beneficial
management practices to mitigate environmental impacts in dairy production systems
around the Great Lakes. Agric Syst 2019;(176):102660.
44. Berton M, Bovolenta S, Gallo L, Ramanzin M, Corazzin M, Sturaro E. Consequential-

based life cycle assessment of reducing the concentrates supply level in the diet fed to
lactating cows in the alpine dairy farming system. Ital J Anim Sci 2023;(22):1-13.
45. de Léis C, Cherubini E, Ruviaro C, da Silva V, do Nascimento Lampert V, Spies A,

Soares S. Carbon footprint of milk production in Brazil: a comparative case study. Int J
Life Cycle Assess 2015;(20):46-60.
46. Ferreira FU, Robra S, Ribeiro PCC, Gomes CFS, Almeida Neto JA, Rodrigues LB.
Towards a contribution to sustainable management of a dairy supply chain. Production
2020;30:e20190019 2020.
47. Palhares JCP, Novelli TI, Morelli M. Best practice production to reduce the water
footprint of dairy milk. Revi Ambien Agua 2020;15(1).
48. Villavicencio MR, Salazar MP, Meléndez J. Adaptación al cambio climático con enfoque
de economía circular para reducir la vulnerabilidad del sector ganadero extensivo en
México: estado del arte. Reg Des Sust 2023;XXIII:44.
781
Artículo
Evaluación de resistencia a antibióticos en muestras de heces de

terneros con diarrea en la región Cajamarca, Perú
Marco Antonio Cabrera González a
Héctor Vladimir Vásquez Pérez b
Carlos Quilcate-Pairazamán b
José Bazán-Arce a
Medali Cueva-Rodríguez a*
a
Instituto Nacional de Innovación Agraria (INIA). Estación Experimental Baños del Inca.
Dirección de Desarrollo Tecnológico Agrario, Jr. s/n Wiracocha, Baños del Inca,
Cajamarca 06004, Perú.
b
INIA. Dirección de Desarrollo Tecnológico Agrario, La Molina. Lima. Perú.
*Autor de correspondencia: mcuevar@unc.edu.pe
Resumen:
La diarrea está asociada con bacterias infecciosas que ocasionan mortalidad en terneros
como Escherichia coli, representando un problema para los productores de leche y carne
a nivel global, provocando grandes pérdidas económicas. En este estudio se evaluó la
resistencia a cepas de E. coli aisladas de heces diarreicas de terneros recién nacidos de la
región Cajamarca. Se recolectaron 52 muestras de heces de terneros de cinco provincias
de la región Cajamarca para el aislamiento de E. coli en agar MacConkey con sorbitol.
La identificación molecular de E. coli se realizó mediante la amplificación del gen uidA
por PCR convencional y luego se evaluó la susceptibilidad/resistencia a antibióticos
utilizando la metodología de Kirby-Bauer y el uso de discos de antibiótico con neomicina,
tetraciclina, sulfametoxazol-trimetroprim y enrofloxacina. Los resultados fueron que el
96.15 % de cepas de E. coli fueron resistentes a tetraciclina, el 51.92 % a sulfametropim,
el 26.92 % a neomicina y el 9.61 % a enrofloxacina. También se demostró que el
30.76 % presentaban resistencia a dos fármacos, el 19.23 % a tres fármacos y el 5.76 %
a cuatro fármacos; se encontró diferencia significativa de resistencia a tetraciclina
782
(P<0.0001). Se concluye que los terneros neonatos de la región Cajamarca que

presentaban diarrea son portadores de E. coli resistentes a antibióticos, representando un
problema para los criadores de ganado vacuno, ya que estas cepas pueden causar la muerte
de los animales y contribuyen a la diseminación de la resistencia de antibióticos.
Palabras clave: Resistencia, Antibióticos, E. coli, Terneros, Diarrea.
Introducción
La diarrea en terneros ha sido relacionada con patógenos infecciosos, representando un

reto para los que se dedican a la producción de leche y carne a nivel global(1). Las bacterias
infecciosas más importantes que causan la mortalidad asociada a la diarrea en terneros
son E. coli y Salmonella(2), generando grandes pérdidas económicas sino se trata a tiempo
la enfermedad con antimicrobianos apropiados y terapia de apoyo(2,3). Se han utilizado
los antibióticos en animales para el tratamiento de enfermedades, prevención y control de
infecciones comunes(4,5); sin embargo, el uso inadecuado y excesivo de antibióticos
contribuye a la resistencia antimicrobiana amenazando la salud de animales y humanos(6).
En relación a los animales que son destinados al sacrificio y finalmente al consumo de
los humanos, estos actúan como reservorios de cepas resistentes a los antimicrobianos(7).
Por ejemplo, se ha reportado que, en las granjas lecheras de Egipto, se han aislado cepas
de E. coli a partir de heces diarreicas de terneros que fueron resistentes a ampicilina(8).
Las terneras eliminan frecuentemente microorganismos a través de sus heces, generando
la diseminación de bacterias en el ambiente de la granja, lo que podría causar infecciones
en los demás animales. Se han obtenido aislamientos de E. coli provenientes de heces de
terneras lecheras que presentan resistencia a múltiples antibióticos del grupo de las
fluoroquinolonas y se determinó el gen iucD como el más prevalente(9). Asimismo, en
otros estudios se menciona sobre el operón de aerobactina (iucD), que produce cuatro
tipos de sideróforos: enterobactina, salmoquelina, aerobactina y yersiniabactina. Los
genes involucrados en la biosíntesis de sideróforos son encontrados en cepas
uropatógenas (UPEC) y cepas comensales; sin embargo, salmoquelina, aerobactina y
yersiniabactina son localizados en islas de patogenicidad asociados a UPEC, pero no en
cepas comensales, sugiriendo que los sistemas de captación de hierro fueron adquiridos
por transferencia horizontal de genes. La aerobactina es un sideróforo presente en la
mayoría de las cepas UPEC, teniendo una gran estabilidad en la unión al Fe3+ y es uno de
los encargados en el secuestro de hierro durante una infección del tracto urinario (ITU),
la combinación de genes de adherencia/captación de hierro/toxicidad muestra la elevada
virulencia y el potencial de daño que poseen las cepas para causar una ITU(9,10).
783
Por otro lado, la red francesa de monitoreo sobre resistencia a los antimicrobianos en
animales enfermos indicó que cepas de E. coli portadoras de la mayoría de resistencias
han sido aisladas de heces diarreicas de terneros neonatales(10), siendo la amoxicilina,
tetraciclina y estreptomicina los principales antibióticos a los que se ha generado
resistencia(7,11).
Es necesario reportar la resistencia que se viene generando a múltiples tipos de

antibióticos para tener en cuenta su control y uso adecuado en bovinos, debido a que
representa un peligro para la salud pública. Además, existen muy pocos estudios de
resistencia a antibióticos en bovinos neonatos en el Perú, siendo este estudio un aporte
para tener conocimiento de la situación actual. El objetivo de la investigación fue evaluar
la resistencia de antibióticos de cepas de E. coli aisladas de heces diarreicas de terneros
recién nacidos provenientes de cinco provincias de Cajamarca.
Material y métodos
Localización del estudio
Se trabajó en 18 establos productores de leche bajo un sistema semi intensivo, los cuales
están ubicados en la provincia de Chota, San Miguel, Celendín, San Marcos y Cajamarca,
región de Cajamarca, Perú. Se logró recolectar un total de 52 muestras de terneros con
diarrea hasta el primer mes de vida, de los cuales 35 terneros fueron machos y 17 terneros
hembras, en época de lluvia (noviembre 2020 – mayo 2021) (Figura 1). Las muestras de
heces (aproximadamente 3 g) se obtuvieron de manera directa del recto mediante el uso
de bolsas estériles de polietileno de primer uso, estas muestras se identificaron y se
llevaron en caja de tecnopor conteniendo hielo al laboratorio de Biotecnología en Sanidad
Animal de la Estación Experimental Agraria Baños del Inca, donde se realizó el
aislamiento de E. coli del total de las muestras.
784
Figura 1: Ubicación geográfica de los establos que participaron en el estudio, de las

provincias de Chota, San Miguel, Celendín, San Marcos y Cajamarca, región de
Cajamarca, Perú
Aislamiento e identificación de Escherichia coli
Con una asa bacteriológica estéril se sembraron 300 µl de heces en agar MacConkey II
con sorbitol (Becton, Dickinson and Company® Loveton Circle Sparks, MD 21152,
USA), posteriormente se incubó a 37 °C durante 24 h en estufa (Estufa universal
Memmert UN-110/ Schwabach/Alemania), se aislaron colonias con morfología y
desarrollo típico como son colonias de color rojo brillante las que se consideraron como
E. coli.
Extracción de ácido desoxirribonucleico (ADN) de Escherichia coli
Tres colonias de E. coli seleccionadas que crecieron en el agar MacConkey II con sorbitol
se cultivaron en medio líquido de crecimiento y multiplicación microbiana 2xYT medium
(Sigma, REF. Y2377) a 37 °C por 18 h; el crecimiento bacteriano se determinó mediante
concentración de valores predispuestos en el espectofotómetro (PCR MAX Lambda
64272, Bibby Scientific Ltd. Reino Unido), se realizó el cálculo de las Unidades
Formadoras de Colonia (UFC) a 600 nm, determinando el crecimiento de bacterias
viables en el medio de crecimiento. Para la obtención de la plantilla de ADN de E. coli se
utilizó el kit de purificación Wizard® Genomic DNA (Promega, REF. A1120), con las
indicaciones del fabricante, se almacenó el ADN en microtubos de polipropileno
785
(Eppendorf™) de 1,500 µl en refrigeración, para lo cual se utilizó una refrigeradora

Samsung, RT35K5930S8/PE, Samsung, México de 4 °C, utilizado para los distintos
procesos de Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR).
Identificación molecular de Escherichia coli
La identificación molecular de E. coli se realizó mediante PCR empleando “cebadores”

(F5’-TCAGCGCGAAGTCTTTATACC-3’, R5’-CGTCGGTAATCACCATTCCC-3’),
para la amplificación del gen uidA (248 pb)(11,12,13). En la reacción de PCR se utilizó 1 µl
(10 mM) de F y R de cada cebador, 7.7 µl de agua de grado molecular y 12.5 µl de G2
Green Master Mix (Promega, Madison, EE. UU), como templado se utilizó 2.8 µl de
ADN a concentración de 50 µg/ml. El perfil térmico de la reacción de PCR fue:
desnaturalización 94 °C/ 2 min, 25 ciclos desnaturalización 94 °C/30 seg, hibridación 55
o
C/30 seg, extensión 72 °C/45 seg; extensión final 72 °C/2 min. Como control positivo
se utilizó la cepa de referencia JM 109 de Escherichia coli (Promega, REF L2004). Los
fragmentos de ADN amplificado (248 pb) para identificar cepas de E. coli se separaron
por su peso molecular mediante electroforesis – agarosa 1%. Los fragmentos se
analizaron mediante tinción en geles de agarosa con Sybr Green (Thermo Fisher) y se
observaron en un transiluminador UV 302 nm Labnet U1001 Taiwán.
Prueba de susceptibilidad a los antimicrobianos
Para la evaluación de susceptibilidad/resistencia de las cepas de E. coli a los antibióticos

se utilizó la metodología de Kirby-Bauer donde se tuvo como referencia parámetros
establecidos para bacterias que se aislaron de animales por el Instituto de Estándares
Clínicos y de Laboratorio (CLSI)(14) (Cuadro 1). Antes de la realización de la prueba de
susceptibilidad se preparó agar Mueller Hinton (Merck KGaA 64271, Darmstact
Germany) específico para determinar la sensibilidad de patógenos de importancia clínica
según instrucciones del fabricante, y se esterilizó en autoclave (Autoclave digital
automática AVDA050 Litros, Biogenics Lab , Perú); posteriormente se vertió en placas
Petri de 35 mm de diámetro / 10 mm de alto y fueron sembrados dos o tres colonias
aisladas con asa bacteriológica, se incubaron utilizando incubadora (Memmert CO2
ICO50 GmbH + Co. KG) en condiciones de aerobiosis por 18 h a 37 °C. La
susceptibilidad a los antimicrobianos de todas las colonias aisladas se determinó frente a
neomicina-N 30 μg, tetraciclina-TE 30 μg, sulfametoxazol-trimetropim-SXT 25 μg y
enrofloxacina-ENR 5 μg (Discos - Thermo Scientific™); la sensibilidad de las cepas
aisladas se clasificó como sensible, intermedio o resistente midiendo el halo de inhibición
de acuerdo a los parámetros establecidos por el CLSI(14).
786
Cuadro 1: Interpretación de las pruebas de sensibilidad a antibióticos, por el método de

difusión por discos (diámetro de la zona de inhibición)
Antibiótico Concentración Sensible Resistencia Resistente
del disco (μg) intermedia
Tetraciclina 30 ≥19 15-18 ≤14
Sulfametropim 25 ≥16 11-15 ≤10
Neomicina 30 ≥17 13-16 ≤12
Enrofloxacina 5 ≥23 17-22 ≤16
Análisis estadístico
Los resultados se analizaron mediante el software Graph Pad Prism 9.3.1 (Prism
Software, Irvine, CA, USA). La normalidad de los datos fue determinada mediante
“Kolmogorov-Smirnoff”. El análisis de varianza (ANOVA), seguido por el análisis de
comparaciones múltiples de “Tukey” para evaluaciones entre antibióticos (parámetros
relacionados a sensibilidad, resistencia). La información obtenida se consideró
estadísticamente significativa a una P<0.05.
Resultados
Del total de muestras se seleccionaron un total de 52 con crecimiento positivo de E. coli

en agar Mack Conkey II al Sorbitol. La identificación molecular de E. coli presente en
heces de terneros con diarrea, se amplificó el gen uidA el cual codifica la enzima β–
glucoronidasa(12,13,14). El procesamiento de los productos de PCR fue analizado mediante
electroforesis en gel de agarosa al 1 %, método simple y eficaz para separar, identificar y
purificar fragmentos de ADN con un tamaño molecular de 0.5 a 25 kb. Se observaron
bandas electroforéticas del tamaño esperado: 248 pb positivas para la región amplificada
del gen uidA. El mismo fue detectado en las 52 muestras analizadas, evidenciando la
identificación de E. coli, dado que este gen es específico para la bacteria (Figura 2) de lo
cual el 63.30 % (n=35) correspondían a terneros machos y el 32.69 % (n=17) procedían
de terneros hembras.
787
Figura 2: Amplificación del gen uidA de muestras de heces de terneros mediante

electroforesis en geles de agarosa (1%)
Carril 1 marcador de 100 pb. Muestras positivas en todos los carriles n=52.
Se analizó la presentación de susceptibilidad/resistencia a los fármacos de muestras de

heces diarreicas de terneros donde se pudieron observar diferentes porcentajes de
resistencia; gran parte de cepas de E. coli presentaron resistencia a la tetraciclina
(96.15 %, 50/52) así mismo, mayor al 50 % de las muestras fueron resistentes a
sulfametoxazol-trimetropim (51.92 %, 27/52), seguido con un porcentaje importante de
resistencia a la neomicina (26.92 %, 14/52), además, se observó menor resistencia a
enrofloxacina (9.61 %, 5/52) (Figura 3).
Figura 3: Porcentaje de cepas de E. coli con características de resistencia a cuatro

fármacos
96.15%
51.92%
26.92%
3.84%
Tetraciclina Sulfametropim Neomicina Enrofloxacina
Se determinó también la presentación de la resistencia de antibióticos en cuanto a la

variación de las cepas aisladas en cada ternero, la mayoría presentaban resistencia a uno
788
(42.30 %, 22/52) y dos (30.76 %, 16/52) fármacos, el problema se agrava en un número

importante de terneros presentándose resistencia múltiple en las cepas aisladas de E. coli
observándose resistencia a tres (19.23 %, 10/52) y cuatro (5.76 %, 3/52) fármacos, siendo
la resistencia a tetraciclina la más común en todos; además, la resistencia a enrofloxacina
fue la que en menor proporción se presentó en las cepas aisladas (Figura 4).
Figura 4: Porcentaje de resistencia múltiple de fármacos utilizados en el control de

42.30%
diarrea en terneros
30.76%
19.23%
5.76%
01 antibiotico 02 antibioticos 03 antibioticos 04 antibioticos
Se observó que la presentación de resistencia se mostró tanto en machos y hembras,

observándose porcentajes de resistencia mayores en machos para tetraciclina (68 %) y
neomicina (64.28 %) respectivamente; pero curiosamente en cuanto a las hembras pudo
observarse que la resistencia a los fármacos sulfametropim (77.70 %), enrofloxacina (80
%) fue mayor con respecto a los machos (Figura 5).
Figura 5: Porcentaje de los fármacos más utilizado en el control de colibacilosis en

terneros
77.70%
80.00%
68.00%
64.28%
35.71%
32.00%
22.20%
20.00%
Tetraciclina Sulfametropim Neomicina Enrofloxacina

Machos Hembras
789
Al análisis estadístico pudo encontrase diferencia significativa (P<0.0001) en cuanto a la

presentación de resistencia de las cepas de E. coli procedente de muestras de terneros con
diarrea a la tetraciclina (Figura 6).
Figura 6: Diferencia estadística de resistencia de cepas de E. coli a tetraciclina
(P<0.0001). Los datos están expresados en valores absolutos y porcentaje (%).
Discusión
La E. coli se constituye como uno de los principales agentes bacterianos en producir

infección urinaria en animales, septicemia y diarrea en animales de granja; el fenómeno
de resistencia que expresan las cepas de E. coli a los fármacos usados en su control
presentan fallo terapéutico, además, se están observando muchos casos de resistencia
múltiple que aumenta a nivel mundial, convirtiéndose la diseminación de la resistencia
en un problema de salud pública(15,16).
En esta investigación se pudo determinar diferentes características de resistencia a los

antibióticos y con distintos porcentajes, lo cual ha permitido determinar que el fallo
terapéutico a los antibióticos que expresa la bacteria en terrenos criados en los establos
de ganado productores de leche en el región de Cajamarca – Perú está muy difundido,
lográndose identificar que todas las cepas aisladas de E. coli muestran resistencia; así se
pudo observar mayor porcentaje de resistencia a tetraciclina y con un importante
porcentaje de resistencia múltiple con mayor prevalencia a dos fármacos, seguido a tres
y cuatro antibióticos evaluados.
Los datos obtenidos de resistencia a los antibióticos en la región Cajamarca, permite

mencionar que se da por la falta de registros de control sanitario en los rebaños, haciendo
difícil realizar la trazabilidad de los fármacos utilizados y según versión de los
790
propietarios algunos de estos animales cuando presentan esta signología de la enfermedad

son tratados con antibióticos y otros no, pero todos presentaron resistencia al menos a un
antibiótico analizado, lo que permite mencionar que la resistencia podría deberse al mal
uso de antibióticos por parte de los criadores, siendo utilizados de manera frecuente(17) y
se recomienda el monitoreo del ternero mediante reconstitución de electrolitos y en lo
posible no administrar antibióticos por la presentación de resistencia a estos fármacos(18).
Otra posible causa de esta resistencia generalizada a los antibióticos podría ser que la
mayoría de terneros tratados y principalmente en terneros no tratados, posiblemente este
fenómeno se deba a que la leche y calostro provenientes de vacas que han sido tratadas
con algún antibiótico facilita la presencia de residuos de antibióticos en la leche,
aumentando la presión de selección de cepas de E. coli, con lo cual se seleccionan cepas
resistentes, praxis muy instaurada en la ganadería regional de Cajamarca(19,20,21) además,
se puede asumir que hay difusión de genes entre cepas comensales y patógenas de
resistencia a los antibióticos entre animales y rebaños incrementando los niveles de
resistencia(22,23,24).
El patrón de resistencia observado en cepas aisladas de E. coli tiene un orden de mayor a

menor prevalencia la tetraciclina, sulfametropim, neomicina y enrofloxacina en menor
proporción, resultados comunes que también fueron obtenidos por otros investigadores
que reportan un patrón de resistencia a tetraciclinas, sulfonamidas, penicilinas y
fluoroquinolonas(25), cefalotina, tetraciclina, trimetoprima-sulfadiazina, ampicilina(26), el
patrón de multirresistencia más común fue ampicilina-kanamicina-estreptomicina-
sulfametoxazol-tetraciclina(27).
El fenotipo de resistencia más frecuente de cepas de E. coli fue a la tetraciclina 96.15 %

(50/52), esto posiblemente se debe a que cepas de E. coli porten fenotipos resistentes a
tetraciclina por el uso inadecuado del fármaco por parte de los productores, que ha
generado mayor presión de selección en cepas portadoras de genes que confieren
resistencia a tetraciclina, contribuyendo mediante difusión de cepas la transferencia de
genes de resistencia a los antimicrobianos(28); además, estas cepas se constituyen en
posibles fuentes que diseminan la resistencia al medio ambiente cuando se esparce el
estiércol en las zonas de pastoreo como el abono(29).
La presencia de resistencia de las cepas locales de E. coli a tetraciclina es generalizada

con base en su utilización de amplio espectro en salud animal, como reservorio de
bacterias gram negativas con genes de resistencia a tetraciclina como fuente de infección
y con mayor prevalencia en E. coli causante de diarrea en terneros, problemática frecuente
que también ha sido reportada en otras investigaciones con resultados similares(30,31,32).
Es muy importante determinar los genes que están involucrados en estos procesos de
resistencia relacionados a la utilización de estos fármacos, como genes de adhesión,
transportadores de hierro(33,34), como es el caso del gen iucD(9,35), además, los procesos de
transferencia horizontal de genes, la presión de selección, que provoca el uso
791
indiscriminado de antibióticos(36,37), todo lo mencionado es conocimiento necesario para

evaluar los procesos de tratamiento y control de diarrea en terneros en la región de
Cajamarca.
Las cepas de E. coli causantes de diarrea neonatal en terneros en la región Cajamarca

presenta una prevalencia de resistencia múltiple a los fármacos utilizados por los
ganaderos en su control, observándose un perfil de resistencia a tetraciclina,
sulfametropim, neomicina, y enrofloxacina (TSNE), como resultado a la mala utilización
de fármacos que aumentan la presión de selección sobre cepas que fomentan la expresión
de genes de virulencia y resistencia a los antibióticos convirtiéndose en focos de
trasmisión de resistencia tanto para animales como en humanos por la posibilidad de
trasmisión horizontal entre microorganismos. Considerando que se debería realizar un
diagnóstico definitivo, determinado el agente etiológico y la susceptibilidad a los
antibióticos, luego aplicar de manera correcta el antibiótico seleccionado en dosis y
frecuencia correcta. Además, en base a los resultados obtenidos es necesario determinar
los genes de resistencia involucrados en resistencia múltiple a los antibióticos.
Literatura citada:
1. Foster DM, Smith GW. Pathophysiology of diarrhea in calves. Vet Clin North Am
Food Anim Pract 2009;(25):13-36.
2. Blanchard PC. Diagnostics of dairy and beef cattle diarrhea. Vet Clin North Am Food
Anim Pract 2012;(28):443–464. https://doi.org/10.1016/J.CVFA.2012.07.002.
3. Kolenda R, Burdukiewicz M, Schierack, P. A systematic review and meta-analysis of

the epidemiology of pathogenic Escherichia coli of calves and the role of calves as
reservoirs for human pathogenic E. coli. Front Cell Infect Microbiol 2015;(5):1-12.
https://doi.org/10.3389/fcimb.2015.00023.
4. Barlow J. Mastitis therapy and antimicrobial susceptibility: A multispecies review with

a focus on antibiotic treatment of mastitis in dairy cattle. J Mammary Gland Biol
Neoplasia 2011;(6):383–407. https://doi.org/10.1007/s10911-011-9235-z.
5. Mcewen SA, Fedorka-Cray PJ. Antimicrobial use and resistance in animals. Clin Infect
Dis 2002;(34):3:S93-S106.
6. Ma F, Xu S, Tang Z, Li Z, Zhang L. Use of antimicrobials in food animals and impact

of transmission of antimicrobial resistance on humans. Biosafety and Health 2021;
(3):32–38. https://doi.org/10.1016/J.BSHEAL.2020.09.004.
7. Jarrige N, Cazeau G, Bosquet G, Bastien J, Benoit F, Gay E. Effects of antimicrobial

exposure on the antimicrobial resistance of Escherichia coli in the digestive flora of
dairy calves. Prev Vet Med 2020;(185):105177.
https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2020.105177.
792
8. Gharieb R, Fawzi E, Elsohaby I. Antibiogram, virulotyping and genetic diversity of

Escherichia coli and Salmonella serovars isolated from diarrheic calves and calf
handlers. Com Immunol Microbiol Infect Dis 2019;(67):101367.
https://doi.org/10.1016/j.cimid.2019.101367.
9. Louge-Uriarte EL, González-Pasayo RA, Massó M, Carrera-Paez L, Domínguez-

Moncla M, Donis N, et al. Molecular characterization of multidrug-resistant
Escherichia coli of the phylogroups A and C in dairy calves with meningitis and
septicemia. Microbial Pathogenesis 2022;(163):105378.
https://doi.org/10.1016/J.MICPATH.2021.105378.
10. Resapath A. French surveillance network for antimicrobial resistance in pathogenic

bacteria of animal origin. ANSES. 2018.
11. Instituto de Estándares Clínicos y de Laboratorio (CLSI). Performance standards for

antimicrobial susceptibility testing: Sixteenth Informational Suppl. Wayne, PA:
2006.
12. Johnson JR, Stell AL. Extended virulence genotypes of Escherichia coli strains from
patients with urosepsis in relation to phylogeny and host compromise. J Infect Dis
2000;181(1):261-72. https://doi.org/dqjh6j.
13. Konno, T; Yatsuyanagi, J; Takahashi, S; Kumagai, Y. Isolation and identification of

Escherichia albertii from a patient in an outbreak of gastroenteritis. Jpn J Infect Dis
2012;65:203-207. https://doi.org/f3zvj5.
14. Instituto de Estándares Clínicos y de Laboratorio (CLSI). The User's Guide for
EUCAST and CLSI-potency Neo-Sensitabs™. http://pishrotashkhis.com/wp-
content/uploads/2017/07/Neo-SENSITAB-CLSI-EUCAST-Potency.pdf.
15. Allocati N, Masulli M, Alexeyev MF, Di Ilio C. Escherichia coli in Europe: an

overview. Int J Environ Res Public Health 2013;25(12):6235-54. doi:
10.3390/ijerph10126235. PMID: 24287850; PMCID: PMC3881111.
16. Astorga F, Navarrete-Talloni MJ, Miró MP, Bravo V, Toro M, Blondel CJ, Hervé-
Claude LP. Antimicrobial resistance in E. coli isolated from dairy calves and bedding
material. Heliyon 2019;26:(11):e02773. doi: 10.1016/j.heliyon.2019.e02773. PMID:
31844709; PMCID: PMC6888714.
17. Berge AC, Moore DA, Sischo WM. Field trial evaluating the influence of prophylactic
and therapeutic antimicrobial administration on antimicrobial resistance of fecal
Escherichia coli in dairy calves. Appl Environ Microbiol 2006;72(6):3872-8. doi:
10.1128/AEM.02239-05. PMID: 16751491; PMCID: PMC1489621.
18. Constable PD. Antimicrobial use in the treatment of calf diarrhea. J Vet Intern Med
2004;18(1):8-17. doi:10.1892/0891-6640(2004)18<8:auitto>2.0.co;2.
793
19. Duse A, Waller KP, Emanuelson U, Unnerstad HE, Persson Y, Bengtsson B. Farming
practices in Sweden related to feeding milk and colostrum from cows treated with
antimicrobials to dairy calves. Acta Vet Scand 2013;9:55(1):49. doi:10.1186/1751-
0147-55-49. PMID: 23837498; PMCID: PMC3720286.
20. Brunton LA, Duncan D, Coldham NG, Snow LC, Jones JR. A survey of antimicrobial
usage on dairy farms and waste milk feeding practices in England and Wales. Vet
Rec 2012;22:171(12):296. doi:10.1136/vr.100924.
21. Duse A, Waller KP, Emanuelson U, Unnerstad HE, Persson Y, Bengtsson B. Risk
factors for antimicrobial resistance in fecal Escherichia coli from preweaned dairy
calves. J Dairy Sci 2015;98(1):500-16. doi:10.3168/jds.2014-8432.
22. Sørum H, Sunde M. Resistance to antibiotics in the normal flora of animals. Vet Res
2001;32(3-4):227-41. doi:10.1051/vetres:2001121.
23. Sunde M, Fossum K, Solberg A, Sørum H. Antibiotic resistance in Escherichia coli

of the normal intestinal flora of swine. Microb Drug Resist 1998;4(4):289-99. doi:
10.1089/mdr.1998.4.289.
24. Liu J, Yu F, Call DR, Mills DA, Zhang A, Zhao Z. On-farm soil resistome is modified
after treating dairy calves with the antibiotic florfenicol 2015;750:141694. doi:
10.1016/j.scitotenv.2020.141694.
25. Ferroni L, Albini E, Lovito C, Blasi F, Maresca C, Massacci FR, et al. Antibiotic
consumption is a major driver of antibiotic resistance in calves raised on Italian cow-
calf beef farms. Res Vet Sci 2022;145:71-81. doi:10.1016/j.rvsc.2022.01.010.
26. Rigobelo EC, Gamez HJ, Marin JM, Macedo C, Ambrosin JA, Ávila FA. Fatores de
virulência de Escherichia coli isolada de bezerros com diarréia Vet Medicine • Arq.
Bras Med Vet Zootec 2006;58(3) https://doi.org/10.1590/S0102-
09352006000300003.
27. Gow SP, Waldner CL, Rajić A, McFall ME, Reid-Smith R. Prevalence of
antimicrobial resistance in fecal generic Escherichia coli isolated in western
Canadian cow-calf herds. Part I-beef calves. Can J Vet Res 2008;72(2):82-90.
28. Schroeder CM, Zhao C, DebRoy C, Torcolini J, Zhao S, White DG, et al.
Antimicrobial resistance of Escherichia coli O157 isolated from humans, cattle,
swine, and food. Appl Environ Microbiol 2002;68(2):576-81. doi:
10.1128/AEM.68.2.576-581.2002.
29. Barour D, Berghiche A, Boulebda N. Antimicrobial resistance of Escherichia coli

isolates from cattle in Eastern Algeria. Vet World 2019;12(8):1195-1203. doi:
10.14202/vetworld.2019.1195-1203.
794
30. Schroeder CM, Zhao C, DebRoy C, Torcolini J, Zhao S, White DG, Wagner DD,
McDermott PF, Walker RD, Meng J. Resistencia antimicrobiana de Escherichia coli
O157 aislada de humanos, bovinos, porcinos y alimentos. Appl Environ Microbiol
2002;68(2):576-81. doi:10.1128/AEM.68.2.576-581.2002.
31. Barour D, Berghiche A, Boulebda N. Antimicrobial resistance of Escherichia coli

isolates from cattle in Eastern Algeria. Vet World 2019;12(8):1195-1203. doi:
10.14202/vetworld.2019.1195-1203.
32. Formenti N, Martinelli C, Vitale N, Giovannini S, Salogni C, Tonni M, et al.

Antimicrobial resistance of Escherichia coli in dairy calves: a 15-year retrospective
analysis and comparison of treated and untreated animals. Animals (Basel)
2021;11(8):2328. doi:10.3390/ani11082328.
33. Watts RE, Totsika M, Challinor VL, Mabbett AN, Ulett GC, Voss JJ. De Schembri
MA. Contribution of siderophore systems to growth and urinary tract colonization
of asymptomatic bacteriuria Escherichia coli. Infection and Immunity 2012;80(1):
333–344. https://doi.org/10.1128/IAI.05594-11.
34. Su Q, Guan T, Lv H. Siderophore biosynthesis coordinately modulated the virulence-

associated interactive metabolome of uropathogenic Escherichia coli and human
urine. Scientific Reports 2016;6(1):24099. https://doi.org/10.1038/srep24099.
35. Subashchandrabose S, Mobley H LT. Host –Pathogen Interface 80 during urinary

tract infection. Metallomics 2015;7(6):935–942.
https://doi.org/10.1039/C4MT00329B.
36. Jia Y, Mao W, Liu B, Zhang S, Cao J, Xu X. Study on the drug resistance and
pathogenicity of Escherichia coli isolated from calf diarrhea and the distribution of
virulence genes and antimicrobial resistance genes. Front Microbiol 2022;3:992111.
doi:10.3389/fmicb.2022.992111.
37. Shin SW, Shin MK, Jung M, Belaynehe KM, Yoo HS. Prevalence of antimicrobial
resistance and transfer of tetracycline resistance genes in Escherichia coli isolates
from beef cattle. Appl Environ Microbiol 2015;81(16):5560-6. doi:
10.1128/AEM.01511-15.
795
Artículo
Contaminación de alimento comercial seco para perro por Aspergillus

flavus y aflatoxinas en Aguascalientes, México
Lizbeth Martínez-Martínez a
Arturo Gerardo Valdivia-Flores a*
Teódulo Quezada-Tristán a
Alma Lilián Guerrero-Barrera b
Erika Janet Rangel-Muñoz a
Karla Isela Arroyo Zúñiga a
Fernanda Álvarez-Días a
Marcelo Lisandro Signorini-Porchietto c
a
Universidad Autónoma de Aguascalientes. Centro de Ciencias Agropecuarias. Av.
Universidad 940, Col Cd. Universitaria, 20131, Aguascalientes, Ags, México.
b
Universidad Autónoma de Aguascalientes. Centro de Ciencias Básicas. México.
c
Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, Rafaela– Santa Fe, Argentina.
* Autor de correspondencia: avaldiv@correo.uaa.mx; gerardo.valdivia@edu.uaa.mx
Resumen:
El alimento comercial seco (ACS) para perro es una ración integral completamente mezclada
y troquelada con calor y presión para darle forma de croqueta. El ACS está formulado con
diversos ingredientes y subproductos agroindustriales de origen agrícola y pecuario. La
contaminación por Aspergillus flavus y por aflatoxinas (AFs) en los alimentos se ha
demostrado que es un problema global que causa daños a la salud humana y animal. El
objetivo fue evaluar la presencia de microbiota fúngica y contaminación por AFs en el ACS.
796
Una muestra aleatoria (n=77) de ACS comercializado se seleccionó en Aguascalientes,

México. Las muestras fueron procesadas y cultivadas por diluciones seriadas, obteniendo
aislados monospóricos, los cuales se caracterizaron morfológica, toxigénica (HPLC) y
molecularmente (PCR). La concentración de AFs en ACS se cuantificó por HPLC. En el
53.2 % de ACS se observó crecimiento fúngico y 7.8 % superaron el límite máximo
permisible (LMP=106 UFC/g). Se encontraron los géneros Aspergillus, Penicillium,
Cladosporium, Mucor, Alternaria y Fusarium (69.4, 12.9, 9.4, 4.7, 1.7 y 1.1%,
respectivamente). Todas las muestras de ACS mostraron contaminación por AFs (14.8 ± 0.3
µg/kg) y el 11.8 % excedió el LMP (20.0 µg/kg) sugerido por la normatividad; la
contaminación se asoció significativamente (P<0.05) con algunos ingredientes empleados,
humedad del ACS e inclusión de fungicidas y secuestrantes. Los resultados obtenidos
sugieren que el proceso de elaboración del ACS no elimina completamente la contaminación
por hongos ni por las AFs presentes en los ingredientes empleados para su formulación; en
consecuencia, éstos permanecen en el producto terminado poniendo en riesgo la salud de los
perros y eficacia de la cadena alimenticia.
Palabras clave: Aspergillus flavus, Aflatoxinas, Cadena alimentaria, Croqueta.
Introducción
El alimento comercial seco (ACS) para perro es una ración integral completamente mezclada
y troquelada mediante calor y presión en forma de croqueta; está compuesto por diversos
productos y subproductos agroindustriales de origen agrícola y pecuario, por lo que son
importantes como una salida frecuente de las cadenas de suministro agroindustrial(1). En
México se ha popularizado el uso de ACS para lograr la integración de los perros al estilo de
vida urbano; también, diversas marcas de ACS han proliferado para satisfacer la variedad de
necesidades nutricionales de estas mascotas, según su actividad, raza, edad y algunas
condiciones especiales(2). En México, el Consejo Nacional de Fabricantes de Alimentos
Balanceados y de la Nutrición Animal registra 22 fábricas que elaboran anualmente 1.3 miles
de toneladas de ACS(3) lo cual se ve complementado con una oferta abundante de marcas
internacionales(4).
En la fabricación del ACS se incorporan productos y subproductos agroindustriales de

diversa composición bromatológica para cumplir su diseño nutricional(5). La calidad
nutrimental y sanitaria de estos ingredientes se traslada a la formulación final, por lo que se
797
ha señalado que el ACS presenta riesgos de contaminación por diversos agentes patógenos
como los hongos micotoxigénicos(6-8). La contaminación fúngica ocurre en varias etapas de
la producción de los ingredientes vegetales, como la floración, cosecha, procesamiento o
almacenamiento de cereales; además de la permanencia de los residuos metabólicos de las
micotoxinas en la carne, los productos lácteos y huevos(9-11).
Los géneros fúngicos toxigénicos encontrados en los ingredientes para formular de ACS son
Aspergillus spp., Penicillium spp. y Fusarium spp.(12-14). Así mismo, las micotoxinas
frecuentes encontradas en los ingredientes alimenticios son las aflatoxinas (AFs)(12-13). La
presencia de AFs representa un factor de riesgo para la salud de los animales y pérdidas
económicas para la agroindustria, porque reduce el valor nutricional del producto
alimenticio(15).
La intoxicación de los perros por AFs ocasiona alteraciones hemodinámicas, digestivas y

nerviosas, así como cambios en la bioquímica y capacidad de coagulación de la sangre; los
cuales son especialmente sensibles a las AFs porque tienen una actividad reducida de la
enzima glutatión S transferasa (GST), primordial para la ruta de detoxificación de
xenobióticos(16). Aunque no existen límites máximos permisibles (LMP) específicos para
AFs en el ACS para perro(4), los LMP establecidos para los alimentos destinados a otros
animales domésticos se han sugerido emplear(17), especialmente los lineamientos señalados
por el Codex Alimentarius o por la Comunidad Europea (20.0 ó 5.0 µg/kg,
respectivamente)(17,18).
Los informes de brotes de formas clínicas por intoxicación de AFs en perros son escasos,
pero su distribución geográfica es muy diversa: América del Norte, América Latina, Asia y
África(19-21). Esto coincide con una distribución mundial de los hongos toxigénicos tanto en
el ACS como en los ingredientes con que se elaboran(22,23). Además, la forma de expender el
ACS en bolsas o sacos usualmente grandes permite potenciar la concentración de AFs,
debido a que el perro debe ingerir todo el contenido que se encuentra en cada bolsa, pero las
esporas y toxinas fúngicas son resistentes al proceso de fabricación(2). En síntesis, la
presencia de hongos toxigénicos y sus toxinas puede considerarse un grave problema para
que el perro pueda desarrollar adecuadamente su función zootécnica como animal de
compañía, guardián o deportivo. Además, la agroindustria nacional e internacional deben de
llevar a cabo mejores estrategias para la disminuir la contaminación fúngica y sus
micotoxinas en los ACS. Por lo anterior, el objetivo de este estudio fue evaluar la presencia
de microbiota fúngica y la contaminación por AFs en el ACS para perro.
798
Material y métodos
Diseño del estudio
El estudio se realizó en Aguascalientes, México (22°27'35- 21°37'20" N; 101°50'07" -

102°52'27" O). El clima es semiseco con temperatura media anual de 18 °C; con una
precipitación pluvial media de 526 mm y el periodo principal de lluvias en verano(24). Se
obtuvo una relación de centros comerciales, tiendas de mascotas, veterinarias y tiendas de
abarrotes que registraban el expendio de ACS y una visita se realizó para obtener información
de las marcas y tipos en los establecimientos. Un total de 145 tipos de ACS (Cuadro 1) se
encontraron, los que fueron considerados como un marco de muestreo. El tamaño de la
muestra se calculó en 58 tipos de ACS mediante la fórmula siguiente para estimar
proporciones en una población finita(25):
𝑁𝑍 2 𝑝𝑞
𝑛=
𝑁𝑑 2 + 𝑍 2 𝑝𝑞
Donde: n = tamaño de muestra (58); N= tamaño de la población (145 tipos de ACS); Z =
valor distribución normal estándar (1.96); p = prevalencia o proporción esperada de la
contaminación con Aspergillus spp. o con AFs en el ACS, se utilizó un valor de proporción
P= 0.5, q= 1-p; d= precisión deseada (máximo error= 0.10).
Cuadro 1: Características del alimento comercial seco para perro comercializados en el

centro de México
Oferta Muestreo Proteína Humedad Fibra Precio
Tipo de
(N) (n) (n/N%) (mín. (máx. %) (máx. *US$/kg±(EE)
alimento
%) %)
Origen
Nacional 120 64 53.3 24.0 11.0 4.0 3.9b ±0.24
Internacional 25 13 52.0 26.0 11.0 4.0 5.9a ± 0.92
Clasificación comercial
Estándar 87 52 59.8 22.0 12.0 5.0 2.6b ± 0.17
Premium 58 25 43.1 27.0 11.0 4.0 7.7a ± 0.37
Prescripción (Edad)
Cachorro 55 27 49.1 27.0 11.0 4.0 5.1a ± 0.45
Adulto 90 50 55.6 22.0 11.0 4.0 3.7b ± 0.30
Prescripción (Talla)
General 72 43 59.7 22.0 12.0 5.0 2.2a ± 0.10
Específica 73 34 46.6 26.0 11.0 4.0 6.8a ± 0.39
Total 145 77 53.1
*Precio en dólares americanos de referencia (www.banxico.org.mx: enero 2020).
ab
Medias con diferente literal muestran diferencias significativas (P<0.05).
799
La selección de las muestras se realizó mediante la técnica de muestreo bola de nieve(26); para
lo cual se visitaron sucesivamente los establecimientos en orden alfabético y muestras
expendidas de ACS se adquirieron. La adquisición del ACS se suspendió cuando en tres
comercios sucesivos se encontraron los mismos tipos que habían sido adquiridos
previamente. Finalmente, 77 tipos diferentes de ACS fueron adquiridos (Cuadro 1).
El tipo de ACS se clasificó de acuerdo con la prescripción (edad y talla) e identificación

comercial (estándar y premium) declarada por el fabricante. La composición de los ACS fue
registrada a partir de la información nutricional informada por el fabricante para identificar
los ingredientes empleados. Se clasificaron los ACS por la presencia o ausencia de cereales,
oleaginosas, aceite vegetal, leguminosas, tubérculos, subproductos de origen animal,
fungicidas e ingredientes con capacidad secuestrante y tipo de ACS.
Manejo de las muestras
Las muestras se secaron en una estufa con circulación forzada de aire y se pulverizaron (500-
800 μm) en un molino universal de funcionamiento continuo y fueron almacenadas dentro
de bolsas selladas en refrigeración (4-5 °C) hasta su procesamiento (<2 semanas).
El aislamiento fúngico se realizó mediante la técnica de siembra directa en placa con dilución
en serie para el recuento de colonias fúngicas en el ACS. Las muestras se diluyeron (10–1,
10–2, 10–3 y 10–4) y las siembras se realizaron en agar rosa de bengala + cloranfenicol y
Czapeck. El periodo de incubación en la oscuridad fue entre 27–30 °C durante siete días(27).
Preparaciones de las colonias fúngicas se hicieron con tinción azul de algodón usando
lactofenol para la observación de las características microscópicas(28). La identificación de
los aislamientos se hizo con las características morfológicas macroscópicas y
microscópicas(29,30).
Análisis molecular
El ADN genómico se extrajo de aislamientos monospóricos congruentes con la morfología

de A. flavus mediante métodos estandarizados previamente(31). La técnica de electroforesis
en gel de agarosa (1%) se usó para verificar la calidad del ADN obtenido. Las muestras de
ADN se depositaron en el gel con buffer de carga (Platinum II Green PCR Buffer 5X Thermo
Fisher Scientific, Waltham, MA, EE.UU.) para colocarlas en la cámara electroforética con
buffer de carga (TAE 1X, 95 voltios, 40 min). Las bandas resultantes se observaron en un
foto documentador de imágenes (GEL DOC XR, BIO-RAD Molecular Imagen CA, EE.UU.)
con el software Quantity One (versión 4.6.7.).
800
La reacción en cadena de la polimerasa (PCR) se realizó para amplificar los fragmentos de

ADN genómico en la región de los espaciadores internos de la transcripción (ITS1-5.8S-
ITS2- RNAr), el gen de la calmodulina (CaM) y el gen iniciador de la vía biosintética de la
aflatoxina (aflR) siguiendo los protocolos descritos previamente(32,33). Los siguientes
iniciadores se emplearon para ITS1: 5´-TCCGTAGGTGAACCTGCGG-3´; ITS4: 5´-
TCCTCCGCTTATTGATATG -3´; CMDA7-F: 5´-GCCAAAATCTTCATCCGTAG-3´;
CMDA8-R: 5´-ATTTCGTTCAGAATGCCAGG-3´; aflR-F: 5´-
GGGATAGCTGTACGAGTTGTGCCAG-3´; aflR-R: 5´-
TGGKGCCGACTCGAGGAAYGGGT-3´ (Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA, USA).
La enzima Taq-polimerasa (Platinum Green Hot Start PCR 2X Máster Mix, Thermo Fisher
Scientific) se utilizó para la amplificación y las reacciones de amplificación se realizaron en
un termociclador (Labnet, Multigene, EE.UU.). El protocolo de amplificación se introdujo
para la región ITS1-5.8S-ITS2 RNAr utilizando un periodo de desnaturalización de 3 min a
94 °C, seguido de 35 ciclos (desnaturalización a 94 °C/1 min, alineación a 54 °C/1 min y
extensión a 72 °C/1min) y con una extensión final de 9 min a 72 °C. Las condiciones para la
amplificación del gen de CaM fueron con un periodo de desnaturalización un ciclo de
1min/94 °C seguido de 30 ciclos (1min/94 °C, para el alineamiento 1 min/53 °C y para la
extensión 1min/72 °C) y se agregó un período de extensión final de 10 min a 72 °C. Así
mismo para la amplificación del gen aflR se utilizó un periodo de pre-desnaturalización de 1
min a 94 °C seguido de 35 ciclos (desnaturalización a 94 °C/1 min, alineamiento 63 °C/1 min
y extensión 72 °C/1 min) y con una extensión final de extensión final 10 min a 72 °C. La
calidad de los productos de PCR (ITS, CaM y aflR) se verificó mediante la técnica de
electroforesis en gel de agarosa al 1 %. En el primer carril del gel se incluyó una escalera con
marcador de peso molecular (1.0 μl, escalera de ADN de 100 pb, 0.5 µg/μl. No.
15628019/15628050. Invitrogen ADN Ladder) junto con 1.0 µl del buffer (BlueJuice Gel
Loading Buffer 10X). El tamaño en pares de bases (pb) del amplicon para la identificación
molecular fue: ITS, 600-800; Calm, 468 y aflR, 796. Las bandas se visualizaron en el foto
documentador de imágenes con el software Quantity One (versión 4.6.7.). Los productos de
PCR se purificaron con el reactivo de limpieza ExoSAP-IT PCR Product Cleanup
(Afflymetrix, Thermo Fisher Scientific Inc. Santa Clara, California, EUA).
Cuantificación de micotoxinas
La cuantificación de la concentración de AFs se realizó por duplicado de acuerdo con el

método oficial AOAC 990.33(34). El contenido de las AFs se extrajo utilizando tubos de fase
sólida (SPE; SupelcleanTM LC-18 SPE tube, Sigma-Aldrich, USA), metanol:agua, ácido
acético, tetrahidrofurano (THF) y hexano. Los extractos derivatizados con ácido
trifluoroacético fueron inyectados en un sistema de HPLC con detector de fluorescencia
(Varian Pro Star binary pump; FP detector 2020, Varian Associates Inc., Victoria, Australia),
columna C18 y protector de columna (LC- 18 and LC-18; Thermo Fisher Scientific,
801
Waltham, MA, USA). Las estimaciones de AFs se obtuvieron con ayuda de un software
(Galaxie Ver. 1.9.302.530) y las concentraciones se calcularon utilizando curvas estándar de
AFs purificadas (Sigma Aldrich, St. Louis, MO, USA).
En el ACS también se cuantificaron las micotoxinas siguientes: zearalenona (ZEA),

ocratoxina (OTA), fumonisinas (FUM) y deoxinivalenol (DON) mediante análisis de ELISA
indirecta(4) (Ridascreen Fast: Zearalenon R5502, Fumonisin R5602, Ochratoxin A R5402,
Deoxynivalenol R5902, R-Biopharm, Alemania).
Los datos se analizaron aplicando una prueba de normalidad con el método de Kolmogórov-
Smirnov a un nivel de confianza del 95%. La comparación de las medias muestrales para
cada variable se realizó mediante la prueba de Tukey (HSD) con un software estadístico
(Statgraphics Centurion, versión 16.1.03). Para identificar el riesgo de superar el LMP
establecido para la concentración de AFs se realizó la prueba de Ji-cuadrada (χ2) de la razón
de probabilidades o razón de momios (RM), calculando la porción de ACS que excedió el
LMP para la concentración de AFs y que estuvo expuesta a un factor específico (formulación
con la inclusión de cereales, oleaginosas, aceite vegetal, leguminosas, tubérculos,
subproductos de origen animal, fungicidas e ingredientes con capacidad secuestrante y tipo
de ACS) dividida entre la porción de ACS que excedió el LMP para la concentración de AFs
pero que no estuvo expuesto a ese factor específico. En todos los análisis se consideró un
nivel de probabilidad de P<0.05.
Resultados
La mayoría de los ACS adquiridos (82.8 %) fueron elaborados por fabricantes nacionales,
mientras que el 17.2 % fueron ACS elaborados por marcas comerciales internacionales
(Cuadro 1). Más de la mitad de las muestras de ACS (41/77 = 53.2 %) presentó
contaminación fúngica, mientras que el 7.8 % (6/77) contenían una concentración de hongos
superior a los niveles máximos recomendados (106 UFC/g). Un total de 85 aislamientos
fúngicos purificados se obtuvieron, los cuales mostraron características morfológicas
correspondientes con los principales géneros toxigénicos siguientes (Figura 1): Aspergillus
spp. (69.4 %), Fusarium spp. (1.1 %) y Penicillium spp. (12.9 %). También se identificaron
aislados con morfología correspondiente a los géneros Cladosporium spp., Mucor spp. y
Alternaria spp (9.4, 4.7 y 1.7 %, respectivamente). De los aislados Aspergillus spp., el
40.7 % (24/59) correspondieron a la morfología de A. flavus(30); en el 75.0 % (18/24) de los
aislamientos de A. flavus demostró in vitro la capacidad de producción de aflatoxinas (9.8 ±
0.64 µg/kg en 7 días) y también expresaron los genes CaM y aflR y la región ITS (Figura 2)
mediante el análisis de PCR.
802
Figura 1: Estructura morfológica macroscópica y microscópica (40x) de los aislados

monospóricos. Páneles: A) Aspergillus spp., B) Fusarium spp., C) Penicillium spp., D)
Aspergillus spp., E) Fusarium spp. y F) Penicillium spp.
Figura 2: Electroforesis en gel de agarosa al 1% de los productos de PCR
Panel A: amplificación de la región de espaciadores internos de la transcripción (ITS). Panel B: amplificación

de Calmodulina (Calm). Panel C amplificación del gen iniciador de la vía biosintética de la aflatoxina (aflR).
Primer carril: marcador de peso molecular 100-2000 pares de bases; C1-C18: aislados de Aspergillus flavus.
Todas las muestras de ACS presentaron concentraciones detectables de AFs (Figura 3). La
frecuencia de la concentración de AFs presentó una aproximación normal (P=0.14); la
concentración mínima fue de 8.6 µg/kg y concentración máxima de 22.2 µg/kg; una
concentración media de 14.8 ± 0.3 µg/kg se estimó, con intervalo de confianza al 95.0% de
14.2-15.4 µg/kg. También se detectó que aproximadamente uno de cada diez (11.8 %) de los
ACS analizados sobrepasó el LMP de AFs recomendado por la mayoría de las legislaciones
803
de países de América para el uso de cereales (20.0 µg/kg)(35), mientras que todos los ACS
rebasaron las recomendaciones europeas (5.0 µg/kg)(18). Las concentraciones de OTA, FUM
y DON estuvieron por debajo de los límites de detección; mientras que las concentraciones
estimadas de ZEA (228 ± 13.8 µg/kg) en ningún caso sobrepasaron el LMP (400 μg/kg) que
se sugiere para regular esta micotoxina(35).
Figura 3: Frecuencia de la concentración de aflatoxinas (AFs) en alimento comercial seco

para perro en el centro de México
LMP= límite máximo permisible: América (20 µg/kg); Unión Europea (5.0 µg/kg).
En este estudio no se observó diferencia significativa (P>0.05) entre la concentración de AFs

y las características generales del ACS, como el origen, la clasificación comercial (estándar
o premium) ni la prescripción por edad o talla del perro; tampoco se detectó alguna asociación
estadística que permitiera identificar estas características como factores de riesgo que
generen concentraciones por arriba del LMP (Cuadro 2).
804
Cuadro 2: Asociación entre las características del alimento comercial seco para perro y la
concentración de aflatoxinas
Media ±EE >LMP Valor P
Tipo de alimento (n) RM
(µg/kg) (%) (χ2)
Origen
Nacional 64 15.0a ±0.32 12.5 0.49 1.71
a
Internacional 13 13.9 ±0.61 7.7
Clasificación comercial
Estándar 52 15.1a ±0.34 11.5 0.93 0.95
a
Premium 25 14.2 ±0.50 12.0
Prescripción (edad)
Cachorro 27 15.0a ±0.48 18.5 0.05 2.6
a
Adulto 50 14.7 ±0.35 8.2
Prescripción (talla)
General 43 15.3a ±0.38 14.0 0.32 1.7
a
Específica 34 14.2 ±0.42 8.8
EE= error estándar; LMP= límite máximo permisible (20 µg/kg); P(χ2)= Ji cuadrada; RM= razón de momios.
ab
La concentración promedio de AFs en los ACS presentó diferencias significativas asociadas

con características del ACS y con los ingredientes empleados. El ACS con humedad mayor
a 10 % mostró una concentración estimada de AFs significativamente mayor (P<0.05) en
comparación a la en los ACS que contenían humedad menor. También se detectó un riesgo
significativo (RM χ2 P<0.05) tres veces mayor de encontrar concentraciones por arriba del
LMP en aquellos ACS que registraron humedad mayor a 10 % (Cuadro 3) en relación con
los ACS que tenían humedad menor 10 %. Aunque se detectó un mayor riesgo también para
los ACS que en su formulación contenían una mayor concentración de proteína, grasa y
cenizas (>22, >12 y >7 %, respectivamente), la asociación estadística no fue significativa
(P>0.05).
805
Cuadro 3: Asociación entre el análisis bromatológico del alimento comercial seco para
perro y la concentración de aflatoxinas
Media ±EE >LMP Valor P
Característica (n) RM
(µg/kg) (%) (χ2)
Humedad relativa
>10% 31 17.4a ± 0.36 19.4 0.01 3.4
≤10% 46 13.0 b
± 0.29 6.5
Proteína
>22% 47 14.9a ± 0.36 14.9 0.12 2.5
≤22% 30 14.7 a
± 0.46 6.7
Grasa
>12% 22 14.9a ± 0.53 18.2 0.11 2.2
≤12% 55 14.8 a
± 0.34 9.1
ELN
Presente 47 14.4a ± 0.52 12.8 0.78 1.1
a
Ausente 107 15.0 ± 0.34 11.2
Fibra
>4% 30 15.2a ± 0.46 13.3 0.61 1.3
≤4% 47 14.5 a
± 0.36 10.6
Ceniza
>7% 38 15.5a ± 0.40 15.8 0.11 2.3
≤7% 39 15.1 a
± 0.39 7.7
EE= error estándar; LMP= límite máximo permisible (20 µg/kg); P(χ2)= Ji cuadrada; RM= razón de momios;
ELN= extracto libre de nitrógeno.
ab
La concentración promedio de AFs en los ACS que contenían trigo fue significativamente
mayor (P<0.05) en comparación a la concentración estimada de AFs en los ACS que no
utilizaron este ingrediente (Cuadro 4). Sin embargo, al calcular el riesgo de exceder el LMP
no hubo una asociación significativa (P>0.05) entre la proporción de los ACS que contenían
trigo y los que no lo incluyeron en su formulación. No se observó diferencia significativa
(P>0.05) entre las medias de concentración de AFs en presencia o ausencia de algún
subproducto de origen animal en los ACS. Sin embargo, si se detectó una asociación
significativa (P<0.05, χ2) en la proporción de ACS que excedieron el LMP entre los ACS que
presentaron en su formulación harina y aceite de pescado, en comparación con los que no los
incluyeron; por lo cual el riesgo (RM) de encontrar concentraciones por arriba del LMP fue
más tres veces que en los ACS que registraron ausencia de los ingredientes. La totalidad de
las muestras adquiridas emplearon harina de carne y hueso en la formulación del ACS, por
lo que no se pudo establecer ninguna asociación con estos ingredientes.
806
Cuadro 4: Asociación entre la concentración de aflatoxinas y la inclusión de alimentos y

subproductos agroindustriales en alimento comercial seco para perro
Media ± EE >LMP Valor P
Ingrediente (n) RM
(µg/kg) (%) (χ2)
Trigo
Presente 47 15.5a ± 0.35 12.8 0.60 1.3
b
Ausente 30 13.8 ± 0.44 10.0
Cebada
Presente 22 15.5a ± 0.53 18.2 0.11 2.2
a
Ausente 55 14.5 ± 0.33 9.1
Maíz
Presente 55 15.0a ± 0.34 9.1 0.11 0.45
a
Ausente 22 14.3 ± 0.53 18.2
Arroz
Presente 38 15.2a ± 0.40 13.2 0.57 1.4
a
Ausente 39 14.4 ± 0.40 10.3
Oleaginosas
Presente 27 15.1a ±0.48 14.8 0.37 1.6
a
Ausente 50 14.6 ±0.35 10.0
Aceite vegetal
Presente 38 14.8a ±0.41 13.2 0.57 1.3
a
Ausente 39 14.8 ±0.40 10.3
Leguminosas
Presente 49 14.8a ±0.36 12.2 0.77 1.1
a
Ausente 28 14.8 ±0.47 10.7
Tubérculos
Presente 45 14.9a ±0.37 13.3 0.45 1.5
a
Ausente 32 14.7 ±0.44 9.4
Huevo y leche
Presente 27 15.1a ±0.48 18.5 0.05 2.6
a
Ausente 50 14.7 ±0.35 8.0
Harina y aceite de pescado
Presente 31 15.3a ±0.45 19.4 0.01 3.4
a
Ausente 46 14.5 ±0.37 6.5
EE= error estándar; LMP= límite máximo permisible (20 µg/kg); P(χ2)= JI cuadrada; RM= razón de momios.
ab
Los ACS que contenían fungicidas o agentes secuestrantes minerales de micotoxinas

mostraron concentración media de AFs significativamente menor (P<0.05) en comparación
a la concentración estimada de AFs en los ACS donde no fueron incluidos estos aditivos
(Cuadro 5). Además, se detectó una asociación protectora significativa (P<0.05, χ2) al
807
comparar la proporción de ACS que excedieron el LMP pero que no incluyeron estos
componentes y aquellos que sí los agregaron a su formulación, por lo cual el riesgo (RM) de
presentar concentraciones por arriba del LMP fue menor que en los ACS que incluyeron
fungicidas o agentes secuestrantes.
Cuadro 5: Asociación entre la inclusión de fungicidas y agentes secuestrantes con la

concentración de aflatoxinas en el alimento comercial seco para perro
Media ± EE >LMP Valor de P
Ingrediente (n) RM
(µg/kg) (%) (χ2)
Fungicidas
Presente 46 13.5a ± 0.33 6.5 0.01 0.29
b
Ausente 31 16.7 ± 0.40 19.4
Adsorbentes orgánicos
Presente 43 14.7a ± 0.38 9.3 0.30 0.59
a
Ausente 34 14.9 ± 0.43 14.7
Secuestrantes minerales
Presente 43 13.9a ± 0.36 7.0 0.04 0.35
b
Ausente 34 15.9 ± 0.41 17.7
EE= error estándar; LMP= límite máximo permisible; P(χ2)= Ji cuadrada; RM= razón de momios.
ab
Discusión
El alimento comercial seco o croqueta ha representado un importante mercado para diversas

industrias que elaboran alimento para perro incorporado al estilo de vida urbano(3). Al igual
que en otros productos de origen agrícola y animal, la contaminación por microbiota fúngica
y por micotoxinas es prácticamente inevitable(11). En el presente estudio se detectó la
contaminación por Aspergillus flavus toxigénico en un tercio (18/77 = 31.2 %) de una
muestra aleatoria de ACS, así como una concentración detectable de aflatoxinas en la
totalidad de las muestras; además, el 11.8 % de los ACS rebasaron el límite máximo
permisible de AFs (20.0 µg/kg) sugerido por la normatividad(35). Este hallazgo no ha sido
reportado previamente en México y la contaminación por AFs pone en riesgo la salud de los
perros y el desarrollo adecuado de su función zootécnica (compañía, guardia, trabajo, etc.)
por el que son criados(36). Así mismo, afecta económicamente a las ramas agroindustriales
que proveen los ingredientes, al alterar la inocuidad del producto y deteriorar su valor
económico y nutricional(15).
En este estudio se encontró que los ACS presentaron concentraciones bajas a moderadas de
otras micotoxinas. Los niveles de OTA, FUM y DON se estimaron por debajo de los límites
de detección. La concentración de ZEA alcanzó concentraciones cercanas a la mitad
808
(57.0 %) del nivel máximo permisible empleado en los países europeos que regulan esta
micotoxina (400 µg/kg)(35); sin embargo, este hallazgo de ausencia de concentraciones
importantes de micotoxinas diferentes a las AFs no garantiza que dichos contaminantes no
pudieran estar presentes en otras circunstancias, porque las micotoxinas son contaminantes
usuales en los cereales que se emplean como ingredientes comunes en la fabricación de
alimento para perros(37); lo anterior sugiere que la fabricación de ACS debe tener un manejo
adecuado debido a la gravedad de la contaminación por micotoxinas(38).
Aunque la información sobre la presencia de A. flavus y AFs en diversos ingredientes de la

alimentación humana es extensa, los estudios de contaminación en el ACS son escasos, a
pesar de estar formulados con ingredientes similares(2). En este estudio, Aspergillus spp., fue
el género detectado con mayor frecuencia (69.4 %) en el ACS, lo cual concuerda con diversos
autores(12,14,39) que identificaron en otros países los mismos géneros fúngicos contaminantes
del ACS para perro. En el presente estudio se encontró microbiota fúngica en el 53.2 % de
las muestras y el 7.8 % rebasó la concentración máxima de hongos (106 UFC/g), sugerida
como máxima permisible(40). La confirmación de la identidad de los aislamientos con
morfología de A. flavus se logró mediante la amplificación de los genes y regiones génicas
(ITS, CaM y aflR) lo cual se ha propuesto como un código de barras predeterminado para la
identificación de estos hongos con la capacidad de producción de AFs(41,42). Estos hallazgos
sugieren que la persistencia de formas activas de los hongos con capacidad toxigénica
significa un riesgo adicional, ya que si los procesos usuales de elaboración de la croqueta no
son capaces de destruir la microbiota fúngica, cuando cambian las condiciones ambientales
(actividad del agua y temperatura) por apertura de los sacos donde se almacena el producto
terminado, las esporas y esclerocios del A. flavus pueden originar formas vegetativas nuevas
con capacidad de utilizar los sustratos alimenticios, producir aflatoxinas e incrementar la
concentración preexistente en el ACS(43). Además, la cantidad usual de ACS contenido en el
saco es suficiente para una duración de varios días o semanas en las que el perro tiene que
consumir todo el material, independientemente de su calidad e inocuidad(44).
En este estudio se encontró una asociación significativa entre algunas características del ACS
y la concentración detectada de AFs, lo cual fue reforzado con la estimación del incremento
en el riesgo de sobrepasar el LPM. Especialmente la humedad relativa superior al 10% mostró
tres veces más el riesgo de presentar concentraciones por arriba del LMP en comparación
con alimentos con una humedad relativa inferior (Cuadro 3). Este hallazgo coincide con otros
estudios que informan que la actividad del agua presente en la matriz alimenticia es un factor
relevante para la expresión de los genes reguladores de la ruta de biosíntesis de AFs(45). Por
lo que, si el sustrato contiene mayor humedad o se rehidrata durante su almacenamiento, las
concentraciones de AFs pueden aumentar(46). Este resultado podría atribuirse a que la materia
prima extruida para la formulación de ACS presenta en la etapa inicial del proceso un exceso
de contenido de humedad relativa (20-25 %) y aunque se reduce por secado hasta niveles
bajos (8-12 %), solo se inhibe el crecimiento de las formas vegetativas de la microbiota
809
fúngica, pero sus esporas y micotoxinas producidas dentro del material procesado
permanecen estables(45).
Los resultados de este estudio también mostraron que hubo mayor contaminación por AFs
en presencia de algunos ingredientes empleados en la fabricación del alimento. Los ACS que
contenían trigo o harina y aceite de pescado presentaron concentraciones mayores de AFs o
un mayor riesgo de sobrepasar el LMP. En el caso de los cereales, la contaminación se ha
atribuido a la exposición de los cultivos en varias etapas de la producción (floración, cosecha,
transporte, procesamiento o almacenamiento)(47). Estos ingredientes son ampliamente
utilizados como fuente de carbohidratos, fibra, proteínas, grasas, minerales y vitaminas(48);
por otra parte, la harina y el aceite de pescado son productos resultantes del procesamiento
de pescados enteros o subproductos (cocción, prensado, deshidratación y molienda) y
constituyen una fuente de proteína rica en ácidos grasos de alto valor nutricional (ácido
eicosapentaenoico, docosahexaenoico y omega-3)(49). Estos ingredientes se incluyen en las
fórmulas por su bajo costo y porque mantienen un valor nutricional aceptable para la
fisiología del perro, además, su inclusión no afecta la palatabilidad y digestibilidad de los
nutrientes(38). Lo que sugiere que la contaminación por AFs puede ser común en los ACS con
presencia de cereales o subproductos de pescado(50,51). Por lo cual, la calidad de estos
ingredientes se debiera garantizar, hacer un manejo adecuado y un manejo proceso eficaz del
producto terminado para asegurar la protección contra la contaminación por AFs(52).
Los resultados de este estudio mostraron que los ACS que incluyeron fungicidas o
secuestrantes minerales en su formulación tuvieron tanto una menor concentración media de
AFs como un menor porcentaje de AFs por encima del LMP (P<0.05) en comparación con
los que no los incluyeron, lo cual sugiere una asociación protectora de estos agentes contra
el riesgo de una contaminación por AFs superior al LMP. Este hallazgo sugiere que el empleo
de los agentes fungicidas y secuestrantes son métodos útiles para reducir los efectos tóxicos
de las AFs, ya que los fungicidas tienen un efecto inhibidor del crecimiento de los hongos
por acidificación de su contenido citoplásmico(53); mientras que los secuestrantes minerales
ejercen su asociación protectora mediante la quimisorción β-dicarbonilo de las AFs, lo que
reduce su biodisponibilidad mediante absorción gastrointestinal(54,55).
De forma sorpresiva, en este estudio no se encontró asociación (P>0.05) entre la

concentración de AFs o la proporción que sobrepasaban el LMP sugerido por la normatividad
(Cuadro 2) contra algunas características consideradas como evidencia de calidad por los
usuarios (alimentos premium, origen internacional o mayor precio). Lo anterior sugiere que
la confianza del consumidor se basa en otros criterios diferentes a la inocuidad del ACS,
como difusión mercadotécnica, supuesta asociación entre calidad y precio, palatabilidad o
apariencia(2).
810
En el presente estudio, una contaminación considerable por Aspergillus flavus toxigénico se

detectó, así como una concentración importante de aflatoxinas en la totalidad de las muestras
recolectadas en un muestreo aleatorio y representativo de alimento comercial seco para perro.
Estos hallazgos sugieren que se encuentra en riesgo la salud de los perros, el desarrollo
adecuado de su función zootécnica y también pudiera afectar a las ramas agroindustriales que
proveen este pienso, al alterar la inocuidad del producto y deteriorar su valor económico y
nutricional. Los resultados del estudio indicaron que algunas características bromatológicas
y formulación empleada en la elaboración de los ACS generaron mayor riesgo de
contaminación por hongos y por micotoxinas; de lo anterior se deduce que es necesario
diseñar y aplicar estrategias más efectivas para verificar la inocuidad de los ingredientes y de
los procesos utilizados en la fabricación del ACS. Además, debe fomentarse el
establecimiento de niveles máximos permisibles de AF específicos para el ACS y la
investigación sobre la exposición prolongada del perro a bajas concentraciones de
micotoxinas.
Agradecimientos
Los autores desean agradecer el financiamiento del Consejo Nacional de Ciencia y

Tecnología de México (CONACYT No. 738906) y a la Universidad Autónoma de
Aguascalientes (proyecto No: PIP/SA 22-2).
Conflictos de interés
Los autores declaran que no existe ningún conflicto de interés potencial con respecto a la
presente investigación, autoría o publicación de este artículo.
Literatura citada:
1. Carranza-Trinidad R, Valdivia-Flores AG. Supply chain: An input-output perspective.
An example of application in the dairy products industry. Int J Supply Chain Oper Resil
2018;3(3):236-247. doi: 10.1504/IJSCOR.2018.093258.
2. Martínez-Martínez L, Valdivia-Flores AG, Guerrero-Barrera AL, Quezada-Tristán T,

Rangel-Muñoz, EJ, Ortiz-Martínez, R. Toxic effect of aflatoxins in dogs fed
contaminated commercial dry feed: A Review. Toxins 2021;13(1):65.
doi:10.3390/toxins13010065.
3. CONAFAB (Consejo Nacional de Fabricantes de Alimentos Balanceados y de la

Nutrición Animal). Producción pecuaria y alimento balanceado en México. México.
2021. ULR: https://www.conafab.org/informativos/anuario-estadistico.
811
4. Kara K. Comparison of some mycotoxin concentration and prevalence in premium and

economic class of adult dog foods. Ital J Anim Sci 2022;21(1):1380-1389.
doi.org/10.1080/1828051X.2022.2117105.
5. Beloshapka A, Buff PP, Fahey Jr GC, Swanson KS. Compositional analysis of whole
grains, processed grains, grain co-products, and other carbohydrate sources with
applicability to pet animal nutrition. Foods 2016;5(2):23. doi:10.3390/foods5020023.
6. Castaldo L, Graziani G, Gaspari A, Izzo L, Tolosa J, Rodríguez Y, Ritieni A. Target

analysis and retrospective screening of multiple mycotoxins in pet food using UHPLC-
Q-Orbitrap HRMS Toxins 2019;11(8):434. doi:10.3390/toxins11080434.
7. Fuentes S, Carvajal M, Ruiz S, Martínez N, Gómez A, Rojo F. Presence of mutagens

and carcinogens, called aflatoxins, and their hydroxylated metabolites in industrialized
food for dogs. J Microb Biochem Technol 2018;10(3):76-86. doi:10.4172/1948-
5948.1000399.
8. Shao M, Li L, Gu Z, Yao M, Xu D, Fan W. Mycotoxins in commercial dry pet food in

China. Food Addit Contamb 2018;11(4):237-245.
doi:10.1080/19393210.2018.1475425.
9. Signorini M, Gaggiotti M, Molineri A, Chiericatti C, deBasilico M, Basilico J, Pisani

M. Exposure assessment of mycotoxins in cow’s milk in Argentina. Food Chem.
Toxicol 2012;50(2):250-257. doi.org/10.1016/j.fct.2011.09.036.
10. Ott L, Appleton H, Shi H, Keener K, Mellata M. High voltage atmospheric cold plasma
treatment inactivates Aspergillus flavus spores and deoxynivalenol toxin. Food
Microbiol 2021;95:103669. doi:10.1016/j.fm.2020.103669.
11. Alshannaq A, Yu J. Occurrence, toxicity, and analysis of major mycotoxins in food. Int
J Environ Res Pub Health 2017;14(6):632. doi:10.3390/ijerph14060632.
12. Witaszak N, Stępień Ł, Bocianowski J, Wáskiewicz A. Fusarium species and

mycotoxins contaminating veterinary diets for dogs and cats. Microorganisms
2019;7(1):26. doi:10.3390/microorganisms7010026.
13. Hołda K, Wiczuk W, Hać-szymańczuk E, Głogowski, R. Comprehensive

microbiological evaluation of dry foods for growing dogs marketed in Poland. Anim Sci
2017;56(1):81-89. doi:10.22630/AAS.2017.56.1.10.
14. Singh SD, Chuturgoon AA. A comparative analysis of mycotoxin contamination of

supermarket and premium brand pelleted dog food in Durban, South Africa. J S Afr Vet
Assoc 2017;88(1):1-6. doi:10.4102/jsava.v88i0.1488.
812
15. Hernandez-Valdivia E, Valdivia-Flores AG, Cruz-Vazquez C, Martínez-Saldaña MC,

Quezada-Tristan T, Rangel-Muñoz EJ, Jaramillo-Juarez F. Diagnosis of subclinical
aflatoxicosis by biochemical changes in dairy cows under field conditions. Pak Vet J
2021;41(1):33-38.
16. Dereszynski D, Center S, Randolph J, Brooks M, Hadden A, Palyada, K, et al. Clinical

and clinicopathologic features of dogs that consumed foodborne hepatotoxic aflatoxins:
72 cases (2005–2006). JAVMA J Am Vet Med Assoc 2008;232(9):1329-1337.
doi:10.2460/javma.232.9.1329.
17. FAO/WHO (Food and Agriculture Organization of the United Nations- World Health
Organization). General standard for contaminants and toxins in food and feed. Codex
Alimentarius 2019. Codex stan 193–1995. https://www.fao.org/fao-who-
codexalimentarius/sh-
proxy/es/?lnk=1&url=https%253A%252F%252Fworkspace.fao.org%252Fsites%252F
codex%252FStandards%252FCXS%2B193-1995%252FCXS_193e.pdf.
18. Commission Directive 2003/100/EC of 31 October 2003 amending Annex I to Directive

2002/32/EC of the European Parliament and of the Council on undesirable substances
in animal feed. Off J Eur Union 2003; 285:33-37.
https://www.legislation.gov.uk/eudr/2003/100/adopted.
19. Reis-Gomes A, Marcolongo-Pereira C, Sallis E, Pereira D, Schild A, Faria R, Meireles

M. Aflatoxicosis in dogs in Southern Rio Grande do Sul. Pesq Vet Bras 2014;34(2):162-
166. doi:10.1590/S0100-736X2014000200011.
20. Arnot L, Duncan N, Coetzer H, Botha C. An outbreak of canine aflatoxicosis in gauteng

province, South Africa. J S Afr Vet Assoc 2012;83(1):1-4. doi:10.4102/jsava.v83i1.2.
21. Bruchim Y, Segev G, Sela U, Bdolah T, Salomon A, Aroch I. Accidental fatal

aflatoxicosis due to contaminated commercial diet in 50 dogs. Res Vet Sci
2012;93(1):279-287. doi:10.1016/j.rvsc.2011.07.024.
22. Álvarez-Días MF, Torres-Parga B, Valdivia-Flores AG, Quezada-Tristán T, Alejos-De

La Fuente JI, Sosa-Ramírez J, Rangel-Muñoz EJ. Aspergillus flavus and total aflatoxins
occurrence in dairy feed and aflatoxin M1 in bovine milk in Aguascalientes, México.
Toxins 2022;14(5):292. doi:10.3390/toxins14050292.
23. Rangel-Muñoz EJ, Valdivia-Flores AG, Moreno-Rico O, Hernández-Delgado S, Cruz-

Vázquez C, De Luna-López MC, et al. Characterization of Aspergillus flavus and
quantification of aflatoxins in feed and raw milk of cows in Aguascalientes, Mexico.
Rev Mex Cienc Pecu 2020;11(2):435-454. doi:10.22319/rmcp.v11i2.5686.
813
24. INEGI (Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática). Anuario estadístico

y geográfico de Aguascalientes. INEGI, Aguascalientes, 2017.
https://www.inegi.org.mx/contenido/productos/prod_serv/contenidos/espanol/bvinegi/
productos/nueva_estruc/anuarios_2017/702825092078.pdf.
25. Segura-Correa JC, Honhold N. Métodos de muestreo para la producción y salud animal.
Universidad Autónoma de Yucatán. Mérida, Yucatán, México. 2000.
https://www.researchgate.net/publication/273945817_Métodos_de_muestreo_para_la_
produccion_y_la_salud_animal.
26. Espinoza P, López R, Lozano S. Muestreo de bola de nieve. En Espinoza P, López R,

Lozano S, Técnicas de muestreo. México: UNAM 2018:(2-4).
https://www.studocu.com/pe/document/universidad-cesar-vallejo/sistemica/pdf-
proyectofinal-bola-de-nieve-compress/28006947.
27. Santibáñez Escobar R, Martínez Ibarra JA, Tapia González JM, Avellaneda Cevallos
JH, Hernández Gallardo M, Montañez Valdez OD. Identificación y cuantificación de
hongos micotoxigénicos en alimento para bovinos. Cienc Tecnol 2011;4(1):19-23.
doi:10.18779/cyt.v4i1.96.
28. Leck, A. Preparation of lactophenol cotton blue slide mounts. Community Eye Health
1999;12(30):24. https://www.cehjournal.org/article/preparation-of-lactophenol-cotton-
blue-slide-mounts/.
29. Jayawardena RS, Hyde KD, de Farias AR, Bhunjun CS, Ferdinandez HS, Manamgoda
D, Udayanga D, et al. What is a species in fungal plant pathogens? Fungal Divers 2021;
109(1):239-266. doi.org/10.1007/s13225-021-00484-8.
30. Klich MA. Identification of common Aspergillus species. First ed. Lousiana, USA:
Centraalbureau voor Schimmelcultures, Utrecht, the Netherlands; 2002.
31. Fani SR, Moradi M, Probst C, Zamanizadeh H, Mirabolfathy M, Haidukowski M,

Logrieco A. A critical evaluation of cultural methods for the identification of atoxigenic
Aspergillus flavus isolates for aflatoxin mitigation in pistachio Orchards of Iran. Eur J
Plant Pathol 2014;140:631-642. doi:10.1007/s10658-014-0499-1.
32. Shapira R, Paster N, Eyal O, Menasherov M, Mett A, Salomon R. Detection of

aflatoxigenic molds in grains by PCR. Appl Environ Microbiol 1996;62(9):3270-3273.
doi:10.1128/aem.62.9.3270-3273.1996.
33. White TJ, Bruns T, Lee S, Taylor J. Amplification and direct sequencing of fungal
ribosomal RNA genes for phylogenetics. In PCR Protocols; Innis MA, et al, editors.
Academic Press, Inc.: New York, NY, USA, 1990:315-322. doi:10.1016/B978-0-12-
372180-8.50042-1.
814
34. Scott PM. Mycotoxin methodology. Food Addit Contam 1995;12(3):395-403.

doi:10.1080/02652039509374321.
35. FAO (Food and Agriculture Organization). Worldwide Regulations for mycotoxins in
food and feed 2003. FAO Food Nutr paper 81 2003:59.
https://www.fao.org/3/y5499e/y5499e00.htm.
36. Case L, Carey D, Hirakawa D, Daristotle L. Feeding management throughout the life
cycle. In Case L, Carey D, Hirakawa D, Daristotle L. Canine and feline nutrition. 3rd
ed. USA: Mosby. 2011:191-294. doi.org/10.1016/C2009-0-39175-8.
37. Rodríguez M, Ramos A, Prim M, Sanchis V, Marín S. Usefulness of the analytical

control of aflatoxins in feedstuffs for dairy cows for the prevention of aflatoxin M1 in
milk. Mycotoxin Res 2019;36(1):11-22. doi:10.1007/s12550-019-00362-y.
38. Tegzes J, Oakley B, Brennan G. Comparison of mycotoxin concentrations in grain

versus grain-free dry and wet commercial. Toxicol- Commun 2019;3(1):61-66
doi:10.1080/24734306.2019.1648636.
39. Błajet-Kosicka A, Kosicki R, Twarużek M, Grajewski J. Determination of moulds and

mycotoxins in dry dog and cat food using liquid chromatography with mass
spectrometry and fluorescence detection. Food Addit Contam B Part 2014;7(4):302-308.
doi:10.1080/19393210.2014.933269.
40. GMP (Good Manufacturing Practices + International B.V.). Specific Feed Safety Limits.
GMP+ International. The Netherlands, 2021: 1-78.
https://www.gmpplus.org/media/zuwj0gam/ts-1-5-specific-feed-safety-limits.pdf.
41. Samson RA, Visagie CM, Houbraken J, Hubka V, Perrone G, Seifert KA, et al.
Phylogeny, identification and nomenclature of the genus Aspergillus. Stud Mycol
2014,78:141-173. doi:10.1016/j.simyco.2014.07.004.
42. Okayo RO, Andika DO, Dida MM, K’Otuto GO, Gichimu BM. Morphological and
molecular characterization of toxigenic Aspergillus flavus from groundnut kernels in
Kenya. Int J Microbiol 2020;(2020):8854718. doi:10.1155/2020/8854718.
43. Medina A, Akbar A, Baazeem A, Rodríguez A, Magan N. Climate change, food security
and mycotoxins: Dowe know enough?. Fungal Biol Rev 2017;31(3):143-154.
doi:10.1016/j.fbr.2017.04.002.
44. Bates N. Aflatoxicosis in dogs. Companion Animal 2021;26(8):197-202.

doi.org/10.12968/coan.2021.0034.
815
45. Chiewchan N, Mujumdar A, Devahastin S. Application of drying technology to control

aflatoxins in foods and feeds: A Review Dry Technol 2015;33(14):1700-1707.
doi:10.1080/07373937.2015.1068795.
46. Gallo A, Solfrizzo M, Epifani F, Panzarini G, Perrone, G. Effect of temperature and

water activity on gene expression and aflatoxin biosynthesis in Aspergillus flavus on
almond medium. Int J Food Microbiol 2015;217:162-169.
doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2015.10.026.
47. Coppock RW, Christian RG, Jacobsen BJ. Aflatoxins. In Gupta RC. Veterinary
toxicology. Basic and clinical principles. 3rd ed. Hopkinsville, Kentucky, USA: Elsevier
Inc. 2018:983-994. doi:10.1016/B978-0-12-811410-0.00069-6.
48. Macías A, Rial C, Acosta A, Henríquez L, Almeida M, Rodríguez Á, et al. Risk

assessment of the exposure to mycotoxins in dogs and cats through the consumption of
commercial dry food. Sci Total Environ 2020;708:134592.
doi:10.1016/j.scitotenv.2019.134592.
49. Dillon G, Cardinall C, Keegan J, Yiannikouris A, Brandl W, Moran C. The analysis of

docosahexaenoic acid (DHA) in dried dog food enriched with an Aurantiochytrium
limacinum biomass: Matrix extension validation and verification of AOAC method
996.06. J AOAC Int 2021;104(1):68-77. doi:10.1093/jaoacint/qsaa097.
50. Wan J, Chen B, Rao J. Occurrence and preventive strategies to control mycotoxins in
cereal-based food. Compr Rev Food Sci 2020;19(3):928-953. doi:10.1111/1541-
4337.12546.
51. Alshawabkeh K, Alkhalaileh NI, Abdelqader A, Al-Fataftah AR, Herzallah SM.

Occurrence of aflatoxin B1 in poultry feed and feed ingredients in Jordan using ELISA
and HPLC. Am-Eurasian J Toxicol Sci 2015;7(4):316-20.
doi:10.5829/idosi.aejts.2015.7.4.10172.
52. Shad Z, Ghavami M, Atungulu GG. Occurrence of aflatoxin in dairy cow feed
ingredients and total mixed ration. Appl Eng Agric 2019;35(5):679-686.
doi:10.13031/aea.13454.
53. Atungulu G, Mohammadi-Shad Z, Wilson S. Mycotoxin issues in pet food. In Ricke S,

et al., editors. Food and feed safety systems and analysis. 1rst ed. Academic Press
2018:25-44. doi:10.1016/B978-0-12-811835-1.00002-6.
54. Di Gregorio M, de Neeff D, Jager A, Corassin C, de Pinho A, de Albuquerque R, et al.

Mineral adsorbents for prevention of mycotoxins in animal feeds. Toxin Rev
2014;33(3):125-135. doi:10.3109/15569543.2014.905604.
816
55. Tomašević-Čanović M, Daković A, Rottinghaus G, Matijaševic´ S, Đuričić M.

Surfactant modified zeolites–new efficient adsorbents for mycotoxins. Microporous Mat
2003;61(1-3):173-180. doi:10.1016/S1387-1811(03)00365-2.
817
Artículo
Estimación del grado básico de calidad en canales bovinas conforme a

madurez ósea, marmoleo y predominancia fenotípica Bos indicus
Francisco Gerardo Ríos Rincón a*
Leslie Zelibeth González Rueda a
Jesús José Portillo Loera a
Beatriz Isabel Castro Pérez a
Alfredo Estrada Angulo a
Jesús David Urías Estrada a
a
Universidad Autónoma de Sinaloa. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Boulevard San Ángel # 3886, Fraccionamiento San Benito, 80246, Culiacán, Sinaloa,
México.
*Autor de correspondencia: fgrios@uas.edu.mx
Resumen:
Para estimar el Grado Básico de Calidad de canales bovinas conforme a madurez ósea,
marmoleo y predominancia racial Bos indicus, se analizaron los datos de 1,417 canales
procesadas en cuatro establecimientos Tipo Inspección Federal. Se registraron las variables:
grasa cavitaria, área del ojo de costilla, espesor de la grasa dorsal, largo y altura de la giba,
marmoleo y madurez ósea. Mediante las variables marmoleo y madurez ósea se estimó el
Grado Básico de Calidad con base en la NOM-004-SAGARPA-2018. La altura de la giba se
utilizó como criterio para determinar la predominancia racial y mediante esta información se
generaron cuatro grupos. Con base en los valores registrados, se determinaron las estadísticas
descriptivas, análisis de la varianza comparación de medias, análisis de frecuencias y prueba
de Tukey. La altura de la giba en cada grupo fue de 7.19, 10.54, 14.38 y 20.11 cm (P<0.01),
respectivamente. El 82 % de las canales mostraron predominancia racial Bos indicus. El peso
818
de la canal caliente fue 310.05 kg para el grupo 1 vs 326.99 kg para el grupo 4 (P<0.01). El
área del ojo de la costilla fue de 85.59 cm2 para el grupo 1 vs 89.14 cm2 para el 2 (P<0.05).
Del total de canales evaluadas, 60 clasificaron de calidad Suprema (4.23 %), 655 de calidad
Selecta (46.22 %), 621 de calidad Estándar (43.82 %) y 81 Comerciales (5.72 %). Las canales
de bovino objeto del presente estudio, presentan mayormente un componente racial Bos
indicus y su Grado Básico de Calidad primordialmente correspondió a la mayor cantidad de
canales con madurez ósea grado A, pero con menor marmoleo.
Palabras clave: Canal bovina, Bos indicus, Marmoleo, Madurez ósea.
Introducción
La producción de carne bovina mexicana en el año 2021 fue de 2’128,590 toneladas, que
representa 2.3 % más con respecto al año 2020, año en el que se registró una producción de
carne bovina de 2’078,158 toneladas(1); lo anterior muestra a un sector muy dinámico en
materia agropecuaria. El interés por otorgar valor a la producción de carne bovina en México
tiene su origen en el establecimiento del Servicio de Clasificación de Ganado y Carne de
Bovino en México, implementado por primera vez en el año 1969 por el Gobierno del Estado
de Sonora(2). Años después, con el propósito de identificar diferencias en calidad y
rendimiento de la canal, el 18 de septiembre de 1991 se publicó en el Diario Oficial de la
Federación, la Norma NMX-FF-078-1991(3) de carácter voluntario, basada en el sistema de
clasificación de los Estados Unidos de Norteamérica, adaptándose el concepto de evaluación
de canales, para enfatizar las diferencias existentes entre los sistemas de producción. Esta
Norma reconocía y otorgaba los grados de clasificación Suprema, Selecta, Buena, Estándar
y Comercial; además, otorgaba grados de rendimiento identificados como 1, 2, 3, 4 y 5;
posteriormente se derogó y dio lugar a la Norma NMX-FF-078-2002(4), también de carácter
voluntario, que tuvo como propósito apoyar a los ganaderos y a los demás agentes que
intervienen en la cadena de producción, procesamiento, comercialización y consumo de carne
de bovino, a través de la definición de las características de calidad que debían reunir las
canales para su comercialización; con los grados de calidad Suprema, Selecta, Estándar,
Comercial y Fuera de clasificación, considerando para ello los niveles de marmoleo y textura
o firmeza; sin embargo, no especifica o no toma en cuenta los grados de rendimiento, como
su NMX antecesora.
819
Durante todos estos años, el tema de la evaluación de las canales bovinas mexicanas ha sido
siempre polémico; para algunos es un incentivo a las actividades productivas pecuarias, pero
para otros se trata de un método incómodo para castigar el producto(5). Con la reciente
aprobación de la Norma Oficial Mexicana NOM-004-SAGARPA-2018, “Carne de bovino-
Clasificación de canales conforme a sus características de madurez fisiológica y
marmoleo”(6), se establece que una de las formas aceptadas para dotar de certeza y con ello
ordenar al sector proveedor de la carne en canal, es establecer una clasificación de calidad
que permita informar sobre los atributos del producto, evitando la confusión en el mercado
nacional y en el de exportación, así como el establecimiento arbitrario de calidades que no
sean reconocidas oficialmente. Al respecto, la clasificación o tipificación en canales de
bovino busca evaluar el mérito final de un animal, mediante la valoración de parámetros que
presenten importancia económica para la canal(7), dado que, las variables que ayudan a
clasificar las canales bovinas buscan definir parámetros que puedan ser identificados con
exactitud, ya sea en términos absolutos (peso) o en términos relativos (puntuaciones), los
cuales convergerán en una justa comercialización de las canales(8).
En México, la producción de carne bovina proviene de diferentes sistemas productivos, por

lo que su calidad debe ser valorada a través de la evaluación y clasificación de canales,
considerando el factor racial, la edad y el tipo de ganado, además de las especificaciones de
la NOM-004-SAGARPA-2018. Con base en lo anterior, el objetivo del presente estudio fue
estimar el Grado Básico de Calidad de canales bovinas conforme a madurez ósea, marmoleo
y predominancia racial Bos indicus.
Material y métodos
Lugar de estudio
Se analizaron los datos de 1,417 canales de bovino, procesadas en cuatro establecimientos

Tipo Inspección Federal (TIF) localizados en el estado de Sinaloa, México. La información
se obtuvo en la línea de producción de cortes primarios. Todos los bovinos procedieron de
un sistema de producción intensiva de carne bovina en corrales de finalización ubicados en
un radio no mayor a 50 km de los establecimientos TIF.
Procedimiento post mortem
Después del aturdimiento y desangrado de los bovinos, se estimó la edad cronológica por
medio de la aparición y desgaste de los dientes, con base en los lineamientos establecidos en
el Manual Operativo que sirve como herramienta para la identificación, separación y
eliminación del Material de Riesgo Específico(9). Mediante esta determinación los animales
se clasificaron en dos grupos: bovinos menores de 30 meses y bovinos igual o mayores de
820
30 meses. Durante el proceso, los bovinos se decapitaron, se les retiraron las extremidades
anteriores y posteriores, se desollaron y evisceraron para que posteriormente las canales
fueran cortadas por la línea media dividiéndolas en dos medias canales. Una vez lavadas y
sanitizadas, las canales ingresaron a la cámara de refrigeración, previo pesaje de la canal
caliente (PCC). En el presente estudio se incluyeron canales provenientes de animales
machos y hembras menores de 30 meses, así como de machos y hembras de 30 meses o
mayores.
Registro de variables de interés
Una vez transcurridas 48 h del sacrificio y mantenidas en refrigeración a una temperatura de

2 a 4° C, se evaluaron las siguientes variables en las canales bovinas(10).
Estimación de la grasa renal, pélvica y cardiaca. La cantidad de grasa cavitaria se determinó

subjetivamente y se expresó como porcentaje del peso de la canal fría, normalmente el peso
de estos acúmulos grasos representa entre 1 y 5 % del peso de la canal fría. El peso de los
riñones se excluyó en esta medición.
Determinación del área del ojo de costilla. Ésta se midió con una plantilla marcada con
pequeños cuadros, donde cada cuadro se sumó para medir el área completa del músculo
Longissimus dorsi, el área muscular se delineó perfectamente con un marcador permanente;
en esta medición se excluyó la grasa adyacente y demás tejidos circundantes.
Espesor de la grasa dorsal. Esta variable se determinó a la altura de la 12ª costilla, a tres
cuartos de distancia del eje largo del músculo Longissimus dorsi, iniciando desde la línea
media. Con la ayuda de un vernier el espesor fue medido y registrado en milímetros.
Largo y altura de la giba. Las dimensiones de la giba indican el grado aproximado de

ascendencia Bos indicus de los animales; la altura de la giba se tomó a la mitad de su base
teniendo como referencia el ligamento de la nuca; mientras que el largo de la giba se tomó
en línea recta, desde el inicio de la base hasta donde termina la misma.
Marmoleo. La cantidad y distribución de grasa intramuscular (marmoleo) en el músculo M.

Longissimus dorsi, se evaluó después de que la media canal fue presentada con un corte
transversal profundo, otorgándose alguna de las siguientes categorías: desprovisto, trazas,
ligero, pequeño, modesto, moderado y ligeramente abundante, declaradas en la NOM-004-
SAGARPA-2018.
Determinación de la madurez ósea. Esta variable se estimó visualmente en la canal, por el

grado de osificación de los cartílagos de las tres primeras apófisis espinosas debajo de la línea
821
de corte con referencia a la 12ª y 13ª costilla. Los valores de madurez fueron señalados con
base a los criterios de madurez ósea establecidos en la NOM-004-SAGARPA-2018, en la
cual se hace referencia al Porcentaje Promedio de Osificación. En ésta se establecen los
criterios de madurez A, para bovinos de 9 a 30 meses de edad; madurez B, para bovinos de
30 a 42 meses de edad y madurez C, para bovinos mayores de 42 meses de edad.
Mediante las variables de marmoleo y madurez ósea se estimó el Grado Básico de Calidad
de la canal bovina, de acuerdo con las siguientes categorías: Premium, Suprema, Selecta,
Estándar y Comercial, conforme a lo establecido en la NOM-004-SAGARPA-2018. En esta
norma se establece que una vez realizada la determinación de la madurez fisiológica y el
grado de marmoleo, se deben considerar estos dos factores para otorgar la clasificación a la
canal de bovino, bajo el sistema de clasificación integral mostrado en la Figura 1.
Figura 1: Clasificación integral de la canal bovina con base en la NOM-004-SAGARPA-

2018
Madurez
Grado de Grupo de madurez Grupo de madurez Grupo de madurez
marmoleo A B C
(de 9 a 30 meses) (de 30 a 42 meses) (más de 42 meses)
Ligeramente Premium
abundante
Moderado
Modesto Suprema
Poco
Ligero Selecta Comercial
Trazas
Prácticamente Estándar
desprovisto
La altura de la giba se utilizó como criterio para determinar la predominancia racial, con base
en la información que se muestra en el Cuadro 1.
822
Cuadro 1: Predominancia racial con base en la altura de la giba, registrada en bovinos

procesados en plantas de beneficio en México
Predominancia racial cebuina Altura de la giba, cm (media ± EE)
≤ ¼ Bos indicus 7.92 ± 0.95
½ Bos indicus 9.44 ± 0.17
¾ Bos indicus 13.13 ± 0.18
4/4 Bos indicus 14.07 ± 0.34
Fuente: Rubio et al(10); EE= error estándar.
Los datos de las canales se capturaron en hoja de Microsoft Excel®, con base en la altura de
la giba descrita en el Cuadro 1, cada canal se asignó a un grupo según la predominancia racial
de Bos indicus: grupo 1= ≥cebuino; 2= ½ cebuino; 3= ¾ cebuino; 4= cebuino. Se obtuvieron
las estadísticas descriptivas de las variables: peso de la canal caliente (PCC), área del ojo de
la costilla (AOC), espesor de la grasa dorsal (EGD), grasa pélvico renal (GPR), altura de la
giba (AG), largo de la giba (LG), marmoleo y madurez ósea. Enseguida, se realizó el análisis
de normalidad de los valores con la prueba de Kolmogorov-Smirnov corregida por
Lilliefors(11), con el programa R(12). Se realizó análisis de la varianza entre grupos para las
variables AG, PCC y AOC, y las medias se compararon mediante la prueba de Tukey. Las
variables marmoleo y madurez ósea, no presentaron distribución normal, por ello se
presentan con las estadísticas descriptivas de mediana y rango intercuartílico. Para conocer
la distribución de grados básicos de calidad y marmoleo, los resultados se muestran como
frecuencia absoluta (n) y porcentaje. La asociación entre grupo con los grados de marmoleo,
se realizó con la prueba de Ji cuadrada para cuadro de contingencia 5 x 4 (5 grados x 4
grupos). Dado que hubo asociación estadística, enseguida se realizaron pruebas de Ji
cuadrada para las permutaciones de 4 grupos, tomando 2 a la vez (4P2) en cada grado de
marmoleo. En el caso del grupo 3 y 4 en el grado Comercial, se utilizó la prueba exacta de
Fisher. Para todos los análisis estadísticos el nivel de alfa máximo para considerar
significancia estadística fue 0.05.
Resultados y discusión
En el Cuadro 2 se muestran los resultados de las características de las canales bovinas

provenientes de corrales de finalización intensiva, y procesadas en establecimientos Tipo
Inspección Federal.
823
Cuadro 2: Características de las canales bovinas provenientes de finalización intensiva y

procesadas en establecimientos Tipo Inspección Federal (n= 1,417)
Variable Media DE Mínimo Máximo CV (%)
PCC, kg 318.16 36.43 201.80 451.80 11.45
2
AOC, cm 87.87 11.36 49.03 141.93 12.93
EGD, mm 6.70 3.73 1.0 33.0 55.67
GC, % 2.10 0.65 1.0 4.0 30.95
LG, cm 27.86 5.25 8.0 49.0 18.84
AG, cm 12.58 4.40 4.0 30.0 34.98
Marmoleo 300.00* 100** 100.0 500.0 25***
Madurez 100.00* 0** 100.0 400.0 0***
PCC= peso de la canal caliente; AOC= área del ojo de la costilla; EGD= espesor de grasa dorsal; GC= grasa
cavitaria; LG= largo de la giba; AG= altura de la giba; DE= desviación estándar; CV= coeficiente de
variación. *Medianas; **Rango intercuartílico (IQR). ***(IQR/Rango)x100.
De la información antes descrita, se destaca que las características que muestran el mayor
coeficiente de variación son, el espesor de la grasa dorsal (55.67 %), la altura de la giba
(34.97 %) y la grasa cavitaria (31.39 %). El espesor de la grasa dorsal o grasa subcutánea
tiene relación con la condición corporal, así como con las reservas energéticas de los
bovinos(13). En el presente estudio, la amplia variación de este valor puede obedecer
principalmente a los días de permanencia de los bovinos en los corrales de finalización que,
dada la heterogeneidad en cuanto a tipo racial, peso de inicio, condición corporal y género,
determina la duración en las unidades de producción intensiva antes de su procesamiento en
las plantas de matanza. En México, Vázquez-Mendoza et al(14), observaron diferencias
significativas en las características de la canal de ganado bovino finalizado en corral de
engorda de diferentes genotipos, justamente esta variable es incluida en el sistema de
clasificación de canales de USDA, así como el porcentaje de grasa renal, pélvica y
cardiaca(15). En la acumulación de grasa cavitaria influyen diversos factores, entre ellos, el
nivel de consumo de alimento durante la engorda, la concentración energética de la dieta, el
tiempo de finalización de los bovinos en corral de engorda, así como del uso de promotores
del crecimiento muscular(16).
Las variables marmoleo y madurez ósea utilizadas en la NOM-004-SAGARPA-2018 para

otorgar un grado de calidad a las canales bovinas mexicanas que fueron evaluadas en el
presente estudio, mostraron valores dispares; por un lado, el marmoleo exhibió un coeficiente
de variación de 35.18 %, mientras que la madurez ósea mostró un coeficiente de variación
de 18.0 %, esto indica que la madurez ósea de las canales impacta favorablemente la
asignación de un Grado Básico de Calidad superior, conforme a la clasificación integral de
la canal bovina, pero hasta cierto punto impide ser clasificadas con un mayor grado de calidad
dado el bajo nivel de marmoleo en el área del ojo de la costilla.
824
En el Cuadro 3, se muestran los valores de altura de la giba por grupo según la predominancia
racial. Los valores medios entre los cuatro grupos mostraron diferencia estadística (P<0.01),
cabe resaltar que el coeficiente de variación para esta variable en los grupos 1, 2 y 3 fue
inferior al 13 %, lo que indica poca dispersión de estos valores.
Cuadro 3: Altura de la giba por grupo como indicador de la predominancia racial Bos
indicus en bovinos provenientes de finalización intensiva y procesadas en establecimientos
Tipo Inspección Federal (n= 1,417)
Grupo n Media (cm) DE (cm) CV (%)
≤ ¼ cebuino 252 7.19 a 0.89 12.37
½ cebuino 536 10.54 b 1.10 10.44
¾ cebuino 399 14.38 c 1.13 7.89
cebuino 230 20.11 d 3.07 15.28
DE= desviación estándar; CV= coeficiente de variación.
abcd
Las medias que no comparten una letra son significativamente diferentes (P<0.01).
De acuerdo con Boleman et al(17), el largo de la giba indica el grado aproximado de

ascendencia Bos indicus, los bovinos con una altura de giba mayor de 10.2 cm tendrán
características fenotípicas de ganado con esta predominancia racial. Para reafirmar lo
anterior, en un estudio(18) se determinó que la altura de la giba en ganado Bos indicus
(Brahman) osciló entre 15 y 18 cm. En otra investigación(19), se observó que, con base en la
altura de la giba, alrededor del 90 % de la población bovina productora de carne en México
tiene un fuerte antecedente genético de Bos indicus. Así que, tomando como referencia que
los grupos 2, 3 y 4, registran media superior de 10 cm, se deduce que el antecedente genético
cebuino de las canales incluidas en el presente estudio es de 82 %.
En el Cuadro 4 se muestran los valores del peso de la canal caliente y el área del ojo de la
costilla, según la predominancia racial en los bovinos provenientes de finalización intensiva
y procesados en establecimientos Tipo Inspección Federal. Los resultados muestran que la
media de PCC del grupo 1 es menor a la registrada en los grupos 3 y 4 (P<0.01), pero similar
a la media del grupo 2.
825
Cuadro 4: Peso de la canal caliente y área del ojo de la costilla por grupo según la
predominancia racial de los bovinos provenientes de finalización intensiva y procesadas en
establecimientos Tipo Inspección Federal (n= 1,417)
PCC AOC
Grupo n Media DE CV Media DE CV
(kg) (kg) (%) (cm )2 2
(cm ) (%)
a c
1 252 310.05 37.79 12.19 85.59 11.32 13.23
ab a
2 536 316.89 34.33 10.83 89.14 11.73 13.17
bc ab
3 399 319.91 35.73 11.17 88.31 11.11 12.59
c bc
4 230 326.99 38.83 11.88 86.68 10.49 12.11
PCC= peso de la canal caliente; AOC= área del ojo de la costilla; DE= desviación estándar; CV= coeficiente
de variación. Grupo 1= ≤cebuino; 2= ½ cebuino; 3= ¾ cebuino; 4= cebuino.
abcd
Las medias que no comparten una letra son significativamente diferentes (P<0.01).
El PCC de los grupos 2 y 3 es similar entre sí, pero la media del grupo 3 es igual a la media
del grupo 4 (P<0.01). En un experimento se registró el peso de la canal caliente entre 354 y
412 kg en ganado Hereford x Angus, los cuales recibieron diferentes niveles de zilpaterol
durante la finalización(20). Cancian et al(21), registraron en toretes Nelore castrados y enteros
292 y 321 kg de PCC respectivamente. Por otra parte, Huerta et al(8), registraron 272 kg de
PCC en bovinos predominantemente cebuinos. En otro estudio(22), se evaluó el desempeño
de la canal de toretes Brahman y cruzas F1 engordados en pastizales tropicales, se observó
que el PCC en la raza Brahman fue de 242 kg, en F1 Angus 255 kg, en F1 Chianina 249 kg,
en F1 Romosinuano 272 kg y en F1 Simmental 252 kg. Estos valores indican que la
dominancia racial de tipo europeo influye favorablemente en el PCC; sin embargo, la
predominancia del tipo racial cebuino en el presente estudio, influyó en mejores PCC.
En los valores del área del ojo de la costilla por grupo según su dominancia racial, se observó
diferencia significativa (P<0.01) de 3.55 cm2, cuando se comparan los grupos 1 y 2,
indicando que la presencia de ½ sangre de Bos indicus mejoró el AOC en comparación con
los animales que solo contienen ≤¼ de sangre cebuina. Al comparar los animales con menor
predominancia racial cebuina (grupo 1) contra los de mayor predominancia racial (grupo 4),
no se observaron diferencias significativas, lo que sugiere que para las regiones donde se
llevó a cabo este estudio, resultan ser mejores las cruzas entre bovinos Bos indicus y Bos
taurus, para la variable de AOC, que cuando los animales son puros. El AOC en bovinos es
un indicador de musculatura y un factor importante en la determinación del grado de
rendimiento, por lo que a medida que el AOC aumenta, se incrementa el rendimiento del
producto al detalle. Al respecto, Torrescano-Urrutia et al(23), llevaron a cabo un estudio para
caracterizar canales bovinas en el centro del estado de Sonora, encontrándose que el AOC
registró un rango de 80.66 a 82.15 cm2; posteriormente, en otro estudio(24), observaron
valores desde 69.2 a 89 cm2. Los resultados de ambos experimentos provienen de bovinos
finalizados en corral de engorda, por lo que guardan alguna aproximación con los registrados
826
en el presente estudio. Sin embargo, en la expresión del valor del AOC bovino, influye el
sistema de producción, como se observa en los resultados de otro estudio previamente
referido(22), que se realizó en un sistema de pastoreo y muestra lo siguiente: el AOC de
Brahman 54.84 cm2; F1 Angus 63.80 cm2; F1 Chianina 61.06 cm2; F1 Romosinuano 76.39
cm2 y F1 Simmental 60.05 cm2. Los valores ahí mostrados son inferiores a los registrados en
el presente trabajo de investigación, debido probablemente al tipo de sistema de producción
utilizado, aunque el estudio indica que los animales cruzados mejoran el AOC, lo cual apoya
los resultados del presente estudio.
En el Cuadro 5, se presenta la distribución de las canales bovinas conforme a la madurez ósea

y al marmoleo. Se observa que 1,191 canales (84.05 %) registraron madurez A, es decir se
estima que pertenecen a bovinos menores de 30 meses de edad y 226 canales (15.95 %)
corresponden a bovinos mayores a 30 meses de edad. Con referencia al marmoleo 1,339
canales bovinas (94.48 %) se ubicaron en los grados de marmoleo Prácticamente desprovisto,
Trazas y Ligero, lo que, de acuerdo con la clasificación integral de la canal bovina indicada
en la NOM-004-SAGARPA-2018, puede favorecer que las canales se ubiquen dentro de los
Grados Básicos de Calidad Selecta y Estándar, sin embargo, al relacionar el indicador
Marmoleo con el factor Madurez ósea, cabe la posibilidad de que desciendan en el Grado
Básico de Calidad.
Cuadro 5: Distribución de canales bovinas conforme a madurez ósea y grado de marmoleo

Madurez ósea Marmoleo
Canales % Canales %
A 1,191 84.05 Prácticamente desprovisto 254 17.92
B 140 9.88 Trazas 388 27.38
C 75 5.29 Ligero 697 49.18
D 11 0.77 Poco 74 5.22
Total 1,417 100 Modesto 4 0.28
De acuerdo con Lee et al(25) la edad es un factor fundamental en los sistemas de clasificación
de canales bovinas cuando se combina con otros factores, como la nutrición y la genética, y
uno de los principales factores que afectan la calidad de la canal es marmoleo, que se traduce
como energía corporal almacenada; por lo tanto, este depósito graso aumentará a medida que
incrementa la edad de los bovinos y la densidad energética de la dieta.
La presencia de marmoleo en el músculo Longissimus dorsi depende del potencial genético

del bovino y de la cantidad de energía consumida; así, bovinos jóvenes que son procesados
a los 15 meses de edad, han demostrado que tienen puntajes iguales o mayores de marmoleo
que toretes genéticamente similares, pero procesados entre los 18 y 24 meses de edad, cuando
son alimentados con dietas cuyo contenido energético es lo suficientemente denso como para
permitir la expresión del marmoleo(26). La presencia de marmoleo en el AOC reviste
827
particular importancia en el sistema de clasificación de los Estados Unidos de América y en

la región del norte de México(27), y se le concede un singular valor al relacionarlo con la
suavidad y la palatabilidad de la carne.
En el Cuadro 6, se presenta la distribución del grado de marmoleo en canales bovinas por

grupo según la predominancia Bos indicus. El marmoleo del AOC en animales productores
de carne, está relacionado con el contenido de grasa intramuscular y juega un papel
importante en varios aspectos relacionados con la calidad de la carne.
Cuadro 6: Distribución del grado de marmoleo en canales bovinas por grupo según la
predominancia Bos indicus
Grado de marmoleo n (%)

Grupo Nulo Trazas Ligero Poco Modesto*
1 58 (23.02)a 38 (15.08)b
140 (55.56)a
16 (6.35)a 0 (0)
2 69 (12.87)b 165 (30.78)a 271 (50.56)ab 29 (5.41)a 2 (0.36)
3 63 (15.79)b 135 (33.83)a 184 (46.12)b 16 (4.01)a 1 (0.25)
4 64 (27.83)a 50 (21.74)b 102 (44.35)b 13 (5.65)a 1 (0.43)
Total 254 (17.9) 388 (27.4) 697 (49.2) 74 (5.2) 4 (0.3)
Grupo 1= ≤¼ cebuino; 2= ½ cebuino; 3= ¾ cebuino; 4= cebuino
ab
Letras diferentes en las frecuencias dentro de grado de marmoleo, indican diferencia significativa (Prueba
de Ji cuadrada 2 x 2; P<0.05).
*No se realizó análisis, debido a frecuencias esperadas en cada celda menores a 5.
Los resultados encontrados en el presente estudio muestran que el 17.9 % de las canales
bovinas el marmoleo es nulo, en el 27.4 % se observan trazas y en el 49.2 % marmoleo ligero.
Estos valores exhiben que el marmoleo del 94.49 % de las canales bovinas presentan bajo
contenido de grasa intramuscular, lo que tiene un impacto directo sobre la clasificación de
éstas. De acuerdo con el grado de marmoleo, se observa que la clasificación de marmoleo
nulo corresponde a las canales de ½ y ¾ de Bos indicus, las cuales se presentan con menor
frecuencia (P<0.05) con respecto a las canales de ¼ y más de ¾; mientras que en el grado
trazas, aumenta la frecuencia para canales de ½ y ¾ de Bos indicus y disminuye de manera
significativa en canales de menos de ¼ y más de ¾. En marmoleo ligero, se encontraron las
canales con menos de ¼ de Bos indicus presentándose con mayor frecuencia, aunque es
similar a la de ½ (P>0.05). Respecto al grado de marmoleo “poco”, no se registraron
diferencias significativas, siendo las proporciones similares entre los grupos de canales.
Se ha reportado que el contenido de grasa intramuscular varía entre especies, entre razas y
entre tipos de músculos en la misma raza. Aunque existen otros factores involucrados en la
variación del marmoleo en los animales, incluyendo el sexo, la edad y la alimentación; de
igual manera, se ha indicado que, la variabilidad en el contenido de grasa intramuscular está
ligada principalmente al número y tamaño de los adipocitos intramusculares, entonces, la
828
tasa de acumulación de grasa intramuscular depende de la tasa de crecimiento muscular. En

los animales que tienen un mayor contenido de musculatura con alta actividad glucolítica
muestran un contenido reducido de grasa intramuscular(28). Al respecto, se asegura que el
contenido de grasa intramuscular analizado mediante extracción con solvente muestra una
variación de 1.0 a 8.9 %, por lo tanto, una carne magra se considera cuando tiene menos de
3.6 % de grasa intramuscular(29). Lo anterior coincide con los hallazgos registrados en canales
reducidas en marmoleo y canales magras producidas en regiones tropicales(19,30). Dada la
importancia de la puntuación de marmoleado en el mercado global de la carne bovina, se han
realizado estudios para comprender mejor la baja puntuación de marmoleo en el ganado
influenciado por Bos indicus en comparación con el ganado Bos taurus. En una revisión de
estos estudios(31), se observó que no se existe una fuerte relación entre la capacidad de
sintetizar ácidos grasos de novo y la puntuación de marmoleo o el volumen de adipocitos,
concluyéndose que las bajas puntuaciones de marmoleo típicamente observadas en el ganado
influenciado por Bos indicus, son atribuidas principalmente al menor volumen de adipocitos
intramusculares en comparación con las razas Bos taurus.
En el Cuadro 7 se presenta la distribución de Grados Básicos de Calidad de la canal, agrupada

conforme a la predominancia racial de los bovinos.
Cuadro 7: Distribución de las canales por grado básico de calidad según la predominancia
Bos indicus
Grados básicos de calidad

Grupo Suprema Selecto Estándar Comercial
n % n % n % n %
1 9 (3.57) a 117 (46.43) a 85 (33.73) c 41 (16.27) a
2 21 (3.92) a 256 (47.76) a 221 (41.23) b 38 (7.09) b
3 16 (4.01) a 181 (45.36) a 200 (50.13) a 2 (0.50) c*
4 14 (6.09) a 101 (43.91) a 115 (50.0) a 0 (0.0) c
*
Total 60 (4.23) 655 (46.22) 621 (43.82) 81 (5.72)
Probabilidad 0.49 0.77 0.01 0.01
Grupo 1=≤cebuino; Grupo 2= ½ cebuino; Grupo 3= ¾ cebuino; Grupo 4= cebuino.
abc
Letras diferentes en las frecuencias dentro de grado básico de calidad, indican diferencia estadística
(Prueba de Ji cuadrada 2 x 2; P<0.05); *Prueba exacta de Fisher (P = 0.5354).
En general, e independientemente de la predominancia racial se registraron 60 canales de

calidad Suprema (4.23 %), 655 canales de calidad Selecta (46.22 %), 621 canales de calidad
Estándar (43.82 %) y 81 canales Comerciales (5.72 %). Del grupo 1, con menor
829
predominancia racial Bos indicus, el 3.57% de las canales se identificaron como Suprema, el
46.43 % como Selecta, 33.73 % como Estándar y el 16.27 % en el grado Comercial. Una
distribución porcentual similar se observa entre el resto de los grupos de menor a mayor
predominancia Bos indicus; a medida que aumenta o disminuye la predominancia cebuina a
partir del grupo 2, disminuye el número de canales en cada grado de calidad. Así se tiene
que, por ejemplo, en el Grado Básico Selecta, hay 256 canales para el grupo 2, 117 para el
grupo 1, 181 y 101 canales para los grupos 3 y 4, respectivamente.
Al tomarse como referencia una Norma Oficial Mexicana que recién entró en vigor en el
territorio mexicano, no hay estudios previos con los cuales se puedan comparar estos
resultados. Sin embargo, al considerar canales bovinas producidas en una región tropical de
México, con base en la ya derogada Norma NMX-FF-078-2002, Zorrilla-Ríos et al(32)
utilizaron cinco criterios para la clasificación: madurez, edad, conformación, color de la
magra, color de la grasa y distribución de la cobertura de grasa subcutánea. Las canales
fueron clasificadas en 13.4 % Selectas, 45.8 % Estándar, 27.4 % Comerciales y 10.6 % fuera
de clasificación. Con base en esta clasificación, no se registraron canales de categoría
Suprema; al respecto, los autores describen que el 79 % de las canales logran alcanzar en
primera instancia el grado de clasificación Suprema, pero cuando la conformación fue
evaluada, solo el 0.5 % de las canales alcanzaron el grado definitivo de Suprema.
En el Cuadro 8, se presenta la distribución de Grados Básicos de Calidad de las canales

bovinas categorizadas por sexo, edad y predominancia racial. De acuerdo con sexo y edad,
en el grupo de hembras menores de 30 meses, y machos menores y mayores a 30 meses, se
observó mayor distribución de canales en los grados Selecta y Estándar y en el grupo de
hembras mayores a 30 meses, se registró mayor número de canales grado Comercial. Con
relación en la predominancia racial cebuína, se observa que a medida que aumenta este
componente racial, disminuye gradualmente el número de canales en cada categoría. Esto se
atribuye al escaso desarrollo de la grasa intramuscular en ganado cebuino comparado con el
ganado europeo(19,33).
830
Cuadro 8: Distribución de Grados Básicos de Calidad de canales categorizados por sexo,

edad y grupo según la predominancia racial de los bovinos provenientes de finalización
intensiva y procesadas en establecimientos Tipo Inspección Federal (n= 1,417)
Grados Básicos de Calidad
Sexo Edad Grupo Suprema Selecta Estándar Comercial Totales
n % n % n % n % n
1 2 4.55 33 75 9 20.45 0 0.00 44
<30 2 0 0.00 18 85.71 3 14.29 0 0.00 21
3 0 0.00 1 50.00 1 50.00 0 0.00 2
H 4 0 0.00 0 0.00 0 0.00 0 0.00 0
2 2.98 52 77.61 13 19.40 0 0.00 67
1 2 1.77 43 38.05 27 23.89 41 36.28 113
>30 2 2 2.82 20 28.17 11 15.49 38 53.52 71
3 0 0.00 5 41.67 5 41.67 2 16.67 12
4 0 0.00 0 0.00 0 0.00 0 0.00 0
4 2.04 68 34.69 43 21.94 81 41.32 196
1 5 5.38 39 41.94 49 52.69 0 0.00 93
<30 2 18 4.16 211 48.73 204 47.11 0 0.00 433
3 15 4.12 167 45.88 182 50.00 0 0.00 364
M 4 14 6.28 97 43.50 112 50.22 0 0.00 223
52 4.67 514 46.18 547 49.14 0 0.00 1113
1 0 0.00 2 100.0 0 0.00 0 0.00 2
>30 2 1 9.09 7 63.64 3 27.27 0 0.00 11
3 1 4.76 8 38.10 12 57.14 0 0.00 21
4 0 0.00 4 57.14 3 42.86 0 0.00 7
2 4.87 21 51.21 18 43.90 0 0.00 41
Totales 60 4.23 655 46.22 621 43.82 81 5.72 1417
H= hembras; M= machos; <30: menores de 30 meses de edad; >30: mayores de 30 meses de edad; Grupo 1=
≤cebuino; 2= ½ cebuino; 3= ¾ cebuino; 4= cebuino.
Las canales de bovino objeto del presente estudio, presentaron un componente racial
principalmente cebuino. La clasificación de las canales correspondió mayoritariamente como
grado básico “Selecta y Estándar”, con mayor cantidad de canales de grado de madurez ósea
831
A, pero con bajas puntuaciones en los grados de marmoleo, lo que limitó clasificarlas con un
mejor grado básico de calidad conforme a lo dispuesto en la NOM-004-SAG/ZOO-2018, con
efecto de la predominancia racial Bos indicus.
Literatura citada:
1. COMECARNE. Consejo Mexicano de la Carne. Compendio Estadístico 2022.
http://comecarne.org Consultado Jul 13, 2022.
2. Gobierno del Estado de Sonora. Boletín Oficial. Órgano de difusión del Gobierno del
Estado de Sonora. Secretaría de Gobierno. 1999. http://transparencia.esonora.gob.mx/
Consultado Jul 10, 2021.
3. Norma NMX-FF-078-1991. Productos Pecuarios. Carne de bovino en canal. Clasificación.

Declaratoria de vigencia publicada en el Diario Oficial de la Federación el 18 de
septiembre de 1991. https://xdoc.mx/documents/nmx-ff-078-1991-productos-
pecuarios-alimentos-carne-de-5dcb12511f5b2. Consultado Jul 15, 2021.
4. Norma NMX-FF-078-2002. Productos Pecuarios. Carne de bovino en canal. Clasificación.

Secretaria de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación.
https://www2.sag.gob.cl/pecuaria/establecimientos_habilitados_exportar/normativa/me
xico/NMX-FF-078-SCFI-2002_clasific_prod_pecuarios.pdf Consultado Jul 11, 2021.
5. García MJA, García RO. Evaluación de canales. Capítulo X. En: Fundamentos de

crecimiento y evaluación animal. Victoria, B.C., Canadá: Editorial Trafford Publishing.
2009:144-184.
6. Norma Oficial Mexicana NOM-004-SAGARPA-2018. Carne de bovino-Clasificación de

canales conforme a sus características de madurez fisiológica y marmoleo. Declaratoria
de vigencia publicada en el Diario Oficial de la Federación el 23 de noviembre de 2020.
http://dof.gob.mx/nota_detalle.php?codigo=5605515&fecha=23/11/2020 Consultado
Feb 04, 2021.
7. Kempster TA, Cuthbertson A, Harrington G. Carcass evaluation in livestock breeding,

production, and marketing. Londres, Inglaterra: Granada Publishing, 1982.
8. Huerta LN, Hernández O, González RA, Ordóñez J, Pargas HL, Rincón E, et al. Peso
corporal y rendimiento en canal según clase sexual, tipo racial, condición muscular, edad
y procedencia de bovinos venezolanos. Nacameh. 2013;7(2):75-96.
9. SENASICA. Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria. Manual

de procedimientos de identificación, separación y eliminación de materiales de riesgo
específico para encefalopatía espongiforme bovina. Dirección General de Inocuidad
Agroalimentaria, Acuícola y Pesquera. Manual operativo. CDMX. 2011.
832
10. Rubio LMS, Braña VD, Méndez MD, Torrescano UGR, Sánchez EA, Pérez LC, et al.
Guía práctica para la estandarización y evaluación de canales bovinas mexicanas:
(Primera Edición). Evaluación de Canales Bovinas Mexicanas. Universidad Nacional
Autónoma de México. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y
Mejoramiento Animal. INIFAP. Folleto Técnico No. 23. 2013.
11. Lilliefors HW. On the Kolmogorov-Smirnov Test for normality with mean and variance
unknown. J Am Stat Assoc 1967;62(318):399–402.
12. Gross J, Ligges U. _nortest: Tests for Normality_. R package version 1.0-4.
https://CRAN.R-project.org/package=nortest; 2015.
13. Schröder UJ, Staufenbiel R. Invited review: Methods to determine body fat reserves in
the dairy cow with special regarded to ultrasonographic measurement of backfat
thickness. J Dairy Sci 2006;89(1):1-14.
14. Vázquez-Mendoza OV, Aranda-Osorio G, Huerta-Bravo M, Kholif AE, Elghandour

MMY, Salem AZM, et al. Carcass and meat properties of six genotypes of young bulls
finished under feedlot tropical conditions of Mexico. Anim Prod Sci 2017;57(6):1186–
1192.
15. USDA. United States Department of Agriculture United States. Standards for Grades of
Carcass Beef. Agriculture Marketing Services. Livestock, Poultry and Seed Program.
2017.
16. Walter LAJ, Schmitz AN, Nichols WD, Hutcheson JP, Lawrence TE. Live growth
performance, carcass grading characteristics, and harvest yields of beef steers
supplemented zilpaterol hydrochloride and offered ad libitum or maintenance energy
intake. J Anim Sci 2018;96(5):1688-1703.
17. Boleman SL, Boleman SJ, Morgan WW, Hale DS, Griffin DB, Savell JW, Ames RP, et
al. National Beef Quality Audit–1995: survey of producer-related defects and carcass
quality and quantity attributes. J Anim Sci 1998;76(1): 96-103.
18. Casas E, White S, Riley D, Smith T, Brenneman R, Olson T, et al. Assessment of single
nucleotide polymorphisms in genes residing on chromosomes 14 and 29 for association
with carcass composition traits in Bos indicus cattle. J Anim Sci 2005;83(1):13-19.
19. Méndez RD, Meza OC, Berruecos JM, Garcés P, Delgado EJ, Rubio MS. A survey of
beef carcass quality and quantity attributes in Mexico. J Anim Sci 2009;87(11):3782-
3790.
833
20. Walter JLA, Schmitz AN, Nichols WT, Hutcheson JP, Lawrence TE. Live growth
performance, carcass grading characteristics, and harvest yields of beef steers
supplemented zilpaterol hydrochloride and offered ad libitum or maintenance energy
intake. J Anim Sci 2018;96(5):1688-1703.
21. Cancian PH, Gomes RDC, Manicardi FR, Ianni AC, Bonin MDN, Leme PR. Correlations
of visual scores, carcass traits, feed efficiency and retail product yield in Nellore cattle.
Sci Agric 2014;71(1):17-22.
22. Huerta LN, Flores AR, Hernández JV, Timaure NJ, González, AR. Tendencias en
desempeño de la canal de toretes Brahman y cruzas F1 engordados en pastizales
tropicales. Nacameh 2020;14(1):16-30.
23. Torrescano-Urrutia GR, Sánchez-Escalante A, Vásquez-Palma MG, Paz-Pellat R, Pardo-

Guzmán DA. Caracterización de canales y de carne de bovino de animales engordados
en la zona centro de Sonora. Rev Mex Cienc Pecu 2010;1(2):157-168.
24. Torrescano-Urrutia GR, Sánchez-Escalante A, Vásquez-Palma MG, Varguez-Pech A F,

Vargas-Sánchez RD, Pardo-Guzmán DA. Estimación del grado de marmoleo de canales
de bovino sonorenses utilizando diferentes metodologías: análisis de imagen, evaluación
USDA y extracción con solventes. Biotecnia 2017;19(3):34-39.
25. Lee MRF, Evans PR, Nute GR, Richardson RI, Scolla ND. A comparison between red
clover silage and grass silage feeding on fatty acid composition, meat stability and
sensory quality of the M. Longissimus muscle of dairy cull cows. Meat Sci
2009;81(4):738-744.
26. Schoonmaker JP, Loerch SC, Fluharty FL, Zerby HN, Turner TB. Effect of age at feedlot
entry on performance and carcass characteristics of bulls and steers. J Anim Sci
2002;80(9):2247-2254.
27. Hernández BJ, Ríos RFG. Efecto de los grupos raciales en las características de calidad
de la carne. Nacameh 2009;3(1):1-20.
28. Hocquette JF, Gondret F, Baéza E, Médale F, Jurie C, Pethick DW. Intramuscular fat
content in meat-producing animals: development, genetic and nutritional control, and
identification of putative markers. Animal 2010;4(2):303-319.
29. Rubio-Lozano MS, Ngapo TM, Huerta-Leidenz N. Tropical Beef: Is there an axiomatic
basis to define the concept? Foods 2021;10(5):1025.
30. Delgado EJ, Rubio MS, Iturbe FA, Méndez RD, Cassís L, Rosiles R. Composition and
quality of Mexican and imported retail beef in Mexico. Meat Sci 2005;69(3):465-471.
834
31. Cooke RF, Daigle CL, Moriel P, Smith SB, Tedeschi LO, Vendramini JMB. Cattle
adapted to tropical and subtropical: Social, nutritional, and carcass quality
considerations. J Anim Sci 2020;98(2):1-20.
32. Zorrilla-Ríos JM, Lancaster PA, Goad CL, Horn GW, Hilton GG, Galindo JG. Quality
evaluation of beef carcasses produced under tropical conditions of México. J Anim Sci
2013;91(1):477–482.
33. Crouse JD, Cundiff LV, Koch RM, Koohmaraie M, Seideman SC. Comparisons of Bos
indicus and Bos taurus inheritance for carcass beef characteristics and meat palatability.
J Anim Sci 1989;67(10):2661–2668.
835
Artículo
Efecto de la hesperidina añadida a las dietas de codorniz sobre los

gases en sangre, la bioquímica sérica y HSP 70 bajo estrés por calor
Abdullah Özbilgina*
Aykut Özgürb
Onur Başbuğc
a
Sivas Cumhuriyet University Veterinary Faculty, Department of Animal Nutrition and
Nutritional Disorders. Sivas, Turkey.
b
Gaziosmanpaşa University. Artova Vocational School. Laboratory and Veterinary
Health Program. Tokat, Turkey.
c
Sivas Cumhuriyet University. Department of Veterinary Internal Medicine. Veterinary
Medicine Faculty. Sivas, Turkey.
*Autor de correspondencia: abdullahozbilgin@gmail.com
Resumen:
El objetivo de este estudio fue determinar los efectos del flavonoide, que es un producto
de la producción de cítricos, sobre los parámetros sanguíneos y la concentración de
HSP70 en codornices aplicado en condiciones termoneutrales y de estrés por calor. En
este contexto, 160 codornices (Coturnix coturnix japonica, macho), de 6 semanas de edad
y 150-200 g de peso vivo, se alojaron en jaulas durante 1 semana de ejercicio y 5 semanas
de período de ensayo. El diseño del estudio constó de 4 grupos de 40 animales y 4
subgrupos con 10 animales en cada grupo. La agrupación se realizó en forma de 2x2. Los
grupos termoneutrales (24 ± 0.1 °C) son NC (0 g de hesperidina/kg de alimento base) y
NHES3 (3 g de hesperidina/kg de alimento base) y los grupos bajo estrés por calor (34 ±
0.1 °C) son HC (0 g de hesperidina/kg de alimento base) y HHES3 (3 g de hesperidina/kg
de alimento base), y se generaron aleatoriamente. En el caso de estrés por calor, las
concentraciones de pO2, pH, HCO3 y Cl disminuyeron en el grupo HHES3 en
comparación con el grupo HC (P<0.05). La concentración de enzimas ALP mostró una
disminución significativa en el grupo HHES3 en comparación con el grupo HC en la
condición de estrés por calor. El nivel de proteínas de choque térmico (Hsp70) aumentó
836
en el suero sanguíneo, tejidos del riñón, hígado y pecho en el grupo HC con estrés celular
durante el estrés por calor; sin embargo, la concentración de Hsp70 disminuyó
significativamente en el grupo HHES3. Como resultado, se encontraron efectos positivos
de la suplementación con hesperidina en la dieta tanto en condiciones de estrés por calor
como en termoneutrales.
Palabras clave: Flavonoide, Codorniz, Termoneutral, Proteína de choque térmico,

Hesperidina.
Introducción
Distintos factores ambientales pueden causar estrés en la avicultura. La temperatura

ambiental es un factor importante en la producción avícola, ya que afecta el rendimiento
del animal y causa problemas económicos(1-4). En general, se ha reportado que la
temperatura termoneutral es de 16-25 °C en aves de corral(5). Se ha informado que el
estrés fisiológico se produce si la temperatura ambiental permanece por encima de la
temperatura termoneutral(6). Cuando se expone al estrés, la hormona adrenocorticotrópica
(ACTH, por sus siglas en inglés) se secreta dependiendo de la hormona (CRH) que secreta
corticotropina del hipotálamo. La ACTH proporciona la secreción de corticosteroides y
adrenalina. Así, los metabolismos de glucosa, lípidos y proteínas son regulados por la
secreción de altas cantidades de corticosteroides en el ambiente como adaptación
metabólica durante el estrés por calor(7-9). El metabolismo, la nutrición y las condiciones
ambientales son eficaces en el equilibrio ácido-base del cuerpo. Los parámetros más
importantes que indican el estado ácido-base de la sangre son el pH sanguíneo, el
bicarbonato (HCO3-) y las concentraciones de iones de sodio (Na+), potasio (K+) y cloro
(Cl-). Los minerales monovalentes juegan un papel importante para el equilibrio ácido-
base(10-12). Los animales mantienen la homeostasis bajo condiciones de estrés por calor a
través de la vasodilatación, convección y evaporación(13). Inicialmente, los factores de
estrés ambiental alteran el funcionamiento metabólico en las aves de corral y hacen que
la producción de glucosa mantenga la homeostasis durante la presencia de factores
estresantes. Bajo estrés por calor, los sacos aéreos juegan un papel importante en el
intercambio de gases, ya que aumentan la circulación de aire hacia la superficie, lo que
resulta en una evaporación que hace que el calor se propague(14).
Debido al estrés, se produce oxidación en la estructura de las proteínas y el ADN en la

sangre y los tejidos. Como resultado del estrés por calor, se observa un aumento de las
proteínas de choque térmico(15). Las proteínas de choque térmico (HSP, por sus siglas en
inglés) son una familia de proteínas producidas por las células en respuesta a factores
estresantes que están o no relacionados con la temperatura(16). Las HSP son una familia
837
importante de proteínas que se han conservado a lo largo de la evolución y se expresan

en todos los seres vivos, desde procariontes hasta eucariontes. Las HSP han realizado
tareas como el plegamiento de proteínas recién sintetizadas en la célula, la prevención de
la agregación de proteínas, la estabilización de proteínas y la eliminación de proteínas
mal plegadas. Las HSP se dividen en cinco clases principales según su masa molecular:
HSP pequeñas (<40 kDa), HSP60 (60 kDa), Hsp70 (70 kDa), HSP90 (90 kDa) y HSP100
(100 kDa). Cada HSP tiene diferentes isoformas, y se localizan en diferentes partes de la
célula. La chaperona molecular Hsp70 juega un papel central en el control de calidad de
las proteínas. Al unirse a los sustratos de proteína Hsp70, les ayudan a plegarse,
descomponerse, transferirse, regular y prevenir la agrupación. El sustrato de Hsp70 se
une a regiones hidrofóbicas en las proteínas y ayuda a las proteínas recién sintetizadas y
a las proteínas parcialmente plegadas a plegarse correctamente(17-21).
Estudios previos informaron que el estrés por calor causa bajo rendimiento en el animal
y suprime el sistema inmunológico(22). Después del estrés por calor; disminución del peso
vivo, palidez en el color de la carne(23), baja inmunidad, bajo equilibrio líquido-
electrolítico e irregularidad en el pH sanguíneo(24), incluso se pueden observar casos como
muerte súbita en pollos de engorda. Cuando el estrés por calor ocurre en pollos de
engorda, se puede producir alteración del equilibrio ácido-base y alcalosis respiratoria(25).
La hesperidina es un antioxidante eficaz que reduce el estrés oxidativo. También inhibe

la peroxidación lipídica(26,27). Se ha reportado que la concentración de lactato
deshidrogenasa y proteína de choque térmico (Hsp70), que son marcadores de estrés por
calor, disminuye con la adición de hesperidina a las raciones de aves de corral(28). Se ha
informado que, para superar los efectos negativos del estrés por calor en codornices
japonesas, se debe administrar una buena estrategia de nutrición(29). Las dietas
suplementadas con hesperidina proporcionan una alternativa al uso de aditivos sintéticos,
pueden mejorar el perfil lipídico de la carne de pollo y asegurar una producción de carne
de ave de mayor calidad(30,31). Además, estudios recientes han manifestado que el aporte
de hesperidina a la ración tiene efectos positivos sobre la calidad de la carne, la calidad
del huevo y la microflora intestinal en codornices(32,33).
La industria avícola de los Estados Unidos ha informado que se han perdido $ 2.4 mil
millones debido al estrés por calor(34). Se ha demostrado que el estrés por calor tiene
efectos adversos en los pollos de engorda, incluido un mayor consumo de alimento, así
como una reducción de la tasa de crecimiento y la vitalidad de los pollos de engorda(35).
Además, puede disminuir la calidad de los productos obtenidos de los pollos de engorda
al aumentar su grasa abdominal(36). En el presente estudio, se determinarán los efectos de
la hesperidina, un subproducto de los cítricos, sobre los parámetros sanguíneos y los
niveles de Hsp70.
838
Material y métodos
En el estudio, 160 codornices (Coturnix coturnix japonica, machos) de 6 semanas de edad

con un peso vivo de 150-200 g se alojaron en jaulas durante 1 semana de ejercicio y
durante 5 semanas de período experimental con 10 codornices por jaula, un total de 42
días. Las codornices se alojaron en jaulas (45 cm de ancho X 20 cm de alto X 90 cm de
largo). El diseño del estudio consta de 4 grupos con 40 animales y 4 subgrupos dentro de
cada grupo. La agrupación se realizó en forma de 2x2. Los grupos termoneutrales (24 ±
0.1 °C) son NC (0 g de hesperidina/kg de alimento base) y NHES3 (3 g de hesperidina/kg
de alimento base) y los grupos bajo estrés por calor (34 ± 0.1 °C) son HC (0 g de
hesperidina/kg de alimento base) y HHES3 (3 g de hesperidina/kg de alimento base), y
se generaron aleatoriamente. La hesperidina (C28H34015, núm. de cas: 520-26-13,
pureza del 91 %, empresa Chem-Impex International, EE.UU.) utilizada en el estudio
estaba disponible comercialmente. Las raciones utilizadas en el experimento se
formularon de acuerdo con las recomendaciones del NRC(37) (Cuadro 1).
Cuadro 1: Composiciones de las dietas utilizadas en el experimento

Dietas****
Thermoneutral Estrés calórico
Ingredientes, % NC NHES3 HC HHES3
Trigo 52.03 52.03 52.03 52.03
Maíz 10.42 10.42 10.42 10.42
Aceite vegetal 2.76 2.76 2.76 2.76
Harina de soya, %48 27.52 27.52 27.52 27.52
Piedra caliza* 5.55 5.25 5.55 5.25
Fosfato dicálcico 1.17 1.17 1.17 1.17
Sal 0.26 0.26 0.26 0.26
Vitaminas-minerales, mezcla** 0.25 0.25 0.25 0.25
L treonina 0.03 0.03 0.03 0.03
Hesperidina*** - 0.30 - 0.30
Valores calculados
Materia seca, % 90.30 90.30 90.30 90.30
Proteina cruda, % 19.96 19.96 19.96 19.96
Cenizas, % 9.80 9.50 9.80 9.50
Celulosa cruda, % 2.86 2.86 2.86 2.86
Estracto etéreo, % 4.56 4.56 4.56 4.56
Energía metabolizable, kcal/kg 2900 2900 2900 2900
Calcio, % 2.50 2.38 2.50 2.38
Fósforo disponible, % 0.35 0.35 0.35 0.35
Metionina +cistina, % 0.64 0.64 0.64 0.64
Lisina, % 1.00 1.00 1.00 1.00
Treonina, % 0.74 0.74 0.74 0.74
Triptófano, % 0.27 0.27 0.27 0.27
* *La caliza se redujo y se añadió en lugar de hesperidina en los grupos de experimentación.
**La premezcla de vitaminas y minerales contenía por kg: mg: retinol (vit A) 3, tocoferol (vit E) 30,
menadiona (vit K3) 5, tiamina (vit B1) 1, riboflavina (vit B2) 5, piridoxina (vit B6) 3, ácido nicotínico 30,
ácido pantoténico 10, ácido fólico 0.8, ácido ascórbico (vit C) 10, cloruro de colina 450, Co 0.2, I 0.5, Se
839
0.3, Fe 25, Mn 120, Cu 10, Zn 100; μg: colecalciferol (vit D3) 62.5, cobalamina (vit B12) 20, biotina 100
μg.
***Hesperidina obtenida de la empresa Chem-Impex Int., fórmula molecular (C28H34O15), núm. de cas
(520-26-13), grado de pureza 91 % (Chem-Impex, Wood Dale, IL, EE.UU.)
****NC= Control (0 g de hesperidina/kg de alimento), (24 ± 0.1 °C); NHES3= temperatura termoneutral
(24 ± 0.1 °C), (3 g de hesperidina/kg de alimento); HC= temperatura de estrés por calor (34 ± 0.1 °C);
HHES3= temperatura de estrés por calor (34 ± 0.1 °C), (3 g de hesperidina/kg de alimento).
En el estudio se suministró alimento granular y agua ad libitum a los animales. Durante

el período de estudio hubo una humedad relativa del 50-60 % en las jaulas. Se utilizaron
lámparas fluorescentes para la iluminación, y se utilizó un temporizador (Cata CT 9181,
China) durante el ensayo para proporcionar 16 h de luz y 8 h de oscuridad junto con luz
solar. Para crear estrés por calor en las jaulas, se utilizaron calentadores eléctricos para
calentar los compartimentos. La jaula de ensayo se mantuvo a temperatura ambiente,
mientras que el grupo sometido a estrés se mantuvo a 34 ± 0.1 °C durante el período del
ensayo utilizando los calentadores eléctricos con control de termostato, y las codornices
en el grupo termoneutral se mantuvieron a 24 ± 0.1 °C. Durante el período de
experimentación, la humedad relativa de la sala de ensayo se midió constantemente con
un higrómetro y se mantuvo bajo control. Se utilizaron ventiladores eléctricos para regular
la circulación de aire y deshacerse del polvo acumulado y los gases nocivos en las jaulas.
Aprobación ética
Este estudio se ha realizado con el permiso de la Universidad Tokat Gaziosmanpaşa,

Comité de Ética Local de Experimentos con Animales con fecha 20.05.2021 y con
número 51879863-36.
Análisis bioquímico de gases y suero en sangre
Al final del ensayo, se seleccionaron al azar tres animales de cada subgrupo, lo que
equivale a 12 de cada grupo y un total de 48 en general. Se tomaron muestras de sangre
de la vena saphena brachialis antes del sacrificio, y los valores de gases en sangre se
determinaron por método fotométrico utilizando un kit comercial (epoc BGEM blood test,
Alemania). Inmediatamente después de que se tomaron las muestras de sangre, se
centrifugaron durante 10 min a 3,000 rpm, y luego el suero recogido en la parte superior
se transfirió a tubos Eppendorf de 2 ml. Los sueros se congelaron y almacenaron para su
análisis en un congelador a -80 °C. Los valores bioquímicos se detectaron en muestras de
suero sanguíneo utilizando un dispositivo autoanalizador (Mindray BS200, China).
Análisis de la expresión del gen Hsp70
Al final del estudio se tomaron muestras de tejido de 2-3 g de hígado, riñón y músculos
del pecho de cada animal bajo condiciones higiénicas. A continuación, las muestras de
tejido y sangre se almacenaron a -80 °C para el análisis del gen Hsp70. Después de añadir
840
0.9 ml de solución salina fisiológica a la muestra de tejido de 0.1 g pesada, las muestras
de tejido (0.1 g) se homogeneizaron en un buffer de homogeneización [0.15 M NaCl, 20
mM Tris-HCl (pH 8.0), 1 mM EDTA, 1 mM PMSF, 0,1 M]. E-46, 0.08 μM de aprotinina,
0,1 μM de leupeptina y NP-40 al 0.1 %(38) y homogeneizados se centrifugaron a 4 °C
durante 20 min a 12,000 ×g utilizando un homogeneizador Ultra-turrax sobre hielo. El
sobrenadante se recogió y almacenó a -20 °C hasta la determinación de la proteína. La
cantidad de proteína se determinó utilizando ELISA (BT-LAB, E0124Ch). La curva
estándar y la detección inmunológica de proteínas se llevaron a cabo mayormente de
acuerdo con las instrucciones del fabricante.
Los datos se expresaron como media ± error estándar y el nivel de significancia se probó
con un ANOVA unidireccional. La diferencia entre los grupos se determinó mediante la
prueba de comparación múltiple T2 de Bonferroni y Tamhane con un intervalo de
significancia de P<0.05.
Resultados
Dentro del alcance del experimento, existe una diferencia estadísticamente significativa
entre los grupos termoneutrales y los grupos bajo estrés por calor en términos de las
concentraciones de pCO2, pO2, pH, HCO3, Na, K y Cl entre los parámetros sanguíneos
(P<0.05); sin embargo, todos los grupos arrojaron los mismos resultados en términos de
hematocrito y hemoglobina (P>0.05). En los parámetros de gases en sangre, la pCO2 fue
menor en el grupo bajo estrés por calor HC; fue mayor en el grupo HHES3 (P<0.05). La
pO2 fue mayor en el grupo HC, que es el grupo bajo estrés por calor, y menor en el grupo
HHES3 (P<0.05). El pH sanguíneo fue más bajo en el grupo HHES3; fue mayor en el
grupo HC (P<0.05). Las concentraciones sanguíneas de Na y Cl fueron menores en los
grupos bajo estrés por calor; fueron mayores en los grupos termoneutrales (P<0.05). La
concentración de K fue menor en el grupo HC y fue mayor en el grupo HHES3 (P<0.05)
(Cuadro 2).
Además, la concentración sérica de la enzima fosfatasa alcalina (ALP, por sus siglas en
inglés) en los parámetros séricos sanguíneos fue menor en el grupo HHES3; fue mayor
en el grupo HC (P<0.05); no obstante, todos los grupos son similares en términos de otros
parámetros (Cuadro 3).
841
Cuadro 2: Efecto de agregar hesperidina a las dietas de codorniz en condiciones

termoneutrales y de estrés por calor en los parámetros de gases en sangre
Termoneutral (24 ˚C) Estrés por calor (34˚C)
NC NHES3 HC HHES3 P
Hgb, g/dl 12.34±0.53 12.40±0.50 10.80±0.07 11.20±0.58 0.06
b b c a
PCO2, mmHg 37.99±0.18 38.13±0.14 31.24±0.06 48.85±2.20 0.001*
c ab a d
PO2, mmHg 46.81±0.69 50.16±0.50 52.36±0.02 40.09±1.16 0.001*
Hct, % 36.53±1.62 36.26±1.45 31.81±0.30 32.70±1.66 0.05

pH 7.42±0.01b 7.41±0.001b 7.53±0.01a 7.31±0.02c 0.001*
HCO3, mmol/L 23.84±0.01b 24.13±0.06b 25.92±0.44a 24.60±0.03b 0.001*
Na, mmol/L 162.97±0.74a 159.23±0.56b 144.41±0.15d 147.85±0.83c 0.001*

K, mmol/L 4.55±0.09b 4.73±0.05b 3.94±0.01c 5.93±0.17a 0.001*
a b c c
CI, mmol/L 129.35±1.33 118.81±1.79 109.00±0.001 108.48±0.14 0.001*
Hgb= hemoglobina, PCO2= presión parcial de dióxido de carbono, PO2= presión parcial de oxígeno, Hct=
hematocrito, pH= potencial de hidrógeno, HCO3= hidrogenocarbonato, Na= sodio, K= potasio, Cl=
cloruro.
*Existe una diferencia estadísticamente significativa entre los grupos experimentales (P<0.05).
Cuadro 3: Efectos de agregar hesperidina a dietas de codorniz en condiciones

termoneutrales y de estrés por calor en los parámetros del suero sanguíneo
Termoneutral (24 ˚C) Estrés calórico (34 ˚C)
NC NHES3 HC HHES3 P
Glucosa,
169.62±30.94 144.50±32.89 204.44±35.20 165.39±23.14 0.59
mg/dl
Triglicérido,
1156.98±69.06 983.02±176.00 1225.63±3.60 1022.87±141.10 0.48
mg/dl
HDL, mg/dl 59.40±20.54 26.83±13.27 81.90±17.21 43.98±11.74 0.20
Colesterol
313.03±43.29 262.43±15.81 268.06±18.46 256.43±10.26 0.33
total, mg/dl
Proteína total,
4.52±0.24 4.69±0.27 5.32±0.51 4.72±0.16 0.31
mg/dl
Albumina,
1.90±0.11 1.87±0.06 1.79±0.06 1.79±0.08 0.69
g/dl
Globulina,
3.40±0.41 2.82±0.21 2.94±0.13 2.73±0.16 0.23
g/dl
ALT, u/l 6.50±0.92 5.67±0.21 8.44±1.09 6.14±1.03 0.17
AST, u/l 194.00±22.52 181.83±10.64 216.33±17.64 199.86±26.28 0.67
ALP, u/l 845.93±161.17ab 622.83±154.07b 1272.91±146.42a 507.16±67.60b 0.001*
Ca, mg/dl 26.21±3.11 22.17±3.18 21.36±1.14 22.40±2.67 0.60
Mg, mg/dl 7.11±0.44 6.91±0.51 6.77±0.27 6.88±0.30 0.94
P, mg/dl 11.60±1.11 12.03±1.46 12.27±0.81 12.68±0.89 0.90
HDL= lipoproteína de alta densidad, ALT= alanina transaminasa: AST= aspartato transaminasa: ALP=
fosfatasa alcalina, LDH= lactato deshidrogenasa, Ca= calcio, Mg= magnesio, P= fósforo.
*Existe una diferencia estadísticamente significativa entre los grupos experimentales (P<0.05).
842
En cuanto al parámetro HSP 70, fue más bajo en el tejido del pecho en los grupos
termoneutrales (P>0.05). La concentración fue similar en todos los tejidos en los grupos
termoneutrales (P>0.05). En los grupos bajo estrés por calor, la concentración sérica fue
más alta en el grupo HC, pero más baja en el grupo HHES3 (P<0.05). La concentración
en los tejidos hepáticos y renales fue alta en el grupo HC bajo estrés por calor, mientras
que fue significativamente menor en el grupo HHES3. Además, en los grupos bajo estrés
por calor, la concentración de Hsp70 en el tejido hepático fue más baja en el grupo
HHES3 (P<0.05) (Figura 1).
Figura 1: Nivel de expresión de proteína de Hsp70 en los grupos experimentales
Discusión
Existen muchos estudios sobre el efecto del estrés por calor en la adición de vitaminas,
aminoácidos y minerales en el alimento de las aves de corral(3,5). El presente estudio se
realizó para observar los efectos de la hesperidina, un flavonoide incluido en la dieta,
sobre la bioquímica sanguínea y la expresión de Hsp70 en codornices expuestas a estrés
por calor.
Dependiendo del aumento de la temperatura ambiental, se producen algunos cambios en

la sangre y el metabolismo. En caso de respiración rápida, se produce una alta pérdida de
dióxido de carbono, una disminución de la presión parcial de CO2 (pCO2) en la sangre y
un aumento del pH de la sangre. La hiperventilación altera el equilibrio ácido-base en las
aves de corral a través del desarrollo de alcalosis respiratoria(39). En el presente estudio la
presión pCO2 fue menor en el grupo HC, mientras que la presión pO2 fue mayor. Mientras
que la presión pCO2 más alta se observó en el grupo HHES3, la presión pO2 fue más baja.
Mientras que las presiones pCO2 y pO2, que fueron similares en el grupo termoneutral,
aumentaron en los grupos bajo estrés por calor, la pCO2 aumentó; como era de esperar,
la pO2 disminuyó. Attia et al(3) informaron que con la adición de aminoácidos a la ración
en pollos de engorda bajo estrés por calor, el pH sanguíneo fue ligeramente mayor en el
grupo de control bajo estrés por calor. Dependiendo de la temperatura ambiental, el mayor
843
pH en el grupo HC y la disminución del pH en el grupo HHES3 pueden estar asociados

con la suplementación con hesperidina. En el presente estudio una disminución en el nivel
de pH sanguíneo por debajo del nivel de pH neutro (7.35), un aumento en pCO2 a 48
mmHg y una disminución en pO2 a 40 mmHg en el grupo HHES3 bajo estrés por calor
se considera un cuadro de acidosis respiratoria. Además, la concentración de HCO3 en
sangre es más alta en el grupo HC, mientras que está en el nivel de los grupos
termoneutrales en el grupo HHES3. No se ha observado ningún efecto de compensación
sobre el pH de la sangre debido a la adición de hesperidina.
Si bien la concentración de hemoglobina en sangre fue más baja en el grupo HC, se acercó
a la de los grupos termoneutrales en el grupo HHES3. En estudios previos, también se ha
reportado que la concentración de hemoglobina en la sangre que ocurre a temperatura
normal tiende a disminuir debido a un aumento del estrés por calor(40,41).
En general, las concentraciones de Na, K y Cl son importantes para el equilibrio ácido-

base de la sangre en términos de pH. El pH de la sangre aumenta con la formación de
alcalosis respiratoria. En el presente estudio el pH de la sangre fue más alto en el grupo
HC de los grupos bajo estrés por calor, como se esperaba, dependiendo del estado de
alcalosis. Sin embargo, el pH de la sangre cambió a pH neutro en el grupo HHES3, lo que
se pensó que estaba relacionado con el aporte de hesperidina. Contrariamente a los grupos
termoneutrales, no se espera que la concentración de Na, que es un catión importante, sea
más baja en el grupo HC. Asimismo, la concentración de K en el grupo HC también ha
mostrado una disminución. Aunque las concentraciones de Na y K mostraron una
similitud general en los grupos normales y de estrés por calor en el presente estudio, se
ha observado mayor concentración de K y menor concentración de Cl en sangre en el
grupo HHES3 con un pH bajo. Del mismo modo, en un estudio realizado sobre los efectos
del estrés por calor en el ganado lechero, se ha informado que una disminución en las
concentraciones de Na y K en el líquido ruminal causa excreción urinaria de Na y pérdida
de K en la piel(42). El intervalo normal para la concentración de cloro en la sangre está
entre 97 y 107 mEq/L. Se ha reportado que, cuando se produce estrés en el cuerpo, los
niveles de electrolitos pueden volverse irregulares; por lo tanto, se produce un aumento
de la concentración de cloro en la sangre(43). No obstante, en el presente estudio, mientras
que la concentración de cloro en la sangre está por encima de los niveles normales en los
grupos termoneutrales, se cree que la concentración de cloro en la sangre de un animal
bajo estrés por calor ha alcanzado el límite superior como resultado de la compensación.
Se ha informado que la gluconeogénesis se estimula aumentando el número de radicales

libres en el ambiente debido al estrés por calor, secretando las hormonas ACTH y cortisol,
y evitando la liberación de insulina de las células β en el páncreas; aumentando así los
niveles de glucosa sérica(44). Rudich et al(45) han informado en su estudio que las
condiciones de estrés oxidativo afectan negativamente la secreción de insulina. En el
presente estudio también se ha determinado que el nivel de glucosa en sangre es más bajo
en los grupos termoneutrales que en el grupo HC. Como resultado, al igual que en estudios
previos(46,47), la concentración de glucosa en sangre aumentó en el grupo HC bajo estrés
844
por calor; y hesperidina en el grupo NHES3 y la concentración más baja en el grupo

HHES3 bajo estrés por calor en comparación con el grupo HC. Se ha reportado que el
estrés causado por la administración de la hormona adrenocorticotrópica (ACTH), una de
las hormonas del estrés, aumenta los niveles de glucosa, colesterol y lipoproteínas de alta
densidad (HDL, por sus siglas en inglés) en sangre, pero reduce el nivel de
triglicéridos(48). Moeni et al(49) reportaron que el aporte de cromo a las raciones de pollos
de engorda reduce los niveles de triglicéridos, colesterol y LDL en sangre, pero aumenta
las concentraciones de colesterol y HDL.
Como se informa en estudios previos, se observó que la concentración de triglicéridos en

sangre fue más alta en el grupo HC bajo estrés por calor y cercana en el grupo HHES3,
mientras que fue cercana en el grupo NHES3. Eso significa que la concentración de
triglicéridos en la sangre ha aumentado debido al estrés por calor. Según Rashidi et al(47),
ese aumento en el nivel de lípidos en la sangre se debe al estrés por calor, a la disminución
del consumo de alimento y a la provisión de necesidades energéticas por movilización de
recursos lipídicos. Por otro lado, en el presente estudio, informaron que la adición de
cromo y selenio orgánico a la ración disminuyó el contenido de lípidos séricos, similar a
la disminución en los niveles séricos de colesterol total y triglicéridos en los grupos
NHES3 y HHES3 en comparación con el grupo HC. Se observó que la concentración de
HDL en sangre en los grupos termoneutrales fue menor en los grupos NHES3 y HHES3
en comparación con el grupo NC bajo estrés por calor, en comparación con el grupo HC.
Como resultado, se cree que la proporción de HDL disminuyó con la adición de
hesperidina.
Además, en respaldo del presente trabajo, Moeini et al(49) informaron que, cuando el
estrés fue creado por estrés por calor (33 ± 3 °C), el nivel de colesterol total disminuyó
en los grupos de ensayo donde se añadió cromo orgánico en comparación con el grupo de
control, dependiendo del aumento de la dosis. Del mismo modo, en el presente estudio,
la concentración de colesterol total en el grupo NHES3 disminuyó sin dependencia del
estrés por calor. El grupo con la hesperidina adicional, que está bajo estrés por calor, tiene
el nivel más bajo de colesterol. Se cree que la disminución de la concentración de
colesterol total en el grupo HHES3 en comparación con el grupo de control normal y el
grupo de control bajo estrés por calor ocurrió debido a la adición de hesperidina de 3 g/kg
y la dosis.
El estrés oxidativo causado por el estrés por calor aumenta la producción de radicales
libres, lo que conduce a la oxidación de la membrana celular, la peroxidación lipídica que
conduce al daño hepatocelular, el aumento de los niveles de enzimas intracelulares, que
incluyen la aspartato aminotransferasa (AST) y la lactato deshidrogenasa (LDH). Existe
una diferencia estadísticamente significativa entre los grupos normales y de estrés por
calor en términos de los niveles de enzimas ALP en suero sanguíneo (P<0.05). En el
presente estudio, la concentración sérica sanguínea de la enzima fosfatasa alcalina (ALP,
por sus siglas en inglés) en el grupo HC bajo estrés por calor aumentó debido al estrés
por calor. Sin embargo, una disminución significativa observada tanto en el grupo NHES3
845
en los grupos termoneutrales como en el grupo HHES3, que es el grupo bajo estrés por
calor, puede deberse a la suplementación con hesperidina. En general, se ha observado
que las concentraciones de las enzimas ALT, AST, ALP y LDH cambian tanto en los
grupos termoneutrales como en los de estrés por calor debido al aporte de hesperidina.
Mehaisen et al(50) observaron un aumento similar en la concentración de enzimas ALT,
AST en el grupo de control bajo estrés por calor debido a la adición de propóleo a la
ración en estrés por calor. En el mismo estudio, se informó que los niveles de las enzimas
ALT y AST disminuyeron con la adición de propóleo en los grupos de ensayo de manera
similar a como lo hicieron en el presente estudio. Los resultados obtenidos en el presente
estudio son consistentes con estudios previos(51,52). En el presente estudio se ha observado
que el nivel de AST es ligeramente más alto en los grupos termoneutrales que en los
grupos bajo estrés por calor. No obstante, los datos de AST obtenidos en el estudio de
estrés por calor realizado por Abdelhady et al(53) han reportado una concentración menor
que el presente estudio.
En la Figura 2 se observó que el nivel enzimático de LDH fue menor en los grupos bajo
estrés por calor en comparación con los grupos termoneutrales, pero tanto los grupos
NHES3 y HHES3 fueron menores que los grupos NC y HC. De manera similar al presente
estudio, Al-Mashhadini et al(54) han informado que el uso de aceite de sésamo en animales
expuestos a estrés por calor ha reducido la concentración de enzimas LDH en sangre en
el grupo alimentado con aceite de sésamo adicional en comparación con el grupo de
control a temperatura normal, que la concentración de la enzima LDH aumentó debido al
efecto del estrés en el grupo de control bajo estrés por calor, y que se encontró que la
concentración de enzimas LDH era menor en el grupo alimentado con aceite de sésamo
adicional que en el grupo de testigo. Además, existen múltiples estudios que reportan que
la concentración de LDH en sangre aumenta debido al estrés por calor en aves de corral
expuestas a 41-42 °C de temperatura(55,56).
Figura 2: Nivel de la enzima lactato deshidrogenasa en condiciones termoneutrales y de

estrés por calor
846
En el presente estudio se ha observado que los niveles de proteína total tienen una
concentración un poco más alta en condiciones termoneutrales que en estrés por calor
(Cuadro 3). La adición de hesperidina a la ración en el grupo HHES3 aumentó el nivel de
proteína. El nivel de proteína total aumentó en los grupos HC bajo estrés por calor, pero
se ha observado una disminución en el grupo HHES3 con la hesperidina adicional. Un
alto nivel de proteína total bajo estrés por calor se asocia con un aumento en la
concentración de proteínas de choque térmico (Hsp70)(57,58).
La concentración de albúmina en el suero sanguíneo estuvo en una concentración similar

en los grupos termoneutrales que en los grupos bajo estrés por calor. Como resultado, a
excepción de una ligera disminución en el nivel de albúmina de la condición termoneutral
al estrés por calor, se cree que la adición de hesperidina no tiene un efecto positivo sobre
la concentración de albúmina en la sangre. Efecto de la vitamina E sobre el estrés por
calor, Şahin(59) ha informado que el estrés por calor inhibió el total, existiendo una
situación similar en términos de globulina. Se encontró un nivel más bajo de globulina
bajo estrés por calor que a temperatura normal. Similar al presente estudio, en un trabajo
que investigó la concentración de proteína y albúmina.
Entre los estudios recientes sobre el estrés por calor, Al-Mashhadani et al(54) determinaron
el efecto del aceite de sésamo sobre el estrés por calor y encontraron que la concentración
de albúmina en la sangre aumentó hacia el grupo bajo estrés por calor; sin embargo, el
grupo con estrés por calor y aceite de sésamo ha presentado una disminución, como en el
presente estudio. Conocida como chaperona molecular, Hsp70 es una proteína que se ha
conservado a lo largo de la evolución y es producida por las células de todos los seres
vivos en respuesta a estímulos de estrés. Los niveles de Hsp70 son bastante altos en los
primeros momentos en que comienza el estrés celular. Hsp70 es vital en todas las etapas
del metabolismo celular, incluyendo el crecimiento, diferenciación, división e incluso
muerte celular. En particular, el estrés por calor y la cantidad de ERO que aumenta en
consecuencia interrumpen las estructuras tridimensionales y la estabilidad de las proteínas
en las células, lo que lleva a su desnaturalización. Los factores de estrés celular en el
citosol complican el proceso de plegamiento de las proteínas. Por lo tanto, el control de
calidad de las proteínas es necesario para que la célula mantenga su viabilidad. Hsp70
tiene funciones tales como el plegamiento correcto de cadenas de proteínas recién
sintetizadas, translocación de proteínas entre membranas, inhibición de la agregación de
proteínas y la detección de proteínas deterioradas para su degradación. Así, Hsp70 ha sido
reconocido como un biomarcador importante para aumentar los niveles de expresión de
Hsp70 para mantener la integridad celular en casos de aumento del estrés en la célula y
para monitorear el estrés por calor y ERO que aumentan en consecuencia(17-19). En
estudios previos, se ha informado que la quercetina y varios otros flavonoides inhiben la
inducción de Hsp70 causada por el choque térmico a nivel celular a nivel de acumulación
de ARNm(60). Budagova et al(61) reportaron que la quercetina, uno de los flavonoides
naturales de la respuesta celular in vitro al estrés inducido por el estrés por calor, inhibe
completamente la síntesis y acumulación intracelular de proteína de choque térmico
(Hsp70) en respuesta a la hipertermia. Kim et al(62) han reportado en su estudio que la
847
fisetina, un flavonoide dietético, puede inhibir la actividad de HSP, interactuar con la

proliferación de células cancerosas e inducir la apoptosis. Xu et al(63) han informado en
su estudio que la quercetina puede tener un papel citoprotector que puede actuar a través
de una vía mitocondrial durante la exposición al estrés por calor. En el presente estudio
hubo una disminución en los niveles de Hsp70 en el suero sanguíneo y tejidos renales,
hepáticos y del pecho de codorniz, en el grupo HHES3 en comparación con el grupo HC
en los grupos bajo estrés por calor. Sin embargo, el nivel de Hsp70 en los tejidos
hepáticos, renales y del pecho en los grupos termoneutrales fue similar al del grupo NC.
De acuerdo con estos resultados, se cree que la suplementación con hesperidina en casos
de estrés por calor tiene un gran potencial como un aporte importante para reducir el
aumento del estrés en los tejidos debido al aumento del calor, similar a estudios anteriores.
Como resultado, la prevención y el tratamiento de enfermedades utilizando fitoquímicos,

en particular flavonoides, son bien conocidos. Las frutas y verduras son fuentes naturales
de flavonoides. Varios flavonoides que se encuentran en la naturaleza tienen sus propias
propiedades físicas, químicas y fisiológicas. Estas sustancias se utilizan más ampliamente
en los países en desarrollo. Como resultado del estudio, cuando la hesperidina, un
flavonoide, se agregó al alimento, en comparación con el grupo HC, en el grupo HHES3
causó una mejora en las concentraciones de hemoglobina, pO2, pH, HCO3 y Cl en el caso
de estrés por calor. Además, en el caso de estrés por calor, las concentraciones de glucosa,
triglicéridos, HDL y colesterol total en sangre disminuyeron en el grupo HHES3 en
comparación con el grupo HC. La concentración de enzimas ALP mostró una
disminución significativa en el grupo HHES3 en comparación con el grupo HC bajo la
condición de estrés por calor. El nivel de proteína Hsp70 aumentó en el suero sanguíneo
y tejidos de riñón, hígado y del pecho en el grupo HC con estrés celular durante el estrés
por calor; no obstante, la concentración de Hsp70 disminuyó significativamente en el
grupo HHES3. Se cree que el uso de hesperidina, que es un suplemento agregado al
alimento bajo estrés por calor, puede ofrecer una estrategia nutricional potencial para
superar los efectos nocivos de los factores estresantes en la avicultura.
Agradecimientos y conflicto de interés
Este estudio no recibió financiamiento. Los autores no tienen intereses financieros o no

financieros relevantes que revelar. Todos los autores contribuyeron a la concepción y
diseño del estudio. La preparación del material, la recopilación de datos y el análisis
fueron realizados por [Abdullah Özbilgin], [Onur Başbuğ] y [Aykut Özgür]. El primer
borrador del manuscrito fue escrito por [Abdullah Özbilgin] y todos los autores
comentaron versiones anteriores del manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron
el manuscrito final.
848
Literatura citada:
1.Bartlett JR, Smith MO. Effects of different levels of zinc on the performance and
immunocompetence of broilers under heat stress. Poult Sci 2003;82:1580–1588.
2.Attia YA, Bohmer BM, Roth-Maier DA. Responses of broiler chicks raised under
constant relatively high ambient temperature to enzymes, amino acid
supplementations, or a high-nutrient diet. Arch fur Geflugelkunde 2006;70:80-91.
3.Attia YA, Hassan RA, Tag El Din AE, Abou Shehema BM. Effect of ascorbic acid or
increasing metabolizable energy level with or without supplementation of some
essential amino acids on productive and physiological traits of slow growing chicks
exposed to chronic heat stress. J Anim Physiol Anim Nutr (Berl) 2011;95:744-755.
4.Attia YA, Hassan SS. Broiler tolerance to heat stress at various dietary protein/energy
levels. Eur Poult Sci 2017;81. DOI: 10.1399/eps.2017.171
5.Şahin K, Sahin N, Önderci M, Yaralioglu S, Kücük O. Protective role of supplemental

vitamin E on lipid peroxidation, vitamins E, A and some mineral concentrations of
broilers reared under heat stress. Vet Med 2001;46:140-144.
6.Attia YA, Abd El Hamid AEE, Abedalla AA, Berika MA, Al Harthi MA, Kucuk O,
Abou Shehema BM. Laying performance, digestibility and plasma hormones in
laying hens exposed to chronic heat stress as affected by betaine, vitamin C, and/or
vitamin E supplementation. Springerplus 2016;5(1):1619.
7.Pardue SL, Thaxton JP, Brake J. Role of ascorbic acid in chicks exposed to high
environmental temperature. J Appl Physiol 1985;58:1511-1516.
8.Siegel HS. Adrenals, stress and the environment. Worlds Poult Sci J 1971;27:327-349.
9.Siegel HS, Van Kampen M. Energy relationships in growing chickens given daily
injections of corticosterone. Br Poult Sci 1984;25:477-485.
10.Ahmad T, Mushtaq T, Khan MA, Babar ME, Yousaf M, Hasan ZU, Kamran Z.
Influence of varying dietary electrolyte balance on broiler performance under
tropical summer conditions. J Anim Physiol Anim Nutr (Berl) 2009;93:613-621.
11.Borges SA, Fischer DA, Silva AV, Majorka A, Hooge DM, Cummings KR.
Physiological responses of broiler chickens to heat stress and dietary electrolyte
balance (sodium plus potassium minus chloride, milliequivalents per kilogram).
Poult Sci 2004;83:1551-1558.
12.Olanrewaju HA, Purswell JL, Collier SD, Branton SL. Physiology, endocrinology, and
reproduction. Effect of ambient temperature and light intensity on physiological
reactions of heavy broiler chickens. Poult Sci 2010;89:2668-2677.
849
13.Pawar SS, Basavaraj S, Dhansing LV, Nitin KP, Sahebrao KA, Vitthal NA, Manoj
BP, Kumar BS. Assessing and mitigating the impact of heat stress in poultry. Adv
Anim Vet 2016;4:332–341.
14.John M. Functional morphology of the avian respiratory system, the lung-air sac
system: efficiency built on complexity. Ostrich 2009;79:117–132.
15.Bongiovanni GA, Soria EA, Eynard AR. Effects of the plant flavonoids silymarin and
quercetin on arsenite induced oxidative stress in CHO-K1 cells. Food Chem Toxicol
2007;45:971–976.
16.Akbarian A, Michiels J, Golian A, Buyse J, Wang Y, De Smet S. Gene expression of

heat shock protein 70 and antioxidant enzymes, oxidative status, and meat oxidative
stability of cyclically heat-challenged finishing broilers fed Origanum compactum
and Curcuma xanthorrhiza essential oils. Poult Sci 2014;93:1930–1941.
17.Özgür A, Tutar Y. Heat shock protein 90 inhibition in cancer drug discovery: from
chemistry to futural clinical applications. Anticancer Agents Med Chem
2016;16(3):280-290.
18.Tutar L, Tutar Y. Heat shock proteins; An overview. Curr Pharm Biotechnol

2010;11(2):216-222.
19.Tutar Y. Hsp70 in oncology. Recent Pat DNA Gene Seq 2011;5(3):214-218.
20.Li J, Fu X, Cao S, Li J, Xing S, Li D, Dong Y, et al. Membrane-associated androgen

receptor (AR) potentiates its transcriptional activities by activating heat shock
protein 27 (HSP27). J Biol Chem 2018;293:12719–12729.
21.Slimen IB, Najar T, Ghram A, Dabbebi H, Mrad MB, Abdrabbah M. Reactive oxygen
species, heat stress and oxidative-induced mitochondrial damage. A review. Int J
Hyperthermia 2014;30(7):513-523.
22.Quinteiro-Filho WM, Ribeiro A, Ferraz-de-Paula V, Pinheiro ML, Sakai M, Sa LR,

Ferreira AJ, Palermo-Neto J. Heat stress impairs performance parameters, induces
intestinal injury, and decreases macrophage activity in broiler chickens. Poult Sci
2010;89:1905-1914.
23.Tankson HD, Vizzier-Thaxton Y, Thaxton J, May J, Cameron J. Stress and nutritional

quality of broilers. Poult Sci 2001;80:1384–1389.
24.Ahmad T, Khalid T, Mushtaq T, Mirza MA, Nadeem A, Babar ME, Ahmad G. Effect
of potassium chloride supplementation in drinking water on broiler performance
under heat stress conditions. Poult Sci 2008;87:1276-1280.
25.Syafwan S, Kwakkel RP, Verstegen MWA. Heat stress and feeding strategies in meat
type chickens. Worlds Poult Sci J 2011;67:653-674.
850
26.Jain DP, Somani RS. Antioxidant potential of hesperidin protects gentamicin induced
nephrotoxicity in experimental rats. Austin J Pharmacol Ther 2015;3:1071.
27.El-Shafey MM, Abd-Ellah GM. Hesperidin improves lipid profile and attenuates
oxidative stress in hypercholesterolemic rats. Int J Pharm Sci 2014;4:554-559.
28.Kamboh AA, Hang SQ, Bakhetgul M, Zhu WY. Effects of genistein and hesperidin
on biomarkers of heat stress in broilers under persistent summer stress. Poult Sci
2013;92:2411-2418.
29.Önderci M, Sahin K, Sahin N, Gürsu MF, Doerge D, Sarkar FH, Kücük O. The effect
of genistein supplementation on performance and antioxidant status of Japanese
quail under heat stress. Arch Anim Nutr 2004;58:463-471.
30.Laparra JM, Sanz Y. Interactions of gut microbiota with functional food components
and nutraceuticals. Pharmacol Res 2010;61:219-225.
31.Kamboh AA, Zhu WY. Effect of increasing levels of bioflavonoids in broiler feed on
plasma anti-oxidative potential, lipid metabolites, and fatty acid composition of
meat. Poult Sci 2013;92:454-461.
32.Özbilgin A, Kara K, Gümüş R, Tekçe E. Fatty acid compositions and quality of egg
and performance in laying quails fed diet with hesperidin. Trop Anim Health Prod
2021;53:518.
33.Özbilgin A, Kara K, Urcar GS. Effect of hesperidin addition to quail diets on fattening
performance and quality parameters, microbial load, lipid peroxidation and fatty acid
profile of meat. J Anim Feed Sci 2021. https://doi.org/10.22358/jafs/143104/2021.
34. Özbilgin A, Moulko MN, Bayomendur FE, Ercan N. Effect of hesperidin

supplementation on blood profile, antioxidant capacity, intestinal histomorphology
and fecal microbial counts in Japanese quails. Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(3):505-
522.
35.Teeter RG, Belay T. Broiler management during acute heat stress, Anim Feed Sci
Technol 1996;58:127–142.
36.N'dri AL, Mignon-Grasteau S, Sellier N, Beaumont C, Tixier-Boichard M.

Interactions between the naked neck gene, sex, and fluctuating ambient temperature
on heat tolerance, growth, body composition, meat quality, and sensory analysis of
slow growing meat-type broilers. Livest Sci 2007;110:33–45.
37.NRC. Nutrient Requirements of Poultry. 9th ed. National Academy Press.

Washington, DC. USA. 1994.
851
38.Shaila S, Angshuman S, Abhijeet K, Samindranath M, Pal JK. Flufenoxuron, an

acylurea insect growth regulator, alters development of Tribolium castaneum
(Herbst) (Coleoptera: Tenebrionidae) by modulating levels of chitin, soluble protein
content, and Hsp70 and p34cdc2 in the larval tissues. Pestic Biochem Physiol
2006;85(2):84-90.
39.Calder WA, Schmidt-Neilsen K. Temperature regulation and evaporation in the

pigeon and road runner. Am J Physiol 1967;213:883–889.
40.Magda AAG. Some managerial and environmental conditions affecting on productive

and physiological characters in quail. [PhD thesis]. Department of Animal
Production, Cairo University. 1999.
41.Mahmoud UT, Abdel-Rahman M, Darwish MHA, Mosaad GM. The effect of heat
stress on blood picture of japanese quail. J Adv Vet Anim Res 2013;3:69-76.
42.Özhan M, Tüzemen N, Yanar M. Büyükbaş hayvan yetiştirme. Atatürk Üniversitesi

Ziraat Fakültesi Yayınları. Erzurum No:134. 2001;604.
43.Haddadin MSY, Abdulrahim MS, Hashlamoun EAR, Robinson KR. The effect of
Lactobacillus acidophilus on the production and chemical composition of hen’s
eggs. Poult Sci 1996;75:491-494.
44.Ajakaiye JJ, Perez-Bello A, Mollineda-Trujillo A. Impact of vitamins C and E dietary

supplementation on leukocyte profile of layer hens exposed to high ambient
temperature and humidity. Acta Vet Brno 2010;79:377-383.
45.Rudich A, Tirosh A, Potashnik R, Hemi R, Kanety H, Bashan N. Prolonged oxidative

stress impairs insulin-induced GLUT4 translocation in 3T3- L1 adipocytes. Diabetes
1998;47:1562-1569.
46.Kutlu HR, Forbes JM. Changes in growth and blood parameters in heat-stressed
broiler chicks in response to dietary ascorbic acid. Livest Prod Sci 1993;36:335-350.
47.Rashidi AA, Ivari YG, Khatibjoo A, Vakilia R. Effects of dietary fat, vitamin E and
zinc on immune response and blood parameters of broiler reared under heat stress.
Res J Poult Sci 2010;3(2):32-38.
48. Mumma JO, Thaxton JP, Vizzier-Thaxton Y, Dodson WL. Physiological stress in
laying hens. Poult Sci 2006;85:761–769.
49.Moeini MM, Bahrami A, Ghazi S, Targhibi MR. The effect of different levels of
organic and inorganic chromium supplementation on production performance,
carcass traits and some blood parameters of broiler chicken under heat stress
condition. Biol Trace Elem Res 2011;144:715-724.
852
50. Mehaisen GMK, Desoky AA, Sakr OG, Sallam W, Abbas AO. Propolis alleviates the
negative effects of heat stress on egg production, egg quality, physiological and
immunological aspects of laying Japanese quail. PloS one 2019;14(4):e0214839.
51.Mujahid A, Akiba Y, Toyomizu M. Acute heat stress induces oxidative stress and
decreases adaptation in young White Leghorn cockerels by down regulation of avian
uncoupling protein. Poult Sci 2007;86:364-371.
52.Tan GY, Yang L, Fu YQ, Feng JH, Zhang MH. Effects of different acute high ambient
temperatures on function of hepatic mitochondrial respiration, antioxidative
enzymes, and oxidative injury in broiler chickens. Poult Sci 2010;89:115-122.
53.Abdelhady DH, Elabasy MA, Atta MS, Ghazy EW, Abuzed TK, El-Moslumany A.
Synergistic ameliorative effects of organic chromium and selenium against heat
stress in japanese quails: performance, immunological, hematological, Biocheml
Antioxidant Studies. AJVS 2017;55(2):113-123.
54. Al-Mashhadini T, Al-Hayali HL. Biochemical and physiological study of the effect
of sesame seeds on quail males exposed to thermal stress. Indian J Public Health Res
Dev 2020;11(4):1077-1083.
55.Al-Zeer AH, El-Hazmi MA, Wars AS, Ansari ZA, Yrkendi MS. Serum enzymes in
heat stroke: prognostic implication. Clin Chem 1997;43(7):1182-1187.
56.Melesse A, Maak S, Schmidt R, von Lengerken G. Effect of long-term heat stress on

key enzyme activities and T3 levels in commercial layer hens. Int J Livest Prod
2011;2(7):107-116.
57.Jaiswal SK, Raza M, Uniyal S, Chaturvedani AK, Sahu V, Dilliwar L. Heat stress and
its relation with expression of heat shock proteins in poultry. Int J Environ Sci
Technol (Tehran) 2017;6(1):159-166.
58.Erişir Z, Simsek UG, Özçelik M, Baykalır Y, Mutlu SI, Çiftci M. Effects of dietary
grape seed on performance and some metabolic assessments in Japanese quail with
different plumage colors exposed to heat stress. Rev Bras Zootec
2018;47:e20170172.
59.Şahin K. Optimal dietary concentration of vitamin E for alleviating the effect of heat
stress on performance, thyroid status, ACTH and some serum metabolite and mineral
concentrations in broilers. Czech J Anim Sci 2002;47(4):110-116.
60.Hosokawa N, Hirayoshi K, Nakai A, Hosokawa Y, Marui N, Yoshida M, et al.

Flavonoids inhibit the expression of heat shock proteins. Cell Struct Funct
1990;15(6):393-401.
61.Budagova KR, Zhmaeva SV, Grigorev AN, Goncharova AY, Kabakov AE. Flavonoid
dihydroquercetin, unlike quercetin, fails to inhibit expression of heat shock proteins
under conditions of cellular stress. Biochem 2003;68:1055–1061.
853
62.Kim JA, Lee S, Kim DE, Kim M, Kwon BM, Han DC. Fisetin, a dietary flavonoid,
induces apoptosis of cancer cells by inhibiting HSF1 activity through blocking its
binding to the hsp70 promoter. Carcinogenesis 2015;36(6):696-706.
63.Xu J, Tang S, Song E, Yin B, Bao E. Inhibition of heat shock protein 70 intensifies
heat-stressed damage and apoptosis of chicken primary myocardial cells in vitro.
Mol Med Rep 2017;15(5).
854
Artículo
Evaluación antihelmíntica de cuatro extractos de árboles forrajeros

contra el nematodo Haemonchus contortus bajo condiciones in vitro
Itzel Santiago-Figueroa a
Alejandro Lara-Bueno b
Roberto González-Garduño c
Pedro Mendoza-de Gives d
Edgar Jesús Delgado-Núñez e
Ema de Jesús Maldonado-Simán b
Yagoob Garedaghi f
Agustín Olmedo-Juárez d*
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán.
Cuautitlán Izcalli, Estado de México, México.
b
Universidad Autónoma Chapingo. Posgrado en Producción Animal. Chapingo, Estado de
México, México.
c
Universidad Autónoma Chapingo. Unidad Regional Universitaria Sur Sureste. Teapa,
Tabasco, México.
d
Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, Forestales y Pecuarias. Centro Nacional de
Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad. Carr. Fed. Cuernavaca-Cuautla
8534, Jiutepec 62574, Morelos, México.
e
Universidad Autónoma de Guerrero. Facultad de Ciencias Agropecuarias y Ambientales.
Iguala, Guerrero, México.
f
Islamic Azad University. Faculty of Veterinary Medicine, Department of Parasitology.
Tabriz, Iran.
*Autor de correspondencia: olmedo.agustin@inifap.gob.mx, aolmedoj@gmail.com
855
Resumen:
El objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto nematicida de cuatro extractos
hidroalcohólicos (EHA) de Brosimum alicastrum (EHA-Ba), Guazuma ulmifolia (EHA-Gu),
Erythrina americana (EHA-Ea) y Leucaena leucocephala (EHA-Ll) contra Haemonchus
contortus. Se usaron las pruebas de inhibición de la eclosión de huevos (IEH) y mortalidad
larval (larvas infectantes). Los tratamientos fueron los EHA´s a concentraciones de 6.25-50
mg/ml para IEH y de 25-100 mg/ml para mortalidad larval, ivermectina (5 mg/ml, control
positivo) y agua destilada (control negativo). Los datos se analizaron mediante un ANOVA
y los tratamientos con efecto dependiente a la concentración se sometieron a un análisis de
regresión para determinar las concentraciones letales (CL50 y CL90). Además, se realizó un
análisis fitoquímico a los extractos para identificar la presencia de los principales metabolitos
secundarios. La mejor actividad ovicida y larvicida fue observada en EHA-Gu con un
96.78 % de IEH a 6.25 mg/ml y 57.2 % de mortalidad larval a 75 mg/ml. Seguido de EHA-
Ba mostrando 90 % IEH a 6.25 mg/ml y un 58.0 % de mortalidad larval a 75 mg/ml. Las
CL50 y CL90 del EHA-Gu sobre la IEH fueron 2.7 y 4.4 mg/ml, respectivamente. Mientras
que las CL´s de este mismo extracto sobre larvas fue de CL50=64 y CL90=125 mg/ml. El
análisis fitoquímico indica que todos los extractos contienen taninos, cumarinas, flavonoides
y terpenos. Las especies forrajeras G. ulmifolia y E. americana podrían ser plantas candidatas
para el control de H. contortus.
Palabras clave: Arboles forrajeros, Metabolitos secundarios, Haemonchus contortus

Mortalidad de larvas, Inhibición de la eclosión de huevos.
Introducción
En las regiones tropicales, los nematodos gastrointestinales (NGI) representan un grave

problema en pequeños rumiantes; y para disminuir el impacto que estos organismos tienen
sobre los animales es necesario realizar algún tipo de tratamiento(1). Haemonchus contortus
es un nematodo hematófago de mayor prevalencia a nivel mundial en ovinos y caprinos que
afecta su salud(2,3). Este parásito causa diferentes alteraciones en su hospedero entre ellas
reducción en la tasa de crecimiento, anemias y puede causar la muerte súbita(3). El principal
método para el control de NGI en pequeños rumiantes incluyendo H. contortus, es mediante
el uso de antihelmínticos de amplio espectro tales como bencimidazoles, lactonas
macrocíclicas, imidazotiazoles y más recientemente el derivado de amino-acetonitrilo. El uso
856
inadecuado y excesivo de estos antiparasitarios ha desencadenado un problema de resistencia

antihelmíntica múltiple a nivel mundial(4).
En los sistemas de producción de pequeños rumiantes bajo condiciones de pastoreo, el uso

de especies arbóreas con potencial forrajero representa una opción viable para su
alimentación, debido a que contienen una fuente rica de energía y proteína(5). Se ha
determinado que estas arbóreas contienen metabolitos secundarios, por lo cual podrían
presentar actividad antihelmíntica(6). Entre las arbóreas más conocidas se encuentran:
Brosimum alicastrum que contiene de 14 a 17 % de proteína cruda (PC)(7,8); Guazuma
ulmifolia contiene 17 % de PC(9,10); Erythrina americana, que aporta de 14 a 18.9 % de
PC(11,12); y Leucaena leucocephala que aporta de 23.4 hasta 33.2 % de PC, dependiendo de
la edad de rebrote y la época del año(13,14). En estas especies arbóreas se han identificado
algunos metabolitos secundarios; por ejemplo en el follaje de B. alicastrum se reportan
fenoles como ácido gálico(15), G. ulmifolia presenta fenoles como ácido cafeico, clorogénico
y flavonoides como catequina, quercetina y luteolina(16). Erythrina americana contiene
alcaloides (erysotrina) en las semillas, flores y follaje(17) y fenoles como taninos
hidrolizables(12). Por su parte L. leucocephala contiene flavonoides como quercetina,
kaempferol, luteolina, entre otros(18).
Debido a la presencia de estos metabolitos secundarios en el follaje de estas plantas y a su

disponibilidad en las regiones tropicales resulta interesante conocer su efecto sobre los NGI
de pequeños rumiantes; sin embargo, existe información limitada de algunas de estas plantas.
En ovejas alimentadas 30 días con G. ulmifolia se encontró una tendencia decreciente
altamente significativa (P<0.001) en el conteo de huevos por gramo de heces(19), mientras
que el extracto metanólico de la semilla de E. americana ejerce un efecto nematicida e
insecticida sobre Panagrellus redivivus y Anopheles sp. respectivamente(20-22). Por otro lado,
extractos acuosos de L. leucocephala y G. ulmifolia mostraron efecto inhibitorio de la
eclosión de huevos del 50 % a 1.25 mg/ml sobre de NGI de ovinos(23). Con la finalidad de
conocer el efecto de B. alicastrum, G. ulmifolia, E. americana y L. leucocephala, sobre el
nematodo H. contortus se evaluaron los extractos hidroalcohólicos sobre huevos y larvas
infectantes del parásito H. contortus bajo condiciones in vitro.
Material y métodos
Muestras de forraje
La colecta del material vegetal se realizó en la región de la Huasteca Potosina, localizada en

el estado de San Luis Potosí. Esta región cuenta con un clima subhúmedo con lluvias en
verano(24). Se colectaron hojas y tallos de árboles maduros con edad de 3, 12, 20 y 30 años
para L. leucocephala, G. ulmifolia, B. alicastrum y E. americana respectivamente. Cabe
857
señalar que el material colectado fueron hojas y tallos no senescentes. La colecta se realizó
durante los meses de junio a octubre de 2017. Posteriormente el material fue secado en estufa
de aire forzado y molido hasta un tamaño de partícula de 0.5 cm.
Extracto hidroalcohólico
Cada especie arbórea se maceró con una solución hidroalcohólica, colocando 300 g del
material vegetal seco y molido en una solución de 70 % agua y 30 % metanol y se dejó
macerar durante 24 h. En seguida cada extracto se filtró para retirar el material vegetal.
Después de obtener la parte líquida, los solventes se eliminaron por destilación a presión
reducida usando un rotavapor R-300 (BUCHI, Suiza) hasta obtener extractos semisólidos.
En seguida cada extracto se congeló a -80 °C durante 24 h y finalmente se llevaron a sequedad
total por procesos de liofilización y se almacenaron a -40 °C hasta su posterior uso.
Análisis cualitativo de compuestos secundarios de los extractos
El perfil químico de los extractos hidroalcohólicos se determinó siguiendo diferentes

procedimientos fitoquímicos usando compuestos de referencia(25). La identificación de
alcaloides se realizó mediante la técnica de Dragendorff, Mayer y Wagner(25). La presencia
de cumarinas se determinó con la prueba de Bornträger, mientras que el contenido de
flavonoides fue con la prueba de Mg2+ y HCl(26,27). Se utilizó la prueba de cloruro férrico,
solución salina y gelatina para la identificación de taninos(28,29). La identificación de terpenos
se determinó usando las pruebas de Liebermann-Burchard y Salkowski y la formación de
espuma fue el indicador usado para identificar la presencia de saponinas(27).
Material biológico
Huevos y larvas de Haemonchus contortus se obtuvieron de un ovino donador libre de

nematodos gastrointestinales de tres meses y medio de edad y 22 kg de peso vivo previamente
infectado artificialmente con una cepa monoespecífica del parásito en estudio (cepa INIFAP-
HcIVMr-SAI). El ovino se alojó en una jaula individual elevada provista de alfalfa, alimento
comercial y agua a libre acceso. El cordero se atendió siguiendo los cuidados de salud y
bienestar de acuerdo a la norma NOM-062-ZOO-1999.
Recolección de huevos de H. contortus
Se recolectaron heces directamente del recto del animal infectado. Posteriormente se lavaron
con agua limpia a través de tamices de diferente diámetro (240, 150, 120 y 30 µm) y la
suspensión del último tamiz se colectó en tubos Falcon de 15 ml conteniendo los parásitos.
En seguida los tubos se centrifugaron a 3,500 rpm durante 5 min (tres veces) con la finalidad
858
de obtener huevos libres de residuos de heces. Finalmente se cuantificaron mediante alícuotas

para verificar una concentración de 100 ± 15 huevos en una suspensión acuosa de 50 µl(30).
Obtención de larvas infectantes (L3) de H. contortus
Las L3 se obtuvieron mediante coprocultivos del animal donador. Las heces colectadas del
animal se mantuvieron húmedas a temperatura ambiente durante siete días. Después del
tiempo requerido las larvas se recuperaron mediante la técnica de Baermann(31). Las L3
obtenidas se almacenaron en cajas de cultivo a 4 °C. Previo a realizar los bioensayos las L3
se suspendieron en hipoclorito (187 µl cloro y 4,813 ml de agua destilada) durante 5 min con
la finalidad de que se desenvainaran. En seguida las L3 se lavaron con agua destilada tres
veces mediante centrifugación (3,500 rpm por 5 min). Posteriormente se realizaron diferentes
diluciones hasta obtener 100 ± 15 L3 contenidas en 50 µl de una suspensión acuosa.
Inhibición de la eclosión de huevos (IEH)
Se realizaron bioensayos en placas de microtitulación de 96 pozos. Cada extracto se evaluó

de forma individual por triplicado considerando cuatro repeticiones por replica (n= 12). Los
E-HAs de las cuatro especies arbóreas se evaluaron a concentraciones de 50, 25, 12.5 y 6.25
mg/ml. Asimismo, en cada bioensayo se incluyó agua destilada como control negativo e
ivermectina (5 mg/ml) como control positivo. A cada pozo se colocaron 50 µl de una
suspensión acuosa conteniendo 100 ± 15 huevos y en seguida se agregaron 50 µl de extracto
a la concentración requerida o controles según correspondiera. Las placas se incubaron en
cámara húmeda a 25-30 °C durante 48 h. Pasado el tiempo se contabilizó el número de huevos
y larvas en cada pozo (microscopio a 10x Motic®). El porcentaje de inhibición de la eclosión
de huevos (%IEH) se determinó mediante la siguiente fórmula:
%𝐼𝐸𝐻 = [(𝑛ú𝑚𝑒𝑟𝑜 𝑑𝑒 ℎ𝑢𝑒𝑣𝑜𝑠)/(𝑛ú𝑚𝑒𝑟𝑜 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑟𝑣𝑎𝑠 + 𝑛ú𝑚𝑒𝑟𝑜 𝑑𝑒 ℎ𝑢𝑒𝑣𝑜𝑠)] x 100
Mortalidad larval
Los bioensayos se realizaron en placas de microtitulación de 96 pozos (n=12). Cada extracto

se evaluó de forma individual por triplicado considerando cuatro repeticiones por replica
(n=12). Los tratamientos fueron los extractos a diferentes concentraciones (100, 75, 50 y 25
mg/ml). Ivermectina (5 mg/ml) y agua destilada fueron usados como control positivo y
negativo respectivamente. A cada pozo se depositó una suspensión acuosa de 50 µl
conteniendo 100 ± 15 L3 y en seguida se agregaron 50 µl de los tratamientos según
correspondiera. Las placas se incubaron en cámara húmeda a 25-30 °C durante 48 h.
Posteriormente se cuantificaron las larvas vivas y muertas contenidas en cada pozo basándose
859
a los criterios descritos por Olmedo-Juárez et al(32). El porcentaje de mortalidad larval (ML)
se determinó mediante la siguiente ecuación:
(𝑛ú𝑚𝑒𝑟𝑜 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑟𝑣𝑎𝑠 𝑚𝑢𝑒𝑟𝑡𝑎𝑠)

%𝑀𝐿 = [ ] 𝑥 100
𝑛ú𝑚𝑒𝑟𝑜 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑟𝑣𝑎𝑠 𝑣𝑖𝑣𝑎𝑠 + 𝑛ú𝑚𝑒𝑟𝑜 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑟𝑣𝑎𝑠 𝑚𝑢𝑒𝑟𝑡𝑎𝑠
Los porcentajes de IEH y ML fueron previamente normalizados usando la raíz cuadrada y

analizados mediante un ANOVA bajo un diseño completamente al azar con el modelo lineal
general (PROC GLM) del paquete estadístico SAS versión 9.0(33). La comparación de medias
se realizó mediante la prueba de Tukey a un nivel de significancia de 0.05. Los tratamientos
con efecto dependiente a la concentración se sometieron a un análisis de regresión para
determinar las concentraciones letales 50 y 90 (CL50 y CL90) mediante el sistema PROC
PROBIT del paquete estadístico SAS(33).
Resultados
Inhibición de la eclosión de huevos y mortalidad larval
En el Cuadro 1 se muestran los resultados de la actividad ovicida y larvicida del EHA de B.

alicastrum sobre el nematodo H. contortus. Dicha actividad fue diferente (P<0.05) en cada
concentración evaluada, obteniendo el mayor efecto inhibitorio de la eclosión de huevos a 50
mg/ml. Por otro lado, en la prueba de mortalidad larval, solo se logró un porcentaje de
mortalidad de 29 % a 100 mg/ml.
860
Cuadro 1: Porcentaje de inhibición de la eclosión de huevos (%IEH) y mortalidad de

larvas infectantes (L3) de Haemonchus contortus causadas por un extracto hidroalcohólico
de Brosimum alicastrum
Promedio de
Promedio de %
%IEH larvas vivas y
Tratamientos huevos y larvas Mortalidad
± DE muertas
± DE
Huevos Larvas Muertas Vivas
Agua destilada 2.9 138.2 2.07 ± 1.0f 2.8 74.5 4.6 ± 4.3c
Ivermectina (5 127.2 0.8 99.9 ± 0.2a 139.3 0 100a
mg/ml)
EHA-Ba
(mg/ml)
100.0 --- --- --- 34.8 87.7 29.0 ± 11.1b
75.0 --- --- --- 32.3 94.1 26.1 ± 7.6b
50.0 92.8 21.1 81.4 ± 3.5b 14.3 103.6 14.4± 14.4b
25.0 82.0 36.6 69.1 ± 5.1c 11.3 121.6 8.5 ± 5.2c
12.5 75.5 43 63.8±2.4d --- --- ---
e
6.25 70.0 56.1 55.5 ± 1.7 --- --- ---
Coeficiente de variación 0.62 23.1
2
R 0.99 0.95
Error estándar de la media (EEM) 0.04 0.15
Valor de P <0.001 <0.0001
EHA-Ba=Extracto hidroalcohólico de Brosimum alicastrum. ---= no evaluado. DE= desviación estándar.
a-f
Medias con distinta literal dentro de la misma columna indican diferencia (P<0.05).
El EHA de G. ulmifolia exhibió un efecto ovicida cercano al 100 % a partir de la

concentración 6.25 mg/ml, siendo estadísticamente igual a la que se obtuvo con ivermectina
hasta la concentración de 12.5 mg/ml (Cuadro 2). Un efecto similar se observó usando el
EHA de E. americana a concentraciones de 50, 25 y 12.5 mg/ml (Cuadro 3).
861
Cuadro 2: Porcentaje de inhibición de la eclosión de huevos y mortalidad de larvas

infectantes (L3) de Haemonchus contortus causadas por un extracto hidroalcohólico de
Guazuma ulmifolia
Promedio de
Promedio de %
%IEH larvas vivas y
± DE muertas
± DE
Agua destilada 5.5 135.3 2.07 ± 1.0f 1.9 153.8 1.1 ±1.8e
Ivermectina (5 127.3 0 99.9 ± 0.2a 158.1 0 100a
mg/ml)
EHA-Gu (mg/ml)
100.0 --- --- --- 109.7 18.5 85.9 ± 7.4b
75.0 --- --- --- 85.3 60.5 57.2 ± 15.5c
50.0 118.8 0.4 99.5 ± 0.7ab 43.5 103.8 26.8± 15.0d
25.0 112.5 2.3 97.8 ± 2.8ab 11.3 138 7.7 ± 4.9e
12.5 120.8 0.75 99.4± 0.9ab --- --- ---
6.25 113.4 3.9 96.78± 5.3b --- --- ---
R2 0.99 0.95
Valor de P <0.001 <0.0001
DE= desviación estándar; EHA-Ba=Extracto hidroalcohólico de Guazuma ulmifolia. ---= no evaluado.
a-f
862

Erythrina americana
Promedio de
Promedio de %
%IEH larvas vivas y
± DE muertas
± DE
Agua destilada 5.9 134.0 4.1 ± 2.0c 3.0 96.3 3.6 ±2.9d
Ivermectina (5 mg/ml) 111.5 0.2 99.7± 0.6a 145.4 0 100a
EHA-Ea (mg/ml)
100.0 --- --- --- 93.4 49.1 60.0±
13.5b
75.0 --- --- --- 102.7 50.1 58.0 ± 24.8b
50.0 111.4 2.6 97.0 ± 7.5ab 86.8 49.2 62.6± 10.2b
25.0 86.4 0.5 99.5 ± 0.7a 50.3 93.3 35.8± 7.3c
12.5 91.3 2.0 97.7 ± 2.6a --- --- ---
6.25 94.0 9.3 88.8 ± --- --- ---
19.0ab
R2 0.94 0.89
Valor de P <0.0001 <0.0001
EHA-Ba=Extracto hidroalcohólico de Erythrina americana. ---= no evaluado. DE=desviación estándar.
a-d
La mayor actividad larvicida (85 % ML) del extracto de G. ulmifolia se logró usando la
concentración más alta (100 mg/ml). Mientras que el EHA de E. americana solo causó un
60 % de mortalidad a la misma concentración. Por otro lado, los resultados obtenidos con el
EHA a partir de L. leucocephala mostraron el mayor porcentaje de IEH (83.2 %) cuando se
usó la concentración de 50 mg/ml. Y para ML solo se logró 63 % al usar 100 mg/ml del EHA
(Cuadro 4).
863

Leucaena leucocephala
Promedio de
Promedio de %
%IEH larvas vivas y
± DE muertas
± DE
Agua destilada 7.7 131.3 5.6 ± 3.5c 4.7 122.0 5.2 ±2.9d
Ivermectina (5 112.5 0.1 99.9 ± 0.2a 145.4 0 100a
mg/ml)
EHA-Ll (mg/ml)
100.0 --- --- --- 75.7 40.0 63.0± 22.9b
75.0 --- --- --- 27.6 99.5 21.7 ± 8.4c
50.0 97.0 20.4 83.2 ± 12.4a 13.0 95.2 12.0± 2.1cd
25.0 53.9 66.8 48.9 ± 31.7b 7.5 114.2 6.2± 2.9d
12.5 50.5 65.9 48.4 ± 35.3b --- --- ---
6.25 44.4 65.9 45.9 ± 38.6b --- --- ---
R2 0.59 0.93
Valor de P <0.0001 <0.0001
EHA-Ba=Extracto hidroalcohólico de Leucaena leucocephala. ---= no evaluado. DE= desviación estándar.
a-d
Concentraciones letales (CL)
Las Cs 50 y 90 requeridas para causar IEH y mortalidad larval son mostradas en el Cuadro
5. El análisis de regresión indicó que los extractos con mejor efecto inhibitorio de la eclosión
de huevos fueron EHA-Ea (CL50= 0.16 mg/ml y CL90= 4.41 mg/ml) y EHA-Gu (CL50=2.7
mg/ml y CL90=4.4 mg/ml). En lo que respecta a la mortalidad larval el mejor tratamiento
fue observado en EHA-Gu con CL50 y CL90 de 64.0 y 125.2 mg/ml, respectivamente.
Identificación de metabolitos secundarios
El análisis fitoquímico permitió observar la presencia de metabolitos secundarios en los

cuatro extractos de las plantas tales como taninos, cumarinas, saponinas, alcaloides y
flavonoides (Cuadro 6).
864
Cuadro 5: Concentraciones letales (CL50 y CL90) de extractos hidroalcohólicos de cuatro forrajeras arbóreas requeridas para inhibir la
eclosión de huevos y matar larvas infectantes (L3) de Haemonchus contortus a las 48 horas
% Inhibición de la eclosión de huevos % Mortalidad de larvas infectantes (L3)
Planta CL50 IC limites 95% CL90 IC limites 95% CL50 IC limites 95% CL90 IC limites 95%
(inferior- (inferior- (inferior- (inferior-
superior) superior) superior) superior)
EHA-Ba 4.8 (3.88-5.70) 197 (145.6-293.1) 187.8 (156.67-2.70.6) 608.7 (376.7- ..)
EHA-Gu 2.7 (2.6-2.8) 4.4 (2.62-2.80) 64.0 (62.45-65.66) 125.2 (119.6-132.0)
EHA-Ea 0.16 (0.04-0.38) 4.1 (2.8-5.4) NA --- NA ---
EHA-Ll 17.9 (16.8-19.1) 201.9 (167.6-251.0) 93.12 (91.61-94.71) 124.5 (119.6-131.36)
IC= intervalo de confianza. NA= no activo. EHA-Ba=Brosimum alicastrum, EHA-Gu=Guazuma ulmifolia, EHA-Ba Erythrina americana.
865
Cuadro 6: Resultados del análisis fito-químico cualitativo de los extractos

hidroalcohólicos
Extracto hidroalcohólico (E-HA)
Reacción
Metabolito
colorimétrica Brosimum Guazuma Erythrina Leucaena
alicastrum ulmifolia americana leucocephala
Dragendorff - - - +
Alcaloides Mayer - - - +
Wagner - - - ++
Cumarinas Borntraeguen - + + +
2+
Flavonoides Mg y HCL - - + +
Cloruro
+++ +++ +++ +++
férrico
Solución de
- - - -
gelatina
Taninos Gelatina y
solución - - - -
salina
Solución
+++ +++ +++ +++
salina
Liebermann-
Triterpenos/ - + - +
Burchard
Esteroides
Salkowski + + + +
Saponinas Formación de
+ - + ++
espuma
(-) No se detectó (+) reacción positiva de luz (++) reacción positiva (+++) reacción positiva fuerte.
Discusión
Los productos naturales obtenidos de plantas ricas en metabolitos secundarios han sido
evaluados para diferentes fines medicinales tales como antioxidantes, antimicrobianos y
antiparasitarios(34-36). Los cuatro extractos hidroalcohólicos evaluados en el presente estudio
exhiben actividad nematicida contra Haemonchus contortus, un parásito hematófago de
mayor prevalencia en ovinos y caprinos que afecta su salud. Existen pocos estudios del uso
de Brosimum alicastrum como antihelmíntico, a pesar de que es un recurso abundante en las
regiones tropicales; se ha observado que el extracto de acetona: agua (70:30) sobre larvas de
H. contortus inhibe el 95 % de la capacidad de desenvainar con una concentración de 1.2
mg/ml(37). Mientras que en el presente estudio usando extracto a base de metanol:agua se
requirió 187.8 mg/ml para causar 50 % de mortalidad. Por otra parte, se ha demostrado que
un extracto acetónico de G. ulmifolia exhibe actividad ovicida sobre Cooperia punctata, otro
nematodo parásito de bovinos, inhibiendo hasta 70 % de la eclosión a una concentración de
866
9.6 mg/ml(38). Asimismo, un extracto etanólico (100 mg/ml) de esta especie vegetal, ha
mostrado efecto nematicida sobre Pheritima posthuma(39). En un estudio reciente, se ha
demostrado que un extracto hidroalcohólico de G. ulmifolia exhibe importante efecto ovicida
(90 % IEH) a concentración de 0.50 mg/ml(40). La actividad ovicida reportada en el presente
estudio con el extracto hidroalcohólico de G. ulmifolia indica que se requiere mayor
concentración (CL50=4.4 mg/ml) a lo reportado por el trabajo anterior. Esto podría explicarse
a que se utilizó una especie vegetal colectada en distinta región y probablemente el contenido
de compuestos bioactivos podría ser diferente entre ambas especies vegetales. Aunque en el
presente trabajo se ha reportado que G. ulmifolia contiene algunos compuestos secundarios
tales como taninos, flavonoides, cumarinas y terpenos, es de suma importancia conocer el
contenido de cada uno de dichos compuestos para relacionarlos con la actividad
antihelmíntica. Por otro lado, también se han realizado estudios in vivo en cabritos infectados
artificialmente con larvas infectantes de H. contortus, los cuales fueron alimentados con
10 % de follaje de G. ulmifolia y no se obtuvieron diferencias entre el conteo de huevos por
gramo de heces (HPG) comparados con el grupo testigo(41). Los mismos resultados se
observaron en ovejas Pelibuey alimentadas con 30 % de G. ulmifolia, no obstante, se observó
tendencia altamente significativa (P<0.001) hacia la disminución del HPG en estas ovejas(19).
Es conocido que las especies del genero Erythrina poseen una amplia variedad de alcaloides
que han sido identificados y se les atribuye un efecto de bloqueo neuromuscular(20) además,
el uso de extracto metanólico sobre Daphnia magna resultó ser altamente tóxico(21), por lo
que el efecto nematicida encontrado en el presente estudio podría atribuirse a esos
compuestos. Un extracto metanólico de E. variegate ha sido evaluado contra los crustáceos
del género Artemia, así como en lombrices de tierra (Eisenia foetida) y helmintos parásitos
de aves como Ascardi galli y Raillietina spiralis y se reportó mortalidad sobre esos modelos
biológicos usando concentraciones de 10 mg/ml(42,43). Por otro lado, en un estudio realizado
en ovinos Pelibuey alimentados con follaje E. americana no manifestaron cambios en el
conteo de huevos durante la fase experimental(12).
Las CLs 50 y 90 para B. alicastrum en larvas de nematodos gastrointestinales reportados en

otro estudio fueron 291.6 y 666.6 mg/ml, respectivamente(44), las cuales fueron similares a
las reportadas en el presente estudio (187.8 y 608.7 mg/ml). En lo que respecta, a G. ulmifolia
los resultados del presente estudio indican que para inhibir el 50 % de la eclosión de huevos
de H. contortus, se requieren 2.2 mg/ml del extracto hidroalcohólico, mientras que en otro
estudio con un extracto acetona:agua (70:30) de G. ulmifolia contra C. punctata fue de 8.84
mg/ml(38). En ese mismo estudio los autores reportan una CL50 del extracto 70:30
acetona:agua de L. leucocephala, de 11.77 mg/ml(38). En el presente trabajo de investigación
las CLs calculadas para el EHA de las hojas de esta arbórea fueron más altas (CL50=52.8 y
CL90=308 mg/ml) respectivamente (Cuadro 5)(45). La CL de E. americana sobre H.
contortus no ha sido reportada previamente, sin embargo, para la especie E. variegata, sobre
867
crustáceos del género Artemia, la CL50 fue de 3.99 mg/ml(43), valor superior al del presente
estudio (0.19 mg/ml).
Algunos metabolitos secundarios tales como taninos, saponinas y cumarinas se han

identificado en corteza y hojas de B. alicastrum(46,47). En el presente estudio, el perfil químico
en el extracto de B. alicastrum indicó la presencia taninos y saponinas. Por otro lado, en G.
ulmifolia se han reportado saponinas, glucósidos cianogénicos, fenoles y esteroides de
manera cualitativa(48), mismos que fueron encontrados en el presente estudio. En otras
especies del género Erythrina, se ha reportado que contienen metabolitos secundarios
parecidos a los que se encontraron en el extracto hidroalcohólico de E. americana. Se ha
notificado que E. variegate contiene alcaloides, saponinas y flavonoides(43). En otro estudio
en E. americana proveniente de Tabasco, México se ha identificado altos niveles de
taninos(12). Los metabolitos secundarios reportados en L. leucocephala dependen del tipo de
extracto; por ejemplo, en extractos acuosos y etanólicos se han identificado saponinas,
fenoles, taninos, terpenos entre otros, similar al perfil encontrado en este estudio(45,49-51).
Se concluye que el extracto hidroalcohólico de los cuatro árboles estudiados pueden ser una
opción para el control de Haemonchus contortus en pequeños rumiantes, en especial G.
ulmifolia y E. americana. Se recomienda continuar con su estudio para identificar los
compuestos activos en cada caso.
Agradecimientos
Los autores agradecen al Consejo Nacional de Humanidades Ciencias y Tecnologías por el

financiamiento durante el periodo de Estudios Doctorales del autor principal (número de
beca: 429558).
Conflicto de interés
Los autores declaran no tener conflicto de interés.
Literatura citada:
1. Sieuchand S, Charles R, Caruth J, Basu A, von Samson‐Himmelstjerna G, Georges K.
A field study on the occurrence of gastrointestinal nematodes in sheep over the wet and
dry seasons in two West Indian Islands. Transbounda Transbound Emerg Dis
2020;67(2):193-200.
2. Emery DL, Hunt PW, Le Jambre, LF. Haemonchus contortus: the then and now, and
where to from here? Int J Parasitol 2016;46(12):755-769.
868
3. Fly JK, Hill FI, Hernandez MD. A Review: Haemonchus contortus infection in pasture-
based sheep production systems, with a focus on the pathogenesis of anaemia and
changes in haematological parameters. Animals 2022;12:1238.
4. Höglund J, Enweji N, Gustafsson K. First case of monepantel resistant nematodes of

sheep in Sweden. Vet Parasitol: Reg Stud Rep 2020;22:100479.
5. Castillo-Linares EB, López-Herrera MA, Vélez-Izquierdo A, Oliva-Hernández J.

Harvest and haulage silvopastoral system as an option for sustainable sheep production
in the humid tropic. Rev Mex Cienc Forest 2021;12(66):5-25.
6. Torres-Fajardo RA, González-Pech PG, Ventura-Cordero J, Ortíz-Campo GI, Sandoval-

Castro CA, Torres-Acosta JFJ. Feed resource selection of Criollo goats is the result of
an interaction between plant resources, condensed tannins and Haemonchus contortus
infection. Appl Anim Behav Sci 2018;208:49-55.
7. Rojas-Schroeder JA, Sarmiento-Franco L, Sandoval-Castro CA, Santos-Rical RH.

Utilización del follaje de Ramón (Brosimum alicastrum Swartz) en la alimentación.
Trop Subtrop Agroecosystems 2017;20:363-371.
8. Rodriguez-Villanueva H, Puch-Rodríguez J, Muñoz-González J, Sanginés-García J,

Aguilar-Urquizo E, Chay-Canul A, et al. Intake, digestibility, and nitrogen balance in
hair sheep fed Pennisetum purpureum supplemented with tropical tree foliage. Agrofor
Syst 2020;94:665-674.
9. Mayren-Mendoza FJ, Rojas-García AR, Maldonado-Peralta MA, Ramírez-Reynoso O,

Herrera-Pérez J, Torres-Salado N, et al. Comportamiento productivo de ovinos Pelibuey
en pastoreo suplementados con follaje de Guazuma ulmifolia Lam. Agroproductividad
2018;11:29-33.
10. Milla LM, Cruz BL, Ramírez VS, Arjona JG, Zapata CC. Contenido de proteína y fibra
en forrajes tropicales no afecta la preferencia en conejos de engorda. Abanico Vet
2021;11:1-11.
11. Oliva-Hernández J, López-Herrera MA, Castillo-Linares EB. Composición química y

producción de follaje de Erythrina americana (Fabaceae) en cercos vivos durante dos
épocas climáticas. Rev Biol Trop 2021;69(1):90-101.
12. Hernández-Espinoza DF, Ramos-Juárez JA, González-Garduño R, Lagunes-Espinoza

LDC, López-Herrera MA, Oliva-Hernández J. Consumo de follaje de Erythrina
americana Miller en ovejas Blackbelly x Pelibuey. Rev Mex Cien Pecu 2020;11(1):70-
88.
869
13. Verdecia DM, Herrera RS, Ramírez JL, Leonard I, Andrés S, Giráldez FJ, et al. Effect
of age of regrowth, chemical composition and secondary metabolites on the digestibility
of Leucaena leucocephala in the Cauto Valley, Cuba. Agroforest Syst 2020;94:1247-
1253.
14. Azuara-Morales I, López-Ortiz S, Jarillo-Rodríguez J, Pérez-Hernández P, Ortega-

Jiménez E, Castillo-Gallegos E. Forage availability in a silvopastoral system having
different densities of Leucaena leucocephala under Voisin grazing management.
Agroforest Syst 2020;94:1701-1711.
15. González-González RM, Barragán-Mendoza L, Peraza-Campos AL, Muñiz-Valencia R,

Ceballos-Magaña SG, Parra-Delgado H. Validation of an HPLC-CAD method for the
determination of plant phenolics. Rev Bras Farmacogn 2019;29(5):689-693.
16. Morais SM, Calixto-Júnior JT, Ribeiro LM, Sousa HA, Silva AAS, Figueiredo FG, et
al. Phenolic composition and antioxidant, anticholinesterase and antibiotic-modulating
antifungal activities of Guazuma ulmifolia Lam. (Malvaceae) ethanol extract. S Afr J
Bot 2017;110:251-257.
17. Rambo DF, Biegelmeyer R, Toson NS, Dresch RR, Moreno PRH, Henriques AT. The
genus Erythrina L.: A review on its alkaloids, preclinical, and clinical studies. Phytother
Res 2019;33(5):1258-1276.
18. Romero N, Areche C, Cubides-Cárdenas J, Escobar N, García-Beltrán O, Simirgiotis

JM, et al. In vitro anthelmintic evaluation of Gliricidia sepium, Leucaena leucocephala,
and Pithecellobium dulce: fingerprint analysis of extracts by UHPLC-orbitrap mass
spectrometry. Molecules 2020;25(13):3002.
19. Le Bodo E, Hornick JL, Moula N, Zuñiga SA, Martínez-Alfaro JC. Assessment of
gastrointestinal parasites and productive parameters on sheep fed on a ration
supplemented with Guazuma ulmifolia leaves in Southern Mexico. Animals
2020;10(9):1617.
20. Auró de Ocampo A, Jiménez ME. La herbolaria medicinal en el tratamiento de las

enfermedades de los peces en México. Vet Mex 1993;24:291-295.
21. García MR, Soto HM, Martínez VM. Toxicidad de los extractos de las semillas de
Erythrina americana. Ciencia Ergo Sum 2000;7:166-170.
22. Govindarajan M, Sivakumar R. Larvicidal, ovicidal, and adulticidal efficacy of

Erythrina indica (Lam.) (Family: Fabaceae) against Anopheles stephensi, Aedes aegypti,
and Culex quinquefasciatus (Diptera: Culicidae). Parasitol Res 2014;113:777-791.
870
23. Antonio-Irineo N, Flota-Bañuelos C, Hernández-Marín A, Arreola-Enríquez J, Fraire-

Cordero S. Estudio preliminar sobre la inhibición in vitro de nematodos
gastrointestinales de ovinos con extractos acuosos de plantas forrajeras. Abanico Vet
2021;11:1-15.
24. INEGI. Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos

Mexicanos. Tamuín, San Luis Potosí. 2009. http://www3.inegi.org.mx/.
25. Wagner HXS, Bladt Z, Gain EM. Plant drug analysis. Berlin, Germany: Springer
Verlang; 1996.
26. Domínguez XA. Métodos de investigación fitoquímica., México: Limusa; 1973.
27. Rivas-Morales C, Oranday-Cárdenas MA, Verde-Star MJ. Investigación en plantas de

importancia médica. OmniaScience, Nuevo León; 2016.
28. Ringuelet J, Vina S. Productos naturales negetales. 1ª ed., Buenos Aires, Argentina.
Universidad nacional de la Plata; 2013.
29. Kuklinski C. Farmacognosia: Estudio de las drogas y sustancias medicamentosas de

origen natural. Barcelona: Omega; 2000.
30. Coles G, Baue C, Borgsteede FHM, Geerts S, Klei TR, Taylor MA, Waller PJ. World
Association for the Advancement of Veterinary Parasitology (WAAVP) methods for the
detection of anthelmintic resistance in nematodes of veterinary importance. Vet
Parasitol 1992;44:35-44.
31. Lumbreras H. Aplicación de la “Técnica de Baermann modificada en copa” en el

diagnóstico y control terapéutico de la Balantidiosis. Rev Med 1961;30:21-25.
32. Olmedo-Juárez A, Rojo-Rubio R, Zamilpa A, Mendoza-de Gives P, Arece-García J,

López-Arellano ME, et al. In vitro larvicidal effect of a hydroalcoholic extract from
Acacia cochliacantha leaf against ruminant parasitic nematodes. Vet Res Commun
2017;41:227–232.
33. SAS. The SAS System for Windows. Version 9. SAS Institute. Inc., Cary, NC, USA;
2004.
34. Shen N, Wang T, Gan Q, Liu S, Wang L, Jin B. Plant flavonoids: classification,
distribution, biosynthesis, and antioxidant activity. Food Chem 2022;383:132531.
35. Álvarez-Martínez FJ, Barrajón-Catalán E, Herranz-López M, Micol V. Antibacterial

plant compounds, extracts and essential oils; An updated review on their effects and
putative mechanisms of action. Phytomedicine 2021;90:153626.
871
36. Spiegler V, Liebau E, Hensel A. Medicinal plan extracts and plant-derived polyphenols
with anthelmintic activity against nematodes 2017;34:627-643.
37. Alonso-Díaz MA, Torres-Acosta JFJ, Sandoval-Castro CA, Hoste H. Comparing the
sensitivity of two in vitro assays to evaluate the anthelmintic activity of tropical tannin
rich plant extracts against Haemonchus contortus. Vet Parasitol 2011;181:360-364.
38. von Son-de Fernex E, Alonso DMA, Mendoza GP, Valles MB, Zamilpa A, González
CM. Actividad ovicida de extractos de cuatro especies de plantas contra el nematodo
gastrointestinal Cooperia punctata. Vet Méx 2016;3.
39. Shekhawat N, Vijayvergia R. Anthelmintic of extracts of some medicinal plants. Int J

Comp Sci Math 2011;3:183-187.
40. Rezéndiz-González G, Higuera-Piedrahita RI, Lara-Bueno A, González-Garduño R,

Cortes-Morales JA, González-Cortazar M, et al. In vitro anthelmintic activity of a
hydroalcoholic extract from Guazuma ulmifolia leaves against Haemonchus contortus.
Pathogens 2022;11(10):1160.
41. León CY, Olivares PJ, Rojas HS, Villa MA, Valencia AMT, Hernández CE, et al. Effect
of three fodder trees on H. contortus control and weight variations in kids. Ecos Rec
Agropec 2015;2:193-201.
42. Satish BK, Ravindra AF. Investigation of anthelmintic potential of some plants claimed
by trials of satpuda hills. Int J Pharm Tech Res 2009;1:68-72.
43. Shahriar M, Khair NZ, Sheikh Z, Chowdhury SF, Kamruzzaman, Bakhtiar SI, et al.
Phytochemical analysis, cytotoxic and in vitro antioxidant activity of Erythrina
variegate Bark. Eur J Med Plants 2016;11:1-5.
44. Alonso-Díaz A, Torres-Acosta JFJ, Sandoval-Castro CA, Aguilar-Caballero AJ, Hoste

H. In vitro larval migration and kinetics of exsheathment of Haemonchus contortus
larvae exposed to four tropical tanniniferous plant extracts. Vet Parasitol
2008;153:3113-319.
45. López-Rodríguez G, Rivero-Pérez N, Olmedo-Juárez A, Valladares-Carranza B,

Rosenfield-Miranda C, Hori-Oshima S, et al. Efecto del extracto hidroalcohólico de
hojas de Leucaena leucocephala sobre la eclosión de Haemonchus contortus in vitro.
Abanico Vet 2022;12:1-12
46. García CH, Martell DO, Guyat DMA, Capote PV, Aguirre DB. Caracterización química
del follaje, la corteza y la madera de cinco especies forestales de la Sierra Maestra. Rev
Forestal Baracoa 2006;25:57-64.
872
47. Tení MDM. Tamizaje fitoquímico fraccionado y evaluación biocida del extracto de
diclorometano y metanólico de Brosimum alicastrum Swartz (Ramón) Fruto, Semilla y
Hojas. (Undergraduate Thesis). Universidad de San Carlos de Guatemala. Guatemala.
2008.
48. López HMA, Rivera LJA, Ortega RL, Escobedo MJG, Magaña MMA, Sanginés GJR,
et al. Contenido nutritivo y factores antinutricionales de plantas nativas forrajeras del
norte de Quintana Roo. Tec Pecu 2008;46:205-215.
49. Deivasigamani R. Phytochemical analysis of Leucaena leucocephala on various

extracts. J Phytopharm 2018;7:480-482.
50. Rivero PN, Jaramillo CA, Peláez AA, Rivas JM, Ballesteros RG, Zaragoza BA.
Anthelmintic activity of Leucaena leucocephala pod on gastrointestinal nematodes of
sheep (in vitro). Abanico Vet 2019;1-9.
51. Ademola IO, Idowu SO. Anthelmintic activity of Leucaena leucocephala seed extract
on Haemonchus contortus infective larvae. Vet Record 2006;158:485-486.
873
Artículo
Efecto del uso de agua residual tratada sobre el suelo y cultivos forrajeros
de Chenopodium quinoa Willd y Zea mays L.
Ana Lilia Velasco-Cruz a
Vicente Arturo Velasco-Velasco a*
Judith Ruíz-Luna a
José Raymundo Enríquez-del Valle a
Aarón Martínez-Gutiérrez a
Karen del Carmen Guzmán-Sebastián a
a
Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. Nazareno,
71230, Xoxocotlán, Oaxaca, México.
*
Autor de correspondencia: vicente.vv@voaxaca.tecnm.mx
Resumen:
Ante la escasez del recurso hídrico para el uso agrícola, es necesario promover el uso del
agua residual para la agricultura. En las localidades Capulálpam de Méndez e Ixtlán de
Juárez, Estado de Oaxaca cuentan con plantas de tratamiento de aguas residuales (PTAR) de
tipo anaerobio. Se evaluó el crecimiento morfológico, producción de biomasa y contenido de
N y P en dos especies forrajeras: Chenopodium quinoa Willd y Zea mays, regados con agua
residual tratada (ART). Se estableció un diseño completo aleatorio (DCA) en cada municipio,
dada la homogeneidad del suelo. Con arreglo factorial 2 x 2, esto es, dos cultivos forrajeros
(Quinoa y maíz), y dos tipos de riego (agua dulce y agua residual tratada), con 4 repeticiones
por tratamiento. Se realizaron análisis de varianza y pruebas de media Tukey (P≤0.05) de las
variables estudiadas. En los suelos el nivel de pH fue “moderadamente acido” a “neutro” (5.1
a 7.3); la CE indicó “Efectos despreciables de la salinidad”; Materia orgánica en intervalos
de “medio a alto”; y Textura Franco arcilloso arenoso en Ixtlán y Franco arcilloso en
874
Capulálpam. Las variables de crecimiento (altura de planta, diámetro de tallo y número de

hojas) y biomasa fueron significativamente mayores en plantas regadas con agua residual
tratada en ambos cultivos forrajeros. El contenido de nitrógeno y fósforo fue
significativamente mayor en plantas de quinoa y maíz que recibieron ART. El ART podría
ser una alternativa que ayude a disminuir el uso de fertilizantes químicos, al ser una fuente
importante de nutrimentos en los cultivos forrajeros.
Palabras clave: Biomasa, Peso fresco, Peso seco, Tratamiento de agua.
Introducción
En el mundo, más del 70 % de las extracciones de agua dulce o potable, están relacionadas
con el sector agrícola(1), y en México es el 76 %. Parte de esto, aproximadamente el 29 % se
utiliza para el crecimiento de cultivos forrajeros(2), una de las especies más cultivadas es el
maíz forrajero por el alto valor energético que aporta al ganado(3) cuya función es generar
proteínas para el consumo humano. El contenido de proteínas puede considerarse una unidad
de medida valiosa para comparar alimentos(4). Para superar el problema de escasez o falta de
agua, la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO),
ha estimado que al menos 20 millones de hectáreas de suelos agrícolas se riegan con aguas
residuales no tratadas o parcialmente tratadas(5). La tierra regada con aguas residuales
representa, por lo tanto, el 10 % del total distribuida en cincuenta países en todo el mundo.
La Organización Mundial de la Salud (OMS) y la FAO otorgan importancia al uso de aguas
residuales tratadas (ART) en el riego agrícola, así como al cambio de agua dulce a aguas
residuales tratadas o reutilizadas. Las ART contienen nutrientes esenciales para los cultivos,
y con fines de riego, contrarrestan los riesgos ambientales y de salud(5,6,7). Los forrajes son
altamente demandantes de agua y son un producto de consumo no directo al ser humano. El
uso de ART es una forma de garantizar agua para el futuro, es un proceso de sustentabilidad
y un pequeño paso hacia la productividad de agroecosistemas locales. Por tal motivo es
conveniente establecer cultivos forrajeros cercanos a los sitios donde se ubican las plantas de
tratamiento de aguas residuales. La quinoa (Chenopodium quinoa Willd) como forraje
presenta ventajas al cultivarse desde el nivel del mar hasta los 4,000 m, tolera heladas y
sequía, además de que se adapta en diferentes regiones con suelos ácidos y alcalinos (pH 4 a
9); su valor nutritivo radica en el balance ideal de los aminoácidos de su proteína que lo
convierten en un componente ideal en las dietas(8).
875
El maíz es el producto agrícola más cultivado en todo el mundo(9). Para 2025, se estima que
el valor destinado a la alimentación animal será del 60 % respecto al consumo mundial, y
crecerá a una tasa anual promedio de 1.8 %, impulsado por la expansión del ganado en los
países en desarrollo(10). En México el maíz se utiliza como forraje, en grano, rastrojo, ensilaje
e industrial (hojas para tamal) y es uno de los principales cultivos de regadío con aguas
residuales no tratadas(11).
Para garantizar que las ART no pongan en riesgo al suelo, a los cultivos y a la salud humana,
se recomienda que las aguas residuales hayan pasado por una planta de tratamiento(12,13). Con
el uso del ART en los cultivos se ahorrarán costos, se protegerán mantos acuíferos, y el agua
dulce será aprovechable para la población. Por lo anterior, el presente estudio tuvo como
finalidad evaluar el crecimiento morfológico, la producción de biomasa y el contenido de N
y P en dos especies forrajeras: Chenopodium quinoa Willd y Zea Mays, regados con agua
residual tratada (ART) en Ixtlán de Juárez y Capulálpam de Méndez, Oaxaca, México.
Material y métodos
Área de estudio
El estudio se realizó en la "Sierra Norte" de Oaxaca, México. ubicada en la subprovincia de

la Sierra Madre del Sur de México, y en la región hidrológica RH28 "Papaloapan", la segunda
cuenca hidrográfica más grande del país(14). Las investigaciones se llevaron a cabo en las
localidades de Ixtlán de Juárez y Capulálpam de Méndez. El municipio de Ixtlán de Juárez
(17° 20' LN, 96° 29' LO), se encuentra a 2,030 m de altitud; el clima es C (w) templado
subhúmedo y el área tiene orografía accidentada; la precipitación promedio es de 900 a 1,100
mm por año; la temperatura media anual es de 20 oC(15); el tipo de suelo es Acrisol húmico
(Ah). El municipio de Capulálpam de Méndez (17° 18' LN, 96° 27' LO) se encuentra a 2,040
m de altitud; el clima se clasifica como C (w2) (w) b (i ') g templado subhúmedo; la
precipitación promedio es de 1,115 mm por año, y ocurre entre junio y octubre; la
temperatura promedio anual es de 15.2 oC(16); el tipo de suelo es cambisol.
Diseño experimental y siembra
Se utilizó un diseño completo aleatorio (DCA) en cada municipio (Ixtlán de Juárez y

Capulálpam de Méndez). Los tratamientos se conformaron de un factorial 2 x 2, es decir, los
dos cultivos forrajeros (Chenopodium quinoa Willd y Zea Mays L) y dos tipos de riego: agua
dulce (AD) y agua residual tratada (ART), con cuatro repeticiones por tratamiento. El estudio
se estableció en marzo del 2017. La parcela cultivada en Ixtlán se estableció en una superficie
de 300 m2 (20 x 15 m) dividida en cuatro secciones de 60 m2 cada una (15 x 4 m), y una
pendiente del 3 %. La superficie cultivada en Capulálpam fue de 400 m2 (20 x 20 m) dividida
876
en cuatro subparcelas de 80 m2, con pendiente del 1 %. La superficie cultivada tanto de Ixtlán
como de Calpulálpam se subdividieron en dos partes: en una primera subparcela se cultivó
la quinoa, regadas con agua dulce (AD) y con agua residual tratada (ART); en la segunda
sección se cultivó maíz, regadas de igual manera con agua residual tratada (ART) y agua
dulce (AD). Siendo la división entre las subparcelas cinco surcos sin sembrar, para efectuar
los tipos de riego. La tierra se preparó con tractor, la distancia entre surcos de ambos cultivos
fue de 80 cm trazados en forma paralela a la pendiente. La quinoa variedad Ontifor se sembró
manualmente en el fondo del surco en forma continua, a menos de 3.0 cm de profundidad
aproximadamente, con una densidad aproximada de 450,000 plantas ha-1(8,17). El maíz (Zea
mays criollo) se sembró manualmente en el fondo del surco en forma continua para forraje,
a 4.0 cm de profundidad aproximadamente, con una densidad de 60,000 plantas ha-1.
Obtención de agua residual tratada (ART)
Las plantas tratadoras de agua residual PTAR reciben en su totalidad aguas de origen
doméstico provenientes de las mismas localidades, en Ixtlán recibe un flujo de 3.3 L s-1 y las
de Capulálpam un flujo de 1.0 L s-1. Las PTAR tienen un sistema de pretratamiento basado
en rejillas de diferentes diámetros, que se ubican a la entrada del canal de recepción para
retener desechos sólidos, como tapas de soda, cabello, madera, PET, etc. El agua pasa a través
de la trampa de arena (canal de 3.0 m de longitud), donde tiene lugar el primer proceso de
sedimentación de sólidos. El agua residual ingresa por gravedad a los biodigestores, cada
gota tiene una caída libre de 3.10 m (aquí se asienta la mayor parte del lodo) y por flujo
laminar, el agua llega al área de sedimentación tubular (tanque interno) y se eleva
gradualmente hasta que se desborda al área del biodigestor (tanque externo). El área de
biodigestores está compuesta de tejidos de polietileno para facilitar el alojamiento de
bacterias anaerobias por lo que se les llama hospederos. Las bacterias forman gránulos
generalmente en los vértices de los hospederos, y ellas se hacen cargo de la biodigestión de
las aguas residuales, transformándolas en aguas residuales tratadas (biodigeridas). El proceso
dura 14 h.
Obtención del agua dulce (AD)
En Capulálpam, el agua dulce o agua limpia se extrajo directamente de un pozo para

conducirla hasta la parcela. En Ixtlán de Juárez, el agua dulce se obtuvo del sistema de agua
potable. No se hicieron aplicaciones de fertilizantes sintéticos o sustancias para el control de
plagas o enfermedades. Los cultivos se establecieron durante la estación seca siguiendo las
Directrices y Recomendaciones para el Uso Seguro de las Aguas Residuales en la Agricultura
indicadas por la Organización Mundial de la Salud(6). Los riegos se efectuaron con mangueras
de 2” de diámetro, inundando los surcos. Estos se efectuaron cada cinco días. Los riegos se
realizaron al mismo tiempo, el agua dulce y el agua residual tratada.
877
Análisis de suelo
Se obtuvieron muestras de suelo en cada sitio de estudio para su análisis(18). Se obtuvieron

cuatro muestras de suelo en la etapa de inicio, cuatro en la etapa intermedia y cuatro al final
de los cultivos, es decir un total de 12 muestras en la superficie cultivada de Ixtlán. De igual
manera se obtuvo un total de 12 muestras de suelo en la superficie cultivada de Capulálpam.
Las muestras de inicio se extrajeron antes de la siembra y riego, las muestras intermedias y
final se obtuvieron a los 45 y 90 días posteriores, respectivamente. Se recolectaron 2 kg de
cada muestra a 30 cm de profundidad de cada sitio. Se determinó el pH y conductividad
eléctrica (CE) con un potenciómetro (Conductronic PC45), materia orgánica (método de
Walkley y Black), textura (método de Bouyoucos), nitrógeno (por micro kjeldahl) y fósforo
(método Bray y Kurtz 1), éste último a través de un espectrofotómetro UV-Vis (GBC
CITRA10).
Medición de variables de crecimiento en plantas
Se seleccionaron al azar 10 plantas de Quinoa y 6 plantas de maíz por cada tratamiento de

cada cultivo, debido a la facilidad de manejo de las plantas dado el tamaño de las mismas,
descartando las plantas de las orillas. La altura se midió con un flexómetro desde el nivel del
suelo hasta la última hoja principal; el diámetro del tallo se midió con un vernier a 3.0 cm
del suelo; el número de hojas se contabilizó en cada planta. La lectura de variables se realizó
a los 60 y 90 días en quinoa y maíz, respectivamente. Se cosechó a los 90 días para la
obtención del forraje debido a que más del 50 % de las plantas ya no mostraban mayor
crecimiento en altura y diámetro del tallo. Para contabilizar la biomasa, se realizó un
muestreo destructivo de cuatro plantas en cada tratamiento y se separaron las hojas, tallos y
raíces a los 90 días después de la siembra. La materia fresca se colocó en estufas con
circulación de aire forzado a 65 oC hasta alcanzar peso constante. Se obtuvo el peso fresco y
seco de cada planta. Se determinó el contenido de nitrógeno en un analizador orgánico
elemental (Perkin Elmer, serie II, modelo 2400) y fósforo por el método vanadomolíbdico en
un espectrofotómetro UV-Vis (GBC, modelo CITRA10) (19).
Se realizaron análisis de varianza y pruebas de media de Tukey (P≤0.05) a los datos obtenidos
en campo de las variables estudiadas en el cultivo de quinoa y maíz. Se evaluó el efecto de
los factores y tratamientos, en otras palabras, tipo de riego sobre ambos cultivos establecidos
en cada sitio.
878
Resultados y discusión
Propiedades físicas y químicas del suelo
El pH que mostraron los suelos antes del establecimiento del cultivo fue “moderadamente
ácido”, a saber, pH 5.1 - 6.5(19); a los 45 y 90 días posteriores a la siembra, en algunos casos,
el pH aumentó a un nivel “neutro” (pH 6.6 - 7.3), tal incremento de pH pudo deberse a que
los nitratos se transforman a nitrógeno atmosférico (N2)(20). Esta condición es contraria a
otros estudios donde los suelos irrigados con aguas de tratamiento secundario muestran
decremento del pH 8.2 - 7.6(21) y 8.0 – 7.7(22). La conductividad eléctrica (CE) en los suelos
antes de la siembra fue de 0.31 a 0.44 dS m-1, que de acuerdo con la NOM-021-2000 se
consideran como “efectos despreciables de la salinidad” (< 1.0 dS m-1) tanto en los suelos de
Ixtlán y Capulálpam(23,24); a los 45 y 90 días después de la siembra, la CE aumentó
principalmente cuando se regó con ART estando aún dentro de los “efectos despreciables de
la salinidad”, y sólo dos muestras de suelo se incrementaron a 1.05 y 1.27 dS m-1, este último
valor catalogado como “muy ligeramente salino” (1.1 – 2.0 dS m-1). Lo anterior pudo deberse
a que los suelos retienen cationes, expresada como capacidad de intercambio catiónico
(CEC), por el incremento de arcilla y materia orgánica(25). Por la misma razón, se observó un
incremento de unas décimas en los suelos donde se regó con ART. Lo anterior confirmó lo
hallado por otros investigadores, la CE del suelo aumentó cuando se aplicó riego con ART:
0.34 – 0.42 dS m-1(21) y 2.73 a 4.70 dS m-1(22).
Similar tendencia se obtuvo con la materia orgánica en el suelo, en el muestreo inicial, los
valores indicaron un contenido “medio” (1.6 - 3.5 %) a “alto” (3.6 - 6.0 %); posterior a la
siembra y riegos (45 días) los porcentajes se incrementaron en ambos cultivos, estos se
mantuvieron en los mismos intervalos “medio” y “alto”. Al respecto, algunos investigadores
indican que las aguas residuales aportan materia orgánica al suelo contribuyendo a mantener
la fertilidad(24,26,27). Sin embargo, en la etapa final (90 días) el contenido de materia orgánica
disminuyó. En general, las ART mejoran la fertilidad de los suelos al aportar nutrimentos y
otras ventajas para los cultivos, por consiguiente, disminuyen el uso de fertilizantes
químicos(28). Los suelos tienen una fertilidad media, capacidad media de erosión y capacidad
media de mineralización de la materia orgánica, fáciles de manejar para el agricultor. La
región donde se encuentran dichas localidades es de orografía accidentada.
879
Cuadro 1: Cuantificación de pH, conductividad eléctrica y materia orgánica en los suelos

en función de la localidad, el cultivo, el tipo de agua de riego y el tiempo de muestreo
Suelos de Ixtlán Suelos de Capulálpam
Quínoa Maíz Quínoa Maíz
Parámetro Tiempo de muestreo AD ART AD ART AD ART AD ART
pH Inicial 5.39 5.38 5.33 5.43 5.40 5.65 5.23 5.35
Intermedio 6.62 6.26 6.92 6.08 5.93 5.57 5.47 5.73
Final 6.75 6.25 6.57 6.65 6.21 5.31 5.69 5.78
CE, dS m⁻¹ Inicial 0.31 0.32 0.33 0.31 0.39 0.36 0.44 0.37
Intermedio 0.57 0.71 0.68 0.74 0.49 1.05 0.47 0.58
Final 0.56 0.77 0.84 0.7 0.46 1.27 0.39 0.51
Materia Inicial 2.44 1.89 2.99 2.68 4.23 3.40 5.23 4.07
orgánica, % Intermedio 2.79 2.85 4.31 4.52 3.65 2.94 4.70 3.59
Final 2.22 3.52 2.41 3.00 3.42 1.90 3.30 3.93
Textura Franco arcilloso arenoso Franco arcilloso
AD= agua dulce; ART= agua residual tratada; CE= conductividad eléctrica; Inicial=muestras antes de plantar;
Intermedio= 45 días después de la siembra; Final= 90 días después de la siembra.
Crecimiento de las plantas
La quinoa, es un cultivo andino domesticado, pertenece a la familia Amaranthaceae, también

es considerado como un forraje(29). El maíz pertenece a la familia Poaceae, cultivo con
distintos usos y aprovechamiento como lo es el forraje para el ganado(30). El tipo de
crecimiento y desarrollo vegetativo son distintas entre las dos especies forrajeras. Los análisis
de varianza mostraron diferencias significativas (P≤0.01) en el factor “tipo de agua”, para las
variables altura, diámetro del tallo y número de hojas en las plantas de quinoa, a los 60 y 90
días después de la siembra; lo mismo ocurrió en las plantas de maíz a excepción de la variable
número de hojas.
La altura de las plantas, el diámetro del tallo y el número de hojas de quinoa fue
significativamente mayor (P≤0.05) cuando el riego fue con agua residual tratada a los 60 y
90 días después de la siembra (Cuadro 2). Resultados similares se presentaron en maíz
(Cuadro 3), excepto el número de hojas, ya que no mostró diferencia significativa, lo que
significa que, el número de hojas fue similar cuando se regaron con agua residual tratada y
agua dulce. La altura de la planta fue significativamente mayor (P≤0.05) en plantas que
recibieron agua residual tratada. Los resultados demuestran que el agua residual tratada ya
no debe ser vista como un producto de desecho, sino como un recurso hídrico que mediante
el tratamiento potencia su reúso productivo(12).
880
Cuadro 2: Crecimiento de quinoa a los 60 y 90 días después de la siembra en dos

localidades, irrigadas con agua dulce y agua residual tratada
Tipo Altura Dt No. Altura Dt No.
Sitio de agua (cm) (cm) hojas (cm) (cm) hojas
----------- 60 días --------- ---------- 90 días ------------
b b b
Ixtlán AD 73.52 0.44 59 136.92 b 0.60 b 80 b
ART 125.73 a 0.75 a 92 a 175.5 a 0.94 a 113 a
Capulálpam AD 29.15 c 0.35 b 48 b 57.61 c 0.44 c 62 b
ART 117.42 a 0.87 a 113 a 143.75 b 0.95 a 123 a
x̅ AD 51.34 b 0.40 b 54 b 97.27 b 0.77 b 71 b
x̅ ART 121.58 a 0.81 a 103 a 159.63 a 0.95 a 118 a
AD= agua dulce; ART=agua residual tratada. Dt= diámetro de tallo.
acb
Valores con la misma letra dentro de cada columna y cada cultivo no son diferentes (P≤0.05).
Cuadro 3: Crecimiento de maíz a los 60 y 90 días después de la siembra en dos

localidades, irrigadas con agua dulce y agua residual tratada
Tipo de Altura Dt No. Altura Dt No.
Sitio agua (cm) (cm) hojas (cm) (cm) hojas
---------- 60 días -------- --------- 90 días ----------
b b b
Ixtlán AD 111.70 2.11 11 255.91 b 2.31 b 14 a
ART 174.08 a 2.40 a 13 a 340.22 a 2.57 a 14 a
Capulálpam AD 74.37 c 1.91 b 9c 157.72 c 1.92 c 11 b
b a b b a
ART 124.29 2.58 11 248.91 2.66 12 b
x̅ AD 93.04 b 2.01 b 10 b 206.81 b 2.12 b 13 a
x̅ ART 149.19 a 2.49 a 12 a 294.57 a 2.62 a 13 a
AD= agua dulce; ART=agua residual tratada. Dt= diámetro de tallo;
abc
Valores con la misma letra dentro de cada columna y cada cultivo no son diferentes (P≤0.05).
Biomasa
Los análisis de varianza mostraron diferencias significativas (P≤0.05) en el peso fresco y

seco de la raíz, hoja y tallo cuando las plantas se regaron con agua dulce y agua residual
tratada en quinoa y maíz estudiados. El peso fresco y seco obtenido en el cultivo de quinoa
y maíz forrajero fue significativamente mayor (Tukey, P≤0.05) en las plantas regadas con
agua residual tratada (Cuadro 4 y 5). El peso fresco y seco de los órganos de ambos cultivos
fue: raíz < hojas < tallos. En quinoa, el total de hojas + tallos en peso fresco fue de 3.4 veces
mayor cuando se aplicó riego con agua residual tratada, y 3.2 en peso seco. De igual forma
en maíz fue de 2.3 y 2.6 veces mayor en peso fresco y peso seco, respectivamente, cuando se
regó con agua residual tratada. Lo anterior quizás por el mayor contenido de nutrimentos que
aportó el ART, como lo señalan otras investigaciones(26,31,32). En un estudio similar al
presente, se detectó que el contenido de N en las hojas de maíz irrigado con ART aumentó
881
de 1 a 3 % respecto a los cultivos irrigados con agua del acuífero(33), y hubo un rendimiento
de 2.58 t ha1 de maíz en la parcela irrigada con ART, mientras que en la parcela control fue
de 1.61 t ha1(34).
Cuadro 4: Peso fresco y seco de Quinoa regadas con agua dulce y agua residual tratada en
dos localidades
Raíz Hoja Tallo
Sitio-Tipo
Fresco Seco Fresco Seco Fresco Seco
de agua
------------------------------------------- g ------------------------------------
I-AD 4.60 b 0.58 b 15.77 c 2.10 b 25.80 c 6.35 b
I-ART 6.98 a 1.91 a 52.91 a 6.05 a 106.91a 18.74 a
C-AD 1.77 c 0.73 b 12.80 c 1.92 b 15.30 c 3.04 b
C-ART 6.05 a 1.93 a 28.15 b 5.52 a 53.25 b 13.19 a
x̅ AD 3.19 b 0.66 b 14.29 b 2.01 b 20.55 b 4.70 b
x̅ ART 6.52 a 1.92 a 40.53 a 5.79 a 80.08 a 15.97 a
I=Ixtlán, C=Capulálpam, AD= agua dulce, ART=agua residual tratada. 𝑥̅ promedio.
abc
Valores con la misma letra dentro de cada columna no son significativamente diferentes (P≤0.05).
Cuadro 5: Peso fresco y seco de Maíz regadas con agua dulce y agua residual tratada en
dos localidades
Raíz Hoja Tallo
Sitio -Tipo
de agua Fresco Seco Fresco Seco Fresco Seco
------------------------------------------- g --------------------------------------
I-AD 28.92 a 4.25 b 133.75 b 25.75 b 406.30 b 42.25 b
I-ART 73.25 a 11.56 a 266.00 a 56.00 a 895.50 a 99.00 a
C-AD 32.85 a 6.82 b 119.00 b 22.75 b 381.50 b 29.75 b
C-ART 83.50 a 15.50 a 261.50 a 54.25 a 1056.30 a 111.00 a
x̅ AD 30.89 b 5.54 b 126.38 b 24.25 b 393.90 b 36.00 b
79.31% 82.06% 85.95% 80.81% 77.17% 90.86%
a a a a a
x̅ ART 78.38 13.53 263.75 55.13 975.90 105.00 a
70.55% 82.73% 78.33% 79.10% 80.06% 89.24%
I=Ixtlán, C=Capulálpam, AD= Agua dulce, ART=Agua residual tratada. 𝑥̅ = promedio.
ab
Valores con la misma letra dentro de cada columna no son diferentes (P≤0.05).
El contenido de agua fue significativamente mayor en las plantas de quinoa y maíz forrajero
que fueron regadas con ART respecto de las plantas que fueron regadas con agua dulce
(Cuadro 6); las hojas mostraron menores valores porcentuales de agua y significativamente
mayor contenido de este elemento. En las plantas de maíz, el contenido de agua fluctuó entre
el 80 al 90 %; en quinoa fue del 70 al 85 %, en función del órgano que se trate. Estos
resultados expresan la influencia del ART en el contenido de agua.
882
Cuadro 6: Contenido de agua en las plantas de quinoa y maíz regadas con agua dulce y
agua residual tratada en dos localidades
Raíz Hoja Tallo
Sitio - Tipo
Quinoa Maíz Quinoa Maíz Quinoa Maíz
de agua
------------------------------------- g --------------------------------------
I-AD 4.02 b 24.67 b 13.67 c 108.00 b 19.45 c 364.05 b
I -ART 5.07 a 61.69 a 46.86 a 210.00 a 88.17 a 796.50 a
C-AD 1.07 c 26.03 b 10.88 c 96.25 b 12.26 c 451.75 b
b a b a b
C-ART 4.12 68.00 22.63 207.25 40.06 945.30 a
x̅ AD 2.53 b 25.35 b 12.28 b 102.13 b 15.86 b 357.90 b
x̅ ART 4.60 a 64.85 a 31.75 a 208.63 a 64.12 a 870.90 a
I=Ixtlán, C=Capulálpam, AD= agua dulce, ART=agua residual tratada. 𝑥̅ = promedio.
abc
Valores con la misma letra dentro de cada columna no son diferentes (P≤0.05).
Contenido de N y P en las plantas
En general el contenido de nitrógeno y fósforo fue significativamente mayor en los órganos

de las plantas de quinoa y maíz forrajero que recibieron ART, a excepción de algunos órganos
en ambos cultivos (Cuadro 7). Investigaciones en frutales de cítricos(35) y hortalizas(36)
reportan mayor concentración de N en las hojas y mayor crecimiento de los cultivos, debido
a la mayor cantidad de nutrimentos y materia orgánica en las aguas residuales(12). La
concentración de N y P en los órganos de las plantas regadas con ART no representan peligro
para las mismas plantas, y como consecuencia tampoco para el humano o animal que lo
consuma(12). En Almería España, reutilizan las aguas residuales por su aporte moderado de
sales y alto contenido de nutrimentos, especialmente de N, P y K, para las plantas(37). Estos
resultados indican que las plantas al obtener mayor cantidad de N y P pudieron crecer con
mayor facilidad. El mayor contenido de N y P en plantas de quinoa se encontró en las hojas,
seguido del tallo y raíz respectivamente. En las plantas de maíz forrajero el contenido de P
siguió el orden de la quinoa, y el contenido de N fue mayor en el tallo seguido de las hojas y
raíz (Cuadro 7). Khaskhoussy et al(22), encontraron mayor contenido de N en maíz irrigado
con ART: hojas 1.2 % y raíz 0.6 %, en comparación con el maíz irrigado con AD: hojas
1.0 % y raíz 0.45 %, Munir et al(38) demostraron que el contenido de N en plantas de maíz
irrigadas con ART fue significativamente mayor: 1.08 %, en comparación a plantas irrigadas
con AD: 0.66 %, similar tendencia se reflejó en el contenido de P en plantas irrigadas con
ART: 0.19% e irrigadas con AD: 0.18 %. Por lo anterior se podría considerar el uso del agua
residual tratada como una alternativa que ayudará a disminuir el uso de fertilizantes químicos
en los cultivos forrajeros de la región y replicarlos en otros sitios.
883
Cuadro 7: Contenido de nitrógeno y fósforo en órganos de las plantas de quinoa y maíz

forrajero cuando se regaron con agua dulce y agua residual tratada
Sitio - Tipo de Raíz Hoja Tallo Raíz Hoja Tallo
agua
-------- Quinoa -------- -------- Maíz --------
Nitrógeno (%)
I-AD 2.15 a 1.70 ab 4.07 b 0.67 c 1.64 c 0.76 a
I- ART 2.07 a 2.48 a 6.03 a 1.35 b 2.97 ab 3.32 a
C- AD 1.32 a 0.09 b 2.36 c 1.33 b 2.73 b 1.57 a
C-ART 1.91 a 1.95 ab 5.30 a 2.18 a 3.52 a 2.30 a
x̅ AD 1.73 a 3.21b 1.33 b 1.00 b 1.16 b 2.18 a
x̅ ART 1.99 a 5.66 a 2.21 a 1.76 a 2.81 a 3.24 a
Fósforo (mg kg-1)
I- AD 0.12 b 0.17 b 0.25 b 0.10 b 0.28 c 0.24 b
I- ART 0.22 a 0.20 a 0.34 a 0.16 a 0.45 a 0.43 a
C- AD 0.08 b 0.13 c 0.24 b 0.17 a 0.38 b 0.27 b
C-ART 0.10 b 0.11 c 0.39 a 0.08 b 0.30 c 0.10 c
x̅ AD 0.10 b 0.24 b 0.15 a 0.13 a 0.33 b 0.25 a
x̅ ART 0.16 a 0.37 a 0.16 a 0.14 a 0.38 a 0.27 a
I=Ixtlán, C=Capulálpam, AD= agua dulce, ART=agua residual tratada. 𝑥̅ = promedio.
acb
Valores con la misma letra dentro de cada columna, cultivo y elemento no son diferentes (P≤0.05).
En el suelo el pH, la conductividad eléctrica y el contenido de materia orgánica no

representaron algún riesgo cuando se aplica riego con agua residual tratada. La altura de la
planta, el diámetro del tallo y el número de hojas en Quinoa fueron significativamente
mayores cuando se aplicó riego con agua residual tratada, al igual que el cultivo de maíz
excepto la variable número de hojas que no mostró significancia. La biomasa de ambos
cultivos forrajeros fue significativamente mayor en las parcelas donde se aplicó el agua
residual tratada en comparación al riego con agua dulce. El contenido de nitrógeno y fósforo
fue significativamente mayor en las plantas que recibieron agua residual tratada tanto en
quinoa como en maíz. El agua residual tratada al ser una fuente importante de nutrimentos
en los cultivos forrajeros representa una alternativa para disminuir significativamente el uso
de fertilizantes químicos.
884
Literatura citada:
1. WWAP. Programa Mundial de Evaluación de los Recursos Hídricos de las Naciones
Unidas. Informe Mundial de las Naciones Unidas sobre el Desarrollo de los Recursos
Hídricos. Aguas residuales: El recurso desaprovechado. UNESCO. París. 2017.
2. CONAGUA. Comisión Nacional del Agua. Estadísticas del agua en México. MÉXICO,
Gobierno de la República, SEMARNAT. www.gob.mx/conagua. México. 2017.
3. Gutiérrez-Guzmán UN, Ríos-Vega ME, Núñez-Hernández G, Esquivel-Romo A,

Vázquez-Navarro JM, Anaya-Salgado A. Producción de maíz forrajero con dos sistemas
de riego y tres niveles de la evaporación aplicada. Rev Mex Cienc Agr 2022; Pub. Esp.
(28):263-273. doi: 10.29312/remexca.v13i28.3281.
4. Doreau M, Corson MS, Wiedemann SG. Water use by livestock: A global perspective for
a regional issue?. Animal Frontiers 2012;02(02):9-16. doi:10.2527/af.2012-0036.
5. FAO. Food and Agriculture Organization of the United Nations. Reutilización del agua en
la agricultura: ¿Beneficios para todos?, Informe 35 sobre temas hídricos, Organización
de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura. Roma. 2013.
6. WHO. World Health Organization. Safe use of wastewater, excreta and greywater.
Volumen I Policy and Regulatory Aspects. World Health Organization, France. 2006:
7. ONU. Organización de las Naciones Unidas. Las Aguas Residuales. El recurso

desaprovechado. Informe Mundial sobre el Desarrollo de los Recursos Hídricos de las
Naciones Unidas. Organización de las Naciones Unidas para la Educación, la Ciencia y
la Cultura (UNESCO). París, Francia. 2017.
8. Gómez PL, Aguilar CE. Guía de cultivo de la quinua. Organización de las Naciones Unidas
para la Alimentación y la Agricultura (FAO). Universidad Nacional Agraria La Molina.
Lima, Perú. 2016.
9. FIRA. Fideicomisos Instituidos en Relación con la Agricultura. Panorama agroalimentario,

maíz. Dirección de Investigación y Evaluación Económica y Sectorial, Gobierno de
México. México. 2016.
10. OCDE-FAO. Organización para la Cooperación y el Desarrollo Económicos/ Food and

Agriculture Organization of the United Nations. Perspectivas Agrícolas 2016-2025,
Enfoque especial: África Subsahariana. París: 141. doi:http://dx.doi.org/10.1787/
agr_outlook-2016-es. Paris. 2016. Consultada 8 Jun, 2022.
885
11. Mejía-Maravilla E, Siebe C, Paillés CA. Producción de aguas servidas, tratamiento y uso
en México. (FAO, WHO, UNEP, UNU-INWEH, UNW-DPC, IWMI e ICID), Proyecto
de Desarrollo de Capacidades para el Uso Seguro de Aguas Servidas en Agricultura.
México. 2013: 13. https://www.ais.unwater.org/ais/pluginfile.php/378/mod_page/
content/148/MEXICO. Consultado 22 Abr, 2023.
12. Cisneros-Estrada OX, Saucedo-Rojas H. Reúso de aguas residuales en la agricultura.

Instituto Mexicano de Tecnología del Agua. Jiutepec, Morelos, México. 2016.
https://www.imta.gob.mx/biblioteca/libros_html/riego-drenaje/reuso-aguas-
residuales.pdf. Consultado 22 Abr, 2023.
13. García-Flores A. Uso de Aguas residuales para riego agrícola. Sexto Congreso Nacional
de Riego, Drenaje y Biosistemas. 2021. https://www.domosagua.com/blog/aguas-
residuales-riego. Consultado 23 Abr, 2023.
14. INEGI. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Anuario estadístico y geográfico

de Oaxaca, México. México. 2016.
15. Diagnóstico y plan de desarrollo municipal de Ixtlán de Juárez. Consejo municipal de

desarrollo rural sustentable, Ixtlán de Juárez, Oaxaca. México. 2009.
16. Plan de desarrollo municipal de Capulálpam de Méndez. Consejo municipal de desarrollo

rural sustentable, Capulálpam de Méndez, Oaxaca. México. 2009.
17. Apaza V, Cáceres G, Estrada R, Pinedo R. Catálogo de variedades comerciales de quínoa

en el Perú, Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura
Representación de la FAO en el Perú. MINAGRI, INIA, AECID, FAO. Perú. 2013.
http://repositorio.inia.gob.pe/handle/20.500.12955/76.
18. NOM-021-SEMARNAT-2000. Norma oficial mexicana, que establece las

especificaciones de fertilidad, salinidad y clasificación de suelos. Estudios, muestreo y
análisis. Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales. Diario Oficial de la
Federación, 17 de octubre de 2000, México D.F. México. 2002.
19. Álvarez-Sánchez ME, Marín-Campos A. Manual de procedimientos analíticos de suelo

y planta. Universidad Autónoma Chapingo. Laboratorio de Química, Departamento de
Suelos. 2011.
20. Valero, D. ¿Cómo utilizar el agua residual de manera sostenible? Inspira Biotech. 2017:
17. https://inspirabiotech.com/2018/04/09/como-reutilizar-el-agua-residual-de-manera-
sostenible-la-biodepuracion-y-las-soluciones-basadas-en-la-naturaleza-son-claves-en-
la-solucion/. Consultado 29 Ene, 2021.
886
21. Abdel-Aziz R. Impact of treated wastewater irrigation on soil chemical properties and
crop productivity. Int J Water Resour Arid Environ 2015;4(1):30-36.
22. Khaskhoussy K, Hachicha M, Kahlaoui B, Messoudi-Nefzi B. Effect of treated

wastewater on soil and corn crop in the Tunisian area. J Appl Sci Res 2013;9 (1):132-
140.
23. Méndez FMA, Ricardo CMP, Pérez PJ, Hernández CJ, Campos O. Uso de las aguas
residuales para el riego de cultivos agrícolas en la agricultura urbana. Rev Cienc Téc
Agrop 2006;15(3):17-21. https://www.redalyc.org/articulo.oa?id= 93215304.
24. Zamora FR, Rodríguez-Guevara NC, Torres-Rodríguez DG, Yendis-Colina HJ. Uso de
agua residual y contenido de materia orgánica y biomasa microbiana en suelos de la
llanura de Coro, Venezuela. Agric Téc Méx 2009;35(2):211-218.
https://www.scielo.org.mx/pdf/agritm/v35n2/v35n2a8.pdf.
25. Díaz-Cuenca E, Alavarado-Granados AR, Camacho-Calzada KE. El tratamiento de agua

residual doméstica para el desarrollo local sostenible: el caso de la técnica del sistema
unitario de tratamiento de aguas, nutrientes y energía (SUTRANE) en San Miguel
Almaya, México. Quivera 2012;14 (1):78-97.
26. Zamora F, Rodríguez N, Torres D, Yendis, H. Efecto del riego de aguas residuales sobre
propiedades químicas de los suelos de la planicie de Coro, Estado Falcón. Bioagro
2008;20(3):193-199.
27. Hernández AE. Uso de aguas residuales en la agricultura. Estudio de caso; Distrito de
riego 028, Tulancingo, Hidalgo, México. Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo,
Texcoco, Edo. de México. 2011.
28. IMTA-MMA y AB. Instituto Mexicano de Tecnología del Agua y el Ministerio de Medio
Ambiente y Agua de Bolivia. Guía técnica para el reúso de aguas residuales en la
agricultura. Proyecto de Cooperación Triangular México Bolivia y Alemania. 2018.
29. FAO. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura. Guía
de cultivo de la quinoa. Segunda ed. Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima -
Perú. 2016. https://www.fao.org/3/i5374s/i5374s.pdf.
30. Olague-Ramírez J, Montemayor-Trejo JA, Bravo-Sánchez SR, Fortis-Hernández M,

Aldaco-Nuncio RA, Ruiz-Cerda E. Características agronómicas y calidad del maíz
forrajero con riego sub-superficial. Téc Pecu Méx 2006;44(3):351-357.
https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61344305.
887
31. González-Gonzales MI, Chiroles-Rubalcaba S. Uso seguro y riesgos microbiológicos del

agua residual para la agricultura. Rev Cubana Salud Pública 2011;37(1):61-73.
http://scielo.sld.cu/pdf/rcsp/v37n1/spu07111.pdf.
32. Montero L, Cun R, Pérez J, Ricardo MP, Herrera J. Riego con aguas residuales en la
producción sostenible de granos para alimento animal. Rev Cienc Téc Agrop
2012;21(2):48-52. http://scielo.sld.cu/pdf/rcta/v20n4/rcta06411.pdf.
33. Umaña-Gómez E. El reúso de aguas residuales para riego en un cultivo de maíz (Zea
mays L.) una alternativa ambiental y productiva. La Calera 2007;6:22-26.
34. Umaña-Gómez, E. Efectos en suelo y plantas debido al riego de un cultivo de maíz (Zea
mays L.) con el efluente de la planta de tratamiento de aguas residuales de la ciudad de
Jinotepe. Nexo 2006;19:108-114.
35. Sánchez-Hernández MA, Hernández-Acosta E, Cristóbal-Acevedo D. Caracterización de

suelos regados con aguas residuales para establecer un sistema agroforestal. Rev Mex
Cienc Agr 2013;4(5):811-817.
36. Castro E, Mañas P, Sánchez JC, De las Heras J. Reutilización de aguas residuales
depuradas procedentes de la E.D.A.R. de Albacete (S. E. España) en cultivos hortícolas.
Producción Protegida Vegetal 2002;17(1):163-171. http://www.ingenieroambiental.
com/4014/horticolas.pdf.
37. Baeza-Cano R, Segura-Pérez ML, Contreras-Paris JI, Eymar-Alonso E, García-Delgado

C, Moreno-Casco J, Suárez-Estrella F. Gestión sostenible de la reutilización de aguas
residuales urbanas en los cultivos hortícolas. Almería: Instituto de Investigación y
Formación Agraria y Pesquera. Consejería de Agricultura, Pesca y Medio Ambiente.
Almería. 2012. https://docplayer.es/19760211-Gestion-sostenible-de-la-reutilizacion -
de-aguas-residuales-urbanas-en-los-cultivos-horticolas.html.
38. Munir J, Mohammad R, Sami H, Laith R. Long term effect of wastewater irrigation of
forage crops on soil and plant quality parameters. El Sevier, Desalination 2007;215:143–
152.
888
Artículo
Correlación entre el comportamiento del toro de lidia en los corrales y

el ruedo
Juan Manuel Lomillos a*
Eloy Marino b
Enrique Recas b
René Alonso b
Marta Elena Alonso c
a
Universidad Cardenal Herrera-CEU. Facultad de Veterinaria. Departamento de
Producción y Sanidad Animal, Salud Pública Veterinaria y Ciencia y Tecnología de los
Alimentos C/ Tirant lo Blanc, 7. 46115 Alfara del Patriarca. Valencia, España.
b
Equipo Veterinario. Plaza de Toros de las Ventas. Madrid, España.
c
Universidad de León. Facultad de Veterinaria. Departamento de Producción Animal.
León, España.
* Autor de correspondencia: juan.lomillos@uchceu.es
Resumen:
El valor productivo de cada toro de lidia se cuantifica en función de su comportamiento

en la plaza, el cual es muy difícil de predecir, puesto que se desconoce la heredabilidad
de cada tipo de comportamiento, y su interpretación suele ser subjetiva. En este trabajo,
se analiza la posible relación de la actitud observada durante la estancia previa del toro
en los corrales de la plaza, con el comportamiento desarrollado durante la lidia. Para ello,
se han estudiado 200 toros adultos, registrando su comportamiento en los corrales y
posteriormente durante la lidia. Se observan diferencias entre encastes en los patrones
registrados previos a la lidia, siendo los encastes Santa Coloma y Albaserrada los que
desarrollaron una mayor movilidad, agresividad, frecuencia respiratoria y tasa de peleas.
Existen correlaciones significativas entre varias conductas recogidas durante el
desembarque y los patrones etológicos registrados durante la lidia. La movilidad durante
el desembarque y primer reconocimiento veterinario se correlaciona positivamente con la
889
rapidez de salida, con la fijeza en banderillas y con la repetición de embestida en la

muleta. De forma inversa la agresividad durante el desembarque, evidenciada en el mayor
número de embestidas a los burladeros, se correlaciona negativamente con parámetros
indicativos de movilidad durante las banderillas y muleta. Durante el segundo
reconocimiento veterinario, no se observaron grandes diferencias de comportamiento
entre animales, ya que el toro se aclimata rápidamente al nuevo entorno de los corrales.
Los resultados obtenidos apuntan una relación entre la actitud del animal previa a la
corrida, lo cual puede dar información valiosa a toreros y ganaderos.
Palabras clave: Comportamiento, Raza de lidia, Etología.
Introducción
El ganado de lidia es la única raza bovina explotada por su rendimiento etológico. Los
individuos reproductores se han seleccionado desde el siglo XVIII en función de
caracteres de comportamiento mediante la prueba de la tienta(1). El proceso aislado de
mejora genética de cada ganadería, ha resultado en la existencia actual de múltiples líneas
genéticas, caracterizadas por unos rasgos fenotípicos(2) y etológicos(3) estables y
definidos(4).
Su producto, el toro, es criado durante 4 a 5 años para que rinda aproximadamente 15 min
de comportamiento en el ruedo(5). Este comportamiento se denomina “bravura” como
término genérico, aunque la definición del comportamiento ideal de un toro presenta
serias dificultades y una gran variabilidad de respuestas(6-7).
El ganadero lleva a cabo un registro exhaustivo del comportamiento de cada animal

reproductor durante la tienta y en las diferentes plazas cuando se lidian(8). Esto supone
una tarea compleja que en ocasiones no tiene sus frutos en forma de altas
heredabilidades(9).
Varios autores han tratado de definir el comportamiento del ganado de lidia con términos
objetivos, definiendo diferentes patrones etológicos, positivos o negativos, que de forma
global constituyen dos grandes palabras antagónicas: bravura y mansedumbre(10-14).
Incluso algunos han ideado métodos de valoración etológica basados en la apreciación de
un número más o menos elevado de patrones de comportamiento. Tal es el caso de la
tabla de calificación del toro bravo propuesta por Fernández-Salcedo(15), el test de aptitud
ideado por Montero(16), las fichas de valoración de Silva et al(17) y Almenara et al(18) o el
890
programa informático y metodología de valoración etológica de Sánchez(19), que ha sido

aplicada en varios trabajos posteriores(20-22).
Todos estos trabajos se centran en cuantificar o valorar el comportamiento del animal en

el ruedo, bien en plaza de tientas o en plaza de toros, con la intención de seleccionar los
animales reproductores o comprobar la eficacia de los mismos en el comportamiento de
sus descendientes cuando son lidiados en las ferias. Sin embargo, parte de las
características etológicas que desarrolla cada individuo durante la corrida, podrían verse
reflejadas con anterioridad en el comportamiento del animal durante el manejo previo a
la lidia en el transporte, desembarque y estancia en corrales. La observación del
comportamiento en los días previos al festejo podría ofrecer información valiosa de cara
a tratar de predecir el comportamiento en el ruedo, de forma potencial, ya que la labor del
torero y las características de cada lidia van a influir sin duda en gran medida en el
resultado etológico final.
Algunos autores se han aproximado a esta hipótesis(16), pero no existen trabajos

científicos que la demuestren, por ello, el objetivo en este trabajo fue analizar el
comportamiento del toro bravo durante el manejo previo a la lidia para estudiar si existen
pautas etológicas definidas que pudieran utilizarse para predecir a priori el
comportamiento del toro en el ruedo.
Material y métodos
Se estudiaron 200 animales de 3 a 5 años, de 17 ganaderías, pertenecientes a 6 encastes

diferentes de la raza bovina de lidia, que fueron lidiados en las plazas de toros de Valencia
y Madrid (España).
Todos los animales estudiados han seguido un mismo manejo previo a la lidia: se
transportan a la plaza de toros tres días antes de la corrida, se descargan en un pequeño
corral de desembarque (de unos 150 m2) desde el camión uno a uno, donde se les refresca
con agua hasta que se calman. Posteriormente se trasladan a través de un estrecho pasillo
a la báscula, donde son pesados y de allí pasan a un corral más amplio (de unos 300 m2)
donde se realiza el primer reconocimiento veterinario. Los toros permanecen juntos en un
corral, para 48 h después, el día del festejo, volver a pasar de forma individual al otro
corral de reconocimiento de similares dimensiones para realizar el segundo, y definitivo,
reconocimiento veterinario.
El comportamiento exhibido en los corrales es anotado en una ficha por tres veterinarios
de forma consensuada, valorando la conducta del animal durante cuatro momentos:
desembarque (1), primer reconocimiento veterinario (2), segundo reconocimiento
veterinario (3) y estancia en corrales (4).
891
Durante el momento 1, 2 y 3 se valoran tres parámetros: movilidad, agresividad y

frecuencia respiratoria, en una escala del 1 al 3 (de menor a mayor intensidad) y en el
momento 4, una vez que están todos los animales juntos, se consideraron dos tipos de
conducta colectiva: el nerviosismo, registrando 3 estados (1-tranquilo, 2-vigilante, 3-
nervioso) y la actitud de pelea (1-pacifista, 2-amenaza, 3-pelea).
Para el análisis etológico se grabó en video la lidia de cada animal para su posterior
visualización y valoración, por una misma persona con experiencia en valoración
etológica. Se empleó el software y la metodología descrita por Sánchez et al(19) y validada
por Alonso et al(23-25) que permite evaluar el comportamiento del animal durante cada
tercio de la lidia, para lo cual presenta en pantalla las variables que deben ser ponderadas
de 0 a 5 puntos. Estas notas de comportamiento de cada animal estudiado son grabadas
en un archivo informático independiente tipo Excel, junto con los tiempos de cada tercio.
Mediante este programa se han valorado 21 patrones de comportamiento que se definen
a continuación:
1. Rapidez de salida (rapisal). Se evalúa la velocidad con que el toro se hace presente en
la puerta de toriles. Valor 0: individuos que salen andando y deteniéndose en el callejón.
Valor 5: individuos que salen galopando.
2. Se para en la puerta (parapu). Se valora el hecho de que el animal se pare o no al pisar

la arena. Valor 0: individuos que cuando pisan la arena siguen, al menos, con la misma
velocidad de salida. Valor 5: individuos que se detienen.
3. Recorre la plaza (recorre). Hace referencia a que el individuo se desplace o no alrededor

del ruedo antes de ser fijado para darle los primeros capotazos. Valor 0: individuos que
permanecen parados en algún punto del coso. Valor 5: individuos que completan más de
una vuelta.
4. Acude de largo al capote (acudlar). Distancia desde la cual el animal inicia la embestida
(se arranca) cuando se le cita en las primeras ocasiones. Valor 0: individuos que solamente
embisten cuando el lidiador está muy próximo a ellos. Valor 5: individuos que se arrancan
desde cualquier distancia por lejos que se encuentre el citador.
5. Remata en tablas (remata). Cuando el animal descarga la cornada en las tablas tras las
que se protege el lidiador al que ataca. Valor 0: individuos que en ningún caso llegan a
cornear la madera. Valor 5: individuos que contactan con las tablas en todas las ocasiones
en las que llegan hasta ellas durante los lances iniciales.
6. Humilla caballo (humillacab). Se estima la altura a la cual el individuo coloca los

cuernos en el cuerpo del caballo. Valor 0: toros que elevan los cuernos hacia el piquero.
Valor 5: toros que colocan los cuernos en la parte inferior del peto o vientre del caballo.
892
7. Empuja. Una vez que la res se encuentra con el caballo, puede empujar usando los
músculos dorsales y el tercio posterior o, por el contrario, no hacerlo. Valor 0: individuos
que no empujan en absoluto, permaneciendo estáticos o ligeramente apoyados. Valor 5:
individuos que emplean a fondo los músculos dorsales y extremidades posteriores
buscando el desplazamiento del oponente.
8. Cabecea. Valora si el ejemplar cornea más o menos el peto. Valor 0: individuos que
empujan con fijeza sin movimientos laterales de la cabeza con respecto al peto,
manteniéndola en el mismo punto en el que la situaron inicialmente. Valor 5: individuos
que cornean insistentemente e incluso tratan de desprenderse de la puya.
9. Sale suelto (suelto). Al sentir el dolor producido por la vara, el animal sale huyendo
del caballo sin necesidad de que los peones le citen. Valor 0: individuos que permanecen
en el caballo sin huir siendo necesario que se les haga el cite. Valor 5: individuos que
salen huyendo rápidamente al sentir el dolor de la puya.
10. Se crece al dolor (crecedol). Al sentir el castigo el toro aumenta su pujanza y

acometividad frente al caballo. Valor 0: individuos que disminuyen su acometividad
como consecuencia de la experiencia punitiva. Valor 5: individuos que aumentan su
decisión en el ataque tras la agresión del picador.
11. Acude largo al banderillero (largoban). Hace referencia a que el toro se arranque desde
cualquier distancia en el momento en que el banderillero lo llama, en lugar de esperar a
que éste se aproxime. Valor 0: individuos que esperan a que el banderillero este muy
próximo. Valor 5: individuos que en todos los pares se arrancan ante la primera llamada
del banderillero.
12. Fijo en el banderillero (fijoban). Se juzga la atención que presta el animal al rehiletero.
Valor 0: toros que se distraen continuamente mirando hacia el tendido u otros lidiadores.
Valor 5: toros que no pierden de vista al banderillero desde que reparan en el por primera
vez hasta que finaliza el lance.
13. Sigue al banderillero (sigueban). Una vez colocados los palos el animal sigue con
mayor o menor tenacidad al banderillero. Valor 0: individuos que permanecen parados
tras el encuentro. Valor 5: individuos que siguen con insistencia, normalmente hasta que
el peón se refugia tras las tablas.
14. Galopa. Marcha empleada en los desplazamientos. Valor 0: individuos que nunca
galopan. Valor 5: individuos que emplean esta marcha en todo momento.
15. Acude de largo a la muleta (largomu). Valora la distancia a la que el animal se arranca
al engaño. Valor 0: individuos que se arrancan solo cuando la muleta está muy próxima.
Valor 5: individuos que acuden desde gran distancia siempre que se le da opción a ello.
893
16. Humilla muleta (humillamu). Se califica la forma de llevar la cabeza en los pases.
Valor 0: individuos que mantienen la cabeza elevada, tanto al inicio como al final de cada
pase. Valor 5: individuos que descienden la cabeza al iniciar la embestida y salen con ella
baja al concluirla.
17. Codicia. Los pases que componen cada una de las “tandas” de muletazos pueden
encadenarse sin que el toro se detenga al finalizar cada uno de ellos. Frecuentemente esto
es así al inicio de la faena, para ir desapareciendo gradualmente. Valor 0: individuos que
en ningún momento encadenan los pases sin pararse. Valor 5: individuos que en la
práctica totalidad de las tandas no se detienen entre pases.
18. Tardea. Valora el número de cites que son necesarios para que se arranque el toro.
Valor 0: toros que se arrancan nada más mostrar el engaño. Valor 5: toros que necesitan
ser llamados repetidas veces para conseguir una embestida en cada uno de los pases.
19. Embiste en todos los terrenos (embiste). La faena puede desarrollarse en el terreno
elegido por el matador, o, por el contrario, la res tiene preferencia por determinado
terreno. Valor 0: individuos que deben lidiarse en el lugar preferido por el animal,
normalmente, próximo a las tablas o a la salida de los chiqueros. Valor 5: individuos que
no manifiestan preferencia por ningún terreno.
20. Fijo en la muleta (fijomul). Valora si el animal está o no pendiente de la muleta. Valor
0: individuos que miran al torero o al tendido distrayéndose con el entorno continuamente.
Valor 5: individuos que no pierden de vista el engaño en ningún momento.
21. Huye de la muleta (huyemul). Después de los primeros muletazos el toro puede huir
del engaño tratando de encontrar una salida. Valor 0: individuos que en ningún momento
muestran intención de evitar la muleta. Valor 5: individuos que huyen continuamente y
es prácticamente imposible que realicen ningún pase
Los resultados se analizaron estadísticamente haciendo uso del programa IBM® SPSS®
19.0(26). Cada una de las variables previamente definidas se ha descrito mediante su media
y desviación típica. La posible influencia del encaste o el momento de observación
(desembarque, 1º reconocimiento o 2º reconocimiento) sobre las variables etológicas
recogidas en los corrales se determinó mediante un análisis de varianza de una vía (en
adelante, ANOVA). En el caso de que el factor que actúa como fuente de variación en el
ANOVA tuviera más de dos niveles y resultara ser estadísticamente significativo
(P≤0.05), se efectuaba a posteriori un contraste de grupos de medias homogéneos
mediante el test de Student-Newman-Keuls (P≤0.05).
La posible existencia de relación lineal entre las variables etológicas recogidas en los
corrales y durante la lidia se determinó mediante la correlación lineal de Pearson.
894
Resultados
Tras realizar un análisis de varianza (ANOVA) y la prueba de Student-Newman-Keuls

de los valores etológicos estimados recogidos en los corrales, indica que la actitud de los
animales, reflejada en los parámetros movilidad, agresividad y frecuencia respiratoria, se
mantiene sin cambios durante las fases de desembarque y primer reconocimiento, que se
realizan el mismo día y de forma consecutiva. Sin embargo, en los parámetros agresividad
y frecuencia respiratoria, la nota media disminuye significativamente durante el segundo
reconocimiento (Figura 1).
Figura 1: Medias aritméticas de los valores etológicos estimados en los animales

estudiados durante el desembarque y los dos reconocimientos veterinarios
a
a
3 a b a
b
2.5 a
a a
2
1.5
0.5
0
movilidad agresividad respiración
desembarque 1º reconocimiento 2º reconocimiento
ab
Letras diferentes conllevan diferencias significativas (P<0.05).
Se han clasificado los animales por su procedencia genética para analizar si esta influye
en su comportamiento. Se han detectado diferencias en la actitud de los toros en los
corrales (Cuadro 1); sin embargo, no se han observado durante el desarrollo de la lidia.
Se constata que existen diferencias entre los encastes en los tres parámetros analizados:
movilidad, agresividad y frecuencia respiratoria siendo los encastes Santa Coloma y
Albaserrada los que más diferencias desarrollaron con una mayor movilidad, agresividad
y frecuencia respiratoria, sobre todo en el desembarque y primer reconocimiento. En
cuanto al comportamiento en corrales existen igualmente diferencias en el nerviosismo,
mayor en el encaste Santa Coloma y en las peleas, mayores en los encastes Albaserrada
y Santa Coloma y el resto (P<0.05).
895
En los Cuadros 2, 3, 4, 5 y 6 se muestra el resultado del análisis de correlación lineal de

Pearson, que se realizaron entre todos los parámetros de comportamiento registrados en
los corrales y a lo largo de la lidia del animal en la plaza. Para simplificar se fusionaron
las notas tomadas en el desembarque y primer reconocimiento, dado que no existieron
diferencias significativas en sus medias (Figura 1). El análisis reveló múltiples
correlaciones significativas que se exponen a continuación.
896
Cuadro 1: Valores medios de los parámetros etológicos recogidos en función del encaste de procedencia
Desembarque 1er Reconocimiento 2º Reconocimiento Corrales
Encaste n movi agre resp movi agre resp movi agre resp nervio pelea
Murube 18 1.55a 1.13a 1.23a 1.76a 1.02a 1.21a 1.46a 1.09a 1.24a 1.24a 1.08a
Núñez 24 2.27b 1.26a 1.58a 2.17a 1.41a 1.59ab 2.25b 1.53a 1.01a 1.27a 1.02a
Domecq 100 2.35b 1.44a 1.30a 1.96a 2.02a 1.80b 1.84ab 1.48a 1.53a 1.28a 1.35a
Atanasio 22 1.92ab 1.87a 1.83a 1.55a 1.70a 1.83b 2.20b 1.23a 1.25a 1.22a 1.38a
Albaserrada 18 2.64c 2.91b 2.83b 2.52b 2.53b 2.58c 2.3b 2.88b 1.53a 1.51a 2.20b
Santa Coloma 18 2.55c 2.88b 2.54b 2.53b 2.01a 2.77c 2.74c 2.29ab 1.81a 2.43b 2.76b
TOTAL 200 2.20 2.01 1.82 2.41 2.14 1.94 2.34 1.74 1.39 1.59 1.79
movi= movilidad; agre= agresividad; resp= frecuencia respiratoria; nervio= nerviosismo.
ab
Letras diferentes en las columnas conllevan diferencias significativas (P<0.05).
897
Cuadro 2: Análisis de correlación lineal de Pearson, entre todos los parámetros de

comportamiento registrados en los corrales y el comportamiento del toro durante el
inicio de la lidia
INICIO
Rapisal Parapu Recorre Acudlar Remata
Desembarque movilidad 0.34* 0.12 0.09 0.12 -0.03
agresividad 0.13 -0.07 0.15 0.01 0.27*
frec. resp. 0.08 0.04 -0.07 -0.02 0.12
Reconocimiento movilidad 0.03 0.03 -0.06 0.11 0.05
agresividad 0.11 0.02 0.09 0.06 0.00
frec. resp. 0.17 0.08 0.03 0.11 0.05
Corrales nerviosismo 0.14 -0.07 0.12 0.19 0.04
pelea 0.04 0.08 0.03 -0.18 0.03
* (P<0.05).
Cuadro 3: Análisis de correlación lineal de Pearson entre todos los parámetros de

tercio de varas
VARAS
Humillacab Empuja Cabecea Suelto Crecedol
DES movilidad 0.14 0.05 -0.09 0.06 0.00
agresividad 0.12 -0.04 0.03 -0.16 0.10
frec. resp. -0.07 0.16 0.10 0.08 0.01
REC movilidad 0.08 0.12 -0.05 0.12 0.07
agresividad 0.03 -0.06 0.15 0.08 0.12
frec. resp. 0.09 0.19 0.01 0.16 0.18
COR nerviosismo 0.17 0.13 0.06 0.11 -0.11
pelea 0.08 -0.17 0.12 -0.03 -0.18
DES= desembarque; REC= reconocimiento; COR= corrales.
* (P<0.05).
898
Cuadro 4: Análisis de correlación lineal de Pearson entre todos los parámetros de

tercio de banderillas
BANDERILLAS
Largoban Fijoban Sigueban Galopa
Desembarque movilidad 0.58* 0.05 0.12 0.09
agresividad -0.22* 0.01 -0.21* -0.41*
frec. resp. 0.12 0.06 0.17 0.10
Reconocimiento movilidad 0.18 0.02 -0.01 0.21*
agresividad -0.03 0.11 0.11 0.05
frec. resp. 0.1 -0.07 -0.02 0.01
Corrales nerviosismo 0.17 -0.11 0.16 0.17
pelea -0.05 0.05 0.09 -0.07
* (P<0.05).
Cuadro 5: Análisis de correlación lineal de Pearson, realizada entre todos los

parámetros de comportamiento registrados en los corrales y el comportamiento del toro
durante el tercio de muleta
MULETA
Largomu Humillamul Codicia Tardea Embiste Fijomul Huyemul
DES movi 0.11 0.19 0.11 -0.19 0.29* -0.04 -0.15
agre -0.31* 0.08 0.17 -0.13 0.16 0.13 0.02
resp -0.03 0.06 -0.08 0.14 0.07 0.17 0.19
REC movi 0.03 -0.07 0.16 -0.17 0.12 -0.00 -0.11
agre 0.07 0.11 -0.10 0.45* 0.08 0.16 0.02
resp 0.00 -0.19 -0.18 0.07 0.18 0.04 0.17
COR nervio 0.11 0.14 -0.27* 0.04 0.07 0.13 -0.12
pelea 0.08 -0.14 -0.12 0.01 -0.09 0.15 0.04
DES= desembarque; REC= reconocimiento; COR= corrales.
* (P<0.05).
Analizando los datos, se observa que la información más valiosa previa a la lidia, con
valor predictivo sobre el comportamiento del toro en el ruedo, es el comportamiento en
el momento del desembarque y durante el primer reconocimiento veterinario. En este
momento el animal se encuentra en un estado de estrés debido al transporte, que saca a la
luz sus características intrínsecas de movilidad y agresividad.
Durante el inicio de la lidia, la movilidad durante el desembarque y primer

reconocimiento veterinario se correlaciona positivamente con el parámetro “rapidez de
salida”, y de igual forma lo hace con los parámetros “acude largo al banderillero” durante
el tercio de banderillas y “embiste” durante el tercio de muleta.
Los patrones etológicos recogidos durante el segundo reconocimiento veterinario arrojan

poca información predictiva sobre la lidia, si bien la movilidad se correlaciona
899
positivamente con el parámetro “galopa” durante el tercio de banderillas, reflejo de buena

condición física en los corrales y en el ruedo y la agresividad por su parte en
reconocimiento veterinario se correlaciona con el parámetro “tardea” en la muleta,
Discusión
Diferentes trabajos llevados a cabo en instalaciones de manejo de animales de producción

para evaluar su estrés de transporte o conducción al matadero(27-29), concluyen que los
animales se habitúan a las instalaciones tras unas horas de permanencia, como es el caso
del toro de lidia, que disminuye significativamente su agresividad y frecuencia
respiratoria durante el segundo reconocimiento como resultado de la habituación a los
corrales después de dos días de permanencia(30).
Las diferencias observadas entre diferentes líneas genéticas, posicionan los encastes
Santa Coloma y Albaserrada como los encastes con mayor movilidad, agresividad y
frecuencia respiratoria en el desembarque y primer reconocimiento, datos que se ven
respaldados por los estudios genéticos realizados en la raza(17,31), que analizan esa
diferencia en comportamiento como resultado de una selección enfocada hacia un
comportamiento más temperamental o fiero, lo que ha incrementado las
consanguinidades de muchas de estas ganaderías(32).
Todo ello conecta con la descripción llevada a cabo en la bibliografía en cuanto a las
características etológicas de cada línea genética(12), que identifica esas dos líneas
genéticas con una diferente capacidad de adaptación al estrés que supone el manejo
durante el transporte y movimiento por los corrales de la plaza(33). Igualmente, estas
ganaderías desarrollan una respuesta diferente durante la lidia, como se ha constatado en
estudios previos(21).
La agresividad durante el desembarque y primer reconocimiento veterinario es habitual

en cualquier animal doméstico, y más aún los criados en régimen extensivo. Si bien en la
raza de lidia, la falta de espacio en los cercados genera una mayor agresividad entre
individuos(34). En el presente estudio existe una correlación positiva entre la agresividad
mostrada por los animales y el patrón etológico “remata en burladero” y a su vez una
correlación negativa con los parámetros registrados durante el tercio de banderillas:
“acude de largo”, “sigue al banderillero” y “galopa” y de igual forma en el tercio de
muleta con el parámetro “acude largo de muleta”. La agresividad en los corrales se refleja
en la salida al ruedo del animal rematando en los burladeros, lo cual en principio sería un
reflejo de casta y bravura, pero las correlaciones negativas mostradas, revelan una idea
de que los individuos más agresivos no son los más bravos, más bien al contrario,
presentan mansedumbre que se ve evidenciada en la falta de movilidad y celo tras el
banderillero y de igual forma en la muleta. A su vez, esta mayor agresividad en los
corrales, que se puede traducir en un estado de estrés, no permita descansar
adecuadamente al animal y pueda influir una menor acometividad en la lidia(35), quizá
900
debido a que los animales más agresivos en los corrales, como se ha mencionado: más
estresados, pierden energía durante su estancia previa a la lidia y llegan al espectáculo
más cansados, lo que conecta con lo observado durante la estancia en corrales, donde el
grado de nerviosismo registrado se correlaciona negativamente con el parámetro
“codicia” durante la faena de muleta. Quizá los nervios y la agresividad mostrados por
los animales durante su estancia previa a la lidia son reflejo de la falta de adaptación del
toro a su manejo en las instalaciones de la plaza y esto hace que posteriormente durante
el espectáculo lo acuse con una menor condición física. Por todo ello, las pautas de
comportamiento previas a la lidia, podrían influir o afectar al rendimiento del toro durante
la misma, pasando su valor etológico predictivo a un segundo plano.
Una vez que el toro pasa el desembarque y reconocimiento inicial, el animal se asienta y
habitúa a su nuevo entorno(30); por ello, no se han observado grandes diferencias entre los
animales muestreados en su comportamiento durante la estancia en corrales sin estímulos
externos.
La frecuencia respiratoria por su parte, no desarrolla ninguna correlación con los

parámetros etológicos estudiados, si bien, podría ser un buen signo para analizar su
relación con la forma física de cada animal, evidenciada en el tiempo en movimiento en
el ruedo(35-36).
A pesar de que no existe constancia escrita, ni testimonios ganaderos sobre la

predictibilidad del comportamiento del toro a través de su conducta en corrales previa a
la lidia o durante el manejo en el campo(37,38). Los resultados de este estudio apuntan una
correspondencia entre el comportamiento en el ruedo y ciertos patrones etológicos
recogidos de forma previa en los momentos de manejo en corrales, lo cual abre una puerta
a futuros estudios más amplios sobre el comportamiento del toro en el campo para tratar
de predecir su comportamiento en el ruedo.
Agradecimientos
Queremos agradecer la colaboración de los equipos veterinarios de Valencia y de las

Ventas de Madrid, a las empresas taurinas Plaza 1 y Nautalia, a la Comunidad de Madrid
y a la Diputación de Valencia.
Literatura citada:
1. Gaudioso V, Riol JA. Selección y reproducción en el ganado de lidia. En:
Producciones equinas y de Ganado de Lidia, Cap XI. Zootecnia, bases de producción
animal Madrid, España: Ed. Mundiprensa; 1996.
2. Lomillos JM, Alonso ME. Morphometric characterization of the Lidia Cattle breed.
Animals 2020;10(7):1180-1196. https://doi.org/10.3390/ani10071180.
901
3. Lomillos JM, Gaudioso VR, Alonso ME. Análisis del comportamiento del ganado
de lidia. Influencia del manejo y la selección. Aban Vet 2018;9:1-11.
http://dx.doi.org/10.21929/abavet2019.96.
4. Real Decreto 60/2001, de 26 de enero, sobre prototipo racial de la raza bovina de

Lidia.
5. Gaudioso V, Pérez-Tabernero A, Sánchez JM. Evaluación de la bravura, nobleza y

mansedumbre del toro de lidia. Buiat Esp 1985;1:218-232.
6. Purroy A. Comportamiento del toro de Lidia. Pamplona, España: Ed. Universidad

Pública de Navarra; 2003.
7. Ruiz-Villasuso C. La evolución: el toro disperso, el toro reunido, el toro bravo. En:

Un siglo de toros 1905-2005. Madrid, España: Unión de Criadores de Toros de Lidia;
2005:82-107.
8. Rodríguez A. Aspectos generales de la producción del vacuno de lidia. En:

Producciones equinas y de ganado de Lidia, Cap. XI. Zootecnia, bases de producción
animal Madrid, España: Ed. Mundiprensa; 1996:247-266.
9. Vallejo M, Gonzalo A, Cañón J. Relaciones entre los caracteres de comportamiento

del toro de Lidia. Toro Bravo 2001;28:29-33.
10. Sánchez JM, Riol JA, Eguren VG, Gaudioso VR, Comportamiento del toro de lidia
frente al caballo y muleta: aspectos aplicativos a la selección de la raza. Arch Zootec
1990;39(144):165-174.
11. Domecq JP. Del toreo a la bravura. Madrid, España: Ed. Alianza; 2009.
12. Rodríguez A. Prototipos raciales del vacuno de lidia. Madrid, España: Ed. Ministerio
de Agricultura, Pesca y Alimentación; 2002.
13. Barga R. El Toro de Lidia. Madrid, España: Alianza Ed. Madrid; 1995.
14. Mira F. Hierros y encastes del toro de Lidia. Sevilla, España: Ed. Guadalquivir; 1999.
15. Fernández Salcedo L. Los cien puntos de la bravura. Ganadería 1959;197:652-655.
16. Montero I. Relación entre la conducta del toro en los corrales y su lidia. Arch Zootec
1981;30(117):119-125.
17. Silva B, Gonzalo A, Cañón J. Genetic parameters of aggressiveness, ferocity and

mobility in the Fighting Bull breed. Anim Res 2006;55:65-70.
18. Almenara-Barrios J, García R. Assessment scale for behaviour in bullfighting cattle

(EBL 10). Reliability and validity. Arch Zootec 2011;60,215-224.
902
19. Sánchez JM, Riol JA, Eguren VG, Gaudioso VR. Metodología de obtención de un
programa informático para la valoración del toro durante la lidia. Acta Vet
1990;4,17-26.
20. Bartolomé DJ. Influencia de la acidosis ruminal en el síndrome de caída y la

respuesta etológica del Toro de Lidia en la plaza [tesis doctoral]. León, España:
Universidad de León; 2009.
21. Escalera F. Indicadores sanguíneos y su relación con el Síndrome de Caída del Toro
Bravo durante la lidia [tesis doctoral]. León, España: Universidad de León; 2011.
22. Lomillos JM. Aplicación de nuevas tecnologías a la caracterización, cría y manejo

de ganado vacuno de lidia [tesis doctoral]. León, España: Universidad de León;
2012.
23. Alonso ME, Sánchez JM, Riol JA, Gutiérrez P, Gaudioso VR. Estudio del Síndrome
de Caída en el toro de lidia. III. Relación con el comportamiento exhibido durante la
lidia. ITEA-Inf Tec Econ Agrar 1995;(3):105-117.
de Caída en el toro de lidia. II. Distribución a lo largo de la lidia. ITEA-Inf Tec Econ
Agrar 1995;(2): 93-103.
de Caída en el toro de lidia. I. Manifestación e incidencia. ITEA-Inf Tec Econ Agrar
1995;(2):81-92.
26. IBM Corp. 2021. SPSS Statistics for Windows, Version 28.0. Armonk, NY: IBM
Corp.
27. Losada-Espinosa N, Villarroel M, María GA, Miranda-de la Lama GC. Pre-slaughter

cattle welfare indicators for use in commercial abattoirs with voluntary monitoring
systems: A systematic review. Meat Sci 2018;138:34-48.
https://doi.org/10.1016/j.meatsci.2017.12.004.
28. Wigham EE, Butterworth A, Wotton S. Assessing cattle welfare at slaughter - Why
is it important and what challenges are faced? Meat Sci 2018;145:171-177.
https://doi.org/10.1016/j.meatsci.2018.06.010.
29. Edwards-Callaway LN, Calvo-Lorenzo MS. 2020. Animal welfare in the U.S.
slaughter industry-a focus on fed cattle. J Anim Sci 2008;1(98):4-40.
https://doi.org/10.1093/jas/skaa040.
30. Gaudioso Lacasa VR, Sotillo JL, Rodríguez PL. Comportamiento y estrés en los
animales útiles al hombre. Zootechnia 1984;33:91-99.
903
31. Domínguez-Viveros J, Rodríguez-Almeida FA, Núñez-Domínguez R, Ramírez-

Valverde R, Ruiz-Flores A. Parámetros genéticos y tendencias genéticas para
características de comportamiento en ganaderías de lida mexicanas. Rev Mex Cienc
Pecu 2014;5(3):261-271.
32. Rodero A, Alonso F, García Martín J. Consanguinidad en el toro de lidia. Rev Archiv
Zoot 1985;34(130):225-234.
33. Sánchez JM, Castro MJ, Alonso ME, Gaudioso VR. Adaptative metabolic response
in females of the fighting Breed submited to different sequences of stress stimuli.
Physiology Behavioir 1996;60(4):1047-1052.
34. Gaudioso VR, Sánchez JM. Influence de la surface par animal sur le comportement
agonistique des taureaux. Biol Behaviour 1987;12:239-244.
35. Lomillos JM, Gaudioso VR, Escalera F, Alonso ME. Effect of Lidia bulls training
on the falling syndrome and the physical activity developed during the show. Span J
Agric Res 2021;19(2):503-511. https://doi.org/10.5424/sjar/2021192-15989.
36. García-Scheider JMN. Développement et validation dúne nouvelle méthode

quantitative et objective dévaluation du comportement et des dépenses énergétiques
du taureau Brave au cours de la corrida: Applications á létude de La faiblesse dês
taureaux lors de La corrida. [doctoral thesis]. Toulouse, Francia: Université Paul-
Sabatier de Toulouse; 2008
37. Montaner LJ. Heredity of falling condition in Lidia cattle [master thesis]. Kansas,
USA: Department of Veterinary Pathology, Kansas State University; 1991.
38. González E, Duran CV, Domínguez JF. Heredabilidad y repetibilidad de la nota de

tienta y la nota de lidia en una ganadería de reses bravas. Arch Zootec 1994;43:225-
237.
904
Nota de investigación
Efecto ixodicida de los extractos vegetales de Cinnamomum zeylanicum y

Tagetes erecta sobre garrapatas Rhipicephalus microplus
Perla Iris Miranda Reyes a
Francisco Martínez Ibañez b
Rodolfo Esteban Lagunes-Quintanilla c*
América Ivette Barrera Molina a*
a
Universidad Autónoma del Estado de Morelos. C. Ixtaccíhuatl 100, Vista Hermosa, 62350,
Cuernavaca, Mor. México.
b
Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria. Centro Nacional de
Servicios en Constatación en Salud Animal. Jiutepec 62550, Morelos, México.
c
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional de
Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad. Jiutepec 62550, Morelos, México.
*Autor de correspondencia: america.barrera@uaem.mx
Resumen:
Uno de los principales problemas de la ganadería bovina son las infestaciones ocasionadas
por garrapatas, siendo Rhipicephalus microplus la especie más importante en la industria
ganadera. Su control se basa principalmente en la aplicación de ixodicidas. Sin embargo, el
uso excesivo e inadecuado de estos productos ha generado cepas resistentes. Como
alternativa se ha propuesto al control biológico como un método promisorio, ya que evita la
contaminación del medio ambiente, favorece la inocuidad de los productos derivados de los
animales y contribuye a la sustentabilidad. Por esta razón, el objetivo del presente estudio
fue realizar una evaluación in vitro del efecto ixodicida de dos extractos vegetales de
Cinnamomum zeylanicum y Tagetes erecta sobre garrapatas R. microplus. El análisis se llevó
a cabo mediante las técnicas de inmersión de larvas “LIT” e inmersión de hembras adultas
905
“AIT” y posteriormente se determinó el daño morfológico en la estructura cuticular de las

garrapatas mediante microscopía estereoscópica. El resultado más significativo fue de 100 %
de mortalidad larval (P<0.05) para el extracto de C. zeylanicum a una concentración de 6 %,
presentando daños morfológicos evidentes en la estructura cuticular. En contraste, el extracto
de T. erecta no mostró actividad ixodicida. Finalmente, se concluye que el extracto vegetal
de C. zeylanicum presenta eficacia en pruebas in vitro contra larvas de R. microplus y podría
ser de utilidad como una alternativa de control económica y sustentable de garrapatas.
Palabras clave: Cinnamomum zeylanicum, Control biológico, Extractos vegetales,

Rhipicephalus microplus, Tagetes erecta.
Las garrapatas representan uno de los ectoparásitos de mayor importancia en áreas tropicales
y subtropicales(1). En México se han registrado 82 especies de garrapatas tanto en animales
silvestres como domésticos, siendo Rhipicephalus microplus la de mayor importancia en la
ganadería. Esta garrapata genera pérdidas económicas relacionadas con la reducción en los
niveles de producción, transmisión de enfermedades, mortalidad y costos elevados para su
control(1,2). En los últimos años, la estrategia más utilizada para su control ha sido la
aplicación de químicos denominados ixodicidas como organofosforados, carbamatos,
formamidas, piretroides sintéticos, lactonas macrocíclicas, fenilpirazolonas, etc; los cuales
funcionan adecuadamente a dosis recomendadas. Sin embargo, el uso irracional de estos
productos ha generado la selección de poblaciones de garrapatas resistentes haciendo que el
control sea cada vez más complejo(3,4). Por tal motivo, la disponibilidad de métodos
alternativos se ha convertido en una necesidad no solamente de los productores, sino de los
consumidores que demandan productos libres de pesticidas, con tecnología ambientalmente
segura como la que proveen los extractos de plantas, los cuales cuentan con principios activos
que muestran efecto insecticida y garrapaticida, especialmente en los sistemas de producción
ecológicos y orgánicos(5,6,7).
Ante esta situación, el control de garrapatas mediante extractos de plantas como el ajo y
orégano mexicano ha sido ampliamente estudiado en algunas especies de importancia
pecuaria, utilizando diferentes métodos de obtención y aplicación(8-11). Por otro lado, los
extractos comerciales originados de plantas como la canela y cempasúchil, tienden a tener
baja toxicidad a la salud humana, desarrollo lento de resistencia, inestabilidad en el ambiente
y sus principios activos se metabolizan rápidamente ante la radiación solar y la humedad
microclimática(12). Por esta razón, el objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto
906
ixodicida de dos extractos vegetales; canela (Cinnamomum zeylanicum) y cempasúchil

(Tagetes erecta) sobre la mortalidad de garrapatas R. microplus utilizando la técnica de
paquete de larvas “LPT” e inmersión de hembras adultas “AIT”, y determinar el daño
morfológico ocasionado a nivel microscópico.
En el presente trabajo se utilizaron larvas de garrapatas R. microplus de 7 a 15 días de edad

y garrapatas adultas de 21 a 23 días colectadas de bovinos infestados artificialmente. Se
utilizó la cepa de referencia susceptible proveniente de Moyahua, Zacatecas, México, la cual
fue proporcionada por el laboratorio de Ectoparásitos y Dípteros del Centro Nacional de
Servicios de Constatación en Salud Animal (CENAPA) del Servicio Nacional de Sanidad,
Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA).
Se evaluaron dos extractos vegetales formulados mediante emulsión de aceite en agua de C.

zeylanicum 15 % (equivalente a 151.80 g de i.a./L) y T. erecta 90 % (equivalente a 831.60 g
de i.a./L) en peso de compuesto activo, usados principalmente para controlar plagas botánicas
como la araña roja (Tetranychus urticae, Oligonychus punicae) o la mosca blanca (Bemisia
tabaci). Con la finalidad de evaluar el efecto ixodicida de cada uno de los extractos se
prepararon soluciones utilizando como referencia la concentración comercial recomendada
(1.5 %).
Para evaluar el efecto ixodicida de los extractos de C. zeylanicum y T. erecta 90 % se realizó

un análisis Probit, utilizando cinco concentraciones 6 %, 3 %, 1.5 %, 0.75 % y 0.375 % y un
grupo testigo. El bioensayo se realizó bajo la metodología de Inmersión de larvas “LIT”(13).
Se preparó una solución en agua destilada con la concentración más alta de los extractos
(6 %), posteriormente se hicieron diluciones dobles seriadas con un factor de dilución 0.5,
establecido por la técnica hasta la concentración menor (0.375 %). En cajas Petri de vidrio
de 15 cm de diámetro se colocó papel filtro Whatman No. 1 de 12.5 cm y se adicionaron 10
ml de cada solución en su respectiva caja. Posteriormente, con un pincel se colocaron ~ 400
larvas distribuidas sobre el papel y se cubrieron con otro papel filtro simulando una inmersión
de larvas durante 10 min. Transcurrido el tiempo de exposición, se tomó una cantidad de
~ 100 larvas y se transfirieron a paquetes de papel filtro de 7.5 x 8.5 cm, los cuales se
sujetaron con un broche BACO™ tipo Bulldog. Cada paquete conteniendo a las larvas
tratadas fue identificado y mantenido en una incubadora con temperatura de 28 ± 2 ºC y
humedad relativa de 80-90 % por 24 h. Se realizaron tres repeticiones por cada concentración.
Finalmente, las lecturas de los paquetes se realizaron contabilizando el número de larvas
vivas y muertas, siguiendo la metodología descrita por la FAO en el 2004(14).
Por otro lado, se realizó la prueba de inmersión de hembras adultas “AIT” de R. microplus
utilizando la metodología descrita previamente(15). Se utilizó únicamente la concentración
comercial recomendada para C. zeylanicum y T. erecta de acuerdo a la NOM-006-ZOO-1993
para evaluar la toxicidad sobre el peso de hembras, la inhibición de la oviposición y eclosión.
907
Las garrapatas se colocaron en vasos de precipitados con 30 ml de solución de ambos

extractos al 1.5 % y se mantuvieron en inmersión por un minuto, realizando movimientos
circulares. Posteriormente, se sacaron para quitar el exceso de producto y se colocaron en
cajas Petri para ser incubadas a 28 ± 2 ºC y 80-90 % de humedad relativa. Al día 14 los
huevos fueron separados y pesados con el fin de determinar el porcentaje de inhibición de la
oviposición entre las grupos tratados y testigos. Finalmente, se colocaron viales de 1 g de
huevos debidamente identificados y se incubaron durante 26 días hasta su eclosión. Para
determinar el porcentaje de eclosión se realizaron conteos en cuadrantes de 3x3 de cascarones
y huevos.
Al final de la prueba de inmersión, se realizó un análisis morfológico donde se utilizaron

larvas de garrapatas R. microplus para determinar posibles daños morfológicos en la
estructura cuticular posterior a la exposición con los extractos de C. zeylanicum y T. erecta.
Se seleccionaron 10 larvas por tratamiento de las concentraciones 6 %, 3 %, 1.5 % y 0.75 %
y se analizaron mediante microscopía estereoscópica (Microscopio marca Leica) en el
laboratorio de Helmintología del Centro de Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud
Animal e Inocuidad (CENID-SAI, INIFAP).
Se obtuvieron parámetros de mortalidad de larvas (% mortalidad= número de larvas muertas

x 100/número de larvas totales)(16). Los datos fueron sometidos a análisis de varianza y a la
prueba de Kruskal-Wallis para determinar diferencias significativas entre tratamientos y
testigos. Adicionalmente, los datos generados en los bioensayos de los análisis Probit fueron
sometidos al programa Polo Plus (LeOra Software, Petaluma, CA), con el objetivo de
calcular la concentración letal 50 (CL50) con un intervalo de confianza del 95 %.
El efecto ixodicida de los extractos vegetales aplicados mediante la técnica de inmersión de

larvas a través del análisis Probit, permitió obtener una mortalidad gradual de la
concentración más alta (6 %) a la más baja (0.375 %), lo cual se observa en el Cuadro 1. El
extracto de C. zeylanicum produjo mortalidad significativa (P<0.05) en las concentraciones
de 6 % y 3 %, obteniendo resultados de 100 y 97.8 %, respectivamente. Por otro lado, el
resultado de mortalidad obtenido para la concentración de 1.5 % fue de 64.2 %, el cual no
fue estadísticamente significativo, similar a las concentraciones más bajas que presentaron
0% de mortalidad. En contraste, el extracto de T. erecta no mostró actividad biológica en
ninguna de las concentraciones aplicadas a través de la metodología Probit, obteniendo
porcentajes de mortalidad de 0 %, indicando un nulo efecto tóxico sobre larvas de garrapatas
R. microplus.
908
Cuadro 1: Mortalidad de larvas de garrapatas R. microplus tratadas con los extractos de C.

zeylanicum y T. erecta, a través de un análisis Probit con cinco concentraciones
Concentraciones de extracto (%)
Tratamiento 6 3 1.5 0.75 0.375
C. zeylanicum 100* 97.8* 64.2* 0 0
T. erecta 0 0 0 0 0
Testigo 0 0 0 0 0
*Diferencia estadística con respecto al grupo Testigo P<0.05.
En el Cuadro 2 se presentan los valores obtenidos al analizar las mortalidades de cada una de
las concentraciones utilizadas en el análisis Probit. Con los resultados de cada concentración,
se llevó a cabo un análisis mediante el programa Polo PC para calcular la CL50 de cada una
de las repeticiones. El total de larvas de garrapatas R. microplus utilizadas en la primera
repetición fue de 1,413, en la segunda repetición de 1,556 y en la tercera repetición de 1,529
larvas. Los rangos de CL50 obtenidos en cada repetición fueron de 1.37 como mínimo y 2.41
como máximo con un intervalo de confianza del 95 %.
Cuadro 2: Valores obtenidos a través del programa Polo PC con las mortalidades
obtenidas del extracto de C. zeylanicum sobre larvas de garrapatas R. microplus
n Gradiente CL50 IC (95 %)
1413 3.862 ± 0.185 2.41 1.92 - 3.09
1556 6.326 ± 0.338 1.43 1.29 - 1.58
1529 9.316 ± 0.766 1.37 1.24 - 1.48
n= número de larvas R. microplus; CL50= concentración letal; IC= intervalo de confianza.
Los resultados obtenidos para la inhibición de la oviposición y eclosión, indican que no

existió diferencia estadísticamente significativa para ninguno de los extractos evaluados con
respecto al grupo testigo (Cuadro 3). El porcentaje de inhibición de la oviposición fue de
3.88 % y 0 % para C. zeylanicum y T. erecta, respectivamente. El porcentaje de inhibición
de la eclosión fue de 0 % para ambos extractos.
Cuadro 3: Porcentajes de inhibición de la oviposición y eclosión de los extractos de C.

zeylanicum y T. erecta sobre garrapatas R. microplus
Peso Peso
Extracto Concentración promedio promedio % I. O. % I. E.
hembras (g) huevos (g)
C. zeylanicum 1.5 % 3.69 2.02 3.88 0
T. erecta 1.5 % 3.75 2.10 0 0
Testigo ---- 3.75 2.12 ---- ----
I. O.= inhibición de la oviposición; I. E.= inhibición de la eclosión.
909
El análisis morfológico mediante microscopia estereoscópica mostró efectos notables en las

larvas de R. microplus post tratamiento con el extracto de C. zeylanicum. Se observó que a
medida que aumentaba la concentración del extracto, los daños estructurales eran más
perceptibles. En panel A de la Figura 1, la larva muestra evidentes alteraciones morfológicas
en el gnatosoma (aparato bucal), caracterizadas por una reducción en el tamaño de los
pedipalpos y el hipostoma, una menor cantidad de cutícula y un cambio de coloración en los
artejos (patas). Además, el escudo presente en el gnatosoma, muestra una coloración naranja
diferente al panel D o grupo testigo, sugiriendo un desarrollo inadecuado y un gnatosoma
afectado. En el panel B y C se observa que el idiosoma (cuerpo) es más blanco y transparente
indicando un efecto adverso sobre los ciegos intestinales que no se aprecian adecuadamente,
debido posiblemente a la toxicidad de los extractos a las concentraciones utilizadas. En el
panel D o grupo testigo no existen daños morfológicos.
Figura 1: Daño morfológico identificado en larvas de R. microplus tratadas a diferentes

concentraciones con el extracto de C. zeylanicum
A= concentración 6 % (las flechas en color negro muestran los daños estructurales). B= concentración 3
%. C= concentración 1.5 %; D= larva testigo (agua).
En el presente estudio se observó que el extracto de C. zeylanicum presenta actividad

ixodicida sobre larvas de R. microplus. En particular, se determinó que al utilizar dicho
extracto a una concentración de 6 % mostró 100 % de mortalidad larval. Estos hallazgos
concuerdan con estudios previos donde se evaluó la eficacia de un quimiotipo derivado de
C. verum contra garrapatas R. microplus mediante LPT y AIT, observando que la utilización
910
de aceites esenciales con benzoato de bencilo demostró eficacia sobre R. microplus en su

etapa larval(17). Así mismo, los hallazgos previos(18), fueron similares a los obtenidos en la
presente investigación; donde evaluaron los compuestos (E)-cinamaldehído y α-bisabolol
derivados de los aceites esenciales de canela y obtuvieron una mortalidad larval de 100 % a
concentraciones de 2.5, 5 y 10 mg/ml, concluyendo que los aceites esenciales y sus
compuestos presentan alta actividad acaricida. No obstante, reportan baja toxicidad en
garrapatas adultas repletas de R. microplus.
Por otro lado, se ha reportado que los aceites esenciales de C. zeylanicum poseen actividad
sobre garrapatas adultas repletas de R. microplus en forma pura, alcanzando mortalidades de
100 %, 97 % y 62 % a concentraciones de 10, 5 y 1 mg/ml, respectivamente(19). Sin embargo,
en el presente trabajo al evaluar la concentración comercial recomendada del 1.5 % no se
observó efecto sobre la inhibición de la oviposición y la eclosión de garrapatas adultas. Es
importante destacar que no se realizaron evaluaciones por arriba de la concentración
recomendada ya que la norma NOM-006-ZOO-1993 menciona que, si esta concentración no
cuenta con un 98 % de mortalidad en garrapatas adultas, la eficacia se considera negativa.
No obstante, es importante destacar que el uso de la concentración de 1.5 % ha sido

recomendada por el fabricante para el control de plagas de insectos fitófagos. En este trabajo,
se estandarizó una estrategia de concentraciones, considerando que se trata de artrópodos
hematófagos y en diferente estadio. La concentración letal del 6 % de C. zeylanicum en larvas
de garrapatas R. microplus demuestra que se requiere una cantidad mayor en comparación
con lo requerido por las especies blanco. Además, se observa nula efectividad en garrapatas
adultas, lo cual podría indicar que este producto no tiene el potencial para afectar
biológicamente al ectoparásito en estadio adulto. Sin embargo, estudios realizados
previamente, evaluaron la combinación de tres aceites esenciales, demostrando que el
incremento de la concentración de C. zeylanicum resultó en una mayor efectividad para
controlar garrapatas en estadio adulto. Estos hallazgos sugieren que el uso de concentraciones
más altas de C. zeylanicum podrían ser una estrategia eficaz para combatir a la garrapata
R. microplus en todos sus estadios de vida. No obstante, se requieren más investigaciones
para determinar las concentraciones óptimas y evaluar posibles efectos secundarios, al medio
ambiente así como la viabilidad económica(20).
Es necesario realizar más estudios utilizando diferentes concentraciones en garrapatas

adultas, ya que en este caso se ha seguido únicamente la concentración comercial
recomendada. Estos estudios adicionales permitirán evaluar la eficacia del producto en
diferentes dosis y determinar si existen concentraciones más efectivas para el control de las
garrapatas adultas. De esta manera, se podrá obtener una mejor comprensión de la respuesta
de las garrapatas a diferentes concentraciones y establecer pautas más precisas para su
control.
911
Adicionalmente, en el presente estudio no se realizó alguna destilación o cromatografía para

separar los compuestos del extracto evaluado. Sin embargo, se ha reportado que el principal
biocomponente de C. zeylanicum es el eugenol, el cual podría estar involucrado en la
toxicidad de larvas de garrapatas R . microplus(21). Además, se sabe que la planta
C. zeylanicum posee ciertas propiedades, entre las cuales destaca su actividad insecticida y
acaricida(6,18,20), sugiriendo ser una alternativa como método de control biológico de
garrapatas. En contraste, la evaluación del extracto T. erecta no mostró ningún tipo de
toxicidad sobre larvas o adultas de R. microplus. Al respecto, la actividad acaricida del
extracto T. erecta contra garrapatas no ha sido reportada previamente. A la fecha, únicamente
existen estudios donde se evaluó el efecto ixodicida del aceite esencial de T. minuta contra
la infestación de garrapatas R. microplus y se obtuvieron resultados estadísticamente
significativos en los parámetros productivos (número y peso de garrapatas, oviposición y
viabilidad de larvas), mostrando una eficacia del 99.9 % a una concentración del 20 %(22).
Por tal motivo, es necesario realizar futuras investigaciones para aislar, identificar y
caracterizar los compuestos del extracto de T. erecta con el propósito de determinar si cuenta
con propiedades ixodicidas contra garrapatas R. microplus.
La eficacia presentada por el extracto vegetal de C. zeylanicum para el control de larvas de

garrapatas R. microplus pone de manifiesto el uso potencial de este producto natural como
método de control biológico y como una alternativa económica y sustentable en el control de
garrapatas. No obstante, es necesario realizar estudios adicionales donde se evalúen
diferentes métodos de extracción de la planta, pruebas in vivo y estudios de toxicidad que
permitan dilucidar el efecto sobre garrapatas R. microplus adultas y el posible riesgo al
utilizarlo en animales domésticos.
Conflicto de intereses
Los autores establecen que no existe ningún conflicto de intereses, en relación con la
elaboración, revisión y publicación de este trabajo.
Literatura citada:
1. Tabor AE, Ali A, Rehman G, Rocha Garcia G, Zangirolamo AF, Malardo T, et al. Cattle
tick Rhipicephalus microplus-host interface: a review of resistant and susceptible host
responses. Front Cell Infect Microbiol 2017;(7):506.
2. Estrada-Peña A, Mallón AR, Bermúdez S, de la Fuente J, Domingos A, García MPE, et

al. One health approach to identify research needs on Rhipicephalus microplus ticks in
the Americas. Pathogens 2022;(11):1180.
912
3. Yessinou RE, Akpo Y, Adoligbe C, Adinci J, Assogba MN, Koutinhouin B. et al.

Resistance of tick Rhipicephalus microplus to acaricides and control strategies. J
Entomol Zool Stud 2016;(4):408-414.
4. Rojas MC, Loza RE, Rodríguez CSD, Figueroa MJV, Aguilar RF, Lagunes QRE, et al.
Antecedentes y perspectivas de algunas enfermedades prioritarias que afectan a la
ganadería bovina en México. Rev Mex Cienc Pecu 2021;(12):111-148.
5. Soto GA. Manejo alternativo de plagas de ácaros. Rev Cie Agr 2013;(2):34-44.
6. Chungsamarnyart N, Jiwajinda S. Rattanagrithaku C, Jansawan W. Practical extraction

of sugar apple seeds against tropical cattle ticks. Kasetsart J 1991;(25):101-105.
7. Williams LAD. Adverse effects of extracts of Artocarpus altilis Park, and Azadirachta
indica (A. Juss) on the reproductive physiology of the adult female tick, Boophilus
microplus (Canest). Invertebr Reprod Dev 1993;(23):159-164.
8. Panella NA, Karchesy J, Maupin GO, Malan J, Piesman J. Susceptibility of immature

Ixodes scapularis (Acaris: Ixocidae) to plants derived acaricides. J Med Entomol
1997;(34):340-345.
9. Vatsya S, Yadav C, Kumar R, Banerjee P. In vitro acaricidal effect of some medical

plants against Boophilus microplus. J Vet Parasitol 2006;(20):141-143.
10. Álvarez V, Loaiza J, Bonilla R, Barrios M. Control in vitro de garrapatas (Boophilus

microplus, Acari: Ixodidae) mediante extractos vegetales. Rev Biol Trop 2008;(56):291-
302.
11. Bravo M, Coronado A, Henríquez H. Eficacia in vitro del amitraz sobre poblaciones de
Boophilus microplus provenientes de explotaciones lecheras del estado de Lara,
Venezuela. Zoot Trop 2008;(26):35-40.
12. Broglio-Micheletti SMF, Neves-Valente EC, Alves de Souza L, Silva-Dias ND, Girón-
Pérez K, Prédes-Trindade RC. Control de Rhipicephalus (Boophilus) microplus (Acari:
Ixodidae) con extractos vegetales. Rev Colomb Entomol 2009;(35):145-149.
13. Shaw RD. Culture of an organophosphorus-resistant strain of Boophilus microplus

(Can.) and an assessment of its resistance spectrum. Bull Entomol Res 1966;(56):389-
405.
14. FAO. Acaricide resistance: diagnosis, management and prevention. guidelines

resistance management and integrated parasite control in ruminants, animal production
and health division, agriculture department. Food and Agriculture Organization of the
United Nations. Rome. 2004.
913
15. Drummond RO, Ernst SE, Trevino JL, Gladney WJ, Graham OH. Boophilus annulatus
and B. microplus: laboratory tests of insecticides. J Econ Entomol 1973;(66):130-133.
16. Reyes-Domínguez IJ, Arieta-Román RJ, Fernández-Figueroa JA, Romero-Figueroa

MZ, Peniche-Cardeña AJE. Resistencia de Rhipicephalus (Boophilus) microplus a
ixodicidas en ranchos bovinos del municipio Evangelista, Veracruz, México. Rev
Electron de Vet 2013;(14):1-6.
17. Monteiro IN, Monteiro ODS, Costa-Junior LM, da Silva Lima A, Andrade EHA, Maia
JGS, et al. Chemical composition and acaricide activity of an essential oil from a rare
chemotype of Cinnamomum verum Presl on Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae).
Vet Parasitol 2017;(238):54-57.
18. Dos Santos DS, Boito JP, Santos RCV, Quatrin PM, Ourique AF, Dos Reis JH, et al.
Nanostructured cinnamon oil has the potential to control Rhipicephalus microplus ticks
on cattle. Exp Appl Acarol 2017;(73):129-138.
19. Marchesini P, Oliveira DR, Gomes GA, Rodrigues THS, Maturano R, Fidelis QC, et al.
Acaricidal activity of essential oils of Cinnamomum zeylanicum and Eremanthus
erythropappus, major compounds and cinnamyl acetate in Rhipicephalus microplus.
Rev Bras Parasitol Vet 2021;(30):e009221.
20. Lazcano E, Padilla E, Castillo G, Estarrón M. Development of essential oil-based phyto

formulations to control the cattle tick Rhipicephalus microplus using a mixture desing
approach. Exp Paratitol 2019;(30):26-33.
21. Gende LB, Floris I, Fritz R, Eguaras, MJ. Antimicrobial activity of cinnamon
(Cinnamomum zeylanicum) essential oil and its main components against Paenibacillus
larvae from Argentine. Bull Insectology 2008;(61):1-4.
22. Andreotti R, Garcia MV, Cunha RC, Barros JC. Protective action of Tagetes minuta
(Asteraceae) essential oil in the control of Rhipicephalus microplus (Canestrini, 1887)
(Acari: Ixodidae) in a cattle pen trial. Vet Parasitol 2013;197(1-2):341-345.
914
Detección de patógenos de importancia epidemiológica en cerdos ferales

de Chihuahua y Durango, México
Mario Enrique Haro Tirado a
José Martín Fuentes Rodríguez b
Claudia Chacón Zendejas c
Alberto Lafón Terrazas c
Luis Lecuona Olivares d
Rodolfo Pineda Pérez e
Rosalba Carreón Nápoles a*
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Departamento de Medicina y Zootecnia de Cerdos. Avenida Universidad 3000, 04510
Coyoacán Ciudad de México, México.
b
Asesor privado. México.
c
Protección de la Fauna Mexicana, A.C. México.
d
USDA APHIS/México.
e
Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, Reserva de la Biósfera La Michilía.
México.
*Autor de correspondencia: rcn@unam.mx
Resumen:
El objetivo de este trabajo fue evaluar en cerdos ferales la presencia de Salmonella spp (Spp),
el virus del síndrome reproductivo y respiratorio porcino (VPRRS), circovirus porcino tipo
915
2 (PCV2), virus de influenza porcina (VIP), virus de diarrea epidémica porcina (VDEP),
Mycoplasma hyopneumoniae (Mhyo) y Actinobacillus pleuropneumoniae (App). Las
muestras se obtuvieron de cerdos en los estados de Chihuahua y Durango, México. Las
pruebas analizadas para los animales de Chihuahua fueron hisopado nasal para VIP, hisopado
rectal para Spp y VDEP, suero para VPRRS y PCV2, pulmón, hígado y linfonodos para Spp,
VIP, VPRRS y PCV2, así como suero para pruebas serológicas. De los animales del estado
de Durango se recolectó hisopado nasal para VIP, hisopado rectal para Spp y VDEP, y suero
para PCV2 para estudios moleculares y serológicos. Los resultados moleculares en ambos
estados mostraron muestras positivas para PCV2, 73.3 % en Chihuahua y 91.3 % para
Durango, de igual forma se obtuvieron dos muestras positivas para Spp en el estado de
Chihuahua (13.3 %) y una en Durango (6.6 %), para VIP hubo dos positivas (8.7 %) en
Durango. Para VPRRS y VDEP, las muestras fueron negativas en ambos estados. Los
resultados serológicos en cerdos de los dos estados mostraron positividad para PCV2, Spp y
App. Las muestras fueron negativas para VPRRS, VDEP y Mhyo en ambos estados. Es
importante remarcar la detección molecular y serológica de cerdos ferales positivos a
diversos agentes infecciosos importantes en la producción porcina con repercusiones
zoosanitarias en la salud pública, que implica una relevancia epidemiológica de estos
animales en el contexto de “una salud”.
Palabras clave: Cerdos ferales, Salmonelosis, Influenza, Circovirus porcino tipo 2, PRRS,
Diarrea epidémica porcina.
Los cerdos ferales son animales que viven de manera silvestre y están ampliamente
distribuidos a nivel mundial. Debido a las afectaciones que ocasionan a la agricultura, a la
ganadería y a los recursos naturales; así como su interferencia con otras especies, se
consideran como especie invasora(1-2). En México, la Comisión Nacional para el
Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) ha reportado la presencia de estos
animales principalmente en los estados del Norte, en particular en el Cañón de Santa Elena
en Chihuahua y en la Reserva de la Michilía localizada en el estado de Durango, asimismo
en la Laguna de Términos en Campeche y algunas zonas del Centro de México.
Diversos estudios han demostrado que los cerdos ferales pueden ser una fuente importante
de enfermedades de origen bacteriano como brucelosis, viral como Aujeszky y parasitario
como triquinelosis, lo que representa un riesgo en la salud pública y animal(3-6). Actualmente
en México existe poca información sobre el aspecto sanitario de estos animales, la
916
información disponible indica que en los estados de Baja California Sur y Durango se ha
detectado la presencia de influenza porcina, leptospirosis, salmonelosis y brucelosis(7-8). Para
ampliar la información sanitaria disponible hasta ahora, en el presente estudio se determinó
la presencia y frecuencia de Salmonella spp (Spp), virus del síndrome respiratorio y
reproductivo del cerdo (VPRRS), circovirus porcino tipo 2 (PCV2), virus de influenza
porcina (VIP), virus de diarrea epidémica porcina (VDEP), Mycoplasma hyopneumoniae
(Mhyo) y Actinobacillus pleuropneumoniae (App) en muestras colectadas en cerdos ferales
de los estados de Chihuahua y Durango, México.
Durante el período de 2019 a 2020, con el apoyo del programa de control del cerdo feral en
el Cañón de Santa Elena, Chihuahua y en la Reserva de la Biosfera la Michilía, Durango, se
logró capturar de manera oportunista a 15 y 23 animales respectivamente de ambos sexos y
diferentes tallas. Posterior a la captura los animales se sacrificaron en el lugar del trampeo de
acuerdo a los lineamientos de la NOM-033-SAG/ZOO-2014. De manera inmediata al
sacrificio se hizo la colecta de muestras biológicas de los animales: hisopos nasales y rectales,
los cuales se almacenaron en medio esencial mínimo (MEM) como medio de transporte hasta
su análisis. En los hisopos nasales se determinó la presencia de VIP y en los rectales Spp y
VDEP mediante PCR.
De todos los cerdos se tomaron muestras de sangre de la vena cava anterior empleando una
aguja de 16G x 4 pulgadas y se colocaron en un tubo con gel separador, posteriormente se
centrifugaron a 1,500 rpm durante 10 min, y el suero se almacenó en refrigeración hasta su
análisis para VPRRS y PCV2 por PCR y anticuerpos de VPRRS, PCV2, App, Mhyo, Spp y
VDEP. Para el caso de los animales capturados en Chihuahua se logró obtener también
órganos como pulmón, hígado y linfonodos, colectando un fragmento aproximado de 5 cm
de cada uno, los cuales se colectaron en bolsas de plástico nuevas que se almacenaron en
congelación a -20 oC hasta el análisis de Spp, VIP, VPRRS y PCV2. Todas las
determinaciones se llevaron a cabo en el laboratorio de diagnóstico del Departamento de
Medicina y Zootecnia de Cerdos de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la
Universidad Nacional Autónoma de México.
Para los estudios moleculares se realizó la extracción de ácidos nucleicos de las muestras
nasales, rectales, suero y tejidos utilizando el kit comercial (QIAamp cador Pathogen Mini
Kit QIAGEN) siguiendo las instrucciones del fabricante. Posteriormente se realizó la
reacción en cadena de la polimerasa (PCR) en tiempo real, para lo cual se utilizó un kit de
tipo comercial (GeneReach Pockit) para cada uno de los agentes mencionados; estos kits se
utilizaron bajo el protocolo para cada uno de los agentes con su respectivo control positivo y
negativo; la interpretación como positivas fue con un CT igual o menor a 35 de acuerdo al
proveedor. Las pruebas serológicas se realizaron utilizando kits comerciales para Spp (Idexx
Laboratories Inc), PCV2 (BioNote Inc.), VPRRS (Civtest Suis PPRS A/S Hipra), VDEP (ID
Screen PEDV indirect), Mhyo (Civtest Suis MHYO Hipra) y App (ID Screen App Screening
917
indirect); se realizó la metodología y la interpretación de acuerdo con las instrucciones del

proveedor.
Para el análisis de la información, debido a la no homogeneidad entre las muestras, así como
al poco número de éstas y la ausencia de otro tipo de información de los animales
muestreados, se realizó una estadística descriptiva, obteniendo los porcentajes de muestras
positivas para cada agente etiológico en cada estado.
En los dos estados analizados, por medios moleculares se detectaron 11 muestras positivas
para PCV2 (73.3 %) en Chihuahua y 21 (91.3 %) en Durango; de igual manera se obtuvieron
dos muestras positivas para Spp en el grupo de Chihuahua (13.4 %) y una para Durango
(6.6 %). Para el caso de VIP hubo dos muestras positivas (8.7 %) en Durango. En el caso de
VPRRS y VDEP las muestras fueron negativas en ambos estados (Cuadro 1).
Cuadro 1: Número de muestras positivas y negativas a diferentes patógenos en cerdos

ferales de los estados de Chihuahua y Durango: 2019-2020
Agente Chihuahua Durango

(+) (-) (+) (-)
VIP 0 15 2 21
Salmonella spp 2 13 1 -
VDEP 0 15 0 23
VPRRS 0 15 0 23
PCV2 11 4 21 2
VIP= virus de influenza porcina; VDEP= virus de diarrea epidémica porcina; VPRRS= virus del síndrome
respiratorio y reproductivo del cerdo; PCV2= circovirosis porcina tipo 2.
Los resultados de serología mostraron 12 (80 %) muestras positivas hacia PCV2 y 13 para
Salmonella (56.5 %) respectivamente, también se identificaron 2 (13.3 %) muestras positivas
para Spp en Chihuahua y 23 (100 %) para Durango. Para App hubo dos muestras positivas
(2.6 %) para Chihuahua y 23 (100 %) para los animales de Durango. Las muestras resultaron
negativas para VPRRS, VDEP y Mhyo en todas las muestras Cuadro 2.
918
Cuadro 2: Número de muestras positivas y negativas por serología a diferentes patógenos

en cerdos ferales de los estados de Chihuahua y Durango: 2019-2020
Agente Chihuahua Durango

(+) (-) (+) (-)
Salmonella spp 3 12 23 0
PCV2 12 3 13 10
VPRRS 0 15 0 23
VDEP 0 15 0 23
Mhyo 0 15 0 23
App 2 13 23 0
PCV2: circovirosis porcina tipo 2; VPRRS= virus del síndrome respiratorio y reproductivo del cerdo; VDEP=
virus de la diarrea epidémica porcina; Mhyo= Mycoplasma hyopneumoniae. App= Actinobacillus
pleuropneumoniae.
El alto número de muestras positivas que se detectaron en suero y en órganos para PCV2 en
ambos estados sugiere que este virus circula activamente en la población de cerdos ferales
muestreada, lo cual concuerda con lo reportado en otros informes similares(9-11). Lo anterior
puede sugerir que el cerdo feral podría ser un reservorio para cerdos domésticos o viceversa.
Con respecto al VIP, a pesar de ser una enfermedad ampliamente distribuida en el mundo,
solo se encontraron dos muestras positivas en Durango; sin embargo, el éxito en la detección
del antígeno es complicado debido que el virus tiene un período muy corto de excreción y la
toma de muestra debe de realizarse cuando el cerdo está en período febril(12).
Los resultados de este trabajo coinciden con estudios previos(13-14) en donde la detección de
este virus se ve afectado también por factores externos como la interacción con otras
especies(15). En el caso de Spp se sabe que la bacteria se puede eliminar en heces de forma
intermitente por largos periodos, por lo que posiblemente al momento de la captura de los
animales, estos no la estaban eliminando. Hay que tomar en cuenta que también se requieren
grandes poblaciones para mantener la infección en el ambiente, por lo que existe la
posibilidad que en los cerdos ferales la bacteria no esté presente. Los resultados mostraron
un comportamiento poco uniforme al detectarse alta frecuencia en los cerdos de Durango,
pero baja en Chihuahua, posiblemente debido al tipo de hábitat que influya en la
disponibilidad de agua y alimento y éste sea un factor estresante que propicie que el cerdo
elimine al patógeno y se tenga un contacto más frecuente con la bacteria, heces y agua(1).
En el caso de PRRS y PED los resultados negativos sugieren que estos agentes son de escasa
o nula circulación en los cerdos ferales, lo cual coincide con lo reportado por varios
autores(14,16,17), ya que requieren condiciones epidemiológicas particulares para su difusión
dentro de una piara, como sería la sobrepoblación, lo que sucede constantemente en las
granjas porcinas tecnificadas; los cerdos ferales son poblaciones de baja densidad, lo que
919
reduce la posibilidad de contacto con dichos virus por lo que no sería posible la trasmisión.
Con relación a Mhyo, el no encontrar muestras positivas puede indicar que este agente
probablemente no está presente, pero se debe considerar que puede haber infecciones
subclínicas detectables solamente con histopatología(3,18). Hay estudios con datos positivos a
Mhyo pero puede ser debida a la geografía, la época de colección y al número de muestras(19).
En el caso de App, los resultados muestran la presencia de este agente, lo cual concuerda con
otros estudios(9,14) donde se reporta alta frecuencia hacia esta enfermedad, y si se adiciona
que este kit tiene una alta sensibilidad y detecta los 12 serotipos relevantes en cerdos
domésticos, se puede inferir que este agente circula en estas poblaciones(20-21).
Este trabajo demostró la presencia de animales positivos hacia varios agentes importantes en
la producción porcina comercial y en la salud pública, como ya se había reportado en un
estudio previo en Baja California Sur. Es relevante comentar la implicación de lo anterior,
debido a que estos animales se movilizan grandes distancias y en piaras en búsqueda de
comida y agua, lo que conlleva a su interacción con otras especies silvestres, domésticas y el
humano, representando un riesgo al ser reservorio de diversos agentes infecciosos. Aunque
Conabio indica la presencia de esta especie en todo México, se desconoce la población total,
por lo que sería bueno realizar más investigaciones para conocer exactamente dónde están
presentes, estimar que población hay en cada uno de esos lugares para poder implementar
programas de control como el que realiza la Michilía, y a la vez realizar estudios con diseños
más dirigidos y con un tamaño de muestra mayor para continuar con la detección de los
agentes infecciosos presentes en estos animales. Todo lo anterior permitirá conocer una
situación más exacta en México, donde la información prácticamente es nula.
Agradecimientos
Candelario Cárdenas Figueroa, técnico operativo de la Reserva de la Biosfera La Michilía.

Pedro Roldan Morales, guardaparque de la Reserva de la Biosfera La Michilía, Rogelio
Martínez González, vigilante comunitario del Ejido El Alemán Nuevo, Suchil, Dgo., Biol.
María Elena Rodarte García, Directora Regional CONANP. A la Dra. Gabriela Gómez
Verduzco de la Secretaría de Posgrado e Investigación y al Dr. Roberto Martínez Gamba,
ambos de la FMVZ, UNAM.
Financiamiento
Proyecto financiado por USDA bajo el Memorándum de entendimiento entre la Universidad

Nacional Autónoma de México y el Servicio de Inspección Sanitaria de Plantas y Animales,
del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos de América. Número de Registro
41991-1701-3-VII-15.
920
Los autores declaran que no tienen ningún conflicto de interés en este estudio.
Literatura citada:
1.- Brown VR, Marlow MC, Gidlewski T, Bowen R, Bosco A. Perspectives on the past,
present and futures of feral swine disease surveillance in the United States. J Anim Sci
2020;(98):1–3.
2.- Lewis JS, Corn JL, Mayer JJ, Jordan TR, Farnsworth ML, Burdett CL et al. Historical,
current, and potential population size estimates of invasive wild pigs (Sus scrofa) in the
United States. Biol Invasions 2019;(21):2373–2384.
3.- Meng XI, Lindsay DS, Srianganathan N. Wild boars as sources for infectious diseases in
livestock and humans. Biol Sci 2009;(364):697-707.
4- Smyser TJ, Tabak MA, Slootmaker C, Robeson II MS, Miller RS, Bosse M, et al. Rapid
expansion of an invasive ungulate driven by bridgehead populations of admixed wild
and domestic lineages. Mol Ecol 2020;(29):1103–1119.
5.- Wyckoff AC, Henke SE, Campbell TA, Hewitt DG, VerCauteren KC. Feral swine contact
with domestic swine: a serologic survey and assessment of potential for disease
transmission. J Wildl Dis 2009;(452):422–429.
6.- Franco PC, Chastain D, Taylor P, Stocking S. Boar hunting and brucellosis caused by
Brucella suis. Travel Med Infec Dis 2017;(3):1-5.
7.- Pérez CM, Sanvicente M, Arnaud G, Carreón R. Detección de anticuerpos contra

patógenos en cerdos (Sus scrofa) asilvestrados y domésticos de la Reserva de la Biósfera
Sierra la Laguna, México. Vet Méx 2017;(4):1-11.
8.- Carreón NR, Haro TM, Juárez RM. Reporte histopatológico sugestivo de neumonía
enzoótica en cerdos ferales (resumen). Reunión Nacional de Investigación Pecuaria,
Nuevo Vallarta, Nay. 2018:502-504.
9.- Baroch A, Gagnos A, Lacouture S, Gottschalk M. Exposure of feral swine (Sus scrofa) in
the United States to selected pathogens. Can J Vet Res 2015;(79):74–78.
10.- Programa de vigilancia epidemiológica de la fauna silvestre en Andalucía. Informe

Programa de vigilancia epidemiológica del jabalí (Sus scrofa). Temporadas de caza:
desde la temporada 2009-2010 a la 2014-2015.
921
11.-Sok S, Gyu-Nam P, SeEun Ch, Ra-Mi Ch, Song-Yi K, Bang-Hun H, et al. Genetic
diversity of porcine circovirus isolated from Korean wild boars. Pathogens
2020;(9):457.
12.-Straw BE, Allaire SD, Mengeling WL, Taylor DJ. Diseases of swine 11ª ed. Iowa State
Press; 2020.
13.-Cleveland CA, DeNicola A, Dubey JP, Hill DE, Berghaus RD, Yabsley MJ. Survey for
selected pathogens in wild pigs (Sus scrofa) from Guam, Marianna Islands, USA. Vet
Microbiol 2017;(205):22-25.
14.-McGregor GF, Gottschalk M, Godson DL, Wilkins W, Bollinger TK. Disease risks
associated with free-ranging wild boar in Saskatchewan. Can Vet J 2015;(56):839-844.
15.- Pedersen K, Bauer N, Rodgers S, Bazan LR, Mesenbrink BT, Gidlewski T. Antibodies
to various zoonotic pathogens detected in feral swine (Sus scrofa) at abattoirs in Texas,
USA. J Food Prot 2017;(80):1239-1242.
16.-Stephenson RJ, Trible BR, Wang Y, Kerrigan MA, Goldstein SM, Rowland RR.
Multiplex serology for common viral infections in feral pigs (Sus scrofa) in Hawaii
between 2007 and 2010. J Wildl Dis 2015;(51):239–243.
17.- Woods RD, Pirtle EC, Sacks JM, Gibbs EP. Serologic survey for transmissible
gastroenteritis virus neutralizing antibodies in selected feral and domestic swine sera in
the southern United States. J Wildl Dis 1990;(26):420–422.
18.-Vicente J, Leon VL, Gortazar C, Cubero J, Gonzalez M, Atance P. Antibodies to selected

viral and bacterial pathogens in European wild boars from southcentral Spain. J Wildl
Dis 2002;(38):649-652.
19.- Sibila M, Mentaberre G, Boadella M, et al. Serological, pathological and polymerase

chain reaction studies on Mycoplasma hyopneumoniae infection in the wild boar. Vet
Microbiol 2010;(144):214–218.
20.- Reiner G, Fresen C, Bronnert S, Haack I, Willems H. Prevalence of Actinobacillus

pleuropneumoniae infection in hunted wild boars (Sus scrofa) in Germany. J Wildl Dis
2010;(46):551–555.
21.- Vengust G, Valencak Z, Bidovec A. A serological survey of selected pathogens in wild

boar in Slovenia. Vet J 2006;(53):24–27.
922
Johnatan Alberto Ruíz-Ramírez a,b
Brayan Jossue Chávez-Ramírez a
Jorge Luis García-Valle a
Marcelo de las Heras c
Alfonso López-Mayagoitia d
Luis Jorge García-Márquez a*
a
Universidad de Colima. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Colima, México.
Carretera Colima-Manzanillo Km 40, Col. La Estación. 2810 Tecomán, Colima, México.
b
Universidad de Colima. Facultad de Medicina. Colima, México. Programa de Doctorado en
Ciencias Médicas
c
Universidad de Zaragoza. Facultad de Veterinaria. Zaragoza, España. Departamento de
Patología Animal
d
University of Prince Edward Island. Department of Pathology and Microbiology, Atlantic
Veterinary College. Charlottetown, PEI. Canada.
Resumen:
El adenocarcinoma pulmonar ovino es una neoplasia pulmonar transmisible del ganado ovino
causada por un beta retrovirus actualmente denominado retrovirus Jaagsiekte de las ovejas
(JSRV). Las células Club (anteriormente llamadas células de Clara) de los bronquiolos y los
neumocitos de tipo II de los alvéolos son las células oncogénicas que constituyen el objetivo
de este virus. Se caracteriza clínicamente por tos intermitente, secreción nasal abundante y
pérdida de peso progresiva, los tumores afectan aleatoriamente a todos los lóbulos
pulmonares o tienen una distribución cráneo-ventral que simula una bronconeumonía. El
diagnóstico definitivo del adenocarcinoma pulmonar ovino requiere que se identifique el
retrovirus Jaagsiekte de las ovejas RVJO-Env, o bien, la presencia de proteínas específicas
923
asociadas en las células neoplásicas, tales como la proteína oncogénica JSRV-Env. Un ovino
Pelibuey macho de dos años con un historial de tos crónica y pérdida de peso progresiva fue
tratado sin éxito con antibióticos y murió unos días más tarde. El examen post mortem reveló
edema pulmonar y varias masas nodulares localmente extensas en los pulmones. A nivel
microscópico, los tejidos tumorales estaban compuestos por grupos de células epiteliales
neoplásicas que mostraban un patrón de crecimiento lepídico típico del carcinoma pulmonar.
Las células tumorales fueron inmunopositivas para la proteína oncogénica Env del retrovirus
Jaagsiekte de la oveja. Con base en estos hallazgos, se hizo el diagnóstico final de
adenocarcinoma pulmonar ovino.
Palabras clave: Adenocarcinoma pulmonar ovino, Adenomatosis pulmonar ovina,

Retrovirus Jaagsiekte, RVJO, Inmunohistoquímica, Pelibuey.
El adenocarcinoma pulmonar ovino (APO), también llamado Jaagsiekte en Sudáfrica, y

carcinoma pulmonar ovino (CPO) o adenomatosis pulmonar, es un tumor pulmonar maligno
transmisible de las ovejas(1,2). El APO, del cual se informó por primera vez en Sudáfrica en
1855, se da en muchas partes del mundo y algunos investigadores lo consideran la neoplasia
pulmonar más común en las ovejas(3). En las Américas, se ha reportado desde Argentina(4),
Perú(5), Brasil(6) y México(7). En algunos países, el APO es endémico y ocasiona un
importante impacto económico en la producción ovina; en algunas regiones geográficas la
tasa de mortalidad anual por esta enfermedad puede llegar a ser del 2 %(3).
El APO es causado por un retrovirus perteneciente al género Betaretrovirus, de la familia

Retroviridae(1,2), y se le conoce como retrovirus Jaagsiekte de las ovejas (RVJO). Su ARN
genómico está formado aproximadamente por 7,460 nucleótidos(8,9), y el genoma viral posee
los genes gag, pro, pol y env característicos de los retrovirus. El RVJO también contiene una
glicoproteína de envoltura que desempeña un papel fundamental en la transformación
oncogénica de las células(10,11). Al igual que otras infecciones retrovirales, el RVJO tiene un
largo periodo de incubación de hasta dos años, y la neoplasia puede reproducirse
experimentalmente inoculándolo a ovejas susceptibles(10,12).
Se han registrado casos de infección por RVJO en varias razas de ovejas domésticas (Ovis
aries), con escasa frecuencia en cabras y muflones (ovejas salvajes Ovis gmelini), y nunca
en ninguna otra especie animal(2,6). Las principales células blanco del RVJO en el pulmón
son las células Club bronquiolares (antiguamente llamadas células de Clara) y los
924
neumonocitos tipo II de la pared alveolar(1,9,13). Este virus también infecta a los linfocitos B,
los linfocitos T (CD4+ y CD8+) y a los macrófagos, y se ha detectado en los monocitos de
la sangre periférica (9,11,14).
Las ovejas con APO suelen mostrar una pérdida de peso progresiva, intolerancia al ejercicio,
tos y escurrimiento nasal líquido. Sus pulmones son notablemente pesados en la necropsia
debido a un edema pulmonar grave, y el parénquima pulmonar presenta múltiples nódulos
tumorales grises de textura firme. Las características histológicas son las de un carcinoma
lepídico o papilar bien diferenciado(3,12,15). El APO requiere confirmación de laboratorio
mediante la identificación del RVJO o de las proteínas asociadas en los tejidos afectados por
inmunomarcación o PCR(4,14,16). Se describen los cambios macroscópicos, microscópicos e
inmunohistoquímicos en los pulmones de una oveja infectada con RVJO que evolucionó a
APO en Colima, México.
Se presentó al veterinario local un carnero Pelibuey (Ovis aries) de dos años de edad, con
una historia de dos meses de escurrimiento nasal, tos crónica, dificultad respiratoria y pérdida
progresiva de peso. El animal fue separado del rebaño y tratado durante siete días con
antibióticos de amplio espectro y expectorantes. El carnero se deterioró, se postró y
finalmente murió. El cadáver fue remitido para su examen post mortem al Laboratorio de
Patología de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de Colima.
En el examen post mortem, el ovino estaba hemaciado y presentaba una marcada opacidad
corneal en el ojo derecho debida a una lesión traumática en el tejido periorbitario.
Internamente, había algunas adherencias fibrosas en los lóbulos caudales derechos entre la
pleura visceral y la parietal. En general, los pulmones parecían pálidos y distendidos con
márgenes redondeados, estaban pesados y edematosos (Figura 1A). Había dos tipos distintos
de infiltraciones tumorales en el pulmón: las primeras consistían en masas tumorales firmes
bien delimitadas (1-7 cm) que sobresalían de la superficie pleural (Figuras 1A y 1B); el
segundo tipo consistía en una infiltración neoplásica localmente extensa que se asemejaba
mucho a una consolidación bronconeumónica (Figura 1B). La tráquea y los bronquios
contenían grandes cantidades de líquido espumoso (Figura 1C), el corazón mostraba una
marcada dilatación del lado derecho, y el hígado estaba congestionado. No se observaron
otras lesiones significativas en la autopsia. Los tejidos se fijaron en formol tamponado al
10 % y se procesaron de forma rutinaria para su examen histopatológico.
925
Figura 1: Adenocarcinoma pulmonar ovino; pulmón
A. Vista lateral del pulmón derecho en la que se percibe el parénquima pulmonar parcialmente distendido y
pálido. El lóbulo caudal dorsal muestra una decoloración focal gris oscura (flechas) con una textura firme a la
palpación. B. Vista ventral de los pulmones y del saco pericárdico (p). Se observa un área localmente extensa
de consolidación oscura en el lóbulo caudal izquierdo que se asemeja a una bronconeumonía (puntas de
flecha), así como un nódulo tumoral prominente y elevado (flecha). C. Abundante líquido espumoso
(asterisco) que rezuma de la tráquea (t). D. Vista microscópica del tumor que muestra estructuras de aspecto
alveolar compuestas por finas bandas de tejido estromal revestidas por células neoplásicas cuboidales y
columnares. Hematoxilina-eosina. E. Las estructuras de tipo alveolar están formadas por una fina capa de
tejido conjuntivo revestido por células cuboidales o columnares. Hematoxilina-eosina. Recuadro: Las células
neoplásicas muestran una fuerte inmunomarcación para la proteína oncogénica RVJO-Env en el citoplasma y
en la membrana celular. IHQ Anticuerpo monoclonal. F. Vista microscópica de la unión entre el tumor y el
pulmón normal (círculo punteado). Obsérvese la ausencia de encapsulación o fibrosis de unión entre el tumor
y el tejido pulmonar adyacente. Hematoxilina-eosina. Recuadro: Grupo de células neoplásicas que muestran
una fuerte inmunomarcación para la proteína oncogénica RVJO-Env. IHQ Anticuerpo monoclonal.
A nivel microscópico, las masas tumorales estaban mal delimitadas, no encapsuladas y

compuestas por grupos de células epiteliales que crecían en patrones lepídicos y papilares
sobre finas bandas de tejido conectivo, y formaban estructuras similares a alvéolos (Figura
1D). Las células neoplásicas eran cuboidales o columnares, tenían abundante citoplasma
926
eosinofílico con núcleos redondos y sutiles patrones de cromatina que contenían uno o dos
nucléolos (Figuras 1D y 1E). Había anisocariosis leve y 1-2 figuras mitóticas por campo de
alta potencia (40x). Los alvéolos circundantes eran normales excepto por la presencia de
cierto grado de edema y de macrófagos alveolares dispersos pero sin evidencia de
encapsulamiento (Figura 1F). Basándose en los hallazgos macroscópicos y microscópicos,
se hizo un diagnóstico provisional de APO. Se enviaron muestras embebidas en parafina del
pulmón afectado para la detección inmunológica de la proteína oncogénica RVJO-Env
mediante anticuerpos monoclonales(11,16), y los resultados fueron positivos (Figuras 1E y 1F).
La infección por RVJO se distribuye por todos los continentes, con la notable excepción de
Australia y Nueva Zelanda(9,13,14). En algunos países, la infección por RVJO es endémica y
afecta al 80 % de la población ovina, aunque sólo entre el 4 y el 30 % de las ovejas infectadas
desarrollan APO(8,17). El primer caso confirmado de APO reportado en México se presentó
en 2019 en un rebaño de ovejas en el estado de Tabasco, en el sur de México(7). Hasta 2016
el APO era una enfermedad exótica de notificación oficial en México; sin embargo, a partir
de 2018, la Norma Oficial Mexicana de Sanidad ya no reconoce al APO como enfermedad
de notificación obligatoria(18,19), tal vez en conformidad con las recomendaciones revisadas
de la OIE. Se desconoce la verdadera prevalencia de la infección por el virus RVJO y la
incidencia del APO en México, principalmente porque en este país rara vez se realizan
investigaciones post mortem y de laboratorio en los animales de granja.
El historial clínico y los hallazgos macroscópicos, microscópicos e inmunohistoquímicos del

carnero de 2 años aquí descritos eran los clásicos del APO. Según la literatura veterinaria,
los signos respiratorios y la pérdida de peso suelen manifestarse entre los 2 y los 4 años de
edad, pero las infecciones iniciales se producen probablemente durante la ingestión de
calostro y en los primeros años de vida(2,5). La abundante secreción líquida de las fosas
nasales en una oveja con tos crónica y pérdida de peso es un dato relevante que indica la
necesidad de que el veterinario practicante realice pruebas de detección del APO. El sujetar
a la oveja afectada por las extremidades traseras (prueba de la "carretilla") provoca que salga
un líquido blanquecino claro por las fosas nasales(8,12,17). Desgraciadamente, este signo
distintivo no fue investigado adecuadamente por el veterinario local. Cabe señalar que el
escurrimiento nasal líquido por APO no es un edema o exudado en sentido estricto, sino más
bien un exceso de líquido secretado por las células Club neoplásicas bronquiolares y por los
neumonocitos alveolares tipo II(2,15). Las infecciones bacterianas secundarias son frecuentes
en los pulmones con APO, pero no lo fue en el caso presente.
Los signos clínicos del APO son inespecíficos y pueden observarse en otras infecciones
respiratorias crónicas del ganado ovino(12,15). También causada por un retrovirus (género
lentivirus), la enfermedad de Maedi induce una grave neumonía intersticial linfocítica
progresiva en ovejas, y los signos clínicos son indistinguibles de los del APO(3,15).
Desgraciadamente, en la actualidad no se dispone de pruebas de laboratorio de rutina para
927
distinguir estas dos enfermedades retrovirales en la práctica ovina diaria. La microscopía

electrónica sería un método poco práctico y costoso para detectar el RVJO en las células
neoplásicas de APO(8,13). Por lo tanto, la necropsia, la histopatología y la detección del virus
mediante inmunomarcación o PCR son indispensables para el diagnóstico convencional.
Además del APO y de la enfermedad de Maedi, otros padecimientos ovinos no virales, como
la bronconeumonía bacteriana crónica, la neumonía verminosa, la linfadenitis caseosa y otras
neoplasias pulmonares también se manifiestan clínicamente con tos crónica y pérdida de
peso(2,3,12). No hubo evidencia de ninguna de estas enfermedades pulmonares en la autopsia
ni en el examen microscópico del ovino.
Una característica única del APO es que los tumores suelen tener una distribución pulmonar
cráneo-ventral que imita la distribución clásica de la bronconeumonía. En otros casos como
el reseñado en este trabajo, los tumores afectan a todos los lóbulos pulmonares
indistintamente, como ocurre con la mayoría de las neoplasias pulmonares en animales
domésticos(2,3,15). La distribución del tumor fue dorsal, no cráneo-ventral, como se indica en
la literatura. Las alteraciones pulmonares en el APO pueden agruparse en dos patrones
morfológicos, a saber, "clásico" y "atípico"(20). El APO clásico tiende a ser localmente
extenso, tiene una distribución cráneo-ventral y en la superficie de corte rezuma un líquido
claro. Por el contrario, el APO atípico tiende a ser focal y a veces solitario, sin evidencia de
líquido en la superficie de corte. Parece que en el presente caso, se desvió ligeramente de la
presentación clásica, mostrando también el patrón atípico. Independientemente del tipo de
presentación, los hallazgos microscópicos son los mismos(12).
No hubo evidencia de metástasis a los linfonodos mediastínicos o bronquiales ni a tejidos

distantes, lo que no es de sorprender, ya que sólo el 10 % de los APOs metastatizan a estos
linfonodos(3,17), y la metástasis a otros órganos distantes es extremadamente rara(8). Las
características microscópicas del APO son las clásicas de un carcinoma bronquioloalveolar;
sin embargo, este mismo tipo de neoplasia pulmonar también puede desarrollarse
espontáneamente en los pulmones de las ovejas en ausencia de infección por RVJO(3,12). La
clasificación de los carcinomas de pulmón en patología humana y veterinaria ha cambiado
continuamente en las tres últimas décadas. La clasificación actual distingue
microscópicamente cinco tipos principales de adenocarcinomas de pulmón con base en el
patrón de crecimiento predominante de las células neoplásicas: lepídico, papilar, acinar,
escamoso y adenoescamoso(3). El crecimiento lepídico se refiere a la proliferación de células
neoplásicas a lo largo de la superficie intacta de las paredes alveolares sin invasión vascular
o del estroma(12,15). En este caso, los patrones de crecimiento predominantes fueron de tipo
lepídico y papilar, que son los más comúnmente observados en el APO(3,20). Las neoplasias
de rumiantes pequeños inducidas por retrovirus, como el APO y el carcinoma nasal enzoótico
(etmoidal), son de gran interés para los investigadores de medicina humana de todo el mundo.
El APO se ha utilizado ampliamente como modelo animal para estudios de carcinogénesis
humana(9,10,16). Aún queda mucho por aprender sobre la oncogénesis retroviral ovina, y es
928
probable que los actuales avances científicos en materia de patología molecular conduzcan
pronto a descubrimientos importantes.
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
Literatura citada:
1. Palmarini M, Sharp JM, De las Heras M, Fan H. Jaagsiekte sheep retrovirus is necessary
and sufficient to induce a contagious lung cancer in sheep. J Virol 1999;73(8):6964-
6972.
2. De las Heras M, González L, Sharp JM. Pathology of ovine pulmonary adenocarcinoma.

Curr Top Microbiol Immunol 2002;275:25-54.
3. Wilson DW. Tumors of the respiratory tract: tumors of the lung. In: Meuten DJ, editor.
Tumors in domestic animals, 5th ed. Ames, Iowa, USA: John Wiley & Sons Inc;
2017:467-498.
4. Uzal FA, Delhon G, Murcia PR, De las Heras M, Luján L, Fernández Miyakawa ME, et
al. Ovine pulmonary adenomatosis in Patagonia, Argentina. Vet Res Commun
2004;28(2):159-170.
5. Londoñe P, Maturrano HL, Rosadio AR. Report of an ovine pulmonary adenocarcinoma

in a lamb of five months old in Puno, Peru. Rev Investig Vet Peru 2014;25(4):545-550.
6. Rama Devi V, Manasa BB, Samatha V, Mahesh M, Srikanth KV, Yathiraja-Rao T, et al.
Pathology of natural cases of ovine pulmonary adenocarcinoma (Jaagsiekte) in goats.
Brazilian J Vet Pathol 2016;9(3):108-112.
7. Caraveo RK, Moreno PL, Sánchez GI, Berumen AA, Cerón TF, González MA, Garrido
FG, Ramírez AH, Tórtora PJ. Diagnóstico de adenocarcinoma pulmonar ovino (virus
del Jaagsiekte) en un rebaño de México. Rev Acad Ciênc Anim 2019;(1):404-407.
8. Griffiths DJ, Martineau HM, Cousens C. Pathology and pathogenesis of ovine pulmonary
adenocarcinoma. J Comp Pathol 2010;2(4):260-283.
9. Youssef G, Wallace WAH, Dagleish MP, Cousens C, Griffiths DJ. Ovine pulmonary
adenocarcinoma: A large animal model for human lung cancer. ILAR J 2015;56(1):99-
115.
10. Wootton SK, Halbert CL, Miller AD. Sheep retrovirus structural protein induces lung
tumours. Nature 2005;434(7035):904-907.
929
11. De las Heras M, De Martino A, Borobia M, Ortín A, Álvarez R, Borderías L, Giménez-

Más JA. Solitary tumours associated with Jaagsiekte retrovirus in sheep are
heterogeneous and contain cells expressing markers identifying progenitor cells in lung
repair. J Comp Pathol 2014;(2-3):138-147.
12. Caswell JL, Williams KJ. Respiratory system: infectious respiratory diseases of sheep
and goats. In: Maxie MG, editor. Jubb, Kennedy & Palmer’s Pathology of Domestic
Animals, 5th ed. St. Louis, Missouri, USA: Saunders Elsevier; 2016:557-567.
13. Naik HS, Srilatha C, Sujatha K, Kumar RVS, Ramnamurthy RV. Histopathological and
ultra structural studies of ovine pulmonary adenocarcinoma (Jaagsiekte). Indian J Vet
Pathol 2015;39(1):81-83.
14. De las Heras M, Reséndiz RA, González-Sáinz JM, Ortín A. Exogenous small ruminant
Betaretrovirus envelope protein is detected in draining lymph nodes in contagious
respiratory tumors of sheep and goats. Vet Pathol 2021;58(2):361-368.
15. López A, Martinson SA. Respiratory system, mediastinum, and pleurae: neoplasms of
the lungs. In: Zachary JF, editor. Pathologic basis of veterinary diseases, 6th ed. St.
Louis, Missouri, USA: Mosby Elsevier; 2017:552-555.
16. Miller AD, De Las Heras M, Yu J, Zhang F, Liu SL, Vaughan AE, et al. Evidence against
a role for Jaagsiekte sheep retrovirus in human lung cancer. Retrovirology 2017;14(1):3.
17. Ortín A, De las Heras M, Borobia M, Ramo MA, Ortega M, Ruíz de Arcaute M. Ovine
pulmonary adenocarcinoma: A transmissible lung cancer of sheep, difficult to control.
Small Ruminant Res 2019;176:37-41.
18. DOF. Diario Oficial de la Federación. Acuerdo mediante el cual se dan a conocer en los
Estados Unidos Mexicanos las enfermedades y plagas exóticas y endémicas de
notificación obligatoria de los animales terrestres y acuáticos. Ciudad de México,
México, 2016.
19. DOF. Diario Oficial de la Federación. Acuerdo mediante el cual se dan a conocer en los
Estados Unidos Mexicanos las enfermedades y plagas exóticas y endémicas de
notificación obligatoria de los animales terrestres y acuáticos. Ciudad de México,
México, 2018.
20. García-Goti M, González L, Cousens C, Cortabarría N, Extramiana AB, Minguijón E, et

al. Sheep pulmonary adenomatosis: characterization of two pathological forms
associated with Jaagsiekte retrovirus. J Comp Pathol 2000;122(1):55-65.
930
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias
Edición Bilingüe
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 4, pp. 745-930, OCTUBRE-DICIEMBRE-2023 Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
CONTENIDO
CONTENTS
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 4, pp. 745-930, OCTUBRE-DICIEMBRE-2023
ARTÍCULOS / ARTICLES Pags.
Structure of the cattle market network in Mexico, 2017-2021
Nicolás Callejas Juárez, José María Salas González...................................................................…...........................…..........…..........…..........…..........…..........…..........…..........…........….................…..........….........745
Prospectiva ambiental al 2030 en sistemas de producción de leche de vaca en México

Environmental outlook to 2030 in cow´s milk production systems in Mexico
María del Rosario Villavicencio-Gu�érrez, Nicolás Callejas-Juárez, Nathaniel Alec Rogers-Montoya, Vianey González-Hernández,
Rodrigo González-López, Carlos Galdino Mar�nez-García, Francisco Ernesto Mar�nez Castañeda…….................................................................................................................................................................760
Evaluación de resistencia a antibióticos en muestras de heces de terneros con diarrea en la región Cajamarca, Perú
Assessment of antibiotic resistance in fecal samples from calves with diarrhea in the Cajamarca region, Peru
Marco Antonio Cabrera González, Héctor Vladimir Vásquez Pérez, Carlos Quilcate-Pairazamán, José Bazán-Arce, Medali Cueva-Rodríguez..............................................................................................…….782
Contaminación de alimento comercial seco para perro por Aspergillus flavus y aflatoxinas en Aguascalientes, México
Contamination of commercial dry dog food by Aspergillus flavus and aflatoxins in Aguascalientes, Mexico
Lizbeth Mar�nez-Mar�nez, Arturo Gerardo Valdivia-Flores, Teódulo Quezada-Tristán, Alma Lilián Guerrero-Barrera,
Erika Janet Rangel-Muñoz, Karla Isela Arroyo Zúñiga, Fernanda Álvarez-Días, Marcelo Lisandro Signorini-Porchie�o....…….....…….....…….....……...................…….....…….....…….....…….....…...............……...........796
Estimación del grado básico de calidad en canales bovinas conforme a madurez ósea, marmoleo y predominancia fenotípica Bos indicus
Estimation of the basic quality grade of beef carcasses according to bone maturity, marbling, and Bos indicus phenotypic predominance
Francisco Gerardo Ríos Rincón, Leslie Zelibeth González Rueda, Jesús José Portillo Loera, Beatriz Isabel Castro Pérez, Alfredo Estrada Angulo, Jesús David Urías Estrada...........….…..818
The effect of hesperidin added to quail diets on blood gas, serum biochemistry and Hsp70 in heat stress
Efecto de la hesperidina añadida a las dietas de codorniz sobre los gases en sangre, la bioquímica sérica y HSP 70 bajo estrés por calor
Abdullah Özbilgin, Aykut Özgür, Onur Başbuğ…………………………………………………………………………………………………………………………….…….……………….…………….…………….…………….…………....................................836
Evaluación antihelmíntica de cuatro extractos de árboles forrajeros contra el nematodo Haemonchus contortus bajo condiciones in vitro
Anthelmintic evaluation of four fodder tree extracts against the nematode Haemonchus contortus under in vitro conditions
Itzel San�ago-Figueroa, Alejandro Lara-Bueno, Roberto González-Garduño, Pedro Mendoza-de Gives, Edgar Jesús Delgado-Núñez,
Ema de Jesús Maldonado-Simán, Yagoob Garedaghi, Agus�n Olmedo-Juárez..............................................................................................................................................................................................…...... 855
Efecto del uso de agua residual tratada sobre el suelo y cultivos forrajeros de Chenopodium quinoa Willd y Zea mays L.
Effect of treated wastewater use on soil and forage crops of Chenopodium quinoa Willd and Zea mays L.
Ana Lilia Velasco-Cruz, Vicente Arturo Velasco-Velasco, Judith Ruíz-Luna, José Raymundo Enríquez-del Valle, Aarón Mar�nez-Gu�érrez, Karen del Carmen Guzmán-Sebas�án.............…..................…......874
Correlación entre el comportamiento del toro de lidia en los corrales y el ruedo

Correlations between behavior in corrals and the bullring in Lidia breed bulls
Juan Manuel Lomillos, Eloy Marino, Enrique Recas, René Alonso, Marta Elena Alonso……..…..…….…….…….…….…….…….…….…….…….…….…….…….…….…….…….…….…...…..................……..…..……..…..……..….....889
NOTAS DE INVESTIGACIÓN / TECHNICAL NOTES
Efecto ixodicida de los extractos vegetales de Cinnamomum zeylanicum y Tagetes erecta sobre garrapatas Rhipicephalus microplus
Ixodicidal effect of plant extracts of Cinnamomum zeylanicum and Tagetes erecta on Rhipicephalus microplus ticks
Perla Iris Miranda Reyes, Francisco Mar�nez Ibañez, Rodolfo Esteban Lagunes-Quintanilla, América Ive�e Barrera Molina......…......…......…......…......…..........…..........….........…..........…..................….………..905
Detección de patógenos de importancia epidemiológica en cerdos ferales de Chihuahua y Durango, México

Detection of pathogens of epidemiological importance in feral pigs from Chihuahua and Durango, Mexico
Mario Enrique Haro Tirado, José Mar�n Fuentes Rodríguez, Claudia Chacón Zendejas, Alberto Lafón Terrazas, Luis Lecuona Olivares, Rodolfo Pineda Pérez, Rosalba Carreón Nápoles………………...........…915
Ovine pulmonary adenocarcinoma in Mexico

Johnatan Alberto Ruíz-Ramírez, Brayan Jossue Chávez-Ramírez, Jorge Luis García-Valle, Marcelo de las Heras, Alfonso López-Mayagoi�a, Luis Jorge García-Márquez...…...…...…....................….....…….......923
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 4, pp. 745-930, OCTUBRE-DICIEMBRE-2023

RMCP Vol. 14 Núm 4 (2023) : Octubre-Diciembre (Versión en Español)

Cargado por

Información del documento

Título original

Derechos de autor

Formatos disponibles

Compartir este documento

Compartir o incrustar documentos

Opciones para compartir

¿Le pareció útil este documento?

¿Este contenido es inapropiado?

Copyright:

Formatos disponibles

RMCP Vol. 14 Núm 4 (2023) : Octubre-Diciembre (Versión en Español)

Cargado por

Copyright:

Formatos disponibles

Edición Bilingüe

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 4, pp. 745-930, OCTUBRE-DICIEMBRE-2023

TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera

VISITE NUESTRA PÁGINA EN INTERNET

REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 14 No. 4 OCTUBRE-DICIEMBRE-2023

Prospectiva ambiental al 2030 en sistemas de producción de leche de vaca en México

Evaluación de resistencia a antibióticos en muestras de heces de terneros con diarrea

Contaminación de alimento comercial seco para perro por Aspergillus flavus y

Evaluación antihelmíntica de cuatro extractos de árboles forrajeros contra el

Correlación entre el comportamiento del toro de lidia en los corrales y el ruedo

Efecto ixodicida de los extractos vegetales de Cinnamomum zeylanicum y Tagetes

Detección de patógenos de importancia epidemiológica en cerdos ferales de Chihuahua

Ovine pulmonary adenocarcinoma in Mexico

INSTRUCTIONS FOR AUTHORS

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific Title page

13. Final version. This is the document in which the

Estructura de la red de mercado de bovinos en México, 2017-2021

Nicolás Callejas Juárez a*

* Autor de correspondencia: ncallejas@uach.mx

En México se han llevado a cabo investigaciones sobre la producción y comercialización

Investigaciones de este tipo se han realizado en EE.UU.(3), Argentina(4), Alemania(5),

En México, el suministro de ganado bovino es importante en el inventario, volumen

El desarrollo de las tecnologías de la información y las comunicaciones dio origen a

La base de datos utilizada en la investigación consideró el 100 % de los registros diarios

La investigación consideró un método de recolección de datos completa(23). Los registros

Los datos municipales se analizaron por estado, con 𝑁𝑖 = 32 orígenes (𝑋𝑖 ) y 𝑁𝑗 = 32

Para el análisis de la estructura económica regional, los datos de la movilización de

La participación del sector en la región de origen (𝑃𝑗𝑖1 ) y el sector en la región de destino

distribución interregional del sector y concentración absoluta; se obtiene de la

El método utilizado fue el Análisis de Redes Sociales (ARS)(25). La estructura total y

El grado de centralización de la red mide el número de movilizaciones de ganado de

Finalmente, el capital social (CS) es una medida de relaciones sociales y puede

El análisis exploratorio permitió identificar la dinámica de la movilización de ganado

La estructura del ganado movilizado se compuso de seis mercados: sacrificio, engorda,

La estructura económica de la movilización de ganado pudo explicarse con medidas de

Figura 1: Especialización geográfica de la oferta de ganado bovino en México, 2017-

En la estructura económica de la demanda, ninguno de los estados se especializó en los

Figura 2: Especialización geográfica de la demanda de ganado bovino en México,

La red municipal de movilización de bovinos en México se compuso de 1,374 municipios

Figura 3: Red municipal de movilización de ganado bovinos en pie en México, 2017-

La red estatal de movilización de bovinos en México estuvo conformada por 32 estados

Figura 4: Red estatal de movilización de ganado bovinos en pie en México, 2017-2021

Una medida de centralidad que considera la importancia relativa de los elementos de la

Figura 5: Vector propio por red de mercado 2017-2021

Finalmente, las medidas de homofilia y capital social (closure) robustecen la estructura

Cuadro 1: Principales estados de oferta y demanda de bovinos en México, 2017-2021

El análisis de la estructura económica regional y por mercado de bovinos en México

Dada la gran cantidad de municipios, dispersión y distancia entre municipios, el grado

El vector propio es una medida de la centralidad de la red, el patrón de la red lo

Esta investigación es la primera en México donde se analiza la estructura de los seis

3. Fike K, Spire MF. Transportation of cattle. Veterinary Clinics of North America -

5. Brzoska L, Fischer M, Lentz HHK. Hierarchical structures in livestock trade

7. Hoscheit P, Anthony É, Vergu E. Dynamic centrality measures for cattle trade

8. Alocilla O, Monti G. Network analysis of cattle movements in Chile: Implications

9. Vinueza RL, Durand B, Zanella G. Network analysis of cattle movements in

12. Knutson RD. Discussion: animal identification systems in North America:

18. SIAP. Sistema de información Agropecuaria y Pesquera. Producción ganadera.

.24. Bosier S. Planning a system of regions: methods and techniques of interregional

26. Lira L. Técnicas de análisis regional. Instituto Latinoamericano y del Caribe de

30. Barrones-Sanz, LD. Costos operativos en el transporte de mercancía por carretera:

31. Enríquez-Quiroz JF, Esqueda-Esquivel VA, Martínez-Méndez D. Rehabilitation of

32. Camacho-Vera JH, Vargas-Canales JM, Quintero-Salazar L, Apan-Salcedo GW.

Prospectiva ambiental al 2030 en sistemas de producción de leche de vaca