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Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 1, pp. 1-259, ENERO-MARZO-2023
Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de
Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, Baja California, México
Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México
Tabasco, México Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México
Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown, Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y
Estados Unidos Zootecnia, UNAM, México
Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina
Querétaro, México Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México
Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y
Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora Zootecnia, UNAM, México
URN, México Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de
Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora Química. UADY
URN, México Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México
Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia.
Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México
Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México
Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma
Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida Metropolitana-Xochimilco, México
Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID
Dra. Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del Salud Animal e Inocuidad, México
Estado de Hidalgo, México Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado
Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma
Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Chapingo, México
Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma
Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de Metropolitana Xochimilco, México
Investigaciones Agrícolas, España Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México
Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México
Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados,
Dr. Jorge Alberto López García, INIFAP, México México
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Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
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I
REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
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Zootecnia. Además de trabajos de las disciplinas indicadas
El envío de los trabajos de debe realizar directamente en el sitio
en su Comité Editorial, se aceptan también para su
evaluación y posible publicación, trabajos de otras oficial de la revista. Correspondencia adicional deberá dirigirse al
disciplinas, siempre y cuando estén relacionados con la Editor Adjunto a la siguiente dirección: Calle 36 No. 215 x 67 y 69
Colonia Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México.
investigación pecuaria.
Tel/Fax +52 (999) 941-5030. Correo electrónico (C-ele):
Se publican en la revista tres categorías de trabajos: rodriguez_oscar@prodigy.net.mx.
Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones
La correspondencia relativa a suscripciones, asuntos de
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los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los dirigirse al Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias
Pecuarias, Campo Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua
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and unpublished. Rev. Mex. Cien. Pecu. is published Agricultural Library (www.teeal.org)
quarterly in original lenguage Spanish or English. Total fee .
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Full articles from year 1963 to date and Instructions for authors can be accessed via the site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx
II
REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
CONTENIDO
Contents
ARTÍCULOS
Articles
Pág.
Thymol and carvacrol determination in a swine feed organic matrix using Headspace
SPME-GC-MS
Determinación de timol y carvacrol en una matriz orgánica de alimento para cerdo utilizando
Headspace SPME-GC-MS
Fernando Jonathan Lona-Ramírez, Nancy Lizeth Hernández-López, Guillermo González-Alatorre,
Teresa del Carmen Flores-Flores, Rosalba Patiño-Herrera, José Francisco Louvier-Hernández …….78
III
Cambios en el recuento de cuatro grupos bacterianos durante la maduración del
Queso de Prensa (Costeño) de Cuajinicuilapa, México
Changes in the count of four bacterial groups during the ripening of Prensa (Costeño) Cheese
from Cuajinicuilapa, Mexico
José Alberto Mendoza-Cuevas, Armando Santos-Moreno, Beatriz Teresa Rosas-Barbosa, Ma.
Carmen Ybarra-Moncada, Emmanuel Flores-Girón, Diana Guerra-Ramírez ......………………………..…94
IV
REVISIONES DE LITERATURA
Reviews
NOTAS DE INVESTIGACIÓN
Techcnical notes
V
Actualización: marzo, 2020
NOTAS AL AUTOR
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita 6. Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que
completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán
categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de contener los componentes que a continuación se
investigación y Revisiones bibliográficas. indican, empezando cada uno de ellos en página
aparte.
Los autores interesados en publicar en esta revista
deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se Página del título
indican, los cuales en términos generales, están de Resumen en español
acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Resumen en inglés
Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Texto
Panam 1989;107:422-437. Agradecimientos y conflicto de interés
Literatura citada
1. Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán
si están basados en pruebas de rutina, ni datos
7. Página del Título. Solamente debe contener el título
experimentales sin estudio estadístico cuando éste
del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así
sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos
como el título traducido al idioma inglés. En el
que previamente hayan sido publicados condensados
manuscrito no es necesaria información como
o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o
nombres de autores, departamentos, instituciones,
Congresos (a excepción de Resúmenes).
direcciones de correspondencia, etc., ya que estos
2. Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un datos tendrán que ser registrados durante el proceso
Comité Científico Editorial, conformado por Pares de de captura de la solicitud en la plataforma del OJS
la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el (http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).
nombre e Institución de los autores proponentes. El
8. Resumen en español. En la segunda página se debe
Editor notificará al autor la fecha de recepción de su
incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En
trabajo.
él se indicarán los propósitos del estudio o
3. El manuscrito deberá someterse a través del portal de investigación; los procedimientos básicos y la
la Revista en la dirección electrónica: metodología empleada; los resultados más
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando importantes encontrados, y de ser posible, su
el “Instructivo para envío de artículos en la página de significación estadística y las conclusiones principales.
la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su A continuación del resumen, en punto y aparte,
elaboración se utilizará el procesador de Microsoft agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o
Word, con letra Times New Roman a 12 puntos, a frases cortas clave que ayuden a los indizadores a
doble espacio. Asimismo se deberán llenar los clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con
formatos de postulación, carta de originalidad y no el resumen.
duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la
9. Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en
revista.
inglés y a continuación redactar el “abstract” con las
4. Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el mismas instrucciones que se señalaron para el
trabajo de los revisores, todos los renglones de cada resumen en español. Al final en punto y aparte, se
página deben estar numerados; asimismo cada deberán escribir las correspondientes palabras clave
página debe estar numerada, inclusive cuadros, (“key words”).
ilustraciones y gráficas.
10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican
5. Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo
cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título, siguiente:
y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de
a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos
ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de
originales derivados de resultados parciales o finales
investigación tendrán una extensión máxima de 15
de investigaciones. El texto del Artículo científico se
cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones
divide en secciones que llevan estos
bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y
encabezamientos:
5 cuadros.
VI
Introducción referencias, aunque pueden insertarse en el texto
Materiales y Métodos (entre paréntesis).
Resultados
Reglas básicas para la Literatura citada
Discusión
Conclusiones e implicaciones Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las
Literatura citada iniciales, empezando por el apellido paterno, luego
iniciales del materno y nombre(s). En caso de
En los artículos largos puede ser necesario agregar apellidos compuestos se debe poner un guión entre
subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de
más claro el contenido, sobre todo en las secciones de un autor no se debe poner ningún signo de
Resultados y de Discusión, las cuales también pueden puntuación, ni separación; después de cada autor sólo
presentarse como una sola sección. se debe poner una coma, incluso después del
b) Notas de investigación. Consisten en penúltimo; después del último autor se debe poner un
modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos punto.
de interés especial, preliminares de trabajos o El título del trabajo se debe escribir completo (en su
investigaciones limitadas, descripción de nuevas idioma original) luego el título abreviado de la revista
variedades de pastos; así como resultados de donde se publicó, sin ningún signo de puntuación;
investigación que a juicio de los editores deban así ser inmediatamente después el año de la publicación,
publicados. El texto contendrá la misma información luego el número del volumen, seguido del número
del método experimental señalado en el inciso a), (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número
pero su redacción será corrida del principio al final del de páginas (esto en caso de artículo ordinario de
trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los revista).
subtítulos, sino que se redacte en forma continua y
coherente. Puede incluir en la lista de referencias, los artículos
aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la
c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el
revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).
tratamiento y exposición de un tema o tópico de
relevante actualidad e importancia; su finalidad es la En el caso de libros de un solo autor (o más de uno,
de resumir, analizar y discutir, así como poner a pero todos responsables del contenido total del libro),
disposición del lector información ya publicada sobre después del o los nombres, se debe indicar el título
un tema específico. El texto se divide en: del libro, el número de la edición, el país, la casa
Introducción, y las secciones que correspondan al editorial y el año.
desarrollo del tema en cuestión.
Cuando se trate del capítulo de un libro de varios
11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre autores, se debe poner el nombre del autor del
que corresponda, se deben especificar las capítulo, luego el título del capítulo, después el
colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales
nombre de los editores y el título del libro, seguido del
como a) la ayuda técnica recibida; b) el
país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el
agradecimiento por el apoyo financiero y material,
capítulo.
especificando la índole del mismo; c) las relaciones
financieras que pudieran suscitar un conflicto de En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del
intereses. Las personas que colaboraron pueden ser autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el
citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el
colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, nombre de la ciudad, estado y en su caso país,
“revisión crítica de la propuesta para el estudio”, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de
“recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda, la escuela), y finalmente el año.
los autores deberán mencionar si existe algún
conflicto de interés. Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a
continuación, los cuales están parcialmente basados
12. Literatura citada. Numere las referencias en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina
consecutivamente en el orden en que se mencionan de los Estados Unidos usa en el Index Medicus.
por primera vez en el texto. Las referencias en el
texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben
identificar mediante números arábigos entre Revistas
paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite
hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el
texto el nombre de los autores de las referencias. nombre de todos los autores cuando sean seis o
Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de
referencias; las “observaciones inéditas” y las los seis primeros y agregue “et al.”).
“comunicaciones personales” no deben usarse como
VII
I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE.
o proteína de escape ruminal en el comportamiento Concentración de insulina plasmática en cerdas
de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx alimentadas con melaza en la dieta durante la
1998;36(1):35-48. inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión
nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro.
Sólo número sin indicar volumen.
1998:13.
II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis,
XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in
animals: strategies for conservation and
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX
Rec 1988;(122):6-10.
Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in
III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use genetic improvement of farm animals. USDA.
of artificial insemination in developing countries. 1996:13.
World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.
Tesis.
No se indica el autor.
XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis
IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una
1994;84:15. zona endémica [tesis maestría]. México, DF:
Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.
Suplemento de revista.
XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid
V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA:
SE. Body composition at puberty in beef heifers as University of California; 1965.
influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim
Sci 1998;71(Suppl 1):205. Organización como autor.
Organización, como autor. XV) NRC. National Research Council. The nutrient
requirements of beef cattle. 6th ed. Washington,
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. DC, USA: National Academy Press; 1984.
Clinical exercise stress testing. Safety and performance
guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y
Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para
En proceso de publicación. la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas
responsables de establecimientos destinados al
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of
sacrificio de animales. México. 1996.
herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in
press] 2000. XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed.
Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
Chemists. 1990.
Libros y otras monografías
XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
Autor total. NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.
Publicaciones electrónicas
Autor de capítulo.
XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type
IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. on growth performance and feeding patterns in
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield,
growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813.
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.
http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.
Accessed Jul 30, 2003.
Memorias de reuniones.
XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas
X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
para estimar la degradación de proteína y materia
de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes
Tercera reunión anual del centro de investigaciones
forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134.
Veracruz. 1990:51-56. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217
5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003.
VIII
XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding ha hectárea (s)
level on milk production, body weight change, feed h hora (s)
conversion and postpartum oestrus of crossbred i.m. intramuscular (mente)
lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci i.v. intravenosa (mente)
2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. J joule (s)
com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, kg kilogramo (s)
2003.
km kilómetro (s)
13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible L litro (s)
que sean pocos, concisos, contando con los datos log logaritmo decimal
necesarios para que sean autosuficientes, que se Mcal megacaloría (s)
entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. MJ megajoule (s)
Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos
m metro (s)
convencionales.
msnm metros sobre el nivel del mar
14 Versión final. Es el documento en el cual los autores µg microgramo (s)
ya integraron las correcciones y modificaciones µl microlitro (s)
indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán
µm micrómetro (s)(micra(s))
ser elaborados con Microsoft Word. Las fotografías e
imágenes deberán estar en formato jpg (o mg miligramo (s)
compatible) con al menos 300 dpi de resolución. ml mililitro (s)
Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o mm milímetro (s)
tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. min minuto (s)
Los cuadros no deberán contener ninguna línea ng nanogramo (s)Pprobabilidad (estadística)
vertical, y las horizontales solamente las que delimitan p página
los encabezados de columna, y la línea al final del PC proteína cruda
cuadro.
PCR reacción en cadena de la polimerasa
15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para pp páginas
su traducción al idioma inglés o español, según ppm partes por millón
corresponda. Si los autores lo consideran conveniente % por ciento (con número)
podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas.
rpm revoluciones por minuto
16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de seg segundo (s)
Investigación, siempre y cuando se ajusten a las t tonelada (s)
normas de esta revista. TND total de nutrientes digestibles
17. Los trabajos no aceptados para su publicación se UA unidad animal
regresarán al autor, con un anexo en el que se UI unidades internacionales
explicarán los motivos por los que se rechaza o las vs versus
modificaciones que deberán hacerse para ser xg gravedades
reevaluados.
Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis
18. Abreviaturas de uso frecuente: inmediatamente después de la(s) palabra(s)
cal caloría (s) completa(s).
cm centímetro (s) 19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se
°C grado centígrado (s) deben escribir en cursivas.
DL50 dosis letal 50%
g gramo (s)
IX
Updated: March, 2020
X
should be published as a note in the opinion names(s), the number of the edition, the country, the
of the editors. The text will contain the same printing house and the year.
information presented in the sections of the
e. When a reference is made of a chapter of book
research article but without section titles.
written by several authors; the name of the author(s)
c) Reviews. The purpose of these papers is to of the chapter should be quoted, followed by the title
summarize, analyze and discuss an outstanding topic. of the chapter, the editors and the title of the book,
The text of these articles should include the following the country, the printing house, the year, and the
sections: Introduction, and as many sections as initial and final pages.
needed that relate to the description of the topic in
question. f. In the case of a thesis, references should be
made of the author’s name, the title of the research,
10. Acknowledgements. Whenever appropriate, the degree obtained, followed by the name of the City,
collaborations that need recognition should be
State, and Country, the University (not the school),
specified: a) Acknowledgement of technical support;
and finally the year.
b) Financial and material support, specifying its
nature; and c) Financial relationships that could be the
source of a conflict of interest. Examples
People which collaborated in the article may be The style of the following examples, which are partly
named, adding their function or contribution; for based on the format the National Library of Medicine
example: “scientific advisor”, “critical review”, “data of the United States employs in its Index Medicus,
collection”, etc. should be taken as a model.
XI
Organization, as author Organization as author
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. XV) NRC. National Research Council. The nutrient
Clinical exercise stress testing. Safety and requirements of beef cattle. 6th ed. Washington,
performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282- DC, USA: National Academy Press; 1984.
284. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y
In press Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para
la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of responsables de establecimientos destinados al
herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in sacrificio de animales. México. 1996.
press] 2000.
XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed.
Books and other monographs Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
Chemists. 1990.
Author(s)
XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980. XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
Chapter in a book
Electronic publications
IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor.
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179. on growth performance and feeding patterns in
growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813.
http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.
Conference paper
Accesed Jul 30, 2003.
X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas
de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
para estimar la degradación de proteína y materia
Tercera reunión anual del centro de investigaciones
forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes
Veracruz. 1990:51-56. en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134.
http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217
XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. 5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003.
Concentración de insulina plasmática en cerdas
alimentadas con melaza en la dieta durante la XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding
inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión level on milk production, body weight change, feed
nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. conversion and postpartum oestrus of crossbred
1998:13. lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci
2002;27(2-3):331-338.
XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic
animals: strategies for conservation and http://www.sciencedirect.com/science/journal/030
development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX 16226. Accesed Sep 12, 2003.
Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in 12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable
genetic improvement of farm animals. USDA.
that they should be few, brief and having the
1996:13.
necessary data so they could be understood without
reading the text. Explanatory material should be
Thesis
placed in footnotes, using conventional symbols.
XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis
y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una 13. Final version. This is the document in which the
zona endémica [tesis maestría]. México, DF: authors have already integrated the corrections and
Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. modifications indicated by the Review Committee. The
works will have to be elaborated with Microsoft Word.
XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid Photographs and images must be in jpg (or
oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA:
compatible) format with at least 300 dpi resolution.
University of California; 1965.
Photographs, images, graphs, charts or tables must
be included in the same text file. The boxes should
not contain any vertical lines, and the horizontal ones
only those that delimit the column headings, and the
line at the end of the box.
XII
14. Once accepted, the final version will be translated into MJ mega joule (s)
Spanish or English, although authors should feel free m meter (s)
to send the final version in both languages. No µl micro liter (s)
charges will be made for style or translation services. µm micro meter (s)
15. Thesis will be published as a Research Article or as a mg milligram (s)
Technical Note, according to these guidelines. ml milliliter (s)
mm millimeter (s)
16. Manuscripts not accepted for publication will be min minute (s)
returned to the author together with a note explaining ng nanogram (s)
the cause for rejection, or suggesting changes which
P probability (statistic)
should be made for re-assessment.
p page
CP crude protein
PCR polymerase chain reaction
17. List of abbreviations:
pp pages
cal calorie (s) ppm parts per million
cm centimeter (s) % percent (with number)
°C degree Celsius rpm revolutions per minute
DL50 lethal dose 50% sec second (s)
g gram (s) t metric ton (s)
ha hectare (s) TDN total digestible nutrients
h hour (s) AU animal unit
i.m. intramuscular (..ly) IU international units
i.v. intravenous (..ly) vs versus
J joule (s) xg gravidity
kg kilogram (s)
The full term for which an abbreviation stands should
km kilometer (s) precede its first use in the text.
L liter (s)
log decimal logarithm 18. Scientific names and other Latin terms should be
written in italics.
Mcal mega calorie (s)
XIII
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6077
Artículo
Eduardo Casas d
Ronald D. Randel g
a
Universidad Autónoma de Tamaulipas, IA-UAMM. Mante, México.
b
Instituto Politécnico Nacional. Centro de Biotecnología Genómica. Laboratorio de
Biotecnología Animal, Blvd. Del Maestro esq. Elías Piña. Col. Narciso Mendoza s/n. Cd.
Reynosa, Tam. México.
c
Instituto Mexicano del Seguro Social, Unidad de Investigación Biomédica de Zacatecas,
Zacatecas, México.
d
United States Department of Agriculture. National Animal Disease Center, Iowa, USA.
e
Universidad Autónoma de Chihuahua. Facultad de Zootecnia y Ecología, Chihuahua,
México.
f
Universidad Autónoma de Tamaulipas. IBI-UAMM, Mante, México.
g
Texas A&M University. AgriLife Research. Texas, USA.
1
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):1-22
Resumen:
El objetivo de este estudio fue identificar en animales de raza Angus y Brangus con
temperamento extremo, medido como velocidad de salida, regiones genómicas y genes
candidatos asociados con el temperamento bovino. La población fue genotipada con el chip
Genomic Profiler HD 150K y después del análisis de asociación del genoma completo, los
SNP rs133956611 (P= 2.65 E-06) y rs81144933 (P= 9.58 E-06) se asociaron con el
temperamento. El análisis de mapeo de las regiones cercanas al SNP rs81144933 identificó
los genes SNCA (alfa-sinucleína) y MMRN1 (multimerin-1) a 222.8 y 435.9 Kb corriente
abajo, respectivamente, mientras que para los loci rs133956611 se identificó el gen GPRIN3
(familia GPRIN- miembro 3) a 245.7 Kb corriente arriba, los tres genes se encuentran en el
cromosoma BTA6. El análisis de las interacciones proteína-proteína de SNCA permitió la
identificación de los genes APP (proteína precursora de β-amiloide), PARK7 (deglicasa
asociada al parkinsonismo), UCHL1 (ubiquitina C-terminal hidrolasa L1), PARK2 (parkina-
RBR-E3-ubiquitina-proteína-ligasa), y genes de la familia SLC como candidatos a estar
asociados con el temperamento bovino. Todos estos genes candidatos y su interacción fueron
resecuenciados, lo que permitió el descubrimiento de nuevos SNP en los genes SNCA y APP.
De estos, los SNP localizados en los intrones 5, 8 y 11 del gen APP afectan a los motivos del
sitio de empalme. Estos resultados indican que el SNCA y sus genes interactuantes son
candidatos para estar relacionados con el temperamento bovino.
Recibido: 18/10/2021
Aceptado: 16/08/2022
Introducción
2
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):1-22
El mapeo de locus de rasgo cuantitativo (QTL, del inglés quantitative trait locus) descubrió
la primera evidencia de regiones genómicas asociadas con rasgos de comportamiento en
razas lecheras(3,4). La detección de QTL en el genoma condujo a la propuesta de genes
candidatos bajo la región genómica abarcada por el QTL, que podrían ser potencialmente
responsables de las diferencias en la expresión de rasgos. La identificación de genes
candidatos con base en su función y posible implicación en el temperamento bovino ha sido
una estrategia para la búsqueda de SNP. Garza-Brenner et al(5) seleccionaron un grupo de 19
genes que participan en la vía de la dopamina y la serotonina, y a través de un análisis de
interacciones proteína-proteína (IPP), identificaron cuatro nuevos genes candidatos
interactuantes (POMC, NPY, SLC18A2 y FOSFBJ), de los cuales POMC, SLC18A2 y DRD3,
HTR2A (seleccionados con base en su función) revelaron SNP asociados con la velocidad de
salida (VS) y puntuación en corral (PC), que son mediciones del temperamento bovino en
una población de ganado Charolais. El mismo grupo encontró que las variaciones en estos
genes (DRD3, HTR2A y POMC) tuvieron un efecto sobre el crecimiento bovino (peso al
nacer) en una población de ganado Charolais, mostrando que las variaciones identificadas no
solo tuvieron un efecto sobre el temperamento bovino sino también sobre los rasgos de peso
vivo(6). Del mismo modo, con el objetivo de evaluar la relación potencial de dos de estos SNP
en los genes DRD3 y HTR2A con el temperamento bovino y las características de
crecimiento, y la eficiencia alimenticia, se analizó una población de ganado Angus, Brangus
y Charolais con evaluaciones de temperamento; los resultados indicaron que no hubo
asociación con VS y PC, pero el SNP en el gen HTR2A se asoció con la eficiencia alimenticia
en el ganado Brangus(7).
Los estudios de asociación del genoma completo (GWAS, del inglés genome-wide
association studies), basados en tecnologías de genotipado de polimorfismo de un solo
nucleótido (SNP, del inglés single nucleotide polymorphisms) de alto rendimiento, son un
enfoque relativamente reciente aplicado a estudios genéticos del temperamento del ganado y
han permitido la identificación de diferentes grupos de genes candidatos. Lindholm-Perry et
al(8) analizaron una población de las razas Angus, Hereford, Simmental, Limousin, Charolais,
Gelbvieh y Red Angus para identificar regiones genómicas y genes asociados con la
velocidad de vuelo (VV); determinaron regiones cromosómicas en BTA 9 y 17 asociadas e
identificaron dentro de ellas tres genes GRIA2, GLRB y QKI asociados con SNP cercanos.
Valente et al(9) evaluaron una población de Nellore utilizando la VS para evaluar su
temperamento. Los genes NCKAP5, PARK2, DOCK1, ANTXR1, CPE y GUCY1A2 se
detectaron como candidatos potenciales para el rasgo de interés. Finalmente, Dos Santos et
al(10) utilizaron una población Guzerat en la que se midió la reactividad como indicador del
temperamento. Los genes POU1F1, DRD3, VWA3A, ZBTB20, EPHA6, SNRPF y NTN4 se
propusieron como genes candidatos responsables de la expresión del rasgo.
3
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Material y métodos
4
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Se genotiparon treinta y cuatro (34) animales utilizando el chip GeneSeek Genomic Profiler
HD 150K (Neogen, Lincoln, NE). El análisis de asociación e identificación de regiones
genómicas asociadas con el temperamento bovino se realizaron con el software PLINK
1.9(16). Se realizó un control de calidad de los genotipos para identificar animales sin genotipo
asignado o con una baja tasa de genotipado (MIND >0.1). También se evaluó la frecuencia
de los alelos y se eliminaron los SNP con umbrales más bajos (MAF <0.01). El umbral de
significancia se estableció en P < 3 × 10-5. Se construyó un gráfico de Manhattan utilizando
qqman: un paquete de R para la visualización de los resultados de GWAS(17). Las posiciones
de SNP significativos se identificaron utilizando el genoma bovino de Bos taurus (UMD
3.1.1) y el software Map Viewer disponible en el Centro Nacional para la Información
Biotecnológica (NCBI, por sus siglas en inglés). Los genes más cercanos a los SNP
significativos (dentro de ~ 350 kb) también se identificaron con Map Viewer.
5
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):1-22
Con el objetivo de identificar SNP en las regiones codificantes y del gen SNCA y sus genes
interactuantes, identificados a través del análisis de interacciones proteína-proteína (IPP),
estos genes se resecuenciaron en la población de descubrimiento de SNP. Como parte de la
estrategia de secuenciación, además de los exones, también se analizaron regiones no
codificantes (140 pb antes y después de cada gen-exón). Así, se diseñó un panel
personalizado utilizando el software Design Studio (https://designstudio.illumina.com)
(Illumina, San Diego, CA, Estados Unidos) para el Ensayo Genético de ADN AmpliSeq, en
el que se incluyeron las regiones codificantes y los límites de los genes APP, PARK7,
SLC6A2, SNCA, UCHL1, PARK2, SLC18A2 y POMC, utilizando el genoma UMD 3.1.1 de
Bos Taurus como referencia.
La cuantificación de ADN se realizó en todos los pasos utilizando el kit de ensayo Qubit
dsDNA HS en el fluorómetro Qubit 3.0 (Thermo Scientific, Massachusetts, Estados Unidos).
Las bibliotecas se prepararon utilizando la guía de referencia para paneles personalizados
AmpliSeq (Documento # 1000000036408 v04) de Illumina, siguiendo las instrucciones para
2 grupos y para 49-96 pares de iniciadores por grupo. La calidad y cuantificación de las
bibliotecas se realizó utilizando el equipo Bioanalyzer 2100 (Agilent, California, Estados
Unidos) con el kit Agilent DNA 1000. La secuenciación (extremo pareado; longitud de
lectura 126 pb) se realizó con el Sistema de Secuenciación MiniSeq™.
6
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Resultados
La Figura 1 muestra un gráfico de Manhattan con los resultados del análisis GWAS de los
SNP evaluados por su asociación con el temperamento en el ganado Brangus y Angus.
Rs133956611 y rs81144933 se asociaron con un temperamento dócil (Cuadro 1). Los genes
SNCA (alfa-sinucleína; GenID 282857) y MMRN1 (multimerin 1; GenID 516574) se
encuentran aproximadamente a 222.8 y 435.9 Kb corriente arriba, respectivamente, de
rs81144933; mientras que el gen GPRIN3 (miembro 3 de la familia GPRIN; GenID 517995)
se identificó a 245.7 Kb corriente abajo de rs133956611.
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T= temperamental; D= dócil.
La línea horizontal corresponde a un umbral significativo de P=3× 10-5. Utilizando los genes
identificados, se procedió a realizar un análisis IPP consultando la base de datos STRING(20).
Para MMRN1, el análisis IPP mostró interacciones con genes como F5 y VWF, involucrados
en el proceso de coagulación (Figura 2), en la base de datos Gene Ontology (GO), MMRN1
está anotado con el término GO: 0007596, llamado coagulación sanguínea. Para GPRIN3, el
motor de búsqueda mostró interacciones entre el proceso de fosforilación codificado por los
genes LOC790121 y OR6N1 con proteínas que están involucradas principalmente en el
ensamblaje citoesquelético y la modulación de la neurotransmisión (Figura 3). La base de
datos GO mostró que este gen fue anotado con el término GO:0031175, proceso biológico
llamado desarrollo de proyección neuronal, progresión de una proyección neuronal desde su
formación hasta la estructura madura.
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El análisis de IPP indicó que SNCA interactúa con las proteínas APP (proteína precursora de
β-amiloide), PARK7 (deglicasa asociada al parkinsonismo) y UCHL1 (ubiquitina C-terminal
hidrolasa L1) (P= 5.88e-06) involucradas en el comportamiento locomotor adulto. Además,
el término GO:0008344 revela fuertes interacciones de SNCA con genes pertenecientes a una
familia de transportadores de neurotransmisores (SLC6A) en la red (Figura 4).
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Nodos rojos anotados con el término GO:0008344, comportamiento locomotor adulto (valor p 5.88E-06).
Nodos verdes anotados con el término GO:0043005, proyección neuronal (valor p 0.000966). Nodos azules
anotados con el ID de vía 05012 KEGG, enfermedad de Parkinson (valor p 6.49E-11).
Con base en su papel funcional reportado, GPRIN3 y, en particular, los genes SNCA podrían
considerarse como genes candidatos asociados con el temperamento del ganado, el análisis
del gen MMRN1 no indica implicaciones obvias para este rasgo, sin embargo, su
identificación podría ser importante para un análisis posterior.
De acuerdo con los resultados del análisis de IPP, inferimos que los genes APP, PARK7,
SLC6A2, UCHL1, PARK2, SLC18A2 y POMC fueron candidatos asociados con el
temperamento bovino (Cuadro 2). Se resecuenciaron para descubrir la variación genética
para explicar potencialmente el temperamento del ganado. Se encontraron cincuenta y ocho
(58) SNP en las regiones no codificantes de los genes SNCA y APP. Se identificaron tres
SNP en los intrones 2 y 3 del gen SNCA, y se identificaron 55 SNP en los intrones 1, 5, 8,
11, 13, 14 y 17 del gen APP (Cuadro 3). Quince de los 58 SNP eran exclusivos de la raza
Angus, 1 en el gen SNCA y el resto en el gen APP. Los SNP restantes (n= 43) fueron
informativos (polimórficos) en las razas Brahman y Charolais, a diferencia de la raza Angus
en la que no eran informativos (monomórficos). Las frecuencias alélicas y el patrón de
distribución de los SNP variaron según la raza.
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Gen Descripción
No hay información en ganado. En humanos, protege las neuronas
PARK7 dopaminérgicas contra el daño oxidativo y la degeneración; inhibe
indirectamente la agregación de α-sinucleína(25); por lo tanto, se ha demostrado
que las mutaciones en este gen causan la enfermedad de Parkinson(26).
No hay información en ganado. En humanos, controla la acción de la
norepinefrina que apoya la excitación, el estado de ánimo, la atención y las
SLC6A2 reacciones al estrés; por lo tanto, se ha asociado con dimensiones
temperamentales de la personalidad (búsqueda de novedad, evitación de daños,
dependencia de la recompensa y persistencia)(27).
No hay información en ganado. En humanos, se expresa abundantemente en
UCHL1 las neuronas e interactúa con APP, y los SNP; este gen se ha implicado en los
trastornos neurodegenerativos enfermedad de Parkinson y enfermedad de
Alzheimer(28).
En ganado se ha asociado con el temperamento (velocidad de vuelo)(9) y en
PARK2 humanos en las funciones de las neuronas dopaminérgicas debido a las
mutaciones en este gen asociado a la enfermedad de Parkinson(29).
En ganado se ha asociado con el temperamento (puntuación en corral) (Garza-
(5)
SLC18A2 Brenner et al . Participa en el transporte de dopamina, previniendo su
acumulación y muerte neuronal dopaminérgica; por lo tanto, es un factor de
riesgo para la enfermedad de Parkinson(30).
En ganado se ha asociado con el temperamento (puntuación en corral)(5).
POMC es el precursor de la hormona corticotrópica (ACTH), que aumenta la
POMC expresión del factor neurotrófico derivado del cerebro (FNDC) responsable de
la proliferación, diferenciación y supervivencia de las neuronas; por lo tanto,
se ha implicado en la enfermedad de Parkinson(31).
De los 58 SNP identificados en las regiones no codificantes de los genes SNCA y APP, tres
SNP formaron parte de un motivo del sitio de empalme de acuerdo con los umbrales
establecidos (donante: 6.67; aceptor: 6.632), como se muestra en el Cuadro 4; los SNP
identificados se localizaron en los intrones 5, 8 y 11. Todos los motivos del sitio de empalme
eran del tipo aceptor, es decir, estaban ubicados en el extremo 3'. El SNP g. 9770593 (C/T)
no añadió ni abolió ningún motivo del sitio de empalme, sino que sólo aumentó el valor de
la puntuación, mientras que los SNP g. 9806689 (G/T) y g. 9845821 (C/G) añadieron y
abolieron los motivos del sitio de empalme, respectivamente.
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Discusión
Los estudios genómicos dirigidos a la exploración del temperamento del ganado son aún
escasos, principalmente debido a la complejidad biológica del sistema, las diferencias en la
medición del temperamento (objetivo/subjetivo) y las diferencias entre las razas de ganado
estudiadas. En este trabajo, se utilizaron los GWAS como una herramienta exploratoria para
encontrar genes candidatos asociados con VS, contrastando por temperamento un grupo de
animales Angus y Brangus. El GWAS permitió identificar una región genómica en BTA6
que alberga tres genes candidatos asociados con VS [SNCA (GenID 282857), MMRN1
(GenID 516574) y GPRIN3 (GenID: 517995)]. Para estos genes, Chen et al(32) reportaron
una expresión elevada de GPRIN3 en el cerebro humano, y la información de UniProtKB(33)
indica que la proteína GPRIN3 puede estar involucrada en el crecimiento de neuritas. Sin
embargo, los datos de la literatura (con respecto a la función y los genes interactuantes)
apoyan fuertemente el gen SNCA bovino como un nuevo candidato asociado con el
temperamento del ganado(9,34).
El gen SNCA es una proteína altamente conservada que es abundante en el cerebro de los
humanos y otras especies como ratas, ratones y monos(35); se encuentra en las neuronas,
especialmente en los terminales presinápticos(36). La función molecular de SNCA es bastante
ambigua, y con base en su estructura, propiedades físicas y socios interactuantes, se han
propuesto varias hipótesis sobre su función normal en humanos. Por ejemplo, se cree que
está involucrado en la regulación de la liberación y el transporte de dopamina(34). En
consecuencia, en humanos juega un papel importante en los trastornos neurodegenerativos.
Según Giasson et al(37), los agregados de proteína SNCA en humanos causan lesiones
cerebrales que son características de las sinucleinopatías neurodegenerativas. El gen SNCA
está asociado, en la Enciclopedia de genes y genomas de Kioto (KEGG, por sus siglas en
inglés)(38), con vías biológicas de enfermedades neurodegenerativas como la enfermedad de
Alzheimer (ko05010) y la enfermedad de Parkinson (ko05012). Ambas enfermedades son
trastornos cerebrales importantes en humanos. La enfermedad de Parkinson se caracteriza
por síntomas relacionados con la locomoción (temblor involuntario, rigidez muscular e
inestabilidad postural), así como depresión y psicosis, e implica la pérdida progresiva de
neuronas dopaminérgicas, presentándose la característica principal como la aparición de
cuerpos de inclusión llamados cuerpos de Lewy, cuyo componente principal es SNCA(37).
12
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que los ratones (tamaño, genética y fisiología similares). Así, los descubrimientos en
humanos pueden servir como referencia para inferir efectos sobre el temperamento
bovino(39).
El análisis de las interacciones proteína-proteína del gen SNCA permitió identificar y analizar
seis genes adicionales, de los cuales dos miembros génicos de la familia SLC (SLC18A2 y
SLC6A4) ya han sido identificados por Garza-Brenner et al(5) como genes interactuantes en
una red proteína-proteína basada en genes relacionados con la dopamina y la serotonina.
Estos autores también encontraron un SNP localizado en el gen SLC18A2 que causa un
cambio en la secuencia de aminoácidos de alanina a treonina, con efectos significativos sobre
el temperamento medidos por las puntuaciones en corral. Además, el análisis IPP incluyó
genes de la familia PARK (PARK2 y PARK7), que codifican proteínas de ubiquitina ligasa,
incluida la parkina RBR E3. El gen PARK2 fue identificado por Valente et al(9) como un gen
candidato asociado con el temperamento en el ganado Nellore; los autores utilizaron la VS
como prueba para evaluar el temperamento bovino. Múltiples estudios han utilizado la
estrategia GWAS para identificar genes que están vinculados a fenotipos de temperamento
bovino(8-10), pero en ninguno de estos casos ha sido posible establecer interacciones entre los
genes identificados, y la información de cada estudio parece ser aislada e independiente,
impidiendo la clarificación de la arquitectura genética del temperamento a partir de la
información disponible hasta la fecha. Además, el conjunto de genes candidatos no parece
estar asociado con un proceso biológico representativo que sugiera la participación en el
temperamento. La identificación de SNCA en el presente trabajo permite conectar los
resultados de Valente et al(9) y Garza-Brenner et al(5), mostrando que los genes identificados
a través de diferentes estrategias (GWAS y análisis de redes de interacción proteína-proteína)
presentan una conexión importante. De acuerdo con estos resultados, se exploró la variación
genética de estos genes en el ganado con énfasis en sus secuencias codificantes, y los
resultados revelaron una alta conservación de las secuencias exónicas en los siete genes
analizados. En humanos, se ha reportado una baja variación genética entre genes como SNCA
y UCHL1(40).
Curiosamente, y según reportes anteriores, se encontró una alta variación genética en las
regiones no codificantes de los genes bovinos SNCA y APP. La función exacta del gen de la
proteína (APP) precursora de beta amiloide (A4) es desconocida, pero se ha asociado con la
suavidad de la carne en cerdos(41), puede participar en la formación de neuronas y es conocida
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Conclusiones e implicaciones
Una región genómica BTA6 (36,655,249-36,676,986 pb) vecina al gen SNCA se asoció con
el rasgo de temperamento en las razas Angus y Brangus. Se identificaron seis genes,
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Agradecimientos
Esta investigación fue financiada por becas de investigación financiadas por CONACYT e
IPN (proyecto 294826, SIP 20171674) y apoyo financiero parcial de CONARGEN, A.C.
para financiar las pruebas de eficiencia alimenticia. Los autores también desean reconocer a
los diferentes propietarios de rebaños y al personal técnico del complejo Palomas UGRCH,
que recolectaron y proporcionaron los datos y muestras utilizados en este estudio. La
mención del nombre comercial, productos patentados o equipos especificados no constituye
una garantía por parte del USDA y no implica la aprobación para la exclusión de otros
productos que puedan ser adecuados. El USDA es un empleador con igualdad de
oportunidades.
Literatura citada:
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19
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):1-22
Cuadro 3: SNP identificados por secuenciación específica del exoma en cada población de los genes APP, PARK7, SLC6A2, SNCA,
UCHL1, PARK2, SLC18A2 y POMC
Posición Frecuencia
Gen Región Alelos
Angus Brahman Charolais
(pb)
Ref Alt Ref Alt Ref Alt Ref Alt
36297353 Intrón 3 G A 0.9924 0.0076 1.0 0.0
SNCA 36297374 Intrón 3 A G 0.8500 0.1500 1.0 0.0
36297422 ¥ Intrón 2 T A 0.5000 0.5000
9674371 Intrón 1 T C 0.9717 0.0283 1.0 0.0
9674423 Intrón 1 A C 0.9403 0.0597 1.0 0.0
9674429 Intrón 1 T A 0.9478 0.0522 1.0 0.0
9674430 ¥ Intrón 1 T A 0.9722 0.0278
9674431* Intrón 1 A T 0.9706 0.0294 0.9925 0.0075 1.0 0.0
9674437 Intrón 1 T C 1.0000 0.0 0.9000 0.1000
9674448 Intrón 1 T C 0.9921 0.0079 1.0 0.0
9674451 Intrón 1 A G 0.9921 0.0079 0.9000 0.1000
9674455* Intrón 1 G A 0.6071 0.3929 0.0093 0.9907 0.5000 0.5000
9770586* Intrón 5 A G/T 0.6944 0.3056/0.0 0.8772 0.0395/0.0833 0.8000 0.2000/0.0
9770593 Intrón 5 C T 0.3507 0.6493 1.0 0.0
9770633 Intrón 5 G A 0.5373 0.4627 1.0 0.0
APP 9803985* Intrón 8 C T 0.9722 0.0278 0.0944 0.9056 1.0 0.0
9803991* Intrón 8 A G 0.9722 0.0278 0.0909 0.9091 1.0 0.0
9806624* Intrón 8 A G 0.9167 0.0833 0.0574 0.9426 0.8000 0.2000
9806672 Intrón 8 T C 0.9769 0.0231 0.8000 0.2000
9806689 Intrón 8 G T 0.9851 0.0149 1.0 0.0
9845631 Intrón 11 C A 1.0000 0.0000 0.8000 0.2000
9845821 Intrón 11 C G 0.7177 0.2823 1.0 0.0
9845862 ¥ Intrón 11 G T 0.8750 0.1250
9845934 Intrón 11 G A 0.9844 0.0156 1.0 0.0
9845944 Intrón 11 G A 0.8750 0.1250 1.0 0.0
9845966 Intrón 11 G A 0.9692 0.0308 1.0 0.0
9845980 Intrón 11 A G 0.8056 0.1944 1.0 0.0
9863873* Intrón 13 T C 0.9722 0.0278 0.0522 0.9478 1.0 0.0
9863960 Intrón 13 T C 0.0818 0.9182 1.0 0.0
20
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21
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Cuadro 4: Resultados del buscador ESE para SNP no codificantes identificados en los genes SNCA y APP
Gen Posición Intrón SNP Secuencia del sitio Donante/aceptor Puntuación
C TS CTCTCCCCTCGTCAGTGCTGTAGTTCAGGT aceptor 6.74720
9770593 5
T M CTTTCCCCTCGTCAGTGCTGTAGTTCAGGT aceptor 7.11480 ↑
G TS ------ ------ ------
APP 9806689 8
T M CTTTGGATTTGCCAGGCACACTCACCTCCA aceptor 6.81380 ↑
C TS CTCCTTCCACAACAGAAGGCGCTATTTTAA aceptor 6.71530
9845821 11
G M ------ ------ ------
El nucleótido SNP se resalta en negritas en la secuencia. TS: tipo salvaje. M: secuencia con SNP no codificante. ↑ indica una puntuación mayor en comparación
con la secuencia de tipo salvaje.
22
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6073
Artículo
a
Universidad Nacional Autónoma de México, Departamento de Genética y
Bioestadística de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Ciudad de México,
México.
Resumen:
23
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):23-38
Recibido: 05/10/2021
Aceptado: 16/08/2022
Introducción
La base genética de este fenómeno está relacionada con tres hipótesis a saber, dominancia
parcial (mayor expresión de alelos recesivos deletéreos, sobredominancia (superioridad
de heterocigotos sobre ambos tipos de homocigotos) y epistasis (mayor probabilidad de
combinaciones genéticas favorables para heterocigotos)(3).
Los criadores de animales domésticos de razas puras utilizan la endogamia para fijar
rasgos genéticos deseables dentro de una población o para intentar eliminar los rasgos
deletéreos, la depresión por endogamia puede afectar los ingresos económicos de los
criadores(4). Los estudios en ratones al ofrecer un mayor número de generaciones en
menor tiempo ayudan a comprender la depresión endogámica, en poblaciones donde se
busca seleccionar alguna característica.
La depresión fue menos severa en líneas bajo selección dirigida que en líneas sin
selección(6), esto fue observado cuando se seleccionó para tamaño de camada en ratones,
encontrando que la reducción en la aptitud reproductiva fue significativamente menor en
las líneas consanguíneas bajo selección, comparada con la de las líneas consanguíneas sin
24
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):23-38
El número de crías destetadas por hembra por semana (CDHS), es un índice productivo
que se mide durante y al término de la vida reproductiva en cada pareja de ratones. Se
utiliza en las colonias fundadoras de algunas compañías de animales de laboratorio(9,10).
A pesar de que se recomienda seleccionar a los ratones provenientes de familias con más
alto CDHS para mantener líneas de laboratorio, mediante cruzamiento consanguíneo
estrecho con características fijadas(11), en la literatura hay poca información del efecto de
esa selección en ratones endogámicos acerca de las variables incluidas en él.
Por lo que el objetivo de este estudio fue evaluar el efecto de la endogamia sobre los
componentes de un índice productivo, en el modelo animal de ratón de laboratorio,
durante 20 generaciones de selección con cruza consanguínea estrecha, así como evaluar
si la selección puede afectarse en su avance, por el efecto de la depresión endogámica, en
las características que lo constituyen.
Material y métodos
Para este estudio se añadió una línea de la misma cepa contemporánea, del propio bioterio
(n= 135), con cruza consanguínea estrecha sin selección hasta la generación 15; después
de esta generación las parejas dejaron de ser fértiles.
Los animales se alojaron en jaulas de policarbonato tipo caja de zapatos, la cual ofrece
un área de 375 cm, con tapa tipo Cambridge de acero inoxidable y filtro de poliéster rígido
tipo Kraft; se proporcionó alimento ad libitum, agua potable filtrada por ósmosis
reversible acidificada a un pH de 2.5. El aire se filtraba, y se mantuvo una temperatura de
18 a 26 °C. La identificación de los animales fue individual, primero, por medio de
muescas en las orejas, y los registros por medio de tarjetas en cada jaula. Estas tarjetas
después se resumieron en carpetas de registro llamadas AER (Análisis de Eficiencia
25
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):23-38
Reproductiva), a partir de las cuales se calculó el índice CDHS cada tres generaciones, o
cuando se detectaron líneas divergentes (esto podría darse en la cuarta generación en cada
línea seleccionada), para obtener y seleccionar la sublínea con el promedio más alto, que
además contara con crías de tercer parto, con cuando menos dos hembras y dos machos
para cría. Cabe hacer notar que aquellas parejas estériles (no se registró gestación),
infértiles (se registró gestación, pero no parto) o que canibalizaron a sus crías tuvieron un
valor CDHS de cero, que fue incluido para obtener el promedio dado que se consideran
resultado de la depresión endogámica. En cuanto a la línea no seleccionada, el manejo
fue similar; esta línea fue la única que continuó activa de las cinco que comenzaron al
mismo tiempo de las seleccionadas, las otras cuatro se perdieron en la segunda
generación. El manejo reproductivo en ambas líneas fue bajo un método monogámico
intensivo, es decir, se colocaron en la misma jaula un macho con una hembra y
permanecieron juntos toda su vida reproductiva (165 ± 3.6 días). Los apareamientos se
iniciaron cuando los animales alcanzaron la madurez sexual (8-10 semanas).
Descripción de variables
Análisis estadístico
26
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):23-38
Se agrupó la información de cinco generaciones en cada línea, para todas las variables,
de manera que, los datos analizados en cada nivel corresponden a los de cinco
generaciones sucesivas. Se agruparon de esta forma para observar el resultado de la
selección en la quinta generación, debido a que, como se explicó, se seleccionaba mínimo
cada tres generaciones o cuando se detectaban líneas divergentes, que podría darse hasta
en cuatro generaciones. El nivel 1 contiene la suma de las generaciones de 1 a 5; el nivel
2, de 6 a 10 y el nivel 3 de 11 a 15 de S15G y NS15G, mientras que el nivel 4 únicamente
corresponde a S20G, en las generaciones de 16 a 20.
El modelo lineal general utilizado para comparar S15G y NS15G fue (Modelo 1):
Donde
𝒀𝒊𝒋𝒌 es la suma de cinco generaciones sucesivas de las parejas, para cada variable
cuantitativa;
𝒔𝒊 es el efecto del i-ésimo grupo de selección (i=1,2);
𝒈𝒋 es el efecto de la generación agrupada cada cinco generaciones (j=1,2,3);
(𝒔𝒈)𝒊𝒋 el efecto de la interacción entre el grupo de selección y la generación agrupada;
𝜺𝒊𝒋𝒌 el error aleatorio (𝜀~𝑁0,𝜎𝜀2 ).
El modelo de análisis para S20G (Modelo 2), sólo incluyó el efecto de la generación
agrupada gi, (i=1,2,3,4):
𝑌𝑖𝑗 = 𝜇 + 𝑔𝑖 + 𝜀𝑖𝑗
Donde
𝒀𝒊𝒋 es la suma de 5 generaciones sucesivas de las parejas, para cada variable cuantitativa,
en la iésima generación;
𝜺𝒊𝒋 el error aleatorio (𝜀~𝑁0,𝜎𝜀2 ).
27
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):23-38
La depresión por endogamia media (𝛽̂1 ) y su error estándar (e.e.), de CDHS se estimaron
por el método de cuadrados mínimos con los coeficientes de consanguinidad (Fi) de cada
generación, en unidades de 10 % para las líneas S15 y NS15 (i=1,2,3, …,15) y S20
(i=1,2,3, ..., 20), con el siguiente modelo de regresión lineal simple (Modelo 3).
̂0 + ̂
𝑌̂ 𝑖 = 𝛽 𝛽1 𝐹𝑖 + 𝑒𝑖
Donde
̂ i Es el promedio de cada componente del índice en la generación i-ésima;
𝒀
̂ 𝟎 es la estimación del intercepto;
𝜷
̂
𝜷𝟏 es la depresión por endogamia media, Fi es el coeficiente de consanguinidad (10%);
𝒆𝒊 es el error aleatorio (𝑒𝑖 ~𝑁µ,𝜎𝑒2 ).
Los modelos se analizaron con el paquete estadístico, IBM SPSS Versión 22(15), los
porcentajes de mortalidad al destete, de S15G y NS15G, en cada una de las tres
generaciones agrupadas, se analizaron mediante la prueba de Ji-cuadrada, con el
programa MedCalc ® en línea(16). Se consideró el valor P≤0.05 como significativo y
P≤0.01 como altamente significativo.
Resultados
Modelos lineales
Modelo 1
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Las medias de los EPPF de S15G subieron 0.44 estros y se mantuvieron (P>0.05),
mientras que las medias de NS15G decrecieron 2.4 estros promedio, de 1 a 5 hasta las
generaciones 11 a 15 (P<0.05) (Cuadro 1 y Figura 1). La vida reproductiva (VR),
disminuyó en S15G, en las generaciones 6 a 10 casi 36 días (P<0.05), después se
recuperó, aunque no al nivel de las primeras cinco generaciones, mientras que en NS15G
se mantuvo 47 días más baja que en las primeras cinco generaciones (P<0.05). Tanto el
número de crías nacidas y destetadas, en el total de vida reproductiva de las parejas, los
valores más bajos se observaron en las generaciones 6 a 10 en ambas líneas; sin embargo,
sólo NS15G mostró diferencias significativas (P<0.05) con una disminución de 9.4 y 9
crías respectivamente. Tanto CNPP como CDPP, se obtuvieron como promedio de todos
los partos en la vida reproductiva de la hembra, agrupados cada cinco generaciones y
fueron más bajos en NS15G, el pico más bajo se observó entre las generaciones 6 a 10 en
ambas, pero sólo fue significativo en NS15G en las CDPP con una disminución de 0.7
crías destetadas (P<0.05) (Cuadro1).
29
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):23-38
S15G y NS15G, son las líneas con selección y sin selección para CDHS en las 15 generaciones de la
última.
Figura 2: Medias y desviaciones estándar del número de crías destetadas por hembra
por semana (índice de eficiencia productiva) (CDHS) con la consanguinidad agrupada
cada 5 generaciones (1 a 5, 6 a 10 y 11 a 15)
S15G y NS15G, son las líneas con selección y sin selección para CDHS en las 15 generaciones de la
última.
30
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):23-38
Modelo 2
Cuando se analizó S20G, se observó el pico más bajo en las generaciones 6 a 10 (P<0.05),
en casi todos los componentes, mientras que EPPF y el índice CDHS no mostraron
cambios significativos intergeneracionales (P>0.05) (Cuadro 2).
31
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S15G= línea con 15 generaciones de selección. NS15= línea sin selección durante 15 generaciones.
S20G= misma línea con selección durante 20 generaciones. EPPF: Número de estros post parto fértiles.
VR= vida reproductiva en días. CNAC= crías nacidas en el total de la vida reproductiva. CDES= crías
destetadas en el total de la vida reproductiva. CNPP= crías nacidas por parto. CDPP= crías destetadas por
parto. CDHS= número de crías destetadas por hembra por semana.
Los coeficientes de regresión en negritas fueron altamente significativos (P<0.01).
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Mortalidad al destete
Figura 3: Mortalidad por parto al destete, en porcentaje respecto a las CNPP, con la
consanguinidad agrupada en 5 generaciones
S15G y NS15G, son las líneas con selección y sin selección para CDHS en las 15 generaciones de la
última.
Discusión
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Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):23-38
En el presente estudio se reveló, que el número de EPPF tiene una disminución constante
a lo largo de las generaciones estudiadas en NS15G, con un decremento de 0.331 estros
post parto fértiles por cada 10 % de aumento en la consanguinidad (P<0.01), en
comparación con S15G que se mantiene casi constante (P>0.05) (Cuadro 3); este
comportamiento se observa también en CDHS (el índice productivo) con una disminución
marcada en NS15G de las generaciones 1 - 5 a 6 - 10, con una ligera recuperación en las
últimas cinco; la depresión endogámica fue de -0.062 (P<0.01) crías destetadas por
hembra por semana por cada 10 % de aumento en consanguinidad, vs -0.001 (P>0.05) en
S15G. Un estudio mostró que una deleción de Kiss1r en las neuronas del eje GnRH
interrumpe la señal de kisspeptina, la proteína que induce la secreción de GnRH (hormona
liberadora de gonadotropina); esto resulta en infertilidad debida a hipogonadismo,
probablemente la consanguinidad tuvo un efecto negativo en este mecanismo, a través de
la interrupción de esta señal(19) en los ratones S15G; en el presente trabajo no se midieron
los efectos en los machos. Algo muy parecido se encontró en cerdos bajo selección para
prolificidad, cuando ésta se hizo con índices de familias, ya que se vio un aumento en la
depresión endogámica de tres veces más a la esperada sin selección y una disminución de
la respuesta a la selección(20).
La VR, se vio afectada por la consanguinidad tanto en S15G, con una disminución de
4.741 días, en NS15G disminuyó casi tres días más (7.718 días) (P<0.01 en ambas)
34
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(Cuadro 3), en un estudio donde hubo selección para mayor tiempo de vida en ratones, se
encontró que el aumento estuvo relacionado con mutaciones, que aumentaban los niveles
de la hormona del crecimiento en el eje GH/IGF-1(21), que podría estar relacionada con
una disminución en el tiempo de vida de los ratones, como sucedió en las líneas
seleccionadas para un índice involucrando tamaño de camada y peso al nacer, sin
consanguinidad(18) en el presente trabajo disminuyó en ambas líneas ya que el objetivo de
selección fue distinto.
La mortalidad postparto es más alta en NS15G, desde las primeras cinco generaciones de
cruzamiento consanguíneo estrecho, comparada con S15G, resultado similar al obtenido
por Sallah(5), tanto en la línea seleccionada, como la no seleccionada, con apareamiento
entre medios hermanos, donde, la mayor mortalidad se dio en las generaciones
intermedias. Charlesworth(22) explica esto bajo dos hipótesis: 1) la de dominancia, donde
la endogamia aumenta la frecuencia de los individuos que expresan los efectos de
mutaciones deletéreas o 2) sobredominancia, donde los homocigóticos tendrían una
menor aptitud por falta de alelos, con ventaja heterocigótica que mantendrían
equilibrando la selección a frecuencias intermedias en los heterocigóticos.
Como resultado de lo anterior, el número de crías al destete por parto en NS15G, cae
significativamente en las generaciones 6 a 10 (1.51 crías), con una recuperación en las
siguientes generaciones acumuladas, mientras que, en el número de crías al nacimiento
por parto, se mantiene en todas las generaciones (P<0.05) (Cuadro 1) (Figura 3). Un
estudio reciente(23) reveló que, en camadas con menos de cuatro crías al nacimiento, en
ratones sin selección, existe una mayor mortalidad al destete, y en el presente estudio la
línea NS15G presentó menos de cuatro crías al nacer como promedio en las primeras
cinco generaciones.
El resultado en estas características era presumible, ya que por un lado se puede esperar
una alta depresión endogámica cuando se realiza cruza consanguínea estrecha (hermano,
hermana) y, por otro lado, debido a la baja heredabilidad (0.024 a 0.063), del índice
productivo(12), sólo se puede esperar un progreso de reproducción limitado; un resultado
similar se obtuvo en el tamaño de camada con una consanguinidad de 0.61 en ocho
generaciones de selección con consanguinidad en cruzas entre medios hermanos (5).
35
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Conclusiones e implicaciones
Como muestran los resultados de NS15G para un índice productivo (número de crías por
hembra por semana), la depresión por consanguinidad afectó a sus distintos componentes,
especialmente en las características reproductivas, que se pudieron regular en gran
medida mediante una selección simultánea de éstas, probablemente debido a un
mantenimiento de genes que favorecieron el desarrollo gonadal en las hembras y machos.
El trabajo es relevante porque no se había analizado la selección de un índice productivo
en ratones en sus diferentes componentes, de una forma integral, además de mostrar que,
en un programa de selección con consanguinidad simultánea, se favorece la fijación de
alelos deseables en el sostenimiento de los ciclos reproductivos y la sobrevivencia de las
crías.
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38
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6129
Artículo
Cándido López-Castañeda a*
a
Colegio de Postgraduados. Postgrado en Recursos Genéticos y Productividad. Carretera
México-Texcoco km. 36.5, Montecillo, Texcoco, Estado de México, México.
Resumen:
39
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):39-60
Recibido: 22/12/2021
Aceptado: 22/06/2022
Introducción
En México, la alfalfa (Medicago sativa L.) para forraje se cultiva principalmente bajo
condiciones de riego y consume grandes volúmenes de agua. En las regiones con sistemas de
irrigación, un dosel vegetal de alfalfa en su pico de máximo desarrollo puede consumir una
cantidad de agua de 10 mm día-1(1). En estas condiciones de cultivo, la caída en la cantidad
de precipitación durante largos periodos de tiempo disminuye la capacidad de
almacenamiento de agua en el subsuelo y, por tanto, la disponibilidad de riego. Así mismo,
cuando la sequía se prolonga, la escasez de agua para riego es más severa y los cultivos de
alfalfa pueden experimentar algún grado de estrés hídrico, que se puede reflejar en una
disminución significativa del rendimiento y calidad del forraje(2).
La reacción más común a un déficit hídrico del suelo es el incremento en la proporción del
peso seco de biomasa radical/peso seco de biomasa aérea, como resultado de una mayor
reducción en el crecimiento de los órganos aéreos que en el crecimiento de las raíces bajo
sequía. El incremento en el cociente raíz/parte aérea implica aumentos mayores en la
densidad de raíces con respecto a la biomasa aérea, lo que en consecuencia se refleja en mejor
capacidad para mantener el estatus hídrico de la planta bajo una demanda evapotranspiratoria
40
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):39-60
dada(5). La sequía también reduce el rendimiento de biomasa aérea y sus componentes, tasas
relativa de crecimiento, transpiración y elongación del tallo, contenido de clorofila, contenido
relativo de agua, y peso seco y diámetro de raíces(6), y concentración de proteína cruda y
carbohidratos hidrosolubles(7).
Por otra parte, las variedades de alfalfa resistentes a sequía exhiben alta concentración de
carbohidratos hidrosolubles en los órganos de almacenamiento bajo condiciones de estrés
hídrico severo. Esta situación se combina con una estrategia de conservación del agua que
implica menor evapotranspiración en las fases iniciales del estrés por sequía, debido a un
desarrollo limitado del sistema radical que resulta en mayor cantidad de humedad disponible,
para su utilización bajo condiciones severas de estrés hídrico(8). Las tasas de acumulación de
biomasa en las raíces y órganos aéreos de las plantas fueron más altas en praderas de dos
años de edad y la acumulación de biomasa aérea fue más alta y mantuvo las mejores
condiciones de humedad en el suelo en praderas de cuatro años, una vez que el cultivo
alcanzó el máximo desarrollo del sistema radical y cobertura de la superficie del suelo (9). El
germoplasma tolerante a sequía muestra menor grado de marchitamiento bajo condiciones
iniciales de déficit hídrico, más plantas con el dosel vegetal verde bajo condiciones de estrés
hídrico severo y más tallos por planta en condiciones de estrés o condiciones favorables de
humedad(3). No obstante, la existencia de una amplia variabilidad genética en caracteres
morfológicos y fisiológicos asociados con la resistencia a sequía, es difícil lograr la
combinación de caracteres adaptativos a ambientes específicos en una misma variedad con
amplia adaptación a ambientes vulnerables a sequía(8).
41
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):39-60
La selección por resistencia a sequía puede lograrse incrementando la eficiencia en el uso del
agua, índice de severidad de la sequía, media de productividad, media harmónica, media
geométrica, índice de tolerancia al estrés, índice modificado de tolerancia al estrés, índice de
superioridad e índice de tolerancia abiótica en condiciones de déficit hídrico(12). La selección
por componentes morfológicos del rendimiento de biomasa aérea puede lograrse incluyendo
el número de tallos secundarios y diámetro de la corona por planta en los criterios de
selección(13). Otros componentes del rendimiento de la biomasa aérea con heredabilidad
moderada a alta que podrían utilizarse exitosamente en la selección, para incrementar el
rendimiento son la tasa absoluta de crecimiento, eficiencia en el uso de la radiación, número
de tallos, relación H:T y altura de planta, además de la presencia de efectos genéticos
maternos favorables al rendimiento de biomasa aérea(14). La selección de nuevas variedades
con resistencia a sequía y alto rendimiento de biomasa aérea y sus componentes puede
lograrse, al identificar los caracteres genéticos con mayor heredabilidad y contribución a la
productividad del genotipo. El objetivo de la presente investigación fue estudiar la
variabilidad genética en la producción de biomasa aérea y sus componentes, en variedades
comerciales de alfalfa bajo riego y sequía en condiciones de invernadero.
Material y métodos
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Se hicieron cortes en la parte aérea de la planta cada cinco semanas en el periodo otoño-
invierno y cada cuatro semanas en el periodo primavera-verano, a una altura de 5 cm sobre
el nivel del suelo. En cada corte se midió la altura de planta (AP, cm) desde la superficie del
suelo hasta la última hoja expuesta en el tallo más alto con una regla graduada a 5 mm;
además, se contó el número total de tallos (NT) y se determinó la relación hoja:tallo (H:T)
en una submuestra de cuatro tallos secundarios, al dividir el peso seco de las hojas (PSH)
entre el peso seco del tallo (PST), obtenido después de un periodo de secado de 48 h a una
temperatura de 65 °C (H:T = PSH / PST). El rendimiento de materia seca total (RMST, g) o
biomasa aérea (BM) se calculó al sumar el peso seco de hojas y tallos secundarios de la
submuestra utilizada para determinar la relación H:T, y el peso seco de las hojas y tallos
secundarios de la muestra remanente de la planta. El rendimiento de materia seca de hojas
(RMSH, g) se representó por el peso seco de hojas. La eficiencia en el uso de la radiación
(EUR, g MS MJ-1) se calculó al dividir el RMST entre la radiación solar acumulada
diariamente (datos obtenidos de la estación meteorológica de la Universidad Autónoma
Chapingo) durante el periodo transcurrido entre cortes subsecuentes(16). La temperatura
máxima y mínima del aire en el invernadero se registró diariamente con un termómetro de
máxima y mínima de columna de mercurio, marca Taylor modelo 5458P, colocado junto a
las plantas a una altura de 2 m sobre el nivel del piso. La temperatura máxima durante el
estudio varió de 19 a 40 °C y la mínima de -4 a 15 °C, con un promedio de 32 y 8.5 °C. El
contenido hídrico en el suelo se determinó mediante el método gravimétrico cada tercer día
con una balanza electrónica marca Tor-Rey, modelo PCR Series. En riego el contenido
hídrico del suelo se mantuvo cercano a CC, al agregar agua en cada pesada durante el
experimento, mientras en sequía las plantas se condujeron de la misma forma que en riego,
excepto, en los periodos en los que se suspendió la aplicación de agua [345 a 406 (S1) y 620-
688 (S2) ddt] y sólo se registró, la disminución en el peso del suelo en cada tubo de PVC
(datos no mostrados).
43
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La varianza fenotípica (σ𝑓2 ) y sus componentes se estimaron para las variables medidas en
todos los cortes en riego (R1 y R2) y sequía (S1 y S2), bajo el modelo estadístico siguiente(17,18):
Donde,
Donde, σ𝐴2 es la varianza aditiva (σ2A = (M1 – M2)/r*f), σ2e es la varianza ambiental (σ2𝑒 = M3)
2 2
y σ𝑔∗𝑓𝑐 es la varianza de la interacción de genotipos*fechas de corte (σ𝑔∗𝑓𝑐 = (M2 – M3)/r);
M1, M2 y M3 representan las esperanzas de los cuadrados medios, f representa la fecha de
corte y r representa al número de repeticiones(17).
La varianza de dominancia (𝜎𝐷2 ) se estimó(17) al utilizar la varianza aditiva (𝜎𝐴 ) entre familias
de medios hermanos(20):
3 1
𝜎𝐺2 = 4 𝜎𝐴2 + 𝜎𝐷2 y 𝜎𝐴2 = 4 𝜎𝐺2
44
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1
𝜎𝐷2 = 𝜎𝐴2
4
La heredabilidad en sentido estrecho o estricto (h2) se calculó bajo el supuesto de que las
variedades utilizadas es una muestra aleatoria y representativa de la variabilidad genética de
la alfalfa, y al considerar que esta es una especie alógama(17). De esta manera, el componente
de varianza obtenido de la esperanza matemática del cuadrado medio del factor variedades
es un estimador de la varianza aditiva(21).
Los datos obtenidos se analizaron con el procedimiento GLM(22), versión para Windows 10,
con un diseño completamente al azar en arreglo factorial. Las medias de los tratamientos de
humedad edáfica, los genotipos y los genotipos dentro de los tratamientos de humedad
edáfica se compararon con la diferencia mínima significativa honesta (DMSH, P<0.05) de
acuerdo, al modelo siguiente:
Donde,
Resultados y discusión
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rendimiento de materia seca total a los 112, 140, 210, 406 y 746 ddt y diferencias (P≤0.05)
a los 175, 315, 434 y 770 ddt; diferencias (P≤0.01) en rendimiento de materia seca en hojas
a los 112, 140 y 210 ddt, y diferencias (P≤0.05) a los 175, 742 y 770 ddt; diferencias (P≤0.01)
en la relación H:T a los 112, 140, 175, 210, 245, 280, 315, 406, 434, 490, 686, 770 y 798 ddt,
diferencias (P≤0.05) a los 588 ddt; diferencias (P≤0.01) en altura de planta a los 112, 245,
280, 490, 742 y 798 ddt, y diferencias (P≤0.05) a los 112, 210, 315 y 406 ddt; diferencias
(P≤0.01) en número de tallos a los 175, 315 y 434 ddt, y diferencias (P≤0.05) a los 140, 245,
462, 518 y 686 ddt; y diferencias (P≤0.01) en eficiencia en el uso de la radiación a los 140,
210, y 742 ddt, y diferencias (P≤0.05) a los 112, 175, 315, 434 y 770 ddt.
La comparación del rendimiento de materia seca y sus componentes en riego vs. sequía
mostró que el déficit hídrico del suelo en S1 y S2 redujo (P≤0.01) el rendimiento de materia
seca total y materia seca en hojas, número de tallos y eficiencia en el uso de la radiación
desde los 406 hasta los 798 ddt; las plantas en sequía no recuperaron su capacidad productiva
después de experimentar el déficit hídrico en S1 y S2 con respecto a las plantas en riego (R1
y R2), aún después de los riegos de recuperación (RR1 y RR2) (Figura 1). La relación H:T en
las plantas bajo sequía fue más alta (P≤0.01) que en riego (R1 y R2), y estas diferencias entre
riego y sequía fueron más notorias durante la aplicación de la sequía (S1 y S2). La altura de
planta en S1 y S2 fue menor (P≤0.01) que en riego (R1 y R2) y posteriormente recuperó su
capacidad de crecimiento con respecto a su comportamiento en riego. La sobrevivencia de la
alfalfa a través de periodos de déficit hídrico en condiciones de campo depende de la duración
e intensidad de la sequía, el genotipo, el tipo de suelo (capacidad hídrica del suelo y
profundidad del sistema radical) y el ambiente (salinidad y temperatura); su sobrevivencia a
periodos cortos (2-3 semanas) sin riego se refleja en su alta capacidad de recuperación al
recibir riego nuevamente y producir rendimientos normales en los años subsecuentes(24). La
mayor capacidad de recuperación de la alfalfa al recibir agua después de experimentar
periodos de déficit hídrico(24), puede deberse a que las plantas que crecen en condiciones de
campo tienen mayor acceso a la humedad y nutrientes en el perfil del suelo, a diferencia de
las plantas que crecen en condiciones de invernadero en macetas o tubos de PVC, donde las
raíces de las plantas crecen en un ambiente limitado en volumen de suelo, humedad y
nutrientes; lo que se refleja en una reducción en la acumulación de biomasa aérea debida a
una disminución en la conductancia estomática, transpiración y asimilación(3). Los altos
valores en la relación H:T en sequía, pudieron deberse a una menor partición de asimilados
al tallo con respecto a la hoja; las plantas sometidas a estrés hídrico muestran algunos
cambios morfológicos en respuesta al déficit hídrico, al reducir la pérdida o aumentar la
absorción de agua para mantener el estatus hídrico del tejido(25). La altura de planta fue la
única característica morfológica que mostró capacidad de recuperación después de la
aplicación de agua (RR1 y RR2), al alcanzar valores similares a los observados en las plantas
bajo riego; el déficit hídrico del suelo afecta diferentes características morfológicas de las
plantas como altura de planta, diámetro del tallo, número, tamaño y área de las hojas,
producción de materia seca, partición de asimilados, producción de flores y frutos, y madurez
46
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fisiológica(25).
Figura 1: Rendimiento de materia seca total (a) y materia seca de hojas (b), relación
hoja:tallo (c), altura de planta (d), número de tallos (e) y eficiencia en el uso de la radiación
(f) en 18 cortes en riego (R1 y R2) y sequía (S1 y S2), promedio de 10 variedades de alfalfa
Montecillo, Texcoco, Estado de México [R1= Riego de recuperación en R1; R2=Riego de recuperación en R2;
*(P≤0.05); **(P≤0.01); ns (no significativo)].
Por otro lado, en riego (R1 y R2) se observó una amplia variabilidad (P≤0.01) entre genotipos
para rendimiento de materia seca total (Figuras 2a y 3a), relación H:T (Figuras 2c y 3c),
altura de planta (Figuras 2d y 3d) y eficiencia en el uso de la radiación (Figuras 2f y 3f) en
todos los cortes en R1 (112 a 434 ddt) y R2 (462 a 798 ddt). Las variedades Genex, Atlixco,
Júpiter, Oaxaca, San Miguel y Milenia produjeron mayor (P≤0.01) rendimiento de materia
47
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seca total que las otras variedades en todos los cortes en R1 (Figura 2a), y sólo las variedades
Genex, Atlixco, Júpiter y Milenia mostraron alto (P≤0.01) rendimiento de materia seca total
en R2 (Figura 3a). El alto rendimiento de materia seca total en las variedades Genex, Atlixco,
Júpiter, Oaxaca, San Miguel y Milenia (Figura 2a) estuvo acompañado de alto (P≤0.01)
rendimiento de materia seca de hojas (Figura 2b), altura de planta (Figura 2d), número de
tallos (Figura 2e) y eficiencia en el uso de la radiación (Figura 2f) en R 1. El alto (P≤0.01)
rendimiento de materia seca total de las variedades Genex, Atlixco, Júpiter y Milenia (Figura
3a) también estuvo acompañado por un alto (P≤0.01) rendimiento de materia seca de hojas
(Figura 3b), altura de planta (Figura 3d), número de tallos (Figura 3e) y eficiencia en el uso
de la radiación (Figura 3f) en R2. Las variedades Victoria, Aragón y San Isidro (Figura 2c),
y Aragón y San Isidro (Figura 3c) mostraron mayor (P≤0.01) relación H:T que las otras
variedades en R1 y R2. En un estudio con 11 cultivares de alfalfa en condiciones de riego en
invernadero, se determinó que las variedades BCB, ALF y AFR mostraron mayor
rendimiento de materia seca total, materia seca de raíces, tasa de elongación del tallo,
contenido relativo de agua y diámetro de raíces que las otras variedades de alfalfa(6). Las
variedades F 1412-02, F 1535-03, Roxana y F 2007-08 y F 1414-02, F 1711-05, F 1715-05
y F 2010-08 sobresalieron entre un grupo de 74 genotipos en condiciones de riego en
invernadero, al producir mayor rendimiento de materia seca total, altura de planta y número
de tallos que el resto de las variedades(4).
48
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Figura 2: Rendimiento de materia seca total (a) y materia seca de hojas (b), relación hoja
tallo (c), altura de planta (d), número de tallos (e) y eficiencia en el uso de la radiación (f)
en nueve cortes en riego (R1), para 10 variedades de alfalfa
49
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Figura 3: Rendimiento de materia seca total (a) y materia seca de hojas (b), relación hoja
tallo (c), altura de planta (d), número de tallos (e) y eficiencia en el uso de la radiación (f)
en nueve cortes en riego (R2), para 10 variedades de alfalfa
En sequía también se observó una variabilidad amplia (P≤0.01) entre genotipos para
rendimiento de materia seca total (Figuras 4a y 5a), relación H:T (Figuras 4c y 5c), altura de
planta (Figuras 4d y 5d) y eficiencia en el uso de la radicación (Figuras 4f y 5f) en todos los
cortes en S1 (112 a 406 ddt) y S2 (462 a 798 ddt). Las variedades Genex, Atlixco, Júpiter,
Oaxaca, San Miguel y Milenia produjeron mayor (P≤0.01) rendimiento de materia seca total
que las otras variedades en todos los cortes en S1 (Figura 4a), y sólo las variedades Genex,
Atlixco, Júpiter y Milenia mostraron alto (P≤0.01) rendimiento de materia seca total en S2
50
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(Figura 5a). El rendimiento alto de materia seca total de las variedades Atlixco, Júpiter,
Oaxaca, San Miguel y Milenia (Figura 4a) estuvo acompañado de mayor (P≤0.01)
rendimiento de materia seca de hojas (Figura 4b), altura de planta (Figura 4d), número de
tallos (Figura 4e) y eficiencia en el uso de la radiación (Figura 4f) en R1. En R2 el mayor
(P≤0.01) rendimiento de materia seca total de las variedades Genex, Atlixco, Júpiter y
Milenia (Figura 5a) también estuvo acompañado de alto (P≤0.01) rendimiento de materia
seca de hojas (Figura 5b), altura de planta (Figura 5d), número de tallos (Figura 5e) y
eficiencia en el uso de la radiación (Figura 5f). Las variedades Milenia, Victoria, Cuf-101,
Aragón y San Isidro (Figura 4c), y Victoria, Aragón y San Isidro (Figura 5c) mostraron mayor
(P≤0.01) relación H:T que las otras variedades en R1 y R2. Otros estudios en diferentes
variedades de alfalfa bajo sequía en invernadero, detectaron genotipos que reducen menos la
elongación del tallo, tasa relativa de crecimiento y biomasa aérea con respecto a riego,
además de mantener mayor capacidad del crecimiento de las raíces, contenido relativo de
agua, contenido de clorofila y eficiencia en el uso del agua(6). La variedad Gold Queen
produjo mayor rendimiento de materia seca y carbohidratos hidrosolubles, y fue más
resistente a sequía que la variedad Suntory en condiciones de campo; la sequía disminuyó el
contenido de proteína cruda y aumentó la fracción de fibra en respuesta a la deficiencia
hídrica en las dos variedades de alfalfa(7). Los genotipos Amerist (EE. UU.), Sardi10 y Siriver
(Australia), y Melissa (Francia) mostraron mayor tolerancia a sequía que otras variedades de
alfalfa, debido a que produjeron hojas más delgadas, acumularon más prolina y potasio, y
mantuvieron una mayor eficiencia en el uso del agua en condiciones de deficiencias
hídricas(26). Las variedades Aragón y San Isidro mostraron consistentemente altos valores
promedio para la relación H:T en riego y sequía; esta característica morfológica de la planta
es altamente apreciada como un estimador de la calidad del forraje y puede ser utilizada para
mejorar el rendimiento, y calidad de la materia seca en líneas, familias de medios hermanos
o clones en poblaciones amplias, al considerar sus altos valores heredabilidad en sentido
estrecho (h2=0.75)(27).
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Figura 4: Rendimiento de materia seca total (a) y materia seca de hojas (b), relación hoja
tallo (c), altura de planta (d), número de tallos (e) y eficiencia en el uso de la radiación (f)
en nueve cortes en sequía (S1), para 10 variedades de alfalfa
52
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Figura 5: Rendimiento de materia seca total (a) y materia seca de hojas (b), relación hoja
tallo (c), altura de planta (d), número de tallos (e) y eficiencia en el uso de la radiación (f)
en nueve cortes en sequía (S2), para 10 variedades de alfalfa
La varianza fenotípica para rendimiento total de materia seca y materia seca de hojas, relación
H:T, altura de planta, número de tallos y eficiencia en el uso de la radiación en riego (R 1 y
R2) fue mayor (P≤0.05) que en sequía (S1 y S2). La varianza fenotípica para el rendimiento
total de materia seca y sus componentes fue mayor (P≤0.05) que los demás componentes de
varianza en riego y sequía. No obstante, la varianza ambiental contribuyó en mayor
proporción (P≤0.05) a la varianza fenotípica que la varianza genética en ambos; riego y
sequía. La varianza genética aditiva fue mayor (P≤0.05) que la varianza genética de
53
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dominancia para todos los caracteres medidos en las plantas en riego y sequía. La varianza
de la interacción fue menor que las varianzas fenotípica, ambiental y genética aditiva, para
todos los caracteres medidos en las plantas en riego y sequía (Cuadro 2). En alfalfa
autotetraploide se obtuvieron resultados similares al estimar los componentes de varianza; la
varianza de dominancia fue mucho menor que la varianza aditiva para el rendimiento de
materia seca y sus componentes(28). La varianza aditiva fue significativamente mayor de cero
y la varianza genética, para el rendimiento de materia seca total fue principalmente aditiva
en una población F1 de alfalfa en condiciones controladas de crecimiento(29). La heredabilidad
(h2) fue de baja para rendimiento de materia seca de hojas a moderada para el rendimiento
de materia seca total, relación H:T, altura de planta, número de tallos y eficiencia en el uso
de la radiación en riego y sequía (Cuadro 2). Estos valores de heredabilidad son similares a
los obtenidos para la biomasa aérea y altura de planta en alfalfa anual (Medicago sativa
subesp. falcata) en condiciones de campo(28), y podrían ser útiles en el mejoramiento del
rendimiento de materia seca de alfalfa con el apoyo de la selección genómica(27).
Cuadro 2: Parámetros genéticos estimados para rendimiento de materia seca total (RMST)
y materia seca de hojas (RMSH), relación hoja:tallo (H:T), altura de planta (AP), número
de tallos (NT) y eficiencia en el uso de la radiación (EUR) en riego (R1 y R2), y sequía (S1 y
S2), promedio de 10 variedades de alfalfa
Parámetros genéticos RMST RMSH H:T AP NT EUR
Riego R1 y R2
Varianza fenotípica (𝜎𝑓2 ) 3.6 (0.7) 0.5 (0.1) 0.01 (0.001) 86.4 (7.6) 16.0 (1.6) 0.021 (0.001)
Varianza genotípica (𝜎𝑔2 )
aditiva (𝜎𝐴2 ) 1.2 (0.4) 0.1 (0.05 0.005 (0.0003) 31.6 (1.2) 4.5 (0.8) 0.01 (0.001)
de dominancia (𝜎𝐷2 ) 0.3 0.02 0.001 7.9 1.1 0.002
2
de interacción (𝜎𝑔∗𝑓𝑐 ) 0.7 0.06 0.002 12.3 2.5 0.002
Varianza ambiental (𝜎𝑒2 ) 1.7 (0.4) 0.4 (0.08) 0.004 (0.0008) 42.6 (6.9) 9.0 (1.6) 0.01 (0.001)
Heredabilidad (h2) 0.3 (0.04) 0.2 (0.04) 0.4 (0.04) 0.4 (0.03) 0.3 (0.04) 0.4 (0.04)
Sequía S1 y S2
Varianza fenotípica (𝜎𝑓2 ) 1.5 (0.2) 0.2 (0.03) 0.01 (0.001) 61.6 (5.8) 11.5 (0.8) 0.015 (0.007)
Varianza genotípica (𝜎𝑔2 )
aditiva (𝜎𝐴2 ) 0.5 (0.02) 0.04 (0.004) 0.004 (0.0003) 20.4 (2.0) 4.1 (0.3) 0.046 (0.005)
de dominancia (𝜎𝐷2 ) 0.1 0.01 0.001 5.1 1.0 0.001
2
de interacción (𝜎𝑔∗𝑓𝑐 ) 0.2 0.04 0.004 13.7 1.8 0.002
Varianza ambiental (𝜎𝑒2 ) 0.8 (0.2) 0.1 (0.03) 0.001 (0.0003) 27.5 (4.9) 5.5 (0.8) 0.008 (0.2)
Heredabilidad (h2) 0.3 (0.04) 0.2 (0.04) 0.4 (0.03) 0.3 (0.04) 0.4 (0.04) 0.3 (0.04)
El análisis de componentes mayores (CP1 y CP2) identificó dos componentes que explican
la mayor proporción de la variación total (75.8 %) mostrada en el experimento. El CP1
explicó el 56.2 % de la variación y tuvo correlación positiva con el rendimiento de materia
seca total (r= 0.52), rendimiento de materia seca de hojas (0.50), número de tallos (r= 0.42),
eficiencia en el uso de la radiación (r= 0.40) y altura de planta (r= 0.34), y correlación
negativa con la relación H:T (r= -0.19). El CP2 explicó sólo el 19.6 % de la variabilidad
observada y tuvo correlación positiva con la relación H:T (r= 0.78) y rendimiento de materia
54
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seca de hojas (r=0.31), y correlación negativa con altura de planta (r= -0.49) (Figura 6).
Adicionalmente, el rendimiento de materia seca total se relacionó positivamente con el
número de tallos y el rendimiento de materia seca de hojas, y negativamente con altura de
planta; la altura de planta se relacionó negativamente con la relación H:T. La variabilidad
observada para rendimiento de materia seca y sus componentes en el presente estudio fue
similar a la observada en un grupo de 27 poblaciones, y cultivares de alfalfa en condiciones
de campo, donde el CP1 contribuyó con el 58.2 % de la variabilidad total y mostró asociación
positiva con rendimiento de materia seca y verde, vigor, hábito de crecimiento, regeneración
de la planta y ancho del foliolo central(30). Otros resultados en alfalfa con riego y secano en
campo mostraron un CP1 con 54.3 % de la variabilidad total y asociación positiva con el
diámetro de raíces laterales y número de raíces laterales o ramificadas(31). Es interesante
señalar la similitud en los valores observados para el CP1 y la variabilidad entre genotipos
en estos estudios, y los caracteres de la planta que tuvieron mayor asociación positiva con
dicho componente, sobre todo con el rendimiento de materia seca total.
Figura 6: Plano biplot del rendimiento de materia seca vs. rendimiento de materia seca
total (RMST), rendimiento de materia seca de hojas (RMSH), relación H:T (H:T), número
de tallos (NT), altura de planta (AP) y eficiencia en el uso de la radiación (EUR)en riego
(R1 y R2) y sequía (S1 y S2), en promedio de 10 variedades de alfalfa en condiciones de
invernadero
55
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Conclusiones e implicaciones
La sequía disminuyó el rendimiento de materia seca total y sus componentes, y las plantas
bajo condiciones de déficit hídrico edáfico no recuperaron su capacidad productiva después
de experimentar las deficiencias hídricas del suelo, aún después del riego de recuperación.
En contraste, la relación H:T fue más alta en las plantas en sequía que en riego y la altura de
planta fue el único componente del rendimiento que recuperó su capacidad de crecimiento
después del riego de recuperación. El déficit hídrico edáfico también redujo la varianza
fenotípica para el rendimiento de materia seca total y sus componentes; la varianza ambiental
fue mayor que la varianza genética en riego y sequía. La varianza aditiva fue mayor que la
varianza de dominancia para todos los caracteres medidos en riego y sequía. El rendimiento
de materia seca total, relación H:T, altura de planta, número de tallos y eficiencia en el uso
de la radiación tuvieron mayor heredabilidad en riego y sequía. El rendimiento de materia
seca de hojas, número de tallos, eficiencia en el uso de la radiación y altura de planta, se
relacionaron positivamente con el rendimiento de materia seca total. Las variedades más
productivas podrían utilizarse para la producción de forraje en áreas con escasez de agua y/o
como líneas parentales para el mejoramiento del rendimiento de forraje en los programas de
selección. Futuro trabajo de investigación en este tema, requiere confirmación en condiciones
de campo.
Literatura citada:
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59
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Cuadro 1: Factores de variación, grados de libertad (GL) y significancia del rendimiento de materia seca total (RMST) y materia seca
de hojas (RMSH), relación hoja:tallo (H:T), altura de planta (AP), número de tallos (NT) y eficiencia en uso de la radiación
(EUR) en riego (R1) y sequía (S1) (112-434 ddt), y en R2 y S2 (462-798 ddt)
Característica GL 112 140 175 210 245 280 315 406 434 462 490 518 553 588 686 742 770 798
RMST (g MS planta-1)
A 1 ns ns ns ns ns ns ns ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
B 9 ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
A*B 9 ** ** * ** ns ns * ** * ns ns ns ns ns ns ** * ns
RMSH (g MS planta-1)
A 1 ns ns ns ns ns ns ns ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
B 9 ** ** ** ** ns ** ** ns ns ** * ** ns ns * ** ** **
A*B 9 ** ** * ** ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns ns * * ns
Relación H:T
A 1 ns ns ns ns ns ns ns ** ** ** ** ns ns ns ** ns ns ns
B 9 ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
A*B 9 ** ** ** ** ** ** ** ** ** ns ** ns ns * ** ns ** **
AP (cm)
A 1 ns ns ns ns ns ns ns ** ** ** ns ns ns ns ** ** ** **
B 9 ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
A*B 9 ** * ns * ** ** * * ns ns ** ns ns ns ns ** ns **
NT
A 1 ns ns ns ns ns ns ns ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
B 9 ** ns ** ** ** ** ** * ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
A*B 9 ns * ** ns * ns ** ns ** * ns * ns ns * ns ns ns
EUR (g MS MJ-1)
A 1 ns ns ns ns ns ns ns ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
B 9 ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** ** **
A*B 9 * ** * ** ns ns * ns * ns ns ns ns ns ns ** * ns
A=Tratamientos de humedad edáfica (Riego=R1 y R2, y Sequía=S1 y S2); B=Genotipos; A*B Interacción tratamientos de humedad edáfica*genotipos; *(P≤0.05);
**(P≤0.01); ns (no significativo). S1 (345-406 ddt) y S2 (620-688 ddt).
60
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6162
Artículo
Aurelio Guevara-Escobar a
Mónica Cervantes-Jiménez a*
Vicente Lemus-Ramírez b
a
Universidad Autónoma de Querétaro. Facultad de Ciencias Naturales. 76230 Juriquilla,
Santiago de Querétaro, Querétaro, México.
b
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia, Centro de Enseñanza, Investigación y Extensión en Producción Animal en
Altiplano CEIEPAA. Querétaro, México.
c
Universidad Autónoma Chapingo. Departamento de Zootecnia, Posgrado en Producción
Animal. Estado de México, México.
Resumen:
Medir la masa de forraje (MF) en la pradera, antes del pastoreo, es fundamental para
determinar la asignación diaria de forraje en sistemas pastoriles de producción animal. La
MF se estima por corte de forraje en áreas conocidas, utilizando ecuaciones alométricas,
o con el uso de sensores de percepción remota (PR); sin embargo, la exactitud y
practicidad de los distintos métodos para estimar la MF, es variable. El objetivo fue
obtener modelos predictivos usando variables ambientales y del manejo de la pradera para
predecir la MF. Se ajustaron modelos de regresión para estimar la MF con base en
variables del manejo de la pradera (MP) o mediciones obtenidas por PR, como
reflectancia, temperatura del aire y lluvia. Por tres años se estudió una pradera mixta
pastoreada con bovinos productores de carne. Con 80 % de datos se modeló por mínimos
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Recibido: 08/03/2022
Aceptado: 18/07/2022
Introducción
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propósito se usaron tres años de mediciones de una pradera mixta de alfalfa y pasto,
pastoreada con ganado productor de carne.
Material y métodos
Sitio
Datos
De 2008 a 2010 se obtuvieron 399 observaciones de MF antes del pastoreo del área
asignada. Cada observación de MF correspondió al inicio de un ciclo de pastoreo del hato.
Las observaciones se consideraron unidades experimentales y cada una consistió de ocho
mediciones aleatorias obtenidas con la técnica del marco metálico modificada, para
proteger el rebrote de la alfalfa se cortó el forraje a 10 cm de altura en un área de 0.25
m2(18). Las muestras de forraje se deshidrataron en una estufa de aire forzado durante 48
h para determinar el contenido de MS y el dato se expresó en kg MS ha-1. En cada ciclo
de pastoreo, se registró la altura de la pradera (A_pradera), la fecha de pastoreo
(Dia_pastoreo y Mes_pastoreo), el tiempo de ocupación (T_ocupación), días de descanso
del área de pastoreo desde el pastoreo anterior (D_descanso), mes del inicio del
crecimiento en el ciclo anterior (Mes_ini_crec) y tasa de acumulación de MS promedio
mensual (TAF, kg MS ha-1 d-1). Estas variables se denominaron en conjunto como
variables de manejo de la pradera (MP).
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Usando la Application for Extracting and Exploring Analysis Ready Samples del Land
Processes Distributed Active Archive Center de la National Aeronautics and Space
Administration (NASA), se solicitó el producto MCD43A4 versión 6(19). El producto
MCD43A4 se genera a partir de las mediciones que efectúan los sensores del Moderate-
Resolution Imaging Spectroradiometer (MODIS) a una resolución espacial de 500 m2.
Este producto consiste en siete bandas de reflectancia ajustada por la Bidirectional
Reflectance Distribution Function y producido diariamente, los cuales son un promedio
móvil de los 16 días contiguos. Se descargaron los datos de ocho pixeles contiguos
correspondientes al polígono de coordenadas: 99.93 O, 20.60 N a 99.92 O, 20.61 N. El
espectro de radiación (nm) cubierto por las bandas uno a la siete es (b1-b7): 620-670,
841-876, 459-479, 545-565, 1230-1250, 1628-1652 y 2105-2155. Los datos de P fueron
del producto 3IMERG versión 6 de la misión Global Precipitation Measurement de la
NASA obtenidos a través del portal Giovanni (https://giovanni.gsfc.nasa.gov/giovanni).
El dato P (mm) fue el acumulado mensual para la coordenada 99.92 O, 20.60 N; la
resolución espacial del 3IMERG es de 10 km2. A través del portal Giovanni también se
obtuvo el producto MODIS MOD11A2 versión 6 de temperatura de superficie diaria
durante el día (LST_d) y la noche (LST_n).
Para MODIS se determinó la buena calidad de acuerdo con los datos de calidad adjuntos
a los productos respectivos. En el lenguaje R(20), se generó un código para encontrar las
fechas de medición del MCD43A4 más cercanas a la fecha de medición de la MF. Usando
Qgis v3.16.4(21) y una imagen satelital de Google Maps(22) como plantilla guía, se
determinó una capa vectorial correspondiente área de riego por pivote central; el círculo
comprendió diferente área de los pixeles muestreados del MCD43A4. Para cada banda de
reflectancia se obtuvo el promedio correspondiente al vector usando la función extract
del paquete raster.
Generación de variables
𝑏2−𝑏1
𝑁𝐷𝑉𝐼 = 𝑏2+𝑏1 1)
(𝑏2−𝑏1)
𝐸𝑉𝐼 = 2.5 (𝑏2+2.4𝑏1+1) 2)
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Modelación
El modelo base para comparación fue la regresión lineal simple entre MF y A_pradera.
Se exploraron cuatro escenarios de modelación según el tipo de algoritmo: ML u OLS y
el tipo de variables disponibles para la modelación: sólo usando variables explicativas de
origen PR (ML_PR y OLS_PR) o variables PR y además las de MP (ML_PR_MP y
OLS_PR_MP). Los modelos se entrenaron con el 80 % de las observaciones elegidas al
azar y se reservó el 20 % para su evaluación. La evaluación del modelo es un concepto
de caja negra sobre la relevancia del resultado del modelo(23). Los procedimientos
estadísticos se efectuaron en el lenguaje R, el nombre de los paquetes se indica donde es
pertinente. Se ajustó un modelo de regresión ortogonal (major axis regression) entre
valores observados y valores predichos usando el paquete smatr 3, dado que los valores
observados de MF se miden con error(24). Se calculó el coeficiente de determinación (r2),
la raíz del cuadrado medio del error (RMSE), los criterios de información de Akaike
(AIC) y bayesiano (BIC), la devianza y el sesgo. Estos indicadores cuantitativos, así como
la evaluación gráfica son técnicas comúnmente usadas para evaluar modelos matemáticos
con fines predictivos(25).
Se generó el modelo ML con la función h2o.automl del paquete H2O(27), éste produce un
conjunto de modelos con diferentes realizaciones de algoritmos: deep learning (DL),
feedforward artificial neural network (NN), general linear models (GLMs), gradient-
boosting machine (GBM), extreme gradient-boosting (XGBoost), default distributed
random forest (DRF) y extremely randomized trees (XRT). Cada modelo individual se
puede usar para predecir la respuesta, pero también para generar dos tipos de ensamble
de modelos: uno es a partir de todos los algoritmos usados en los modelos generados, y
el segundo tipo de ensamble sólo considera los mejores modelos de cada clase o familia
de algoritmos; ambos tipos de ensamble generalmente producen mejores predicciones
que los modelos individuales(23).
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tiempo aproximado de ejecución fue de 50 min en un equipo con doble procesador Xeon
2680 v4 de 14 núcleos y doble hilo cada uno y 128 GB de memoria RAM.
Resultados y discusión
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bondad de ajuste. El peor modelo fue la regresión lineal entre MF y A_pradera, no solo
en función de las medias de bondad de ajuste sino también en la representación gráfica
de los valores estimados vs. observados (Figura 3).
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a) OLS, variable predictora altura del forraje; b) escenario OLS_PR; c) escenario OLS_PR_MP; d)
escenario ML_PR; e) escenario ML_PR_MP. Coeficiente de determinación (r 2), raíz del cuadrado medio
del error (RMSE), sesgo y su intervalo de confianza (IC) al 95%.
Las variables TAF y A_pradera de MP fueron las más importantes (Cuadro 2), tanto en
los modelos ML como OLS; la variable D_descanso tuvo mucho menor importancia
(Cuadro 2). Las variables PR más importantes fueron: LST_n, P, P_lag_3 o P_lag_5,
LST_d_avg_3 o LST_n_avg_3; indicando la relevancia de las condiciones ambientales
de precipitación y temperatura no sólo del mes en curso, sino de las condiciones
precedentes a la medición de la MF. La reflectancia (b1 – b7) y los índices de la
vegetación se incorporaron en modelos ML, pero el procedimiento stepwise no los eligió
para el OLS. Comparadas con TAF y A_pradera, las variables de reflectancia fueron de
baja importancia en los escenarios PR_MP del ML. Las bandas espectrales de reflectancia
fueron más importantes que el EVI y NDVI; este hallazgo coincide con el estudio de MF
para praderas mixtas de clima templado(15). Aunque se consideró adecuada la predicción
de la biomasa fresca en praderas de Brachiaria con base en el NDVI con r2 =0.73(31).
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Las barras grises son la frecuencia de datos según intervalos de clase de la variable. Se presentan solo
modelos de menor devianza (valor entre paréntesis) obtenidos por aprendizaje automatizado en el
escenario usando solo variables medidas con sensores remotos (ML_PR).
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Las barras grises son la frecuencia de datos según intervalos de clase de la variable. Se presentan solo
modelos de menor devianza (valor entre paréntesis) obtenidos por aprendizaje automatizado en el
escenario usando variables medidas con sensores remotos y del manejo de la pradera (ML_PR_MP).
El escenario ML_PR_MP incluye la variable TAF y esto podría ser una limitante para la
aplicación práctica del modelo. Para aclarar este aspecto se construyó un modelo ML sin
esta variable y usando los mismos datos de entrenamiento, resultando en una r2 de 0.76,
RMSE de 232.2 y sesgo de –35.6 (IC –94.4 a 23.1), siendo mejor que el obtenido en el
escenario ML_PR (datos no mostrados). Este resultado tiene dos aspectos de importancia:
otras variables disponibles para la modelación pueden sustituir a una variable identificada
como la más importante y segundo, es posible incurrir en una solución de óptimo local,
aun cuando el algoritmo ML explora un espacio de solución con diferentes parámetros de
optimización. Una alternativa posible sería aumentar el número de veces de ejecución de
la función h2o.automl e incrementar el valor de la constante max_runtime_secs.
A pesar de la resolución espacial gruesa de los sensores remotos MODIS y GPM (250 m2
y 10 km2) se estimó la MF adecuadamente en el escenario ML_PR (Figura 3d), siendo
que la r2= 0.70 de este modelo se encontró dentro del rango reportado recientemente en
la literatura para modelos ML que estiman la biomasa con datos PR(14,15) o la
productividad primaria bruta(33). Un modelo con base en datos PR únicamente resulta
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atractivo para el manejo de pastizales de gran área. Cuando las variables PR se usaron en
combinación con variables del manejo de la pradera sencillas de medir (A_pradera) o
registrar (D_descanso y Mes_ini_crec) la estimación fue muy buena (Figura 3e); la r2=
0.97 fue parecida a la estimación de biomasa con datos PR de resolución espacial de 30
m fue de r2= 0.96(5). La predicción de la masa de forraje obtenida con mediciones de altura
de forraje, mejoró cuando se incorporaron variables del manejo de la pradera y datos
meteorológicos locales en un algoritmo ML de random forest (r2= 0.82), este enfoque se
juzgó práctico para los productores, con excepción del costo de los instrumentos
meteorológicos(2).
A pesar de ser una pradera irrigada, la lluvia antecedente de corto plazo fue información
importante para los modelos OLS y ML. En un estudio reciente identificaron que la
variación espacio-temporal de productividad primaria bruta no sólo se explicó por bandas
de reflectancia del MCD43A4 de MODIS, sino que también se relacionó con el déficit de
presión de vapor(33). Similar al resultado de esos autores, aquí resultó útil incluir otras
bandas de reflectancia además de la b1, b2 e índices de la vegetación como el NDVI y el
EVI. Desde el punto de vista práctico, el modelo del escenario ML_PR_MP se consideró
muy factible de implementar ya que usó mediciones rutinarias del manejo de la pradera
y los datos de sensores remotos de la NASA que son de acceso público.
La masa de forraje en la pradera tiene una variabilidad espacial dada por diferencias en
humedad, fertilidad, deposición de excretas, alteraciones en la comunidad vegetal por el
pastoreo selectivo y otros factores. El método de cortes de forraje en cuadrantes es
limitado para representar y capturar esta variabilidad espacial en la pradera y por eso el
método estadístico de muestreo es importante. Los sensores a bordo de vehículos aéreos
no tripulados o drones son una alternativa para capturar la variabilidad en la reflectancia
de la vegetación en la escala espacial de centímetros, pero debe considerarse el costo del
equipo multiespectral, el procesamiento de datos y la limitante operativa para cubrir el
territorio(35), además de la necesidad de una función de calibración para la masa de forraje.
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Conclusiones e implicaciones
La predicción de la MF tuvo menor sesgo con modelos de ML que con modelos OLS,
sobre todo cuando se incorporaron en los modelos variables de sensores remotos y de
manejo de la pradera. Los ensambles de ML tuvieron menor devianza que algunos de los
modelos individuales de ML. El uso de variables PR predice la MF de manera semejante
que la relación A_pradera vs. MF, aunque el modelo ML tuvo menor sesgo. Los modelos
explorados tendrán que probarse en otras condiciones de pradera para tener una aplicación
espacial, poder representar ecosistemas y valorar el servicio ambiental de captura de
carbono. En la escala local de granja, estos modelos tendrán aplicación para el uso
cotidiano en la planeación de la presupuestación forrajera o evaluación retrospectiva del
manejo del pastoreo de la pradera. En estos casos el resultado presentado aquí tiene una
aplicación promisoria.
Agradecimientos
El estudio fue producto del apoyo para estancia sabática del primer autor por parte de la
Universidad Autónoma de Querétaro.
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Artículo
Guillermo González-Alatorre a
Rosalba Patiño-Herrera a
a
Tecnológico Nacional de México en Celaya. Departamento de Ingeniería Química.
Guanajuato, México.
Resumen:
En los últimos años, el aceite esencial de orégano se ha utilizado como aditivo en alimentos
para animales debido a sus propiedades antifúngicas y antibacterianas, así como sustituto
sintético de antibióticos. Es deseable desarrollar un método rápido y efectivo de
cuantificación de timol y carvacrol en una matriz orgánica de alimento para cerdo. En este
trabajo se realiza una comparación de rendimiento entre la técnica de extracción con
disolvente Soxhlet utilizando éter de petróleo y acetato de etilo y la técnica de
microextracción en fase sólida en el espacio de cabeza (HS-SPME). Se realizó un diseño de
experimentos 24 para definir los parámetros de HS-SPME: temperatura de equilibrio de 40
°C, temperatura de extracción de 40 °C, fuerza iónica de 0.57 M y tiempo de extracción de
40 min. El método HS-SPME es más eficiente para la extracción de timol y carvacrol de una
matriz orgánica. Los límites de los valores de detección y cuantificación utilizando la
extracción Soxhlet con acetato de etilo fueron de 3.7 y 12.5 μl-1 para timol y de 1.4 y 4.7 μg
78
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):78-93
l-1 para carvacrol, respectivamente; mientras que el LDD y el LDC para HS-SPME fueron de
0.9 y 3.1 μg L-1 para timol y de 0.6 y 1.9 μg L-1 para carvacrol, respectivamente. El método
de microextracción en fase sólida en el espacio de cabeza tiene el potencial de control de
calidad en la industria para compuestos activos presentes en el aceite esencial de orégano
como aditivo en una matriz orgánica.
Recibido: 17/08/2020
Aceptado: 02/09/2021
Introducción
Las personas utilizan especias herbales como potenciadores del sabor de los alimentos y
ayudas medicinales desde la antigüedad(1), principalmente por su actividad biológica. El
orégano es una de las hierbas más importantes, que es el nombre común de una amplia
variedad de géneros y especies de plantas en todo el mundo, pero generalmente se le conoce
como Origanum en la familia Lamiaceae (Labiatae)(2) o Lippia graveolens en la familia
Verbenaceae. El aceite esencial de orégano (AEO) ha sido utilizado como aditivo alimentario
debido a su actividad antimicrobiana atribuida a su alto contenido de monoterpenos como el
timol y el carvacrol, el último generalmente reconocido como un aditivo alimentario
seguro(3-6). Debido a la prohibición de los antibióticos por parte de la Comisión Europea, el
AEO ha recibido una mayor atención por parte de la industria avícola y porcina para mejorar
las defensas naturales y fortalecer los organismos de los animales con resultados
favorables(7-10). El AEO se puede incorporar al alimento para cerdo mezclando el aceite y la
matriz orgánica. Sin embargo, se requiere un método de cuantificación confiable para el
control de calidad.
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Hasta donde se sabe, esta técnica no ha sido utilizada para la detección de timol y carvacrol
en una matriz orgánica adicionada con AEO, sino sólo para cuantificar estos compuestos
activos en aceite puro(18-20). Este trabajo comparó una técnica de extracción con disolvente
utilizando éter de petróleo o acetato de etilo en un extractor Soxhlet(21) con una técnica HS-
SPME de la matriz de harina de alimento para cerdo para cuantificar el timol y el carvacrol
del extracto utilizando un sistema GC-MS. Se utilizó nitrosopiperidina (NPIP) como estándar
interno para absorber las variaciones de señal debidas al método de extracción y al propio
equipo(22) y calcular el límite de detección (LDD) y el límite de cuantificación (LDC) para
evaluar la efectividad de la técnica de extracción. Finalmente, se realizó un diseño de
experimentos utilizando el software R(23) y RStudio(24).
Material y métodos
Reactivos
El timol (100.0 %), el carvacrol (99.9 %), la nitrosopiperidina (99.9 %) y el cloruro de sodio
se obtuvieron de Sigma Aldrich (St. Louis, EE. UU.). El éter de petróleo y el acetato de etilo
de grado analítico (ACS) se obtuvieron de Fermont (Monterrey, México). Se utilizó agua
tridestilada de MERCK en los experimentos de HS-SPME. El gas portador utilizado para
GC-MS fue helio ultra alta pureza (grado 5.0) de Praxair. Las fibras de poliacrilato (PA) para
SPME se obtuvieron de Sigma Aldrich. Una industria local proporcionó la harina de alimento
para cerdo adicionada con AEO.
Método cromatográfico
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Preparación de muestras
Una industria local proporcionó las muestras de harina de alimento para cerdo adicionado
con aceite esencial de orégano durante el proceso de elaboración. Las muestras se
almacenaron en bolsas de plástico herméticas hasta su uso. En este trabajo se utilizaron dos
técnicas diferentes para extraer timol y carvacrol: (i) extracción con disolvente utilizando un
aparato de destilación Soxhlet, y (ii) HS-SPME utilizando una fibra de PA. Se utilizaron tres
disolventes diferentes: acetato de etilo y éter de petróleo para la extracción Soxhlet y agua
desionizada para la técnica HS-SPME. Se agregaron 5.0 mg L-1 de NPIP a cada muestra como
estándar interno.
Además, se utilizaron dos métodos de cuantificación utilizando (a) una curva de calibración
estándar externa y (b) un método de adición estándar. La curva de calibración para el estándar
externo se realiza utilizando concentraciones conocidas para timol y carvacrol (2, 4, 6, 8 y
10 mg L-1). Para el método de adición estándar, se mezclaron 0.5 ml de alícuota de extracto
con 0.5 ml de disolvente con diferentes concentraciones de timol y carvacrol (2, 4, 6, 8 y 10
mg L-1). En todos los casos, la cantidad de muestra inyectada en el GC fue de 1.0 μl.
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Para la cuantificación de timol y carvacrol en alimento para cerdo, se agregó una muestra de
0.5 g de alimento en polvo para cerdo a viales de vidrio de 15 ml con septum de
PTFE/silicona con el contenido requerido de NaCl y 10 ml de agua con diferentes
concentraciones de timol y carvacrol para realizar el análisis de la técnica de adición estándar.
Las curvas de calibración estándar externas no fueron posibles de realizar en el HS-SPME
debido a las interacciones entre los compuestos volátiles de la matriz del alimento en polvo
para cerdo en la fase gaseosa y la fibra durante la extracción. El área relativa entre timol o
carvacrol y el estándar agregado (NPIP) se calculó y se utilizó como variable de respuesta
para evaluar el rendimiento del método de extracción.
Diseño de experimentos
Cuadro 1: Valores de los niveles de los factores para el diseño del experimento
Factor Nivel bajo -1 Nivel alto +1
Temperatura de equilibrio, Teq (°C) 40 50
Temperatura de extracción, Text (°C) 40 50
Tiempo de extracción, text (min) 20 40
Fuerza iónica, I (mole L-1) 0.57 2.28
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cuenta solo los factores que son significativos. A continuación, se evalúa un modelo de
regresión y se trazan las gráficas de residuales y de contorno utilizando R-studio.
Resultados
Se colocó una muestra de 0.5 g de alimento en polvo para cerdo en un vial con 10 ml de agua
y NPIP como estándar interno. Se realizó un proceso HS-SPME para identificar la presencia
de timol y carvacrol, como se muestra en la Figura 1. Los espectros del modo de escaneo se
analizaron con la biblioteca de espectro de masas NUST/EPA/NIH para su confirmación con
una concordancia del 90 % entre el espectro experimental y teórico. Los tiempos de retención
del estándar interno, timol y carvacrol fueron de 10.3, 12.3 y 12.5 min, respectivamente. El
tiempo de retención se obtiene siguiendo su respectivo ion característico: 144 para NPIP, 135
para timol y 150 para carvacrol. Es importante tener en cuenta que la columna HP-Innowax
fue apropiada para una buena separación entre el timol y el carvacrol debido a su naturaleza
isomérica.
Curvas de calibración
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La señal obtenida [área relativa = (área de timol o de carvacrol) / (área del estándar interno)]
y su desviación estándar relativa (DER) para todos los experimentos del diseño factorial se
muestra en la Figura 2. Hay siete experimentos con una DER <15 % para ambos analitos,
pero solo dos con una DER <5.5 %, experimentos #1 y #12. Una señal alta es deseable, por
lo que se identificaron cuatro experimentos con un área relativa alta. Los experimentos #4,
#12 y #16 muestran una combinación de señal alta (área relativa) con valores de dispersión
(DER) bajos. Todos estos experimentos se realizaron a un contenido de sal de 0.57 M y
tiempo de extracción de 40 min, pero con temperatura de extracción y temperatura de
equilibrio de 40 y 50 °C. Es interesante notar que la fuerza iónica (contenido de sal) y el
tiempo de extracción son los factores en común, y son factores significativos como se
observará más adelante.
Figura 2: Área relativa y dispersiones (desviación estándar relativa) para timol y carvacrol
para cada experimento del diseño factorial para mejorar los parámetros del proceso
En la Figura 3 se pueden observar las curvas de calibración para: (a) el uso de timol y
carvacrol como estándares externos para la técnica de extracción Soxhlet; (b) el uso de NPIP
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como estándar añadido para la técnica de extracción Soxhlet; y (c) el uso de NPIP como
estándar añadido para la técnica HS-SPME. No es posible utilizar estándares externos para
la técnica SPME. Cabe destacar que la señal del área relativa es del orden de decenas para el
carvacrol, ya sea con estándar externo o estándar de adición, mientras que la señal del área
relativa para el timol está en el orden de unidades para estándares externos y de adición. Pero
para HS-SPME la señal del área relativa es del orden de cientos tanto para el timol como para
el carvacrol, lo que confirma nuevamente el aumento de la sensibilidad de un orden de
magnitud (dos órdenes para el timol) de esta técnica.
Los valores del área relativa (eje y) son mayores para la técnica HS-SPME en comparación con la
técnica de extracción Soxhlet. Extracción Soxhlet utilizando acetato de etilo y HS-SPME utilizando
agua como disolventes.
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Discusión
Diseño de experimentos
El Cuadro 2 muestra el análisis de varianza para los efectos principales y las interacciones de
dos factores para la cuantificación de carvacrol y timol, y es posible observar que solo el
tiempo de extracción y el contenido de sal, así como la interacción entre ellos, son
significativos para ambos analitos. El Cuadro 3 muestra el análisis de varianza considerando
solo los factores de fuerza iónica, el tiempo de extracción y la interacción fuerza iónica-
tiempo de extracción para carvacrol y timol. Considerando sólo los factores e interacciones
significativas, el modelo de regresión para la extracción HS-SPME de carvacrol es:
Con un R2 de 0.8558, que significa que el 85.6 % de la variabilidad de los datos se explica
por el modelo con una gráfica de residuos distribuidos aleatoriamente (no se muestra). Una
gráfica de contorno en la Figura 4 muestra que cuando el tiempo de extracción está en un
nivel alto, hay un fuerte efecto negativo del contenido de sal, lo que significa que el área
relativa de carvacrol es mayor cuando el contenido de sal es menor; además, cuando el tiempo
de extracción está en un nivel bajo, todavía hay un efecto negativo del contenido de sal, pero
más débil que en el nivel alto del tiempo de extracción. Considerando sólo los factores e
interacciones significativas, el modelo de regresión para la extracción HS-SPME de timol es:
Con un R2 de 0.8401, que significa que el 84 % de la variabilidad de los datos se explica por
el modelo con una gráfica de residuos distribuidos aleatoriamente (no se muestra). Una
gráfica de contorno en la Figura 5 muestra que cuando el tiempo de extracción está en un
nivel alto, hay un fuerte efecto negativo del contenido de sal, lo que significa que el área
relativa de timol es mayor cuando el contenido de sal es menor; además, cuando el tiempo
de extracción está en un nivel bajo, todavía hay un efecto negativo del contenido de sal, pero
más débil que en el nivel alto de tiempo de extracción. Esto es lo mismo para el timol y el
carvacrol, la única diferencia es que el carvacrol muestra una señal del área relativa 1.5 veces
mayor que el timol.
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Cuadro 2: ANOVA de los efectos principales e interacciones de dos factores para el diseño
del experimento
Carvacrol Timol
Suma de Media Suma de Media
GL F0 Valor P GL F0 Valor P
cuadrados cuadrática cuadrados cuadrática
Teq (°C) 1 0.6 0.6 0.016 0.90550 1 0.2 0.2 0.011 0.92026
Text (°C) 1 1.4 1.4 0.038 0.85218 1 0.7 0.7 0.042 0.84494
I (M) 1 1089.2 1089.2 29.208 0.00293 1 484.9 484.9 30.822 0.00261
text (min) 1 310.1 310.1 8.315 0.03444 1 109.7 109.7 6.974 0.04593
Teq x Text 1 39.0 39.0 1.046 0.35339 1 28.3 28.3 1.798 0.23760
Teq x I 1 13.7 13.7 0.368 0.57070 1 6.6 6.6 0.416 0.54715
Teq x text 1 3.6 3.6 0.096 0.76966 1 0.1 0.1 0.006 0.94100
Text x I 1 2.8 2.8 0.075 0.79541 1 1.4 1.4 0.089 0.77805
Text x text 1 65.0 65.0 1.742 0.24407 1 33.1 33.1 2.105 0.20652
text x I 1 455.8 455.8 12.222 0.01736 1 187.9 187.9 11.941 0.01813
Residuos 5 186.5 37.3 5 78.7 15.7
GL= grados de libertad.
El Cuadro 3 muestra el análisis de la varianza evaluado solo con los factores significativos
del DOE, es decir, los factores de fuerza iónica, tiempo de extracción e interacción fuerza
iónica-tiempo de extracción.
Para elegir los mejores parámetros operativos, siempre se deben seleccionar un tiempo de
extracción alto y un contenido de sal bajo. Dado que los otros dos factores no son
significativos, se puede trabajar a cualquier temperatura de equilibrio y temperatura de
extracción; por lo tanto, se decidió trabajar a bajas temperaturas de equilibrio y extracción
por razones económicas.
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Para ambos analitos, un aumento en el contenido de sal (o fuerza iónica) resulta en una
disminución en el área relativa, probablemente porque la solución está cerca de la saturación.
Además, un tiempo de extracción alto (text) beneficia la señal del área relativa lo que está en
buen acuerdo con el concepto de que la extracción aumenta a medida que aumenta el tiempo
de extracción.
Método
Adición estándar Estándar externo Adición estándar
estándar
Disolvente Acetato de etilo Éter de petróleo Acetato de etilo Éter de petróleo Agua
Analito Timol Carva- Timol Carva- Timol Carva- Timol Carva- Timol Carva-
crol crol crol crol crol
Primer
extracto, 4.25 0.67 1.99 0.48 4.03 0.58 1.92 0.40 - -
mg L-1
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Segundo
extracto, 0.63 0.16 0.33 0.18 0.79 0.15 0.24 0.16 - -
mg L-1
Contenido
total, 4.88 0.82 2.32 0.67 4.82 0.73 2.16 0.56 3.25 4.17
mg L-1
Contenido
en
alimento 63.45 10.71 30.22 8.66 62.60 9.43 28.12 7.30 65.00 83.40
para cerdo,
mg kg-1
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es de 10.71 mg/kg, que es ocho veces menor que el resultado de HS-SPME. Esto podría estar
relacionado con el comportamiento estérico del timol y el carvacrol (estereoisómeros) y las
interacciones con el material de fibra (poliacrilato).
Validación de métodos
Conclusiones e implicaciones
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la extracción Soxhlet, el éter de petróleo no fue adecuado ya que solo extrajo alrededor del
50 y el 10 % del contenido total de timol y carvacrol, respectivamente (en relación con la
cuantificación de HS-SPME). Además, en cuanto al uso de acetato de etilo en la extracción
Soxhlet, este disolvente fue capaz de extraer todo el timol, pero no el carvacrol, mostrando
algún tipo de selectividad. Para la técnica HS-SPME, se realizó un diseño factorial de
experimentos 24 para evaluar los parámetros del proceso y obtener la mayor relación S/N
posible. Las condiciones adecuadas son temperatura de equilibrio (Teq) de 40 °C, temperatura
de extracción (Text) de 40 °C, fuerza iónica (I) de 0.57 M y tiempo de extracción (t ext) de 40
min. HS-SPME mostró un rendimiento de extracción nueve veces mejor en comparación con
la extracción Soxhlet, incluso con cantidades de muestra más pequeñas, con un límite de
detección y cuantificación de 0.9 y 3.1 μg L-1 para timol, y 0.6 y 1.9 μg L-1 para carvacrol,
respectivamente. Los resultados muestran que el método HS-SPME es más eficiente para la
extracción de timol y carvacrol de una matriz orgánica y tiene el potencial de una técnica de
control de calidad en la industria alimentaria para cuantificar los compuestos activos del
aceite esencial de orégano cuando se utiliza como aditivo para una matriz orgánica como el
alimento para cerdo.
Agradecimientos
Conflicto de intereses
Literatura citada:
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23. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. Vienna,
Austria: R Foundation for Statistical Computing, 2021. http://www.R-project.org/
93
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6121
Artículo
Armando Santos-Moreno a
Emmanuel Flores-Girón a
Diana Guerra-Ramírez c*
a
Universidad Autónoma Chapingo. Departamento de Ingeniería Agroindustrial. Carretera
México-Texcoco km 38.5, Texcoco, Estado de México. México.
b
Universidad de Guadalajara. Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias,
Zapopan, Jal. México.
c
Universidad Autónoma Chapingo. Departamento de Preparatoria Agrícola. Texcoco,
Estado de México. México.
Resumen:
94
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de cada muestra de queso se homogeneizó con diluyente de peptona (225 ml) y se prepararon
diluciones desde 10 -1 a 10 -6 con las que se sembraron placas 3M TM PetrifilmTM. Después de
incubar a diferentes condiciones, según el tipo de microorganismo, se hicieron recuentos de
BMA, CT, BAL y ECP. Los resultados mostraron que conforme avanzó el tiempo de
maduración del Queso de Prensa, la carga microbiana disminuyó: BMA de 4 a 2, CT de 6 a
3, BAL de 6 a 2 y ECP de 5 a 2 log10 UFC g-1. Los cambios en los recuentos de los grupos
bacterianos estudiados, pueden ser atribuidos a las transiciones fisicoquímicas y
microbiológicas propias de la maduración del queso y a las características de la microbiota
presente en cada una de las queserías. Los resultados de esta investigación aportan elementos
para la caracterización microbiana de los quesos artesanales mexicanos.
Recibido: 14/12/2021
Aceptado: 02/09/2022
Introducción
Alrededor del mundo, el queso además de ser una rica fuente de nutrientes es un alimento
esencial utilizado en la gastronomía local de diferentes sociedades(1,2). Actualmente se
conocen alrededor de 1,833 variedades de quesos ubicados en 74 países(3); dicha diversidad
está determinada por los procesos tecnológicos empleados para su elaboración, tales como
origen de la leche, relación grasa-proteína, tipos de cultivos y de agentes coagulantes; la
forma, el tamaño del queso y las condiciones de maduración(4,5,6).
En su mayoría, los quesos artesanales son elaborados a partir de leche cruda, con
fermentación espontánea, procesos de fabricación no tecnificados y tiempos de maduración
variados(5,7,10).
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Actualmente se realizan estudios para identificar las características de los quesos artesanales
de México(7,15), el objetivo de esta investigación fue analizar los cambios que ocurren en el
recuento de bacterias mesófilas aerobias, microorganismos coliformes totales, bacterias
ácido lácticas y estafilococos coagulasa positivos, durante la maduración (5, 30, 60 y 90 días)
de los quesos de prensa elaborados por cuatro queserías (A, B, C y D) de Cuajinicuilapa,
Guerrero, México.
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Material y métodos
Muestras de queso
Preparación de la muestra
Cada una de las muestras de queso (25 g) se mezcló con 225 ml de diluyente de peptona, la
mezcla se homogeneizó durante 2 min (Vortex VWR symphony D S41 ®, VWR
International) y se hicieron diluciones desde 10-1 hasta 10-6 mediante la transferencia de 1 ml
de la muestra a frascos viales que contenían 9 ml de diluyente de peptona(17).
Recuento de microorganismos
Se utilizaron los siguientes medios de cultivo (3M Placas PetrifilmTM): recuento de aerobios
(AC No. de catálogo 6400), recuento de coliformes (CT No. de catálogo 6410), bacterias
ácido lácticas (No. de catálogo 6461) y staph express para estafilococos coagulasa positivos
(No. de catálogo 6493); en cada una de las placas se colocó 1 ml de la dilución
correspondiente(18-21).
Todos los recuentos se hicieron por duplicado. Para BMA se sembraron las diluciones 10-3 y
10-4 y el medio se incubó a 35 ± 2 °C durante 48 ± 3 h(18). Los microorganismos CT fueron
investigados a partir de las diluciones 10-2 y 10-3, incubándose a 35 ± 1 °C durante 24 ± 2
h(19). La determinación de BAL se hizo inoculando los medios con diluciones desde 10-3 a
10-6 e incubando a 35 ± 2 °C durante 48 ± 3 h(20). El estudio de ECP se llevó a cabo a partir
de las diluciones 10-2 a 10-4 y una incubación de 37 ± 1 °C durante 24 ± 3 h(21).
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Una vez completado el tiempo de incubación se revisó el crecimiento y se contaron las placas
que contenían entre 15 y 300 colonias, se obtuvo la media de las dos repeticiones y este
promedio se multiplicó por el inverso de la dilución con que fue inoculada la placa(22). El
resultado del recuento se reportó como log10 del número de unidades formadoras de colonias
por gramo (log10 UFC g-1)(23).
Análisis estadístico
Donde:
𝝁 + 𝒂𝒊 + 𝒚𝒌 + (𝒂𝒚)𝒊𝒌 Es la media del tratamiento i en el momento k, que contiene los efectos
del tratamiento, tiempo, y la interacción tiempo × tratamiento;
𝒆𝒊𝒋𝒌 es el error aleatorio asociado a la medición en el momento k sobre j asignado al
tratamiento i.
Las variables respuesta evaluadas fueron: cuenta total de bacterias mesófilas aeróbicas
(BMA), coliformes totales (CT), bacterias ácido lácticas (BAL) y estafilococos coagulasa
positivos (ECP). Los datos se analizaron mediante un modelo mixto(24,25) cuyo efecto
aleatorio corresponde al tiempo de maduración y el efecto fijo a las queserías. Para identificar
el efecto de los tratamientos se aplicó el método de Tukey-Kramer (P<0.05). Los análisis se
llevaron a cabo en el paquete SAS versión 9.1 (SAS Institute, Inc., Cary, NC, EUA).
Resultados y discusión
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Cuadro 1: Recuento de grupos bacterianos, log10 UFC g-1, durante la maduración del Queso de Prensa elaborado en cuatro queserías
(A, B, C y D) de Cuajinicuilapa, Guerrero, México
Coliformes totales 5 4.1093 ±0.1002 Cb 2.1505 ±0.1002 Aa 2.4203 ±0.1002 Aa 4.7211 ±0.1002 Db
(log10 UFC g-1) 30 3.7726 ±0.0541 Cc 2.8838 ±0.0541 Ba 3.7916 ±0.0541 Cc 3.0878 ±0.0541 Cb
60 2.3138 ±0.2854 Bb 2.3763 ±0.2854 ABb 2.2698 ±0.2854 Ab 1.5753 ±0.2854 Ba
90 <1 ±0.0440 Aa 2.3451 ±0.0440 Ab 2.0753 ±0.0440 Ab <1 ±0.0440 Aa
Bacterias ácido 5 6.5457 ±0.0651 Dc 5.9454 ±0.0651 Cb 5.5084 ±0.0651 Ba 6.7366 ±0.0651 Cc
lácticas 30 5.8336 ±0.0651 Cb 5.8231 ±0.0651 Cb 5.1193 ±0.0651 Ba 6.1241 ±0.0651 Cb
(log10 UFC g-1) 60 3.5524 ±0.0651 Ba 3.7918 ±0.0651 Ba 3.1945 ±0.0651 Aa 5.0914 ±0.0651 Bb
90 <1 ±0.0651 Aa <1 ±0.0651 Aa 3.2258 ±0.0651 Ab 4.2394 ±0.0651 Ac
99
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En los conteos de BMA, se presentaron diferencias significativas (P<0.05) entre las queserías
(Cuadro 1). El decremento gradual de BMA del día 5 al 90 fue próximo a 2 log10 UFC g-1,
para las queserías A, B y D; mientras que para la quesería C fue de 3.49 log10 UFC g-1 .
El decremento de las BMA fue común en los quesos de las cuatro queserías (Cuadro 1), lo
cual refleja cierta homogeneidad en los procesos de fabricación y las condiciones de
maduración de los quesos. La diferencia estadística (P<0.05) entre queserías sugiere
variaciones cuantitativas o cualitativas en la microbiota del queso generadas por la leche y
los microambientes propios de cada quesería. Cabe destacar que, entre el día 5 y el 60, se
observa que las BMA de los quesos de la quesería A descienden 2.31 log10 UFC g-1, sin
embargo, entre el día 60 y 90 permanecen sin cambios; en tanto que las BMA de los quesos
de la quesería C, del día 60 al 90 presentan una reducción de 2 log10 UFC g-1.
100
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Se observaron dos dinámicas diferentes, los quesos de las queserías A y D presentaron las
mayores cargas iniciales de CT, que a los 30 días de maduración disminuyeron hasta alcanzar
3.72 a 3.10 log10 UFC g-1 , respectivamente (Cuadro 1). En los quesos de las queserías B y
C, los CT mostraron niveles iniciales de 2 logaritmos, que se elevaron durante el primer mes
y se mantuvieron con ligeras variaciones para coincidir en el día 90 con valores muy
próximos entre ellas.
La dinámica de los CT en los quesos de las queserías A y D han sido reportadas en quesos
maduros y está caracterizada por una disminución progresiva de los coliformes conforme
avanza la maduración(31) lo cual se atribuye a la disminución del pH debido a la fermentación
de la lactosa(32). En quesos madurados como el Cheddar, los coliformes mueren a una tasa de
0.3 log10 UFC g-1 por semana y en el Gouda a 0.7 log10 por semana(33). Por lo anterior, la
dinámica observada en los quesos de las queserías B y C es atípica, porque entre los días 5
al 30, ocurre un aumento de 0.73 y 1.37 log10, respectivamente, seguido en los días 60 a 90
por disminuciones muy pequeñas, 0.03 y 0.19 log10, respectivamente (Cuadro 1). Esto
sugiere que hay aspectos comunes entre las dos queserías que favorecen la selección de
bacterias que persisten durante la maduración, tales como la calidad del agua y de la leche,
el personal o variantes en los procesos de elaboración o limpieza.
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Los niveles aceptados de coliformes totales en quesos madurados son menores a 100 UFC/g
(< 2 log10 UFC g-1)(34), valores que fueron alcanzados entre los días 60 y 90 (Cuadro 1) en
las queserías A y D. De acuerdo con Metz(32), los quesos elaborados con leche cruda de buena
calidad, bajo condiciones sanitarias higiénicas, aplicando buenas prácticas de manufactura y
madurados adecuadamente, tendrán bajos niveles de bacterias coliformes totales, coliformes
fecales, enterococos, Enterobacteriaceae y Escherichia coli.
La actividad de los organismos coliformes en los quesos puede afectar negativamente sus
características sensoriales(28,35). Sin embargo, se ha observado que ciertos géneros de
coliformes contribuyen positivamente en la textura y características sensoriales del producto;
además de que algunas cepas de Hafnia contribuyen a la acumulación de aromas, y
generación de sabores(32,35,36). La persistencia de coliformes sugiere la posibilidad de la
participación de dichos microorganismos en las características organolépticas de los quesos
de las queserías B y C aspecto que no ha sido abordado en los estudios de quesos mexicanos.
Durante el periodo de maduración, las cuentas de BAL de los quesos de las queserías
estudiadas mostraron diferencias significativas (P<0.05) (Cuadro 1). En este grupo
microbiano se registraron los mayores recuentos de todo el estudio. En el día 5 los recuentos
oscilaron entre 5.50 y 6.73 log10 UFC g-1, estos valores fueron disminuyendo a partir del día
30. Del día 5 al 60 las reducciones fueron de 2.99, 2.15, 2.31 y 1.77 log10, para los quesos de
las queserías A, B, C y D, respectivamente.
Durante la maduración de los quesos artesanales españoles Casar de Cáceres, Afuega´l Pitu
y Cabrales se reportaron descensos en el recuento de lactococos de 2 a 3 log10 UFC g-1 entre
el día 0 y el 60, en tanto que en el queso “La Serena” solo hubo una reducción menor a un
logaritmo, hecho que se atribuye a que este queso tuvo un bajo contenido de sal durante las
primeras semanas de maduración(5). Lo anterior sugiere que las reducciones observadas en el
QP del día 5 al 60 están acordes a lo que ocurre con las bacterias ácido lácticas
homofermentativas en quesos elaborados artesanalmente con microbiota autóctona(5). Las
concentraciones de BAL encontradas en el QP del día 60 al 90 son menores a las reportadas
en quesos madurados de Europa, que presentan valores de 7 a 9 log10 UFC g-1(5,37,38).
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madurados; esto podría tener una explicación por las temperaturas en que son madurados lo
cual favorece una mayor pérdida de humedad que genera valores de actividad de agua y de
relación humedad/sal que son inhibitorios para las BAL(5).
Los recuentos ECP de los quesos de las queserías estudiadas exhibieron diferencias
significativas (P<0.05) durante el periodo de maduración (Cuadro 1). A partir del día 5 y
hasta el 60, en los quesos de las queserías A, C y D se observó un decremento continuo de
los ECP, seguido de una estabilización del día 60 al 90. En la quesería B hubo un decremento
del día 5 al 30 seguido de un incremento del día 30 al 60 y una estabilización del día 60 al 90
(Figura 2). Las tasas de muerte de ECP (promedio de decremento log10 UFC g-1 dividido
entre semana de maduración)(39) en los quesos de las queserías A y C fueron de 0.30 log10 y
de 0.23 y 0.31 log10 en las queserías B y D, respectivamente.
Para quesos elaborados con leche cruda, los límites aceptados de estafilococos coagulasa
positivos son de 104 a 105 UFC g-1, que equivale a 4-5 log10 UFC g-1(40), límites que fueron
excedidos en el día 5 en las queserías A, C y D pero que se retornó a ellos en el día 30 y
permanecieron hasta el día 90 (Cuadro 1). Los recuentos de ECP mayores a 4 log10 muestran
la necesidad de aplicar medidas correctoras en la higiene del proceso de recolección de la
leche, de fabricación del queso y la selección de materias primas(40). Valores de 105 UFC g-1
o mayores conducen a investigar la presencia de toxina estafilocócica en los quesos(40), pues
al ser termoestable puede persistir aún cuando los estafilococos hayan muerto. Generalmente
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se necesitan concentraciones de 106 UFC g-1 para producir toxina suficiente (un nanogramo
por gramo de queso) para causar un brote de enfermedad(5).
La tasa de muerte de S. aureus en Queso Manchego elaborado con leche cruda del día 1 al
60 es de 0.404 log10 UFC g-1(39), las tasas de muerte de ECP en las queserías A, C y D (0.49,
0.50 y 0.52) estuvieron próximas a este valor lo que sugiere que el decremento fue el esperado
para este tipo de quesos (quesos de pasta prensa madurados). No se identificaron factores que
expliquen la menor tasa de muerte observada en la quesería B (0.36).
El desarrollo y supervivencia de S. aureus son afectados por factores tales como: cambios
fisicoquímicos ocurridos durante el proceso de la maduración, metabolitos secundarios
generados por BAL, así como a la composición del producto, el periodo de almacenamiento
y la temperatura(44,45). Staphyloccocus aureus es inhibido por BAL mediante la competición
de nutrientes, producción de ácido láctico, peróxido de hidrógeno y producción de sustancias
antimicrobianas(46), lo anterior puede explicar la disminución de ECP en los primeros 30 días
de maduración, período en que los niveles de BAL fueron mayores (Figura 2). Entre el día
30 y 60 las condiciones de almacenamiento a temperatura ambiente pudieron aumentar la
pérdida de humedad lo que cambia relación humedad/sal siendo inhibitoria para BAL(5), esto
favorece a S. aureus, lo que pudiera explicar su ligero aumento en la quesería B y la
suspensión de su descenso en las queserías A, C y D.
Conclusiones e implicaciones
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investigar si se trata de un caso excepcional, y las bacterias de este grupo contribuyen a las
características agradables del queso o están relacionadas con su deterioro. Los datos de
reducción y sobrevivencia de estafilococos coagulasa positivos generados en esta
investigación pueden servir de referencia para iniciar y evaluar programas de mejora en este
tipo de queserías. Si bien esta investigación comprendió cuatro queserías del principal
municipio productor del QP, la información generada puede servir de referencia para la
caracterización de este queso artesanal.
Este trabajo de investigación fue posible gracias a la beca otorgada por el Consejo Nacional
de Ciencia y Tecnología para los estudios de Maestría del primer autor. También
agradecemos los comentarios hechos al manuscrito por los Doctores Angélica Luis Juan
Morales y Ricardo Alaniz de la O. Ninguno de los autores tiene conflicto de intereses con
respecto a la presente publicación.
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Artículo
Fernando Cerón-Téllez b
Elizabeth Loza-Rubio b*
a
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Centro
Nacional de Recursos Genéticos. México.
b
INIFAP. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad
(CENID-SAI), Campus Ciudad de México. Carretera México-Toluca Km 15.5, Colonia Palo
Alto. 05110. Alcaldía Cuajimalpa de Morelos. Ciudad de México. México.
c
Universidad Nacional Autónoma de México, FMVZ. México.
Resumen:
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evaluaron mediante RT-PCR punto final y RT-PCR en tiempo real estableciendo las
condiciones por el grupo de trabajo. Se encontraron 12 muestras positivas de ovinos a la
detección de NS1; estas muestras se secuenciaron obteniendo un fragmento de 101 pares de
bases. Al realizar el alineamiento se obtuvieron identidades con secuencias reportadas en el
GenBank con fragmentos de NS1 desde 89 % (p= 1e-12) a 98 % (p= 4e-13), correspondientes
a los serotipos 10, 11 y 12. De estas muestras, se obtuvieron dos muestras positivas de ovinos
mediante el PCR tiempo real (PCR-tr), uno proveniente de Chiapas (raza Chiapas) y el otro
de Tamaulipas (raza Suffolk). Los resultados de la PCRtr fueron corroborados por la CPA-
SENASICA. Este trabajo, aporta por primera vez en México, la importancia de usar un gen
sintético como control positivo, para realizar la detección en laboratorios oficiales BSL-2, lo
cual en una emergencia sanitaria es de suma importancia.
Palabras clave: Lengua azul, Ovinos, Diagnóstico, Gen sintético, Genes NS1 y NS3.
Recibido: 01/07/2021
Aceptado: 31/08/2022
Introducción
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Material y métodos
Muestras
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Gen sintético
Debido a que la ELA se considera exótica en México, se diseñó un gen sintético para
posteriormente ser usado como control positivo, con la finalidad de no utilizar al virus
inactivado o material genético del mismo en un laboratorio BSL2. Para lo anterior, fueron
insertados en el vector pUC57 (GeneScript, USA), dos fragmentos del genoma viral, uno
correspondiente al gen NS1 (354 pb) y otro correspondiente al gen NS3 (300 pb) tomando
como base las secuencias del BTV-11 reportadas en el GenBank (KF986511 y KM580467,
respectivamente). Para su uso como control positivo en los ensayos moleculares, la
concentración del plásmido fue ajustado a 100ng/µl.
El ARN viral fue extraído a partir de 250 l de la muestra de sangre utilizando Trizol LS®
Reagent (Ambion, USA), siguiendo las instrucciones del fabricante con algunas
modificaciones en el protocolo. El ARN obtenido se almacenó a -70 °C hasta su uso.
Ensayos moleculares
Gen constitutivo. Con la finalidad de verificar la calidad del ARN obtenido, se amplificó
mediante RT-PCR un fragmento del gen constitutivo GAPDH utilizando los iniciadores y
condiciones reportados por González-Arto M, et al(20). Como plantilla se utilizó ADN
complementario sintetizado a partir del ARN viral utilizando el kit MMLV
Retrotranscriptase (Invitrogen, USA).
Detección de un fragmento del gen NS3. El ARN extraído de las muestras fue utilizado como
plantilla para la detección de un fragmento del gen NS3 de los orbivirus utilizando un par de
iniciadores y la sonda recomendados en el Manual de la OIE10. La RT-PCRtr se llevó a cabo
mediante un protocolo de amplificación en un solo paso establecido en el laboratorio
utilizando el kit iTaq universal probe one step (Bio-Rad, USA).
Detección de un fragmento gen NS1. Con la finalidad de corroborar la presencia del genoma
del VLA en las muestras positivas a la RT-PCR en tiempo real, se estableció un protocolo
para la detección de un fragmento del gen NS1, utilizando iniciadores descritos en el Manual
de la OIE(10). Para lo anterior se utilizó el Kit iProof HF Master Mix (Bio-Rad, USA). Los
productos de amplificación de positivos a dicho protocolo se purificaron en geles de agarosa
y fueron secuenciados por el método de Sanger en la Unidad de Síntesis y Secuenciación del
IBT-UNAM.
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Resultados
Carril 1, Marcador de tamaño de fragmento 50pb (Low Mass ladder); Carril 2-7, muestras de ovino. Los
productos de amplificación se corrieron en un gel de agarosa al 1.5%.
En cuanto al ensayo de detección de un fragmento del gen NS1 mediante el RT-PCR punto
final, se obtuvo la identificación de dicho gen en 12 muestras de sangre de ovinos proveniente
de los estados de Chiapas, Coahuila y Tamaulipas. Con la finalidad de armonizar los
métodos, se decidió utilizar iniciadores sugeridos por la OIE, como se describe previamente.
El análisis de las secuencias obtenidas mostró en el alineamiento identidad con secuencias
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reportadas en el GenBank con el fragmento del NS1 desde 89 % (p= 1e-12) a 98 % (p= 4e-
13), correspondientes a los serotipos 10, 11 y 12.
Figura 2: Inferencia filogenética de muestras de ovinos positivas al gen NS1 del virus de
lengua azul
El dendograma fue obtenido utilizando el alineamiento de 100 pb del gen NS1 de las secuencias de
las muestras positivas en este estudio y de 30 secuencias obtenidas del GenBank pertenecientes a
los serogrupos 10, 11 y 12. Las muestras positivas de ovinos mediante el RT-PCR en punto final
están identificadas como: OT=Ovinos Tamaulipas: OT1, OT2, OT3, OT4, OT5. OC=Ovinos
Chiapas: OC1, OC2, OC3, OCF10, OCF39, OC5, OC4. Las razas están indicadas por color:
Criollo Pelibuey Suffolk y Dorper Las muestras fueron
tomadas entre 2016 y 2017. Como outgroup se utilizó la secuencia del virus de la fiebre epizoótica
hemorrágica (AM745001) indicado con .
El resultado positivo a la detección por RT-PCRtr fue corroborado por el laboratorio de CPA
del SENASICA y notificado al SIVE. En dicho laboratorio se utiliza de igual manera la
detección de un fragmento del gen NS3, como control positivo se utiliza ARN viral que se
obtiene a partir de sobrenadante de cultivos celulares infectados con el virus que
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Discusión
Como se ha mencionado, la ELA en diferentes hospederos puede ser subclínica y por tanto
la detección del agente causal en poblaciones ovinas puede ser compleja(21). Por lo anterior,
para este estudio en el muestreo fueron considerados animales clínicamente sanos, donde el
estado de la viremia en los animales y los signos pueden o no ser observados, dependiendo
de la carga viral o de los subtipos de los que se trate. Adicionalmente, se consideró para el
muestreo Entidades Federativas del país en zonas donde el vector transmisor del virus está
presente con un clima idóneo para su desarrollo(22), así como que los borregos estuvieran
cercanos a explotaciones de ganado bovino, ya que esta especie puede ser portadora sana del
virus.
Adicionalmente, cada técnica tiene un rango de detección del virus o del genoma, por
ejemplo, Bonneau et al(25) informan que el ensayo de RT-PCR es capaz de detectar el genoma
desde 3 hasta 122 días. Por lo que, es de relevancia hacer la recomendación de realizar
muestreos y campañas de vigilancia no solo en rumiantes, sino además en los posibles
vectores que están reportados como transmisores del virus.
En México, la ELA es considerada como exótica, sin embargo, este estatus debería ser
reconsiderado tomando en cuenta las diferentes notificaciones realizadas desde los años 80s
a la fecha en diferentes regiones del país; esto permitiría evaluar la presencia del virus en
diferentes hospederos y vectores utilizando varios métodos. En 1981 con el trabajo de
117
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Por otro lado, el porcentaje de detección es similar a lo descrito en los reportes más antiguos
en donde se utilizan muestras de rumiantes. Los resultados informados en el presente trabajo,
así como los presentados por otros autores, hacen manifiesta la necesidad de cambiar el
estatus de la enfermedad, así como de implementar sistemas de vigilancia del virus, tanto en
los vectores, como en los principales hospederos del virus, sean animales domésticos, como
silvestres.
Conclusiones e implicaciones
Se presenta como una alternativa el uso de un control positivo sintético que evitaría el uso de
ARN viral, que solo puede ser utilizado en laboratorio BSL3 de las instancias ofíciales del
país. Con el uso del control positivo sintético se aumentaría la red de laboratorios capaces de
implementar la técnica de detección viral y por tanto determinar el estatus real de la
enfermedad en el país.
Agradecimientos
Los autores agradecen la colaboración del M en C Roberto Navarro López, Dra. Marcela
Villarreal Silva, MC Mariana García Plata y al MVZ Martín García Osorio por su
colaboración en corroborar resultados en el Laboratorio de CPA-SENASICA. La presente
investigación fue financiada por el proyecto INIFAP No. 12583634008 y la ficha validada
914545716.
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https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6241
Artículo
Fernando García-Lacy F. a
Horacio Reyes-Vivas b
Gabriel Gutiérrez-Ospina e
Margarita Gómez-Chavarín f*
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Departamento de Medicina, Cirugía y Zootecnia para Équidos. Ciudad de México. México.
b
Instituto Nacional de Pediatría. Laboratorio de Bioquímica Genética. Ciudad de México.
México.
c
Instituto Nacional de Pediatría. Laboratorio de Oncología Experimental. México.
d
SEDENA. Centro Ecuestre de Alto Rendimiento. Ciudad México. México.
e
Universidad Nacional Autónoma de México. Departamento de Fisiología. Instituto de
Investigaciones Biomédicas. Ciudad de México. México.
f
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina. Departamento de
Fisiología. Ciudad de México. Mexico.
g
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Departamento de Patología. Ciudad de México. México.
122
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
Resumen:
Recibido: 21/05/2022
Aceptado: 07/09/2022
123
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Introducción
El factor de crecimiento similar a la insulina I (IGF-1, del inglés insulin-like growth factor I)
es el factor de crecimiento conocido más importante para la reparación del cartílago en
caballos, ya que estimula la síntesis de proteoglicanos y, por lo tanto, la matriz extracelular
(MEC), y promueve la mitosis de los condrocitos. Tiene una importante actividad promotora
del crecimiento no solo en el cartílago articular, sino en varios tejidos, principalmente en el
músculo, los huesos y el cerebro. Activa la vía de las proteínas quinasas activadas por
mitógenos (MAPK, del inglés mitogen-activated protein kinase), que tiene varios efectos en
la promoción de: la supervivencia, crecimiento, proliferación celular, protección contra la
hipoxia, regulación de la inflamación en lesiones musculares y en placas de crecimiento
óseo(1-4). También tiene un papel clave en el desarrollo del cerebro, junto con el estradiol,
regulando una variedad de eventos neuroplásticos y de desarrollo(5). En estructura, es muy
similar a la insulina. Cuando se instila insulina en una articulación, se mejora la expresión de
IGF-1 en el líquido sinovial(6).
Las lesiones del cartílago articular normalmente se reparan por sustitución con fibrocartílago,
lo que conduce a la pérdida de la función de la articulación que resulta en osteoartritis (OA)(7).
La cojera es la razón más frecuente por la cual se requieren clínicos equinos por parte de los
propietarios de caballos, y la OA representa más del 60 % de todos los casos de cojera en
caballos deportivos(8). El principal problema en la OA es la inflamación, que condiciona un
desequilibrio entre catabolismo y anabolismo en el cartílago articular. En este tejido en
particular, el único componente celular está constituido por condrocitos, que son
responsables de la síntesis de MEC, con el fin de mantener una función adecuada del
cartílago.
Existe evidencia con respecto a la eficacia exógena del IGF-1 in vitro, que mejora la síntesis
de proteoglicanos mediante condrocitos estimulados. Otras terapias, como el trasplante de
condrocitos de condrocitos maduros y neonatales, las estrategias de terapia génica para
aumentar la expresión de IGF-1 por condrocitos transfectados, requieren anestesia general,
un procedimiento quirúrgico y, por lo tanto, equipo y personal especializado(9).
En un estudio piloto realizado por los autores en el que se obtuvieron 13 muestras de líquido
sinovial de diferentes articulaciones (articulaciones interfalángicas distales, articulaciones
metacarpofalángicas, articulaciones del hombro, articulaciones tarsometatarsianas y babillas)
de caballos con cojera asociada grado AAEP (American Association of Equine
Practitioners): 2/5, sin cambios radiográficos, pero una respuesta positiva en la prueba de
flexión de 1 min. Por ELISA, se encontró un aumento significativo de IGF-1 y una
correlación positiva entre los niveles de proteína total e IGF-1 en el líquido sinovial (datos
no mostrados). En este estudio se obtuvieron muestras de líquido sinovial de 21 caballos con
124
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
Hasta donde se sabe, no hay información con respecto a las fluctuaciones de IGF-1 en la OA
que ocurre de forma natural. No hay estudios in vivo con respecto a los niveles del IGF-1
durante la OA. Tal vez este documento puede ayudar a los clínicos a comprender el papel del
IGF-1 para esta condición particular y podría usarse como línea base para estudios
adicionales sobre la concentración de IGF-1 y su posible uso como tratamiento alternativo.
Material y métodos
Evaluación de cojera
Se realizó una evaluación clínica en todos los caballos incluidos en este estudio, con el fin de
encontrar evidencia de cojera asociada con la articulación metacarpofalángica de las
extremidades delanteras. La evaluación consistió en la observación estática, la palpación y la
respuesta de flexión pasiva; evaluación dinámica de caminar y trotar en línea recta y lanzarse
sobre una superficie dura y blanda. Todos los caballos incluidos mostraron una cojera de 2 y
3/5 (AAEP), con una prueba de flexión positiva (1 min). Adicionalmente, todos los caballos
fueron positivos a bloqueo 4 puntos bajos (nervios palmares laterales y mediales y nervios
metacarpianos laterales y mediales), utilizando 2 y 1.5 ml respectivamente de mepivacaína
al 2 % (Carbocaine, Zoetis Inc.) y bloqueo intraarticular adicional de la articulación
125
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
Evaluación radiográfica
126
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
Se realizó una determinación cuantitativa de IL-6 en el líquido sinovial de todas las muestras
utilizando un kit de ELISA comercial (Horse interleukin-6 ELISA kit, cat. #: CSB-
E16634Hs), que es una técnica de inmunoensayo sándwich, donde las placas se recubren con
un anticuerpo IL-6 específico de caballo, luego, se agrega un anticuerpo conjugado con
biotina específico para IL-6 y luego peroxidasa de rábano picante (HRP, del inglés
horseradish peroxidase) conjugada con avidina. El protocolo se realiza siguiendo las
instrucciones del fabricante.
127
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
Resultados
Se examinó un total de 45 caballos, de los cuales solo se incluyeron 11 caballos (22 muestras)
en este estudio y 2 caballos (4 muestras) como testigos. Todos los caballos variaron entre sí
en grados de cojera y cambios radiográficos, y todos respondieron positivamente a la prueba
de flexión digital, bloqueo de 4 puntos bajos y bloqueo intraarticular (IA) de la articulación
del menudillo. Seis articulaciones se calificaron como grado I, cinco articulaciones se
calificaron como grado II y 8 articulaciones fueron grado III (Figura 1).
Grado 1 (A) Vista latero-medial con una irregularidad leve del aspecto proximal-dorsal de la cresta sagital
(flecha); Grado II (B) Vista oblicua palmaro-medial dorsolateral con un osteofito visible en el aspecto dorso-
medial proximal de P1 (flecha); y Grado III (C) Vista dorso-palmar donde un quiste óseo subcondral en el
aspecto proximal de la primera falange en el surco sagital con áreas de esclerosis ósea (flecha).
Concentración de IGF-1
Todos los caballos con dolor asociado a las articulaciones, cojera y menos cambios
radiográficos, mostraron un aumento significativo de la concentración de IGF-1 (P<0.05)
(Figura 2). Todas las muestras se repitieron por pares y se leyeron tres veces en un período
de 5, 10 y 15 min sin diferencia entre las mediciones (datos no mostrados) y los valores de
regresión lineal y curva estándar fueron: P<0.001; r2=0.9931.
128
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
Las concentraciones de IL-6 entre los controles y los caballos cojos también mostraron una
diferencia significativa (P<0.01). Las concentraciones de TNFα entre los controles y los
caballos cojos mostraron diferencias aún más significativas en términos de concentración
(P<0.001), siendo mayores en los caballos cojos con cambios más severos en las
articulaciones afectadas (Grado III). Se realizó un análisis de correlación de Pearson que
demostró una correlación positiva entre las concentraciones de proteína total e IGF-1 (r=1),
que se observó en caballos de grado I y II, mientras que en el grado III esta correlación es
negativa o inversamente proporcional. En otras palabras, cuanto peores fueron los cambios
que tuvo una articulación (como se observó en caballos de grado III), se observó menor
concentración de IGF-1 en el líquido sinovial.
A 30 * B8 ** C 8000 ***
TNF (pg/ml)
6
IL - 6 (pg/ml)
6000
IGF-1 (ng/ml)
20
4 4000
10
2 2000
0 0 0
o n o n o n
ig ció tig ió
st ca tig c ió es
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Ca
b n ba Cl b
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C
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l os Ca co sc
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Ca
ll b
ba Ca
Ca
Los caballos con menos cambios radiográficos demostraron una mayor concentración de
IGF-1 en concordancia con los resultados de ELISA para IGF-1 (Grado I y II). Los caballos
con cambios radiográficos más severos y un estado crónico de la condición patológica (Grado
III) fueron los que tuvieron las concentraciones más bajas de IGF-1 tanto en ELISA como en
el análisis WB. Curiosamente, con este análisis se pudo identificar en todas las muestras dos
129
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
bandas diferentes, una de ~12 kDa que se observó solo en caballos testigos (normales) sin
patología articular, y otra de ~7.5 kDa vista en todos los caballos cojos (Figura 3).
Figura 3: Fotografía representativa del análisis Western blot para IGF-1, demostrando una
diferencia de peso molecular entre muestras de líquido sinovial que indica la existencia de
dos isoformas diferentes presentes en articulaciones normales y durante un proceso
inflamatorio
Caballo
Marcador Testigo y Caballo Caballos
PM Testigo con OA
con OA
10 kDA
1: Marcador de proteínas (marcando 10 kDa); 2: Muestras de un caballo testigo y un caballo con OA; 3:
Caballo testigo; 4 y 5: Dos muestras diferentes de caballos con OA.
Discusión
Los caballos deportivos están expuestos a cargas excesivas en sus articulaciones y estructuras
de tejidos blandos. La articulación que puede experimentar OA traumática depende de la
disciplina en la que se desempeñe el caballo. Existe evidencia con respecto a intervenciones
como las inyecciones articulares en las fases agudas de la enfermedad que pueden ayudar a
modificar su curso y prevenir daños mayores mientras el caballo todavía está
desempeñándose(12).
Las cargas de impacto debidas al ejercicio son las responsables de dañar el cartílago articular
al agrietar primero la superficie, y dependiendo de la fuerza aplicada y del tiempo que se esté
aplicando, se produce la profundidad y, por tanto, la severidad del desarrollo de la
enfermedad (OA). Se ha comprobado que la caracterización de las consecuencias mecánicas
de las lesiones por impacto en el cartílago articular desarrolla daños, al estresar continua y
directamente las estructuras articulares(13).
130
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
el 1-2 % de todo el tejido, no pueden reparar el área dañada, porque su capacidad para
sintetizar la MEC es superada por la actividad de la metaloproteasas de la matriz (MMP, del
inglés matrix metalloprotease) que degrada la MEC ya dañada agravando la condición al
aumentar la necrosis y activando la inflamación local mediante la liberación de componentes
intracelulares que actúan como patrones moleculares asociados al daño (DAMP, del inglés
damage-associated molecular patterns) y citoquinas proinflamatorias como prostaglandinas
(PG), óxido nitroso (NO), interleucina-1 (IL-1), interleucina-6 (IL-6), factor de necrosis
tumoral alfa (TNFα) y sustancia P. Particularmente, el TNFα inhibe la expresión de IGF-1 al
aumentar el catabolismo de MEC y bloquear la vía AKT a través de la activación de la vía
JNK. Si el defecto del cartílago llega al hueso subcondral, el cartílago se repara formando un
cartílago articular de baja calidad llamado fibrocartílago(2,4,7).
Los factores que contribuyen a la cascada de inflamación, aparte de las citoquinas, incluyen
vesículas extracelulares, que desempeñan un papel importante en la promoción de la
inflamación articular y también están involucradas en la apoptosis y la degradación de la
MEC. Estas vesículas son exosomas, microvesículas y vesículas apoptóticas, que son
liberadas a la cavidad articular (en el líquido sinovial), y tienen una relación íntima con la
comunicación célula-célula durante el proceso inflamatorio(7,8,14).
Curiosamente, con los resultados obtenidos, esta hipótesis fue refutada. Se encontró que los
caballos con cambios radiográficos más severos y, por lo tanto, las condiciones inflamatorias
131
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
dentro de la articulación más crónicas fueron los que demostraron una disminución en las
concentraciones de IGF-1, muy similar a la que tenían los caballos testigo.
Nixon et al(17) describieron el gen igf1 que consiste en 5 exones con 4 secuencias de intrones,
que sufren modificaciones postranscripcionales y postraslacionales, donde las proteínas
traducidas resultantes del empalme alternativo del exón 4 forman una transcripción de
propéptidos más pequeña (105 aminoácidos) llamada Pre-proIGF-1A que consiste en péptido
señal (codificado por los exones 1 y 2), péptido maduro (codificado por los exones 2 y 3), y
un péptido E C-terminal (codificado por los exones 3 y 5); y cuando el exón 4 no se empalma
alternativamente, se traduce una transcripción más grande formando Pre-proIGF1B (111
aminoácidos)(17). Hasta donde se sabe, éste fue el último trabajo de investigación publicado
sobre modificaciones postranscripcionales y postraslacionales y empalme alternativo de
ARNm de IGF-1 en caballos. Se realizó un análisis bioinformático del gen igf1 sometido a
diferentes tipos de empalme alternativo, que según Le et al(18) son: salto de exón, retención
de intrones, exones mutuamente excluyentes y sitios alternativos donante 5’ o aceptor 3’.
Este análisis reveló que el ARNm de IGF-1 consistía no de 5, sino de 4 exones y 3 intrones,
132
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
que los transcriptos forman 4 isoformas: variante 1 (exones 1-3), variante 2 (exones 2 y 3),
variante 3 (exones 1-3, una retención de intrones de 93 pb y el exón 4) y variante 4 (exones
2-4)(18).
Esto podría conducir a una nueva línea de investigación que puede enfocarse en determinar
mediante técnicas avanzadas de secuenciación las isoformas exactas de IGF-1, y en apuntar
a la sobreexpresión de la isoforma que no está presente cuando hay un proceso inflamatorio
de la articulación, y su papel en la reparación de defectos del cartílago.
Los anestésicos locales y los esteroides han sido ampliamente utilizados por los practicantes
en el campo, por razones diagnósticas y terapéuticas respectivamente. Sin embargo, se ha
demostrado que el uso excesivo de estos componentes daña el cartílago articular. La
inyección intraarticular que utiliza anestésicos locales y esteroides ha generado una creciente
preocupación sobre la inducción de toxicidad potencial para los condrocitos y sinoviocitos.
Sherman et al(21) realizaron una comparación interesante de lidocaína, bupivacaína, acetato
de betametasona, acetato de metilprednisolona y acetónido de triamcinolona en un modelo
canino. Encontraron que in vitro, lidocaína al 1 y 0.5 %, bupivacaína al 0.2 y 0.25 %, acetato
de betametasona y acetato de metilprednisolona fueron severamente condrotóxicos y
sinoviotóxicos en comparación con bupivacaína y triamcinolona al 0.625 %(21).
133
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):122-136
Conclusiones e implicaciones
Por esta razón, en cuanto al tratamiento, el objetivo principal es tener alternativas que puedan
ser utilizadas en campo por los médicos, que puedan proporcionar una alternativa distinta a
los esteroides que también pueda mejorar la reparación del cartílago sin la necesidad de poner
al caballo bajo anestesia general, y aun así tener un efecto que conduzca a que los caballos
tengan una carrera deportiva duradera. Este artículo proporciona información importante que
puede servir como base para futuras investigaciones sobre las isoformas de IGF-1 y su papel
en la reparación del cartílago.
Agradecimientos
Los autores desean agradecer a todo el personal del CEAR, SEDENA, QFB Alberto Enrique
Fernández Molina y MVZ Jorge Rodríguez Lezama. Fernando García Lacy es estudiante de
doctorado en el Doctorado en Ciencias de la Producción y Salud Animal de la Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México y recibió
una beca del CONACYT. El trabajo reportado en este manuscrito es parte de su tesis doctoral.
Conflictos de intereses
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https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6273
Artículo
María Masri-Daba a*
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Departamento de Medicina, Cirugía y Zootecnia para Équidos. Ciudad de México, México.
b
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Posgrado en Ciencias de la Producción y de la Salud Animal. Ciudad de México, México.
c
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Departamento de Microbiología e Inmunología. Ciudad de México, México.
d
Comisión México-Estados Unidos para la prevención de fiebre Aftosa y otras enfermedades
exóticas de los animales. Ciudad de México, México.
Resumen:
La uveítis recurrente equina (URE) es una enfermedad que afecta del 2 al 25 % de los equinos
a nivel mundial, de los cuales el 56 % se quedan ciegos; por lo tanto, es considerada la causa
más común de ceguera en caballos. La URE es un padecimiento espontáneo inmunomediado
caracterizado por eventos recurrentes de inflamación intraocular. Actualmente, no existe
tratamiento para los caballos con esta enfermedad. Las células estromales mesenquimales
(CEM) derivadas de diversos tejidos, como la gelatina de Wharton (GW), han demostrado
su capacidad de modular la respuesta inmune al regular negativamente el proceso
inflamatorio. El objetivo del presente estudio piloto fue el evaluar el efecto del uso de CEM
137
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):137-153
Recibido: 27/06/2022
Aceptado: 01/08/2022
Introducción
En equinos, las CEM pueden obtenerse a partir de médula ósea, tejido adiposo, membrana
amniótica, sangre de cordón umbilical y tejido de cordón umbilical de potro conocido como
gelatina de Wharton (GW)(5). La GW es el tejido conjuntivo mucoso primitivo del cordón
umbilical que se encuentra entre el epitelio amniótico y los vasos umbilicales; consiste en
una sustancia con base en ácido hialurónico y sulfato de condroitina con una alta
concentración de CEM(6). Debido a sus características moleculares, como la ausencia en la
expresión de moléculas de histocompatibilidad I y II, estas células tienen una ventaja única
para su aplicación de forma autóloga y alogénica(7). Particularmente, la GW es considerada
una fuente importante de CEM, tanto en humanos como en otras especies, con gran potencial
138
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):137-153
La URE, también conocida como ceguera lunar, es una enfermedad reconocida como la
principal causa de ceguera en caballos. Se ha reportado una prevalencia en EUA que va del
2 al 25 % de los equinos(8). Se caracteriza por episodios recurrentes de inflamación intraocular
o niveles bajos de inflamación persistente, que predomina en el iris, cuerpo ciliar y
coroides(9). Esta enfermedad tiene una presentación aguda que incluye signos como miosis,
presión intraocular disminuida y adherencias en el iris; mientras que la presentación crónica
deriva en el desarrollo de cataratas, glaucoma y ceguera.
Material y métodos
139
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):137-153
Caracterización de CEM
Las células obtenidas antes del tercer pase se sometieron a evaluación de fenotipo de
superficie para corroborar su perfil mesenquimal por medio de citometría de flujo. Se
utilizaron 2.5x105 células contenidas en tubos de poliestireno de fondo redondo
resuspendidas en 1 ml de PBS. Para el marcaje de las células, éstas se incubaron por 1h con
anticuerpos primarios específicos para detección de CD90 (FITC Mouse Anti-Human CD90
Clone 5E10 555595), CD73 (APC Mouse Anti-Human CD73 Clone AD2560847), CD105
(PE Mouse Anti-Human CD105 Clone 266 560839), CD45 (FITC Mouse Anti-Human CD45
Clone G44-26 555478), CD34 (PE Mouse Anti-Human CD166 Clone 34 559263), CD14
(PerCP Mouse Anti-Human CD14 Clone MφP9 340585) y MHC-II (APC Mouse Anti-
Human HLA-DR Clone G46-6 559866). Posteriormente, las células se sometieron a dos
lavados y se analizaron utilizando el citómetro de flujo FACS Calibur Becton and Dickinson.
Diferenciación de CEM
140
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):137-153
El linaje condrogénico se obtuvo al utilizar medio de cultivo DMEM adicionado con insulina
(10 %), ácido ascórbico (1 mg/ml), factor transformante de crecimiento (TGF-) (10
ng/ml), piruvato de sodio (1%) y proteína morfogénica ósea 2 (BMP-2) (100 ng/ml). La
evaluación de diferenciación se llevó a cabo con la tinción azul de Alcián.
Caballos
Para este estudio se incluyeron un total de 15 caballos PSI de 2 a 7 años. Como grupo testigo
se utilizaron 12 caballos clínicamente sanos. Como parte del grupo experimental se
consideraron 3 caballos con al menos un episodio de URE con signos característicos como:
miosis, hiperpigmentación del iris, blefaroespasmo, edema corneal, flama acuosa, hipopión,
hifema, epífora, fotofobia, fibrina en la cámara anterior, hiperemia conjuntival e inyección
escleral. Los caballos utilizados en este estudio se sometieron a un examen físico general y
oftalmológico completo estricto que consistió en la evaluación de reflejo de amenza,
respuesta pupilar, reflejo consensual, prueba de Schirmer, sensiblidad corneal, tinción de
flouresceína, prueba Jones, tinción rosa de bengala y observación de fondo de ojo.
Una vez que se conformaron los grupos testigo y experimentales se realizó la sedación de los
caballos utilizando xilacina intravenosa a una dosis de 0.3 a 0.5 mg/kg. Posteriormente, se
llevó a cabo la toma de 100 l de lágrima, realizando la toma con capilar estéril sin aditivos;
la muestra se depositó en viales estériles y se conservaron a temperatura de ultracongelación
a -80 ºC hasta su uso.
Utilizando una jeringa de insulina se realizó la colecta del inóculo, PBS y 5x106 CEM para
seis caballos del grupo testigo, así como para los tres caballos con URE del grupo
experimental; ambos, en un volumen de hasta 200 l. Esta parte del procedimiento se llevó
a cabo en condiciones de esterilidad.
Previo a la aplicación del inóculo se realizó la asepsia del área con alcohol, evitando el
contacto directo con el ojo. Se introdujo una aguja 25G en la zona subpalpebral para
posteriormente conectar la jeringa y realizar la inoculación del contenido. La toma de la
141
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):137-153
segunda y tercera muestra de lágrima se realizaron 30 min y una semana post inoculación
respectivamente.
Se realizó la evaluación de las interleucinas IL-1, IL-2, IL-10, IFN- y TNF en las
muestras de lágrima obtenidas antes y después de la aplicación del tratamiento, por medio de
inmunoensayo enzimático (ELISA) de tipo multiplex, con la finalidad de determinar si hay
cambios en el patrón de interleucinas detectadas.
Para la prueba de ELISA multiplex se utilizó el kit Milliplex MAP Kit: Equine
Cytokine/Chemokine Magnetic Bead Panel, siguiendo las indicaciones del fabricante en el
equipo Luminex (Bio-Plex 200, Bio-Rad Laboratories, EU). Brevemente, se adicionaron 200
l de buffer de lavado a cada uno de los 96 pozos de la placa, se cubrió la placa y se incubó
en agitación por 10 min a 20 ºC; al concluir este tiempo se desechó el contenido de los pozos
quitando el excedente al voltear la placa realizando pequeños golpes sobre una cama de
toallas absorbentes. Después se adicionaron 25 l del estándar y testigos en los pozos
correspondientes. A los pozos de las muestras se les agregaron 25 l de “Assay buffer”.
Posteriormente se agregaron 25 l de solución matriz a todos los pozos y 25 l de la muestra
de lágrima a los pozos correspondientes. Por último, se agregaron 25 l de la mezcla de perlas
a cada uno de los pozos de la placa, la cual se incubó por 18 h en agitación a 4 ºC cubierta
con papel aluminio.
Análisis estadístico
142
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Resultados
a) Se observa la morfología redondeada (flecha blanca) de las CEM y la formación de cúmulos celulares
(flecha negra); b) adherencia y obtención de morfología fibroblastoide de CEM (flecha negra); c) confluencia
de 80% del monoestrato de CEM con morfología característica.
Caracterización de CEM
143
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Análisis de citometría de flujo de expresión de proteínas de cultivo de CEM derivada de GW marcadas con
anticuerpos anti CD45 (verde), CD34 (turquesa), CD14 (rosa), CD73 (rojo) y CD90 (azul). El histograma en
color morado indica la intensidad de la flourescencia de las CEM marcadas con el anticuerpo testigo. Los
histogramas abiertos indican reactividad positiva con el anticuerpo indicado.
Diferenciación de CEM
Las CEM fueron tratadas con tres formulaciones de medio de cultivo para evaluar su
diferenciación a linaje celular adiposo, osteoblástico y condrogénico. La diferenciación se
evaluó por medio de tinciones celulares (Figura 3); se muestra imágenes representativas de:
a) adipocitos teñidos con rojo Nilo para detectar vacuolas de ácidos grasos dentro de las
células; b) osteoblastos teñidos con Von Kossa para identificar depósitos de calcio; c)
condrocitos detectados con la tinción azul de Alcián, se visualiza la tinción de
mucopolisacáridos en la matriz extracelular de dicho tejido.
144
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Caballo 1. Warmblood, retinto macho castrado de 12 años. Presentó signos de uveitis e inició
tratamiento con betametasona, ciclosporina A y lágrima artificial. Posteriormente inició el
protocolo de tratamiento con CEM y se inyectó únicamente el ojo izquierdo, a lo largo de la
semana, no se observaron cambios clínicos.
Caballo 2. Frisón, macho entero de 15 años. Presentó un cuadro agudo de uveitis en el ojo
izquierdo, contaba con tratamiento previo de prednisolona y ciclosporina A. Mostró signos
como dolor, edema, vascularización, epífora y blefaroespasmo. (Figura 4). Una semana post
tratamiento con CEM, clínicamente presentó mejora, todos los signos anteriores
disminuyeron ligeramente y mostraba mejor estado anímico.
Figura 4: Caballo 2
145
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Caballo 3. Apaloosa, macho entero, de 21 años. Presentó un cuadro agudo, pero no recibió
tratamiento alguno. Ambos ojos presentaban miosis, epífora, edema y neovascularización
corneal, inyección escleral y conjuntival, ambos ojos fueron tratados con CEM y se mantuvo
por una semana con un midriático tópico. A los siete días ambos ojos se encontraron
midriáticos, sin dolor, menor epífora, edema e inyección conjuntival y escleral. Tres días
posterior a la segunda visita inició tratamiento médico, pero ya presentaba aún menor edema
y se le observó mucho más cómodo (Figura 5).
Figura 5: Caballo 3
a) y b) se muestra cuadro con signos agudos de uveitis de ambos ojos, observándose edema,
neovascularización e hiperemia conjuntival. c) y d) Se muestra disminución del edema e hiperemia.
La comparación entre los medios empleados (PBS y CEM) para el grupo testigo no mostró
diferencias en ninguna de las interleucinas medidas. No obstante, al comparar la
concentración de éstas en diferente tiempo (basal, 30 min y 7 días), se encontró que la
concentración de IL-1⍺ con el uso de PBS como vehículo, mostró diferencias
estadísticamente significativas entre la medición basal y la realizada 7 días después (Cuadro
1).
146
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Discusión
Por otro lado, su uso en equinos como tratamiento de queratitis inmunomediada ha dado
resultados promisores, en donde se observó que 3 de 4 caballos sometidos a esta terapia
147
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Estos hallazgos son útiles al momento de elegir la vía de administración para el tratamiento
con CEM. Si bien, se han descrito casos de éxito al utilizar la vía subconjuntival, es necesario
llevar a cabo la evaluación y comparación de vías de administración adicionales que puedan
proporcionar mejores resultados en términos de eficacia a corto y largo plazo. En contraste,
se ha descrito que la administración de CEM por vía intravenosa es completamente segura
sin embargo, se desconoce si se obtienen mejores resultados(29). Por consiguiente, es
necesario realizar más estudios que permitan establecer las condiciones necesarias para el
tratamiento de la URE, y así, su resolución.
De manera subsecuente, en los tres pacientes con URE que formaron parte del presente
estudio piloto, se evaluó el efecto del tratamiento con CEM administradas por vía
subpalpebral. El caballo 1 no se observaron cambios clínicos que indicaran mejoría. En
contraste, el caballo 2 mostró mejoría de los signos clínicos presentados (dolor, edema,
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Dos de los tres caballos tratados mostraron mejoría y disminución de los signos clínicos de
URE 7 días post tratamiento. El obtener resultados positivos al aplicar CEM de GW de origen
equino resalta la importancia de hacer más estudios que permitan establecer un tratamiento
uniforme y el desarrollo de un protocolo de aplicación de CEM eficiente que favorezcan la
obtención de mejores resultados. Por ejemplo, opciones del tratamiento que promuevan una
respuesta longeva y que la eficacia del tratamiento se potencialice al realizar varias o un
número específico de aplicaciones con una dosis de CEM estandarizada, así como su
coaplicación con terapia inmunosupresiva a nivel local(30).
Conclusiones e implicaciones
En este estudio piloto se describe el uso CEM derivadas de GW de forma experimental para
el tratamiento de URE; si bien, se presentaron algunas limitaciones como el número de
animales analizados que nos permitan llegar a conclusiones firmes, la obtención de resultados
positivos en las respectivas presentaciones clínicas sin generar efectos adversos, reafirma el
uso de CEM como una alternativa viable al tratamiento de URE. A pesar de obtener
resultados prometedores, se requiere hacer estudios controlados del tratamiento con CEM
que permitan demostrar y confirmar los beneficios que proporciona para la URE.
Financiamiento
Conflictos de interés
Los autores declaran que no existe ningún conflicto de interés con respecto a la publicación
del presente artículo.
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153
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.5537
Artículo
a
Colegio de Postgraduados Campus Puebla. Boulevard Forjadores de Puebla No. 205,
Santiago Momoxpan, Municipio de San Pedro Cholula, 72760, Puebla, México.
Resumen:
El objetivo de este estudio fue estimar el grado de eficiencia técnica e identificar los factores
de ineficiencia de la producción de bovinos de carne en la Sierra Norte de Puebla México.
Los datos se generaron mediante encuesta a una muestra estadística de 180 unidades de
producción bovina (UPB). La eficiencia técnica se estimó usando la Frontera de Producción
Estocástica y la explicación de la ineficiencia se estimó con un modelo de regresión lineal
múltiple. Los resultados indican que el tamaño de la UPB está correlacionada positivamente
con la eficiencia; el grupo de UPB pequeños mostró una eficiencia media de 0.72, los
medianos de 0.75 y los grandes de 0.85. Los costos de alimentación y de mano de obra pueden
reducirse, mientras se mantiene el mismo nivel de producción. Las variables explicativas
significativas (P≤0.05) de la ineficiencia son la escolaridad, la asistencia técnica, la
experiencia y la gestión administrativa.
Recibido: 04/10/2019
Aceptado: 17/09/2020
154
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Introducción
De acuerdo con datos oficiales(1), México produjo en 2017, 3.5 millones de toneladas de
ganado en pie y 1.9 millones de toneladas de carne de res. El consumo nacional para 2019 se
ubicó en 1.83 millones de toneladas. La producción nacional, en los últimos 15 años, muestra
una tasa media de crecimiento (TMC) de 1.6 %, mientras que la demanda creció a una TMC
de 0.21, que refleja una caída en el consumo, explicada por el aumento de los precios(2). Al
respecto, el consumo per cápita pasó de 18 kg en 2007 a 15.1 en 2017. No obstante, en 2017
las importaciones sumaron 136 mil toneladas(3).
155
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El estudio de la eficiencia de las UPB y las fuentes de ineficiencia son, por lo tanto,
importantes desde el punto de vista práctico y político. Por un lado, los ganaderos podrían
utilizar esta información para mejorar la productividad de su explotación. Por otro lado, los
formuladores de políticas podrían focalizar las intervenciones para mejorar el ingreso del
productor(18).
El objetivo de este estudio fue abordar esta brecha en el conocimiento mediante la estimación
del grado de eficiencia, e identificar los factores de ineficiencia de la producción de bovinos
de carne en la Sierra Norte de Puebla, México, desde una perspectiva econométrica.
Material y métodos
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La perspectiva contable de los costos hace hincapié en los gastos erogados, los costos
históricos y la depreciación. Los costos económicos representan el costo de oportunidad de
los factores de la producción. Una forma de diferenciar entre estos dos planteamientos
consiste en analizar cómo se definen los costos de diversos factores (trabajo, capital o
servicios empresariales) y los costos contables o monetarios, que son los costos en que
incurre la unidad de producción por la compra de insumos y activos a precios de Mercado(20).
Para fines de esta investigación, los costos totales (CT) son el resultado de la suma de costos
fijos (CF) y costos variables (CV) (CT = CF + CV). Los costos fijos son aquellos cargos que
asume la unidad de producción independientemente de su nivel de producción, incluyendo
la opción de cero producciones. Los costos variables son aquellos que cambian en función
del nivel de producción de la UPP. Los costos totales incluyen: el costo de la mano de obra
total, con base a la suma de mano de obra eventual (chapeo y aplicación de fertilizante), y la
mano de obra permanente (comúnmente conocido como el pago del vaquero y del flotante),
que requieren anualmente para el manejo de ganado; costo de los insumos (alimentos,
medicamentos y otros); y el costo de maquinaria y equipo (incluyendo tasa de depreciación
de cada activo considerando un valor de 10 % anual).
157
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El fundamento para definir los estratos del tamaño del hato fue la segmentación de unidades
pecuarias de SAGARPA(21), que consideran un estrato A conformado por 20 cabezas o
menos, el estrato B de 21 a 50 cabezas, y el estrato C conformado por un hato mayor a 50
cabezas. Lo anterior, para atender de forma diferenciada a las UPG. Una vez formados los
grupos se procedió al análisis econométrico; la estimación de la frontera estocástica de
producción y la estimación de un modelo explicativo de la ineficiencia.
158
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qi exp( xi´ vi ui )
TEI exp(ui ) (5)
exp( xi´ vi exp( xi´ vi )
Esta medida de eficiencia técnica toma un valor entre cero y uno. Mide el producto de la i-
ésima UPG en relación con el producto que podría producir una UPG totalmente eficiente
utilizando el mismo vector de insumos. El primer paso para calcular la ET es estimar los
parámetros del modelo de frontera de producción estocástica:
Debido a que el modelo 9.2 incluye términos aleatorios; el error simétrico (vi) y una variable
aleatoria no negativa (ui), el método de estimación seleccionado incluye supuestos sobre
ambos términos. Cada vi se distribuye independiente de cada ui y ambos están no
correlacionados con las variables explicativas. Adicionalmente, el componente de ruido vi se
asume con propiedades idénticas a las del modelo clásico de regresión lineal. El componente
de ineficiencia tiene propiedades similares excepto que tiene una media diferente de cero
(ui ≥0), por lo que no se pueden usar Mínimos Cuadrados Ordinarios. Una solución es hacer
algunas suposiciones de distribución con respecto a los dos términos de error y estimar el
modelo utilizando el método de máxima verosimilitud (ML).
Modelo Half-Normal
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Resultados y discusión
Los dueños de las UPB de la región Sierra Norte de Puebla tienen edad promedio de 56 años
y rango de 25 a 86 años. El promedio de escolaridad es 8 años; poco menos de la mitad de
productores tienen estudios de primaria terminada, 28.6 % terminó la secundaria y 29.2 %
culminó estudios de bachillerato. Las características anteriores son similares a las reportadas
161
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El tamaño promedio del hato fue de 73 cabezas, con un mínimo de 4 y un máximo de 657,
lo que evidencia una gran heterogeneidad entre las unidades productoras, dificultando las
condiciones para competir y lograr un mejor proceso productivo(34). La superficie promedio
que detentan las UPG para el pastoreo fue de 64 ha y el valor de sus activos fue de $135,261
(vehículos, molino, bodega, ordeñadora, silo, corral, bebedero, comedero y báscula). Los
ingresos promedios anuales reportados fueron de $83,666, equivalente al 10 % del hato, por
el concepto de venta de becerros a destete y animales de desecho. En la estructura de costos,
la alimentación representó 60 % del costo total de producción, la mano de obra contratada y
familiar 18 %, costos fijos y depreciación de activos 17 % y 5 % fue el costo de la sanidad.
162
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Las variables MO, ACT, SAN, y ALIM son significativas al 5 %. Superficie ganadera
(SUPGAN) fue encontrada significativa también(30) cuando estudiaron los factores que tienen
influencia en la eficiencia técnica en el sudeste de Kenya en 2013; un aumento del 10 % en
la superficie ganadera resultó en 29 % de aumento en la producción ganadera. La variable
MO fue encontrada significativa por varios autores(31,35,36). En un estudio en Botswana(36)
realizado con cuatro estratos de productores, encontraron que al aumentar 10 % la cantidad
de mano de obra, aumenta en 15 y 18 %, respectivamente la ganancia de los productores. La
variable ACT no ha sido identificada como significativa en los estudios revisados. En el
presente estudio, ACT tiene un efecto positivo en la producción de las UP ganaderas, de
acuerdo a lo esperado por la teoría económica(20). La variable SAN y ALIM fueron reportadas
también como significativa(14,30,31).
Respecto al ajuste del modelo (7), la frontera de producción estocástica estimada presentó
una distribución normal de los residuos (test de Shapiro-Wilks), no correlación serial de los
errores (Durbin-Watson), no heterocedasticidad de la varianza y no presenta problemas de
autocorrelación ni multicolinealidad. En los valores obtenidos del modelo ajustado general
(Cuadro 3), se determinó que la producción ganadera presenta rendimientos crecientes de
escala (La sumatoria de los coeficientes es mayor que la unidad). Para confirmar este
resultado, se realizó la prueba para los retornos de escala, donde se obtuvo un valor de P=0.03
< 0.05, esto hace que se rechace la existencia de retornos constantes a escala(6).
En lo que se refiere a las ineficiencias del modelo 8, se observó que los parámetros de
varianza de la función de máxima verosimilitud (MV) son estimados a partir del modelo total
163
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Los resultados del modelo de frontera estocástica para cada estrato de productores ganaderos
se muestran en el Cuadro 4. Similar al modelo general, los modelos para cada estrato
estimado mostraron distribución normal de los residuos, no correlación serial de los errores,
no heterocedasticidad de la varianza y no auto correlación. Las variables SUPGAN, MO,
ACT, SAN, y ALIM son significativas al 5 % en los estratos dos y tres.
Cuadro 4: Resultados del modelo de Frontera Estocástica para los estratos de UPG
Estrato 1 Estrato 2 Estrato 3
Valor Valor Valor
Variable Coeficiente de Z Coeficiente de Z Coeficiente de Z
SUP 0.094 1.85 0.027 2.27 0.073 3.31
MO 0.121 1.76 0.086 2.17 0.163 4.55
ACT 0.116 3.33 0.204 3.83 0.210 4.33
SAN 0.118 2.18 0.158 3.55 0.194 8.95
ALIM 0.654 13.64 0.607 14.07 0.670 2.35
Constante 0.641 1.08 0.752 1.59 -1.267 -2.96
/lnsig2v -3.704 -24.7 -4.206 -23.02 -37.972 -0.06
2
/lnsig u -13.129 -0.07 -13.419 -0.07 -2.339 -9.92
sigma_v 0.157 0.122 0.000
sigma_u 0.001 0.001 0.310
sigma2 0.025 0.015 0.096
lambda 0.009 0.010 5.460
En el estrato 1 fue significativa solo SAN, y ALIM. Una posible explicación es que los
pequeños productores tienen pastos de menor calidad, sin manejo agronómico, utilizan mano
de obra familiar, poco especializada, y el valor de sus activos es muy bajo, reflejo de UPG
poco tecnificadas. La variable alimentación es la que tiene mayor peso en explicar la
producción de las UPG para los tres estratos. El valor de los activos tiene dos veces más peso
relativo en los estratos dos y tres que en el uno, lo que significa que estas UPG no solo tienen
mayor inversión en activos, sino que es moderna y genera mayor productividad. Los modelos
para el estrato 2 y 3 presentan rendimientos crecientes a escala, no así el modelo del estrato
1 que tiene rendimientos decrecientes a escala. Al respecto(37), en un estudio en Estados
Unidos de América, encontró que a medida que aumenta el tamaño de la UPG aumenta la
ET, lo que mostró evidencia de economías de escala. Posible explicación para el resultado
164
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del estrato 1 es que los pequeños productores tienen bajo nivel de capitalización, mano de
obra poco calificada, y dado que tienen poca superficie de pastos, hacen un uso intensivo,
sobre explotando el recurso(38,39).
El rango de ET para los productores bovinos estuvo entre 0.50 y 0.95. Del total de las 185
UPG, 29 % tiene valores entre 0.50 y 0.70, 63 % entre 0.71 y 0.90, y solo 8 % valores de ET
mayores a 0.90. Se observa en el Cuadro 5 que el estrato 3 presenta la mayor parte de los
valores de 0.91 o más. Al respecto(40), encontraron que las UPG con mayor número de
unidades animal y mayor superficie ganadera presentaron los valores mayores de eficiencia
técnica.
El Cuadro 6 presenta los resultados del modelo de las ineficiencias individuales de acuerdo
a la Ecuación (8). Las variables significativas, a diferentes niveles de significancia, y con un
coeficiente negativo, fueron Escol, Exper, Admon y AT. El signo negativo de los coeficientes
indica una relación inversa entre el valor de la variable explicativa y el valor de la
ineficiencia. Al respecto, investigaciones previas(28,30,36) han reportado resultados que
sustentan a los resultados de este trabajo. Se encontró que más años de escolaridad reduce la
ineficiencia en valores muy similares a los reportados en esta investigación. De forma similar,
para el caso de la variable Admon(6,14,41) encontraron una relación inversa entre llevar un
sistema de administración e ineficiencia. Para AT(28,30,41) reportaron que el recibir este
servicio se contribuye a reducir la ineficiencia de las UPG. En el presente estudio Edad no es
significativa, resultado apoyado por lo encontrado en la literatura(30).
165
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Los resultados anteriores sugieren que reducir la ineficiencia deberá abordarse brindando
servicios públicos de asistencia técnica, actividad que en México está en niveles muy bajos
desde la década de los noventas. Al respecto, en un estudio sobre uso de innovaciones
pecuarias en Sinaloa(7) reportaron que solo 3 % de las UP reciben servicios de asistencia
técnica, y de estos, las UPG representan sólo 19.3 %. La capacitación en la gestión de la
UPG, incluyendo servicios administrativos, también deberá ser un aspecto central, además
de los temas tecnológicos de la ganadería.
El Cuadro 7 reporta los resultados del modelo de ineficiencia técnica por estratos de las UPG.
Para el estrato 1, Edad y Exper son significativas, no así Escol, Admón y AT. Los productores
de este estrato presentan baja escolaridad, de 6 años en promedio, tienen experiencia, y la
mayoría no llevan sistemas administrativos y no reciben ningún tipo de servicios de asistencia
técnica. Para el estrato 2 Escol, Exper y AT son significativos. Se observó, que los años de
escolaridad aumentan de forma importante para los productores de este estrato. Finalmente,
para el estrato 3, cuatro variables son significativas. Cabe resaltar que los valores de los
coeficientes están en el rango de 0.13 a 0.28, lo que evidencia un efecto importante de estas
variables para reducir la ineficiencia. Por lo que mejorar los sistemas administrativos y la
calidad de la asistencia técnica son aspectos que pueden llevar a estas UPG a ser altamente
eficientes(14,30,41).
166
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https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6182
Artículo
Paulino Pérez-Rodríguez b*
Agustín Ruíz-Flores a
a
Universidad Autónoma Chapingo. Posgrado en Producción Animal. Carretera Federal
México-Texcoco Km 38.5, 56227, Texcoco, Estado de México, México.
b
Colegio de Postgraduados. Socio Economía Estadística e Informática. Carretera Federal
México-Texcoco Km 36.5, 56230, Texcoco, Estado de México.
Resumen:
Los modelos de predicción genómica generalmente suponen que los errores se distribuyen
como variables aleatorias normales, independientes e idénticamente distribuidas con media
cero e igual varianza. Esto no siempre se cumple, además puede haber fenotipos distantes de
la media poblacional, los que usualmente se eliminan al realizar la predicción. La regresión
cuantil (QR) afronta aspectos estadísticos como alta dimensionalidad, multicolinealidad y
distribución fenotípica diferente de la normal. El objetivo de este trabajo fue comparar QR
utilizando información de marcadores y pedigrí con los métodos alternativos tales como
mejor predicción lineal insesgada genómica (GBLUP) y mejor predicción lineal insesgada
genómica en un solo paso (ssGBLUP) para analizar los pesos al nacimiento (PN), destete
(PD) y al año (PA) de bovinos Suizo Europeo y datos simulados con diferente grado de
asimetría y proporción de datos atípicos. La capacidad predictiva de los modelos se evaluó
mediante validación cruzada. El desempeño predictivo de QR tanto sólo con información de
marcadores como con marcadores más pedigrí, con el conjunto de datos reales, fue mejor
que las metodologías GBLUP y ssGBLUP para PD y PA. Para PN GBLUP y ssGBLUP
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fueron mejores, sin embargo, solo se utilizaron los cuantiles 0.25, 0.50 y 0.75, y la
distribución de PN no fue asimétrica. En el experimento de datos simulados, las correlaciones
entre efectos de marcador “verdadero” y efectos estimados, así como las correlaciones de
señales “verdaderas” y estimadas fueron más altas cuando se usó QR comparado con
GBLUP. Las ventajas de QR fueron más notorias con distribución asimétrica de los fenotipos
y con mayor proporción de datos atípicos, como fue el caso del conjunto de datos simulados.
Recibido: 30/03/2022
Aceptado: 04/08/2022
Introducción
La motivación principal del método de regresión cuantil (QR) reside en que la mayoría de
los modelos para evaluación genética asumen normalidad, lo que no siempre se cumple. Otro
problema es que en ocasiones registros fenotípicos muy alejados del promedio de la
población se consideran como errores de registro o datos atípicos y por consiguiente se
eliminan de los análisis, visto desde el punto de vista genómico se está perdiendo información
valiosa de marcadores asociados a ciertas regiones de ADN con fuerte influencia en
características de interés.
Con el método QR se obtienen resultados robustos y una visión amplia de las variables
explicativas sobre las dependientes(1). Los datos generados a partir de experimentos ómicos
frecuentemente son complejos y de gran dimensión, por consiguiente existe un desafío
estadístico para extraer información biológica relevante del gran volumen de datos(2,3). El uso
de un enfoque sólido como QR hace que la inferencia sea menos sesgada y esté menos sujeta
a falsos positivos(2). En estudios recientes que utilizan QR, se describen aplicaciones diversas
como estudios de asociación genética(4), genética de poblaciones(5), expresión génica(6,7) y
selección genómica(8–10).
Uno de los primeros estudios donde se utilizó QR para predecir el mérito genético individual
lo presentaron Nascimento et al(11), quienes utilizaron datos simulados encontrando ventajas
al usar QR frente a metodologías convencionales. El mismo año(12) se publicaron resultados
usando QR para ajustar curvas de crecimiento con datos de cerdos y marcadores moleculares;
no solo ajustaron con éxito las curvas de crecimiento sino que identificaron marcadores de
importancia asociados con la característica estudiada. Otro trabajo similar del mismo equipo
de investigadores fue presentado por Nascimento et al(13), pero con datos de frijol.
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El objetivo del presente estudio fue estudiar el poder predictivo del modelo de regresión
cuantil utilizando datos simulados y datos reales (pesos al nacimiento, destete y al año) de
bovinos Suizo Europeo y se consideraron los modelos: 1) QR con información de marcadores
moleculares SNP (QRM), 2) QR incluyendo simultáneamente información de marcadores
moleculares y genealógica derivada del pedigrí (QRH); 3) GBLUP el cual al igual que QRM
solo incluyó información de marcadores moleculares, y 4) evaluación genómica en un solo
paso (ssGBLUP) que incluyó información de marcadores y pedigrí.
Material y métodos
Genotipos
Se utilizó información de 300 animales (236 hembras, 64 machos) nacidos de 2001 a 2016
en ocho hatos ubicados en el Este, Centro y Oeste de México. Se recolectaron muestras de
pelo para su genotipado por la compañía GeneSeek (Lincoln, https://www.neogen.com/, NE,
EE. UU.), utilizando el panel GeneSeek® Genomic Profiler Bovine LDv.4, con 30,000 y
50,000 marcadores SNP, 150 animales con cada Chip. La genotipación se realizó en dos
ocasiones distintas, inicialmente 150 individuos con el Chip de 30K y posteriormente otro
grupo de 150 individuos con el Chip de 50K ya que el Chip de 30K no estuvo disponible en
ese momento. Se utilizaron los SNP en común entre los chips de 30K y 50K (12,835 SNP).
Se calcularon las proporciones de valores faltantes para cada marcador y para cada individuo.
El promedio de valores faltantes por individuo fue 2.09 % con una desviación estándar de
7.50 %. La tasa de llamada promedio (proporción no faltante para cada marcador) fue
97.90 % con una desviación estándar del 4.66 %. Se eliminaron los marcadores con una tasa
de llamada inferior al 95 %. Los genotipos se recodificaron como AA= 0, AB= 1 y BB= 2,
de donde se obtuvo una matriz con 300 filas (individuos) y 12,835 columnas (marcadores)
cuyas celdas toman valores en el conjunto {0,1,2, −}, donde “−” denota un valor faltante.
Para los 12,835 marcadores en común de los dos chips, los valores faltantes se imputaron al
azar, generando muestras de la distribución 𝐵𝑖𝑛𝑜𝑚𝑖𝑎𝑙(2, 𝑝̂ ) donde 𝑝̂ es la frecuencia del
alelo mayor, calculado a partir de los genotipos de marcadores observados. Se eliminaron los
marcadores monomórficos o aquellos con frecuencia de alelos menores (MAF) menor que
0.04. Después del control de calidad, 9,628 de los 12,835 SNP en común entre los dos chips
estuvieron disponibles para análisis adicionales.
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Fenotipos
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Figura 1: Gráficas de violín de peso al nacimiento (PN), al destete (PD) y al año (PA) en
una población de bovinos Suizo Europeo
La media muestral está representada por el punto rojo y la mediana muestral por la línea horizontal dentro del
recuadro
Modelos
donde 𝑦𝑖 es el valor del fenotipo del i-ésimo animal; 𝜇 es un intercepto; 𝒙𝑡𝑖 = (𝑥𝑖1 , … , 𝑥𝑖𝑝 )
𝑡
representa la i-ésima fila de la matriz de marcadores, 𝜷 = (𝛽1 , … , 𝛽𝑝 ) es el vector de
coeficientes de regresión asociados con marcadores y 𝑤𝑖 son variables aleatorias
independientes tales que su cuantil 𝜃 ∈ (0,1) es cero. La estimación de los coeficientes de
regresión para un cuantil de interés 𝜃 fijo se obtiene al resolver el problema de minimización
siguiente:
𝑚𝑖𝑛{∑𝑛𝑖=1 𝜌𝜃 (𝑦𝑖 − 𝜇 − 𝒙𝑡𝑖 𝜷) + 𝜆 ∑𝑝𝑗=1|𝛽𝑗 |},
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𝜏 × 𝑡𝑖 Si 𝑡𝑖 ≥ 0
𝜌𝜃 (𝑡𝑖 ) = {
−(1 − 𝜏) × 𝑡𝑖 Si 𝑡𝑖 < 0,
donde 𝑡𝑖 = 𝑦𝑖 − 𝜇 − 𝒙𝑡𝑖 𝜷. Después de estimar los parámetros del modelo, los valores de cría
estimados mediante marcadores (GEBV) se obtienen mediante la siguiente expresión:
𝐺𝐸𝐵𝑉(𝜏) = 𝑦̂𝑖 (𝜏) = ∑𝑝𝑗=1 𝑥𝑖𝑗 𝛽̂𝑗 (𝜏),
donde 𝛽̂𝑗 (𝜏) es el efecto del j-ésimo marcador, definido por la relación funcional obtenida
para el cuantil de interés.
El modelo QR puede extenderse para incluir otros términos, en particular para las
características de crecimiento, se utiliza el siguiente modelo:
𝑦𝑖 = 𝜇 + 𝒔𝑡𝑖 𝝇 + 𝒄𝑡𝑖 𝝔 + 𝒙𝑡𝑖 𝜷 + 𝒘𝑖 ,
donde 𝑦𝑖 es el valor del fenotipo de la característica analizada (PN, PD o PA) del i-ésimo
animal, 𝜇 es un intercepto; 𝒔𝑡𝑖 = (𝑠𝑖1 , . . . , 𝑠𝑖𝑓 ) la i-ésima fila de la matriz de incidencia para
los efectos fijos (sexo, edad de la madre, manejo), 𝝇 = (𝜍1 , . . . , 𝜍𝑓 )𝑡 los coeficientes de
regresión para los efectos fijos, 𝒄𝑡𝑖 = (𝑐𝑖1 , . . . , 𝑐𝑖𝑡 ) la i-ésima fila de la matriz de incidencia
para efectos aleatorios de grupo contemporáneo (54, 43 y 37 para PN, PD y PA), 𝝔 =
(𝜚1 , . . . , 𝜚𝑡 )𝑡 efectos aleatorios de grupo contemporáneo, el resto de los términos como se
describieron anteriormente.
GBLUP
Este método se considera una extensión del modelo de cuantiles para una matriz de relaciones
construida utilizando matrices de relaciones para animales genotipados y no genotipados y
de los cuales se tiene disponible un pedigrí. La matriz que resulta se conoce en la literatura
como matriz H(16,17), esta matriz está dada por:
𝟎 𝟎
𝐇 −1 = 𝐀−1 + [𝟎 𝐆−1 − 𝐀−1 ],
𝑎 𝑔𝑔
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Validación cruzada
Simulación
Con la finalidad de evaluar el poder predictivo del modelo QR frente a GBLUP se realizó
además una simulación de datos asimétricos con presencia de datos atípicos; la simulación
del presente trabajo es análoga a la utilizada por Pérez-Rodríguez et al(10). La idea principal
es resaltar que el modelo de regresión por cuantiles funciona de manera adecuada en la
presencia de observaciones atípicas, varianzas no homogéneas y variables respuesta con
respuestas con distribución asimétrica. En el contexto de selección, por ejemplo, no es poco
usual contar con distribuciones asimétricas para los fenotipos debido al proceso mismo, ya
que, si se selecciona para alguna característica Y, y si existe además de esto otra característica
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puede usar para seleccionar modelos candidatos; los modelos con menor DIC se prefieren
contra modelos de mayor DIC(24).
Los modelos de regresión por cuantiles se ajustaron usando una estrategia computacional
similar a la descrita por Pérez-Rodríguez et al(10). Las adaptaciones de los algoritmos para
incluir efectos fijos y aleatorios no presentan gran dificultad computacional. Los códigos para
el ajuste de los modelos se desarrollaron en los lenguajes de programación R(25) y C. Los
códigos para el ajuste de los modelos fueron organizados de tal forma que puedan ser
ejecutados fácilmente desde el software estadístico R y están disponibles solicitándolos al
primer autor del presente estudio. En todos los casos se seleccionaron tres cuantiles, 𝜃 =
{0.25, 0.50, 0.75}. Los modelos GBLUP y ssGBLUP se ajustaron con la librería de R
BGLR(26).
Resultados
Datos reales
Los Cuadros 2, 3 y 4 muestran los resultados del experimento realizado con datos de PN, PD
y PA de una población de bovinos Suizo Europeo, evaluados bajo dos escenarios 1) solo con
información de marcadores, y 2) información de marcadores y pedigrí. De manera general
las correlaciones entre valores observados y predichos más altas se obtuvieron con QR,
excepto para PN donde las correlaciones de GBLUP y ssGBLUP fueron más altas que las
obtenidas con QRM y QRH, sin embargo, las correlaciones de QRM 𝜃 = 0.75 y QRH 𝜃 =
0.75 fueron cercanas a las obtenidas con GBLUP y ssGBLUP (0.7902 vs 0.7924), (0.6981
vs 0.7055), respectivamente. Los valores de MSE más bajos se obtuvieron con QRM 𝜃 =
0.75 y QRH 𝜃 = 0.75 en la característica de PD, mientras que en las características PN y PA
los valores más bajos se obtuvieron con GBLUP y ssGBLUP. Los componentes de varianza
asociados con el error obtenidos con QRM y QRH fueron menores que los obtenidos con
GBLUP y ssGBLUP. Los valores de DIC más bajos de manera general se obtuvieron con
QRM 𝜃 = 0.75 y QRH 𝜃 = 0.75, excepto para PN con el escenario de solo marcadores,
donde el DIC más bajo se obtuvo con QRM 𝜃 = 0.25.
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Datos simulados
Los resultados del ejercicio de simulación donde se compara QR con GBLUP bajo diferentes
grados de asimetría y proporciones de datos atípicos se muestran en el Cuadro 5. En la
columna 2 se registran las correlaciones entre los efectos de marcador “verdaderos” y los
efectos de marcador estimados, las correlaciones obtenidas con QR fueron más altas que las
obtenidas con GBLUP. La columna 3 muestra las correlaciones entre las “señales
verdaderas” y las estimadas, las correlaciones más altas se obtuvieron con QR. La columna
4 registra la estimación de los componentes de varianza asociados al error y la columna 5 los
valores de DIC, los valores más bajos en ambas columnas se obtuvieron con QR 𝜃 = 0.75.
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Discusión
Datos reales
Los valores del cuadrado medio del error (MSE) miden el promedio de los errores al
cuadrado, es decir, la diferencia entre el estimador y lo que se estima, por lo que se prefieren
valores bajos; los promedios de MSE de QRM y QRH fueron menores que los obtenidos con
GBLUP y ssGBLUP únicamente para PD. El estimador de la varianza residual es un
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indicativo de que tan bien o mal se ajusta el modelo a los datos observados, se prefieren
valores bajos; los componentes de varianza del error menores se obtuvieron con QRM y QRH
para las tres características analizadas. Finalmente, el valor de DIC se usa para seleccionar
modelos candidatos y al igual que MSE y los componentes de varianza del error se prefieren
valores bajos. Los valores de DIC más bajos se obtuvieron con QRM 𝜃 = 0.75 y QRH 𝜃 =
0.75, excepto en el escenario de solo marcadores y PN, donde el DIC más bajo se obtuvo
con QRM 𝜃 = 0.25. El cuadrado medio del error, la varianza residual y el DIC son valores
que ayuda a escoger el modelo de mejor ajuste. Al examinar estos valores de manera conjunta
se observa que QRM y QRH son mejores en algunos de ellos mientras que en otros no, es
decir, QR presenta un desempeño igual o superior a GBLUP y ssGBLUP; aunque debe
resaltarse que solo se probaron tres cuantiles y que QR presenta ventajas al usarse en datos
asimétricos y datos atípicos, para este caso solo había datos atípicos y las distribuciones no
fueron asimétricas. Mendes et al(27) compararon QR con el método bayesiano del LASSO
(BLASSO), estos autores reportaron un aumento de 6.7 y 20.0 % en la precisión y
consideraron los cuantiles 0.15 y 0.45 en la evaluación del rendimiento de la canal y el grosor
del tocino, respectivamente, sin embargo, las características evaluadas en su estudio fueron
asimétricas.
En el análisis de datos reales, una limitación del presente estudio es el tamaño de muestra, lo
cual puede impactar la variabilidad de los parámetros estimados con los modelos y en
consecuencia la variabilidad de las predicciones, sin embargo, todos los modelos se ajustaron
utilizando la misma información y por tanto la comparación de la capacidad predictiva de los
modelos se considera razonable, lo ideal sería contar con tamaños de muestra grandes, pero
por cuestión de limitaciones económicas esto no siempre es posible. Por otro lado,
actualmente es muy común utilizar modelos de predicción en el que el número de registros
fenotípicos es más pequeño que el número de predictores (SNPS), es decir 𝑛 ≪ 𝑝, aun bajo
este contexto numerosos estudios han mostrado que los métodos bayesianos proveen
herramientas sofisticadas que permiten derivar predicciones razonables siempre y cuando los
parámetros de regularización sean seleccionados de manera adecuada por ejemplo utilizando
métodos de validación cruzada(28–30).
Datos simulados
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Los coeficientes de varianza del error indican qué tan bien se ajusta el modelo propuesto a
los datos estudiados, entre más pequeño sea este valor, el ajuste es mejor, el DIC es otro valor
que se usa para comparar modelos candidatos. Los modelos con un DIC más pequeño se
prefieren a los modelos con un DIC mayor(24). Los estimadores de varianza residual y los
valores de DIC más bajos se obtuvieron con QR 𝜃 = 0.75, quizá esto se deba a que en la
simulación se usaron coeficientes de asimetría altos 0.950, 0.975, 0.999, por consiguiente, se
espera que un cuantil que se ajuste mejor sea el más alto, en este caso 0.75.
QR tuvo un desempeño igual o mejor que GBLUP y ssGBLUP para predecir características
de crecimiento PN, PD y PA, las ventajas de este método son más notorias cuando los datos
están más sesgados y presentan mayor proporción de datos atípicos como en el caso del
experimento de simulación.
Conclusiones e implicaciones
Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, México, por el apoyo financiero para el primer
autor durante sus estudios de doctorado. Los autores también agradecen a la Asociación
Mexicana de Criadores de Ganado Suizo de Registro por permitir el uso de sus bases de
datos, a los criadores cooperantes por su amable cooperación en este estudio.
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189
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.5187
Artículo
a
Colegio de Postgraduados - Campus Montecillo. km 36.5 Carretera México-Texcoco,
56250, Texcoco, Estado de México, México.
b
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Departamento de Producción Animal.
Saltillo Coahuila, México.
c
Universidad Autónoma Chapingo. Sede San Luis Acatlán. San Luis Acatlán, Guerrero,
México.
d
Universidad Autónoma de Guerrero. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia N° 2.
Cuajinicuilapa, Guerrero, México.
e
Colegio de Postgraduados – Campus Puebla, México.
190
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
Resumen:
El objetivo del presente estudio fue evaluar un análisis de crecimiento del trébol blanco
(Trifolium repens L) y determinar el momento óptimo de cosecha por estación. El
experimento se realizó en el Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Texcoco,
México. Se utilizaron 24 parcelas de 3.7 X 1.7 m, distribuidas en un diseño completamente
al azar, con ocho tratamientos y tres repeticiones por estación. Los tratamientos consistieron
en cortes semanales sucesivos, durante un ciclo de rebrote de ocho semanas, en cada estación
del año. Al inicio del estudio se realizó un corte de uniformización y se determinó el forraje
residual. Las variables evaluadas fueron: acumulación de materia seca, composición botánica
y morfológica e índice de área foliar del trébol blanco. La mayor acumulación de forraje
(P<0.05) se presentó en la octava semana en primavera (2,688 kg MS ha-1). La producción
de hoja fue mayor (p < 0.05) en primavera, otoño e invierno. El mayor índice de área foliar
se alcanzó en la octava semana en primavera (3.0; P< 0.05). Se recomienda aprovechar la
pradera de trébol blanco en la sexta semana para primavera-verano y séptima semana en
otoño e invierno.
Recibido: 11/12/2021
Aceptado: 06/07/2022
Introducción
En la zona centro de México, el trébol blanco (Trifolium repens L), ballico perenne (Lolium
perenne L), pasto ovillo (Dactylis glomerata L) y alfalfa (Medicago sativa L) sembradas en
171,520 hectáreas son las especies forrajeras que mejor desempeño han demostrado bajos
condiciones de pastoreo en praderas puras o mixtas(1,2,3). Sin embargo, por su composición
química, persistencia debido a su hábito de crecimiento rastrero, adaptabilidad a las zonas
templadas, el trébol blanco es la especie de mayor importancia agronómica entre las casi 300
especies del género Trifolium(4). Aunado a esto, también puede mejorar la fertilidad del suelo
por el aporte de nitrógeno de hasta 450 kg N ha-1 mediante fijación simbiótica(5,6,7).
En México, los patrones de producción de forrajes son influenciados por las variaciones de
clima, siendo la temperatura y la precipitación los principales factores(8), por lo que es
importante conocer los patrones estacionales de crecimiento de las especies forrajeras más
utilizadas en cada una de las regiones ecológicas del país(9). En trabajos previos, mencionan
191
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
que las estrategias de manejo de una pradera, intensidad y frecuencia mediante corte o
pastoreo pueden modificar la composición botánica, rendimiento, y calidad nutricional(10,11).
La severidad en el uso de la pradera puede modificar las reservas de carbohidratos en la
planta, la cual afecta el patrón de crecimiento, disminuyendo el número de tallos, numero de
rebrotes y numero de hojas en la planta(12).
En un estudio realizado por Moreno et al(15), reportaron que el trébol blanco asociado con
gramíneas con riego produjo en promedio 1,581 kg MS ha-1 (P<0.05) en su primer año de
evaluación. Mientras que Maldonado et al(3) reportaron un incremento del 376 % (equivalente
a 7,532 kg MS ha-1) en su cuarto año de evaluación bajo praderas mixtas con riego debido a
su crecimiento estolonífero y a la persistencia en la pradera. En otra investigación(9) el mayor
índice de área foliar se presentó a la semana cinco en verano (P 0.05) y la hoja fue el mayor
componente en primavera. Existen pocas investigaciones de análisis de crecimiento del trébol
blanco en México. El objetivo del presente estudio fue evaluar análisis de crecimiento del
trébol blanco (Trifolium repens L.) para definir el momento fisiológico óptimo de pastoreo
en cada estación del año.
Material y métodos
El estudio se realizó en una pradera de trébol blanco en el campo experimental del Colegio
de Postgraduados, en Montecillo, Texcoco, Estado de México, a 19º 29’ LN y 98º 53’ LO a
una altura de 2,240 msnm. La siembra al voleo se realizó en febrero de 2009 con una densidad
de semilla pura viable de 6 kg ha-1. El clima del lugar es templado subhúmedo, con
precipitación media anual de 636.5 mm, y un régimen de lluvias en verano (de junio a
octubre) y temperatura promedio anual de 15.2 ºC(16). El suelo del lugar es franco-arenoso,
ligeramente alcalino (pH 7.8) con 2.4 % de materia orgánica(17).
192
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
ovinos hasta dejar forraje remanente de aproximadamente 5 cm sobre el nivel del suelo y
para un mejor manejo se estableció cerco eléctrico en las parcelas experimentales.
Las parcelas fueron distribuidas en un diseño completamente al azar con tres repeticiones. Se
trazaron 24 parcelas de 3.7 x 1.7 m, donde se distribuyeron los tratamientos aleatoriamente.
Durante el periodo de estiaje, las praderas se regaron por gravedad a capacidad de campo; 16
riegos cada dos semanas con 32 mm aproximadamente por cada uno dando un total de 512
mm de agua y no fueron fertilizadas las praderas.
Datos climáticos
35 100
90
30
80
25 70
Temperatura (ºC)
Precipitación (mm)
20 60
50
15 40
10 30
20
5
10
0 0
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr
Precipitación (mm) Temp. Máxima (ºC)
193
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
Después del pastoreo de uniformización, se cortaron tres cuadros de 0.25 m2 a una altura de
5 cm a partir del suelo en cada parcela experimental durante ocho semanas. El forraje
cosechado en cada cuadrante se lavó y se secó en bolsas de papel etiquetadas en una estufa
de aire forzado a 55 °C durante 72 h para estimar la cantidad de materia seca por hectárea en
las diferentes edades de rebrote.
Para conocer la composición botánica del forraje, se colectó una submuestra del forraje que
se tomó para rendimiento de materia seca de aproximadamente un 20 %(11) y se separó en los
siguientes componentes: material muerto, malezas, pastos y trébol blanco. Los componentes
morfológicos de trébol blanco se separaron (hoja, peciolo, estolón y flor). Cada componente
separado se secó en una bolsa de papel etiquetada y permaneció en una estufa de aire forzado
a 55 °C durante 72 h para determinar su peso seco.
Para determinar el índice de área foliar, se separaron las hojas de cinco estolones por
repetición de cada semana y se colocaron en un integrador de área foliar (LI 3100 LI-COR
Inc.) donde se obtuvieron las lecturas en cm2 de área foliar. Estas lecturas en conjunto con el
número de estolones por metro cuadrado permitieron estimar el índice de área foliar por
medio de la siguiente fórmula:
IAF= AF * DT
Donde: IAF= índice de área foliar; AF= área foliar por tallo; y DT= densidad de estolones
(m-2).
Análisis estadístico
Los datos se analizaron por los procedimientos GLM de SAS(18), para un diseño experimental
completamente al azar, donde los tratamientos fueron las semanas de evaluación con tres
repeticiones por estación y un análisis de regresión para cada variable. Los promedios se
compararon con la prueba de Tukey (α= 0.05).
194
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
Resultados y discusión
En la Figura 2 se muestran los resultados del rendimiento de materia seca acumulada, el cual
se incrementó con la edad de rebrote, alcanzándose el máximo rendimiento de materia seca
en la octava semana de la primavera (2,688 kg MS ha-1; P<0.05), séptima semana en el verano
(2,241 kg MS ha-1; P<0.05), octava semana para el otoño (1,781.3 kg; P<0.05) y sexta
semana en el invierno (1,643 kg; P<0.05). La biomasa acumulada en la primavera fue
superior en 20 % (447 kg MS ha-1), 51 % (907 kg) y 64 % (1,045 kg), comparado con verano,
otoño e invierno, respectivamente (P<0.05). La hoja para primavera, otoño e invierno fue en
aumento conforme incremento las semanas de rebrote y fue mayor que el peciolo, sin
embargo, en verano hubo mayor rendimiento de peciolo y menor la hoja. Durante el periodo
de evaluación en el invierno (3 de marzo del 2013), se presentó una helada intensa, misma
que coincidió con la sexta semana de rebrote la cual limito el rendimiento de biomasa para
dicho muestreo aumentando drásticamente el material muerto.
Por su parte, Gutiérrez et al(9) al evaluar el trébol blanco en el altiplano de México mencionan
una acumulación de forraje conforme se incrementó la edad de la planta en todas las
estaciones alcanzando el máximo rendimiento para las estaciones de primavera, otoño e
invierno en la octava semana con 2,953, 1,592, 1,791 kg MS ha-1, respectivamente y en
verano en la séptima semana con 1,971 kg MS ha-1 (P<0.05).
Moreno et al(15) al establecer el trébol blanco con asociaciones de gramíneas ballico perenne
(Lolium perenne) y pasto ovillo (Dactylis glomerata L.) encontraron un rendimiento máximo
del trébol blanco de 513 kg MS ha-1 en su primer año de muestreo. Sin embargo, Maldonado
et al(3) en estas mismas asociaciones, pero en su tercer y cuarto año de producción, registraron
un incremento significativo en el rendimiento de trébol blanco obteniendo en promedio 7,220
kg MS ha-1. Estos mismos autores mencionan que el trébol blanco con el tiempo domina en
la pradera por ser una especie de habito de crecimiento estolonífero el cual le permite un
rápido crecimiento ante las gramíneas que son amacolladas. En otro estudio(19), reportaron
que el 65 % del rendimiento anual se presentó en primavera y verano, 23 % en invierno y
otoño fue la estación que presento el menor valor con 12 % (P<0.05).
De acuerdo con diferentes autores(18,20), el trébol blanco requiere de 18 hasta 30 °C con una
óptima de 24 °C y precipitaciones de 750 mm para un mejor desempeño. En la primavera
estas temperaturas se alcanzaron (Figura 1) y favorecieron el crecimiento de la pradera como
resultado del incremento del área foliar por planta, y probablemente por el aumento de las
tasas de aparición y elongación de hojas(19). Por el contrario, en el invierno el rendimiento de
materia seca fue bajo, al respecto, diferentes autores(3,12,21), argumentan que las bajas
195
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
Por otro lado, el mayor aporte del peciolo se presentó en verano con el 38 % (P<0.05),
mientras que en primavera se reportó el mayor porcentaje de estolón y solo fue mayor en las
dos primeras semanas de crecimiento con un promedio de 20 % (P<0.05). En lo que
corresponde a pastos en la estación de verano se encontró la mayor cantidad con un promedio
de 15 %. La maleza y flor fue mínima la aportación en todas las estaciones y semanas de
rebrote con un promedio de 3 %.
La estación de invierno fue la que reportó mayor material muerto y a partir de la séptima
semana existió un aumento drástico con el 100 %, ya que existió una disminución de
temperatura (Figura 1) heladas ocasionando la muerte del trébol blanco. Al respecto Brock
and Tilbrock(8) mencionan que todas las plantas tienen una temperatura optima de
crecimiento y cuando éstas sobrepasan o disminuyen drásticamente puede haber muerte
celular, lo cual ocasionó el aumento drástico de material muerto. Por otra parte, a medida que
se incrementó la edad en la planta, el material muerto también fue en aumento (P<0.05);
debido a la madures de las hojas senescentes de los estratos inferiores(9).
La gran proporción de hojas con respecto al peciolo y estolón, indican que es un forraje de
alta calidad, ya que esto permite ser un forraje de mayor digestibilidad, aunado a ello, como
se demostró en todas las etapas de evaluación, el contenido de flor fue mínimo (P>0.05), lo
cual indica que es un forraje que no es precoz y permite elevar su valor nutricional en las
primeras semanas. Como se ha demostrado, el valor forrajero de esta leguminosa se encuentra
cuando se asocia con gramíneas, ya que el rendimiento total por unidad de superficie se
incrementa, alcanzando las 14 t MS ha-1, sin embargo, estas cualidades también pueden verse
afectadas por la estación en el año(19,22).
196
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
Aunado a esto el trébol blanco bajo condiciones de pastoreo es menos susceptible a la pérdida
de meristemos apicales por el arreglo horizontal de las hojas y los primordios foliares, que
permiten captar de manera eficiente la radiación solar en comparación con las gramíneas(8,14).
El índice de área foliar (IAF), permite estimar la capacidad fotosintética de una planta por
unidad de área y ayuda a entender la capacidad de asimilar la energía solar y transformarla
en rendimiento de materia seca(23). El mayor IAF, se reportó durante la primavera y otoño
con 3.0 y 2.6, respectivamente, en la semana ocho, mientras, que en verano e invierno el
mayor índice se obtuvo en la semana cinco con 2.6 (P<0.05). Por otra parte, en todas las
estaciones existió una alta relación entre el IAF y las semanas de rebrote teniendo en
primavera la mayor r2 con 0.97 y en menor en verano con una r2 con 0.83 (Figura 4).
En un ensayo donde evaluaron el trébol blanco(9) el mayor índice de área foliar se obtuvo en
la estación de primavera con 3.0 en la octava semana, posteriormente para verano fue en la
cinco con un índice de 1.7, y para las estaciones de otoño e invierno fue en la octava semana
con un valor de 1.4 y 1.6, respectivamente resultados que concuerdan a los de esta
investigación. En un estudio dirigido por Zaragoza et al(1), reportaron para el cultivo de
alfalfa el mayor IAF (P<0.05) en la semana cinco de primavera (3.5), verano (2.8) y otoño
(2.0) y sexta semana en invierno (1.9), sin embargo, los valores fueron diferentes al evaluar
el pasto ovillo, ya que el mayor IAF (P<0.05) se presentó en la semana seis de rebrote en
primavera (2.3), verano (1.4) y otoño (1.1) y séptima en invierno (1.0). En otras
investigaciones en alfalfa(23,24) reportaron comportamientos similares a lo obtenido en este
experimento, ya que los valores más altos de IAF (P<0.05) se registraron en primavera-
verano con 3.3 y 4.9, respectivamente.
El IAF es variable para cada cultivo, y depende de las condiciones ambientales presentes.
Matthew et al(14) señala que el IAF es óptimo, cuando la producción neta de forraje está en
un punto máximo, y a la vez se alcanza el mayor IAF, no obstante, el IAF puede verse
197
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
afectado indirectamente, por las bajas temperaturas, por el tipo de cultivo y por la hora de
muestreo.
Conclusiones e implicaciones
Durante primavera hubo mayor rendimiento de biomasa acumulada y menor las estaciones
de otoño e invierno. A medida que se incrementó la edad de rebrote, el rendimiento de materia
seca fue en aumento. Se recomienda aprovechar la defoliación de la pradera en la semana
seis para primavera y verano, semana siete en otoño e invierno en base a que obtuvo en esos
momentos adecuado rendimiento de materia seca, mayor componente hoja y menor material
muerto, por tanto, optimiza los nutrientes del forraje.
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200
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
Figura 2: Curvas de crecimiento de trébol blanco y por componente morfológico durante un ciclo de crecimiento de 8 y 9 semanas
3000
Verano
Primavera 2500
trébol hoja
trébol peciolo
trébol hoja 2000
kg MS ha-1
material muerto
kg MS ha-1
500
0 0
7 14 21 28 35 42 49 56 7 14 21 28 35 42 49 56
Intervalo de cosecha Intervalo de cosecha
3000 Invierno
Otoño
2500
trébol hoja
trébol hoja trébol peciolo
trébol peciolo 2000 material muerto
kg MS ha-1
kg MS ha-1
1000
500
0 0
7 14 21 28 35 42 49 56 63 7 14 21 28 35 42 49 56 63
Intervalo de cosecha Intervalo de cosecha
201
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
Figura 3: Composición botánica y morfológica del trébol blanco durante un ciclo de crecimiento de 8 y 9 semanas. mm= material
muerto
202
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):190-203
203
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6126
Revisión bibliográfica
a
Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Faculdade de Medicina Veterinária e
Zootecnia. Avenida Senador Filinto Müler, 2443 - Pioneiros, 79074-460, Campo Grande,
Mato Grosso do Sul, Brasil.
b
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Unidade Acadêmica Especializada em
Ciências Agrárias. Macaíba, Rio Grande do Norte, Brasil.
c
Universidade Federal da Paraíba, Centro de Ciências Agrárias. Areia, Paraíba, Brasil.
d
Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, División Académica de Ciencias
Agropecuarias. Villahermosa, Tabasco, México.
Resumen:
204
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):204-227
Recibido: 22/12/2021
Aceptado: 22/06/2022
Introducción
A pesar de ser una característica inherente a los sistemas de producción animal, los riesgos
(probabilidad de ocurrencia de un evento) pueden ser minimizados a través de la adopción
de herramientas que ayuden a la toma de decisiones(5). En este sentido, la falta de
conocimiento resultará en la imposibilidad de estimar el riesgo (incertidumbre). Cierta
información dentro y fuera del sistema de producción es esencial para reducir las
incertidumbres asociadas con la toma de decisiones(6). Fuera del sistema de producción,
el productor tiene poco control sobre las acciones que afectan la rentabilidad de la
producción. En contraste, las acciones dentro de la granja tendrán un impacto directo en
el éxito de la actividad.
205
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):204-227
Así, debido a las diferentes aplicaciones de los modelos matemáticos en los sistemas de
producción, esta revisión bibliográfica examina los conceptos en los estudios de
modelación y la importancia de utilizar modelos predictivos en la producción de ovinos
de carne.
Modelos matemáticos
Hay varios conceptos para los modelos matemáticos. Hamilton(14) los definió como la
expresión de la teoría, que proporciona la posibilidad de comparar la teoría con los datos
obtenidos en el entorno físico. Para Tedeschi(25), los modelos son representaciones
matemáticas de mecanismos que gobiernan fenómenos naturales que no son
completamente conocidos, controlados o comprendidos. Más recientemente, Tedeschi y
Méndez(8) postularon que los modelos matemáticos son representaciones aritméticas del
comportamiento de dispositivos reales y procesos de la vida. Todos estos autores también
consideraron que los modelos son una abstracción y una representación de la
realidad(8,14,25).
206
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):204-227
Los modelos dinámicos son aquellos que describen los cambios que se han producido y
las respuestas obtenidas en función del tiempo. Los modelos no lineales utilizados para
describir el crecimiento animal tienen un carácter dinámico(27,28). Los modelos estáticos,
por otro lado, son aquellos que generan una respuesta para un instante fijo, es decir, no
incluyen el tiempo como variable(8). Sin embargo, Tedeschi y Méndez(8) advierten que el
concepto de estático versus dinámico depende de la escala de tiempo utilizada, ya que un
fenómeno biológico puede ser mejor representado por un modelo dinámico cuando
ocurren cambios diarios, pero cuando los años se usan como una variante de tiempo, un
modelo estático puede funcionar mejor que un modelo dinámico, ya que los cambios
diarios son irrelevantes para la variable de interés.
Los modelos estocásticos son aquellos que asocian un riesgo o probabilidad con la
decisión. La estocasticidad se asocia con una falta de comprensión del fenómeno
biológico. En consecuencia, una mayor comprensión del fenómeno se traduciría en un
modelo menos estocástico. Un ejemplo de modelo estocástico fue desarrollado por Nadal-
Roig et al(5) para abordar decisiones tácticas, planificar la producción, aumentar la
flexibilidad y mejorar la coordinación y la producción general de cerdos bajo la
incertidumbre asociada con el precio de venta de los animales. Los autores concluyeron
que el modelo estocástico era eficiente en la predicción del mejor escenario para el
sistema de producción. Además, debido a la incertidumbre de mercado del precio de venta
207
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):204-227
para los cerdos, la versión estocástica condujo a resultados más precisos y realistas que
la versión determinista.
En los estudios de modelación, se debe seguir un protocolo para definir el mejor modelo
de predicción para el objetivo establecido. Por lo tanto, el proceso requiere primero una
revisión extensa de la literatura sobre el tema abordado. Después de que se logra una
comprensión teórica del fenómeno a modelar, el siguiente paso es ajustar, evaluar y
208
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observado más alto, creando así una clasificación entre todos los datos(34).
La regresión lineal entre los valores observados y predichos se utiliza comúnmente para
evaluar modelos. La hipótesis de que los datos predichos son iguales a los datos
observados se evalúa mediante la ecuación de regresión Y = β0 + β1 × X, donde Y es el
valor observado; β0 y β1 representan el intercepto y la pendiente de la ecuación de
regresión, respectivamente; y X es el valor predicho por las ecuaciones. Los valores
predichos por el modelo se trazan en el eje X, mientras que los valores observados se
trazan en el eje Y(25).. En este formato de gráfico, los puntos de datos ubicados por encima
y por debajo de la línea de igualdad indican sobreestimación o subestimación por el
modelo, respectivamente(26).
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anteriormente, es la diferencia entre los valores observados y los valores estimados por la
regresión. Tedeschi(25) consideró al EPCM la medida más común y confiable para
determinar la exactitud predictiva de un modelo; sin embargo, el autor advirtió que su
confiabilidad disminuirá a medida que disminuya el número de observaciones. Además,
el autor destacó que el EPCM no proporciona ninguna información sobre la precisión del
modelo y que una desventaja del EPCM es que las desviaciones se ponderan por sus
valores al cuadrado, lo que elimina los datos negativos, dando así mayor énfasis a valores
más grandes.
Bunke y Droge(38) propusieron una descomposición del EPCM que tiene en cuenta la
fuente de variación de los parámetros. Por este fraccionamiento, el EPCM se divide en
error medio, error sistemático y error aleatorio. Cuando la mayoría de los errores se
atribuyen al error medio, significa que hay una deficiencia en la colocación de la línea de
igualdad, que se puede corregir con un factor de corrección aditivo. El error sistemático,
por otro lado, indica una falla en el desplazamiento de la línea, que puede corregirse con
una corrección multiplicativa.
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Los factores relacionados con los animales, como la raza, el sexo, la edad, el peso
corporal, la etapa fisiológica (crecimiento, preñez o lactancia) y la composición corporal
influyen en los requerimientos de nutrientes y la ingesta de los ovinos(45). Mertens(48)
sugirió que la ingesta de nutrientes depende de factores importantes relacionados con el
manejo de la alimentación (disponibilidad de alimento, área lineal del comedero,
accesibilidad al alimento, frecuencia de suministro, forma física y procesamiento),
además de las condiciones ambientales y el bienestar animal relacionados con la
concentración de energía de la dieta(48).
En cuanto a los animales en pastoreo, además de todos los factores antes mencionados
que actúan sobre la ingesta de materia seca, las complejas interacciones entre las
características del animal y el pastizal afectan la tasa de ingesta de nutrientes(49). Se sabe
que el comportamiento de alimentación es la forma más eficiente de demostrar las
interacciones entre la estructura del pastizal y la ingesta de forraje(50).
Según una visión mecanicista, la IMS diaria para ovinos en pastoreo es el resultado del
tiempo dedicado por el animal a buscar y aprehender la hierba y la tasa de ingesta durante
este período(50), que, a su vez, es el producto de la velocidad de bocado y el peso del
bocado. La velocidad y el peso de un bocado cambian cuando se cambia la cantidad de
hierba por bocado (volumen del bocado). El volumen del bocado es sensible a las
oscilaciones en la profundidad del bocado y la densidad aparente de la hierba, que a su
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vez está determinada por la altura del dosel y la masa de la hierba (Figura 2). La estructura
del pastizal (masa de la hierba, altura, etc.) también cambia el tiempo que el animal pasa
en la actividad de pastoreo(51,52).
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La mayoría de los modelos utilizados para predecir la ingesta por parte de animales en
pastoreo son mecanicistas, centrándose en el proceso digestivo y la selectividad de la
ingestión en condiciones de pastoreo, y consideran principalmente la altura del pastizal o
la cantidad de hierba extraída(50,55). Pittroff y Kothmann(56) realizaron un análisis
comparativo de modelos cuantitativos que predecían la ingesta de alimento por ovinos y
observaron que alrededor del 55 % de las ecuaciones tomaron en cuenta algún rasgo del
pastizal, con predominio de la disponibilidad de hierba. Los investigadores concluyeron
que existe un marco conceptual débil en el desarrollo de los modelos.
Donde PER= peso estándar de referencia; Z= tamaño relativo del animal, la relación entre
el peso corporal y el peso estándar de referencia.
Para simular la dinámica de ingesta de los rumiantes durante el pastoreo, Baumont et al(50)
desarrollaron un modelo teórico de una tasa de ingesta que combina la estructura del pasto
y la decisión del animal de pastar o realizar otras actividades. Los autores definieron la
ingesta de materia seca como la suma de las tasas de ingesta instantánea, que, a su vez,
se determinan en función de las tasas de ingesta potencial en los horizontes de pastoreo,
las preferencias que determinan las proporciones seleccionadas en ambos horizontes de
pasto y los niveles de saciedad del animal (ecuación 2).
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disponible (i + 1), de acuerdo con las preferencias relativas PREFi y PREFi+1; NS= nivel
de saciedad; TIPi= tasa de ingesta potencial (g MS/min) obtenida del tiempo que tarda el
animal en realizar el bocado y el peso de ese bocado en el horizonte más alto disponible
(i), y el siguiente horizonte disponible.
Donde IH= ingesta de hierba (kg/día); Imax= ingesta máxima de hierba (kg/día); M=
factor de corrección; EXP= exponencial (2.7182); AHM= asignación de hierba dividida
por la ingesta máxima; y MH= masa herbácea menos material muerto (kg/ha).
Medeiros(62) utilizó el modelo propuesto por McCall(61) para estimar la ingesta de ovinos
en Cynodon spp. bajo diferentes intensidades de pastoreo en un sistema de pastoreo
continuo y concluyó que el modelo de McCall(61) sobreestimó la ingesta de los animales.
Esta sobreestimación indicada por Medeiros podría deberse al tipo de hierba ya que
McCall trabajó con un pasto C3 que es más digerible que el C4 con el que Medeiros
trabajó. Por lo tanto, Medeiros(62) sugirió reemplazar la asignación de hierba verde (hoja
+ tallo) en la ecuación con una asignación de hoja verde. Sólo entonces la ingesta
estimada fue estadísticamente igual a la observada.
De manera similar, Gurgel et al(9) evaluaron diferentes modelos que predecían la IMS en
pastizales tropicales utilizando el factor de ajuste propuesto por McCall(61) y concluyeron
que las ecuaciones no predicen con exactitud la IMS de ovinos de carne y generan valores
sobreestimados en pastizales de clima tropical. Los autores propusieron que la estimación
de la IMS para corderos en pastizales tropicales debería considerar el siguiente modelo
(ecuación 6):
Donde IMS= ingesta de materia seca (% PV); PV= peso vivo (kg); TP= tiempo de
pastoreo (min/día); y AHV= asignación de hierba verde (kg MS/100 kg PV), que
corresponde a la asignación de hierba menos material muerto.
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Por lo tanto, los modelos propuestos para un clima templado no estiman correctamente la
ingesta de hierba por parte de ovinos en pastizales tropicales. De esta manera, son
necesarios estudios para estimar la ingesta de ovinos en regiones tropicales,
especialmente en sistemas que adoptan el pastizal como fuente primaria de nutrientes, ya
que esta información es de fundamental importancia para la planeación nutricional.
El peso corporal es una de las principales piezas de información que guía la toma de
decisiones en los sistemas de producción debido a su relación directa con los
requerimientos nutricionales de los animales(31). Además, el monitoreo de la curva de
crecimiento de los rumiantes permite identificar las fases en las que el animal es más
capaz de convertir el alimento consumido en tejido corporal y el mejor momento para su
venta(10,11,63).
La estimación del peso corporal por métodos indirectos puede ser una alternativa de fácil
adopción y de bajo costo. En este sentido, las mediciones biométricas son una opción
viable para predecir el peso corporal debido a la correlación entre estos rasgos y el peso
corporal de los animales(65,69). Este método consiste en desarrollar modelos matemáticos
que permiten a los productores estimar el peso corporal utilizando algunas mediciones
biométricas (Figura 3) a partir de análisis de regresión lineal y múltiple. Estas medidas
corporales se pueden obtener con una vara para medir caballos y una cinta métrica(12,41),
instrumentos fáciles de manejar y económicos que no requieren un mantenimiento
periódico sofisticado.
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2
1
7
5
3
6
9 4
Altura de la cruz (1); altura de la grupa (2); longitud del cuerpo (3); ancho del pecho (4); ancho de la
grupa (5); circunferencia del corazón (6); circunferencia abdominal (7); longitud de la pierna (8);
circunferencia de la pierna (9).
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Otra forma de utilizar las mediciones biométricas para predecir el peso corporal de los
ovinos es a partir del volumen corporal, que se obtiene mediante la fórmula utilizada para
calcular el volumen de un cilindro, incluyendo las mediciones de CC y LC(75):
Además de ser un método eficiente para estimar el peso corporal, las mediciones
biométricas se utilizan para predecir los rasgos de la canal ovina(12,40,77). Determinar el
rendimiento de la canal o los cortes principales antes del sacrificio es una información
valiosa para los sistemas de producción, ya que permite al productor estimar el ingreso
bruto de la granja. En este sentido, el uso de mediciones biométricas tomadas antes del
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Debido a que está directamente relacionado con la remuneración del productor, el peso
de la canal ha sido la variable más predicha por las mediciones biométricas, con un peso
al sacrificio que explica del 47.0 al 99.0 % de la variación en el peso de la canal de los
rumiantes(79,80). Sin embargo, cuando las mediciones biométricas se utilizan en asociación
con el peso corporal en ecuaciones lineales y múltiples para predecir el peso de la canal,
hay un aumento en el coeficiente de determinación(40). Al respecto, Gurgel et al(81)
mostraron que las medidas de AP, CP y NG, junto con el peso corporal, explicaron el
91.0 % de la variación en el peso de la canal de corderos Santa Inés finalizados en
pastizales tropicales. Para los corderos Pelibuey, Bautista-Díaz et al(78) recomendaron una
ecuación para estimar el peso de la canal que se asocia con las medidas de LC, CC y CA
y el ancho abdominal (R2= 0.89). En la predicción del peso de la canal caliente de
corderos Morada Nova, Costa et al(12) recomendaron una ecuación sin utilizar el peso
corporal como variable independiente. Según los autores, las medidas de LC, AC, AP,
CA y las puntuaciones de condición corporal son las más importantes para predecir el
peso de la canal de los ovinos estudiados (R2= 0.80).
Las mediciones biométricas están altamente correlacionadas con los cortes principales de
la canal(2). Por lo tanto, se desarrollaron estudios para evaluar la hipótesis de que las
mediciones biométricas serían eficientes para predecir el rendimiento de estos cortes.
Shehata(13) desarrolló modelos de regresión para predecir el peso de los cortes principales
de la canal de corderos Barki a partir de mediciones biométricas y encontró que la CC
explicaba el 67.0 % de la variación en el peso de la pierna, y cuando la CC se asoció con
la LC, este valor aumentó a 72.0 %. Además, Shehata(13) observó que la CC y la LC
estiman con precisión los pesos de los cortes de asado de lomo, hombro y lomo picado.
Abdel-Moneim(84) señaló a la LC como una variable eficiente para predecir el peso del
hombro de ovinos Barki.
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Conclusiones e implicaciones
A pesar de su baja tasa de adopción, la modelación tiene un gran potencial para ayudar
en la toma de decisiones en la producción de ovinos de carne. La modelación es una
herramienta capaz de predecir la ingesta de materia seca, el peso corporal, el peso de la
canal y los principales cortes comercializables de ovino con alta precisión y exactitud, a
través de mediciones correlacionadas. Estas ecuaciones pueden ser utilizadas por
investigadores, productores, técnicos y la industria cárnica, facilitando así la planeación
de la actividad. Sin embargo, se justifica una mayor investigación para aumentar las bases
de datos para que las ecuaciones se puedan aplicar en los escenarios más diversos.
Además, se necesitan más estudios para predecir la ingesta de hierba utilizando
información más fácil de obtener en condiciones prácticas de producción.
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and a case study illustrating integration of knowledge. Meat Sci 2014;98:544-555.
227
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.5123
Nota de investigación
Ricardo Serna-Lagunes a*
Norma Mora-Collado a
Pedro Zetina-Córdoba b
a
Universidad Veracruzana. Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias región Orizaba-
Córdoba, Calle Josefa Ortiz de Domínguez s/n Peñuela. Amatlán de Los Reyes, Veracruz,
México.
b
Universidad Politécnica de Huatusco. México.
Resumen:
En vida libre, Odocoileus virginianus consume plantas con alto beneficio energético, pero en
cautiverio, no se cuenta con una alimentación diversa que aumente su capacitad productiva.
El objetivo fue evaluar el consumo y preferencia de ocho plantas por un grupo de venados
en cautiverio con base en una prueba de cafetería. El experimento se desarrolló durante cinco
días consecutivos con tres repeticiones, con un descanso de 15 días entre repetición, y
consistió en ofrecer 1 kg de material vegetal de cada planta, se registró su consumo y se
evaluó con un análisis de varianza y una prueba de Tukey; además, de cada planta, se
estimaron sus características fisicoquímicas y bromatológicas y se relacionaron con el
consumo mediante un análisis de regresión por mínimos cuadrados parciales. El consumo
fue significativamente mayor en cuatro plantas: Zapoteca acuelata, Bidens pilosa,
Pennisetum purpureum y Parthenium hysterophorus y su preferencia estuvo determinada por
el contenido de fibra, proteína, °Brix y pH. Diversificar la alimentación de los venados en
228
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):228-236
Recibido: 23/10/2019
Aceptado: 20/08/2021
En vida silvestre, O. virginianus forrajea una diversidad de partes de plantas como brotes,
frutos, hojas, corteza y semillas y fracciones vegetales de la planta con alto valor nutricional;
esto le confiere al venado un comportamiento de herbívoro seleccionador oportunista(4); en
bosques tropicales caducifolios, O. virginianus se enfrenta a la estación de secas, cuando
disminuye la abundancia de plantas y merma su calidad nutricional(5); provocando
deficiencias en su desarrollo como un peso menor al estándar, propensos a enfermedades y
limitando su reproducción(4). En cautiverio, la alimentación de O. virginianus está basada en
alimento para ovinos, alimento comercial para venado y alfalfa(6); en consecuencia, se
obtienen partos sencillos en lugar de gemelares, las crías presentan bajo peso al nacer, con
periodos entre partos más prolongados(7).
Los venados adultos requieren de 5.5 a 9 % de proteína cruda para un adecuado desarrollo
fisiológico(8,9) y puede estar relacionado con la ontogenia(9), ya que cervatos en cautiverio
requieren entre el 13 y 20 % de proteína para un adecuado crecimiento; mientras que, para el
óptimo desarrollo de astas requieren entre el 15 a 18 % de proteína(9). Para el pre-empadre,
empadre, gestación, lactancia e incrementar el número de crías, las hembras requieren entre
el 11 y 18 % de proteína(10). Estudiar las opciones para diversificar la alimentación de O.
virginianus en UMA, es imperante para complementar su nutrición y mejorar las
características productivas de los venados(11). Si se relaciona la preferencia alimenticia de
plantas, la cantidad de nutrientes contenidos en ellas y los requerimientos de un animal de
peso determinado, se puede estimar su comportamiento productivo(11).
229
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):228-236
El contenido nutricional de las plantas que consumen los venados en vida libre se ha estimado
con diversas metodologías(12,13), pero en venados en cautiverio, no ha sido evaluado. Las
pruebas de cafetería permiten cuantificar y entender cómo los animales modifican su
comportamiento en la ingesta de plantas para equilibrar su necesidad nutricional, pues el
consumo de una o varias plantas por el venado, permite corroborar su preferencia nutricional
ante una amplia selección de plantas ofrecidas(14). En este sentido, el objetivo del estudio fue
determinar la preferencia de O. virginianus en cautiverio sobre ocho plantas dispuestas con
base en una prueba de cafetería.
Este estudio se realizó en la UMA “El Pochote” (registro Secretaría de Medio Ambiente y
Recursos Naturales: UMA-IN-CR-0122-VER/og), ubicada en el municipio de
Ixtaczoquitlán, Veracruz, México (coordenadas: 18°52´13.70” N y 97° 02’ 59.97” O, a 1,137
msnm), donde predomina un clima semicálido húmedo (Cwa) con abundantes lluvias en
verano, temperatura anual que oscila entre los 18 a 24 °C y con precipitación media anual de
1,900 a 2,600 mm y cuenta con relictos de bosque tropical subperennifolio y vegetación
secundaria alrededor de la UMA.
En el experimento se utilizaron tres venados machos y tres hembras de dos años, sanos y con
condiciones corporales similares. Durante cinco días consecutivos a las 0900, en comederos
independientes distribuidos al azar dentro del corral, se les proporcionó 1 kg de material
fresco (hojas, brotes y ramas verdes) de cada una de las ocho plantas seleccionadas (Cuadro
1). Este procedimiento se repitió en tres ocasiones, dejando 15 días de descanso entre
repetición; para disminuir la subjetividad de los venados, ya que tienden a repetir
comportamientos; cada día, se cambió la posición de los comederos con las plantas. Al paso
de 2 h, los comederos y el material vegetal sobrante fue retirado del corral y se cuantificó el
consumo con la ecuación: Consumo= gramos de material ofrecido – gramos de material
rechazo. En resumen, la evaluación de la preferencia se realizó por 15 días de evaluación (3
repeticiones de 5 días), con 45 días de intervalo entre las tres repeticiones, lo que resulta una
evaluación real de 60 días.
230
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):228-236
Cuadro 1: Descripción del consumo de ocho plantas por venado cola blanca O. virginianus
en cautiverio
Especie Media Desviación Error Coeficiente de Mínimo Máximo
estándar estándar variación
Bidens pilosa 999.6 0.69 0.4 0.07 998.8 1000
Los valores del consumo promedio de las repeticiones de las plantas evaluadas se presentan
en el Cuadro 1, de las cuales, Bursera simaruba presentó el mayor coeficiente de variación.
El ANOVA indicó que cuatro plantas: Zapoteca aculeata (zapoteca), Bidens pilosa
(amozoquelite) Parthenium hysterophorus (escobilla amarga) y Pennisetum purpureum
(zacate gigante) presentaron un consumo significativamente mayor (coeficiente de
correlación: R²= 0.96, coeficiente de variación: CV= 5.94; P<0.05; Cuadro 2), que superó
estadísticamente en el consumo de las demás plantas evaluadas (Tukey: diferencia mínima
significativa = 135.68 g, Error= 2204.01, gl= 16; Figura 1), esto es consistente con los
coeficientes de variación, ya que solo algunas plantas tuvieron mayor preferencia de consumo
por los venados. Las características bromatológicas y fisicoquímicas de las plantas se
231
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):228-236
Cuadro 2: Resultados del ANOVA sobre consumo de plantas silvestres por O. virginianus
232
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):228-236
233
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):228-236
En este estudio, los venados consumieron en mayor cantidad a dos plantas de porte herbáceo
y una gramínea; venados en vida silvestre consumen mayormente arbustivas y arbóreas, el
consumo de herbáceas varía en función de la estación del año y las gramíneas las consumen
en menor proporción durante todo el año(16); también prefieren especies arbustivas todo el
año y las herbáceas sólo en la época de lluvia(17). El consumo voluntario de una variedad de
plantas de porte arbustivo, herbáceo y gramíneas reflejó la necesidad nutricional de los
venados(18,19), ya que estos consumieron aquellas plantas con mejores características
bromatológicas y fisicoquímicas(20), como carbohidratos (°Brix) y fibra, ambas importantes
en proceso de digestibilidad(21).
Agradecimientos
Literatura citada:
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236
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6225
Nota de investigación
a
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo
Experimental Delicias. Km. 2 Carretera Delicias-Rosales. 33000, Centro, Cd. Delicias,
Chihuahua, México.
b
INIFAP. Campo Experimental La Laguna. Matamoros, Coahuila, México.
c
Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Agricultura y Zootecnia. Gómez
Palacio, Durango, México.
Resumen:
El alto valor nutritivo de las brásicas puede incrementar la productividad en los sistemas de
producción de forrajes tradicionales. El objetivo del estudio fue comparar el valor nutricional
y el rendimiento de materia seca (MS) y nutrientes entre brásicas forrajeras y especies
tradicionales de otoño-invierno. Las brásicas forrajeras fueron Winfred, Hunter y rábano
Graza y los forrajes tradicionales fueron avena, triticale, cebada, trigo y el trébol Alejandrino.
El estudio se realizó en Matamoros, Coahuila, México en el ciclo 2018-2019, bajo un diseño
experimental de bloques completos al azar con cuatro repeticiones. Se determinó la capacidad
237
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):237-247
Palabras clave: Cultivos alternativos, Materia seca, Rebrote, Proteína cruda, Energía.
Recibido: 30/04/2022
Aceptado: 11/07/2022
En la Comarca Lagunera los cereales en otoño-invierno se producen con uno o dos cortes en
las etapas de embuche o inicio de espigado, los cuales generalmente son ensilados. Las
brásicas forrajeras que incluyen especies de canola, colza, nabos, colinabo, col y rábano son
una alternativa viable para la región debido a su potencial de producción, calidad nutritiva,
además de su capacidad de rebrote(3,4) y ensilaje de su forraje(5,6). Las brásicas producen de
8,000 a 15,000 kg ha-1 de materia seca (MS) en un período de 80 a 150 días después de la
siembra (dds). Esto significa que sus rendimientos de MS pueden ser iguales o superiores a
los cereales forrajeros de otoño-invierno(3,7). El principal beneficio de las brásicas es su
capacidad de producir forraje con alto valor nutritivo durante un periodo relativamente largo,
ya que con la edad no disminuye marcadamente el contenido de proteína cruda (PC) ni la
238
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):237-247
239
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):237-247
Las plantas muestreadas para la determinación del contenido de MS también se usaron para
analizar el valor nutritivo del forraje. Las muestras secas se molieron en un molino Wiley®
(Thomas Scientific, Swedesboro, NJ, USA) con una malla de 1 mm. El contenido de
nitrógeno en cada muestra se determinó mediante el método de combustión Dumas número
990.03 de AOAC en el cual se utilizó el equipo Thermo Scientific Flash 2000, y el resultado
se multiplicó por 6.5 para obtener el porcentaje de proteína cruda (PC)(19). La fibra detergente
neutra (FDN) y la fibra detergente ácida (FDA) se obtuvieron de acuerdo a Goering y Van
Soest(20). El contenido de energía neta para lactancia (ENL) se estimó siguiendo la
metodología propuesta por Weiss et al(21). Los rendimientos de PC y ENL por hectárea se
determinaron multiplicando los contenidos de PC y ENL por el rendimiento de MS por
hectárea estimado para cada parcela experimental.
240
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):237-247
Todas las especies evaluadas tuvieron capacidad de rebrote, pero el trébol Alejandrino fue
superior con tres cortes en 156 días. El resto de las especies produjeron dos cortes; donde las
especies alternativas brásica Winfred, brásica Hunter y el rábano Graza requirieron el total
del período disponible (150 a 154 días); mientras que los cereales produjeron los cortes entre
los 133 y 144 días. Este comportamiento de los cereales permite iniciar más temprano la
preparación del terreno para el siguiente cultivo en el ciclo de primavera. Sin embargo, si
esto no es tan importante en el sistema de producción, la cosecha más tardía de los cultivos
alternativos no representa una desventaja en el uso del agua de riego, ya que estos cultivos
requirieron menor o igual lámina de riego que el utilizado en los cereales (63 a 75 cm de
lámina de agua).
241
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):237-247
rebrotar(24,25) con dos a tres cortes(26). Generalmente se observa mayor capacidad en genotipos
invernales, seguidos de facultativos y menor en primaverales(27,28). En el presente estudio, los
cultivares primaverales de avena Cuauhtémoc, triticale Río Nazas y cebada Narro 95
presentaron similar capacidad de rebrote al observado en el trigo facultativo AN265, el cual
presentó una menor recuperación de IAF, debido a su ciclo de crecimiento más tardío. Esto
representa una desventaja en un sistema de producción intensivo de forraje, ya que el trigo
AN265 no alcanzó su máximo crecimiento en el rebrote, como si lo lograron los cereales
primaverales.
Los cultivos alternativos brásicas y rábano presentaron mejor composición nutricional que la
observada en los cereales, debido a su alto contenido de PC, menor concentración de fibras
y mayor contenido de ENL. En concentración de PC, la brásica Winfred (249 g kg-1) superó
a los cereales (149 a 205 g); mientras que la brásica Hunter (188 g) y el rábano Graza (198
g) obtuvieron valores similares o mayores a los observados en los cereales. En el trébol
Alejandrino, el contenido de PC (286 g kg-1) fue mayor al observado en los cultivos
alternativos, mientras que en concentración de ENL, la brásica Winfred y el rábano Graza
(6.57 a 6.99 MJ kg-1 MS) fueron superiores al obtenido en el trébol Alejandrino (Cuadro 2).
242
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):237-247
Cuadro 3: Rendimientos de materia seca (MS), proteína cruda (PC) y energía neta para
lactancia (ENL) en cultivos tradicionales y alternativos evaluados en el ciclo otoño-invierno
2018-2019
Tratamientos MS (kg ha-1) PC (kg ha-1) ENL (MJ ha-1)
Los rendimientos de MS obtenidos en las brásicas con dos cortes son similares a los mejores
rendimientos reportados en otros estudios en brásicas (10,134 a 14,000 kg ha-1)(31,32). Este
243
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):237-247
nivel de rendimiento en brásicas, y sus mayores contenidos de PC y ENL con respecto a los
cereales resultó en mayores rendimientos de estos nutrientes por hectárea. Con relación al
trébol Alejandrino con un alto contenido de PC, las brásicas obtuvieron rendimientos de PC
similares por su alto rendimiento de MS; sin embargo, en rendimientos de ENL la brásica
Winfred fue superior a todas las especies como resultado de un efecto combinado de un alto
contenido de ENL (Cuadro 2) y una alta producción de MS (Cuadro 3).
Literatura citada:
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medio físico en relación a cultivos forrajeros alternativos para la Comarca Lagunera.
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247
https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i1.6200
Nota de investigación
Roberto Navarro-López a
Marcela Villarreal-Silva a
Mario Solís-Hernández a
Eric Rojas-Torres a
Ninnet Gómez-Romero a*
a
Comisión México-Estados Unidos para la prevención de fiebre Aftosa y otras enfermedades
exóticas de los animales, Carretera México-Toluca Km 15.5 Piso 4 Col. Palo Alto.
Cuajimalpa de Morelos. 05110. Ciudad de México. México.
b
Centro Nacional de Servicios de Constatación en Salud Animal (CENAPA), Morelos,
México.
Resumen:
248
Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(1):248-259
Palabras clave: Virus diarrea viral bovina, Ganado, Enfermedad de las mucosas, infección
persistente, México.
Recibido: 18/04/2022
Aceptado: 18/07/2022
La diarrea viral bovina (DVB) sigue siendo una de las enfermedades endémicas más
comunes en el ganado bovino y otros rumiantes en todo el mundo. Esta enfermedad provoca
impactos económicos significativos en la industria ganadera debido a sus efectos negativos
sobre la reproducción y las condiciones de salud en el ganado(1,2). La causa de la DVB es un
virus de ARN monocatenario y de cadena positiva denominado virus de la diarrea viral
bovina (VDVB); pertenece a la familia Flaviviridae dentro del género Pestivirus. En la
actualidad, el VDVB se clasifica en tres especies: Pestivirus A (virus de la diarrea viral
bovina 1, VDVB-1); Pestivirus B (virus de la diarrea viral bovina 2, VDVB-2); y Pestivirus
H (pestivirus tipo HoBi). Cada especie se segrega en subgenotipos(3). El Pestivirus A se
subdivide en hasta 21 subgenotipos (del 1a hasta el 1u), y el Pestivirus B y el Pestivirus H
se subdividen en cuatro subgenotipos cada uno (del a hasta el d)(4).
La infección por VDVB se caracteriza por manifestaciones clínicas que incluyen trastornos
respiratorios, gastrointestinales y reproductivos. Las fallas reproductivas como los abortos,
la momificación, la muerte fetal, los defectos congénitos y el nacimiento de animales
persistentemente infectados (PI) generan grandes pérdidas económicas(6).
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Los animales PI son de particular preocupación porque pueden, por medio de la infección
transplacentaria con una cepa de VDVB NCP, infectar a un embrión durante los primeros
125 días de gestación. Los animales nacidos de una madre con una PI adquieren una
tolerancia inmunológica hacia la cepa de VDVB infectante y desarrollan una infección
persistente. Por lo tanto, en un ternero con una PI congénita no se inducirá una respuesta
inmune por anticuerpos o células T contra el virus(7). Los animales PI son una fuente
permanente del VDVB, ya que eliminan de por vida al virus en secreciones corporales como
las nasales, orales, leche, orina, heces y en semen. Por lo tanto, juegan un papel esencial en
la patogénesis y epidemiología de la DVB(8).
Los terneros nacidos con una PI parecen animales normales, aunque a veces son débiles. Sin
embargo, se caracterizan por tasas de crecimiento reducidas, y sufren de la inmunosupresión
y de tasas altas de mortalidad(2). Tanto la tasa de mortalidad como la de morbilidad
incrementan en los animales con una PI debido a un aumento en su susceptibilidad a otras
enfermedades. Mueren comúnmente por la neumonía o la EM. La mayoría de los terneros
PI mueren por la EM entre los 6 y los 24 meses de edad(9,10). Sin embargo, hay reportes de
bovinos PI que alcanzan los 3, 5 y hasta 7 años, lo que implica un período largo de
diseminación viral(2,11,12).
La EM es una condición fatal esporádica restringida al ganado PI. Ocurre cuando el VDVB
NCP causante de la PI muta a una CP como resultado de un evento de recombinación, o
cuando el animal PI tiene una coinfección con una cepa CP del VDVB antigénicamente
homóloga (13,14). Por lo tanto, se pueden encontrar ambos biotipos de manera consistente en
animales con EM(15,16). Un cuadro de EM resulta en la muerte del animal dentro de las dos
semanas posteriores al inicio de los signos clínicos. Las principales lesiones que se
encuentran en casos de EM son erosiones y ulceraciones extensas a lo largo del tracto
gastrointestinal(17). Sin embargo, existen reportes de animales con EM que manifestaron un
inicio tardío (varios meses después de la infección inicial) de los signos(18). Otros signos
clínicos incluyen la anorexia, la fiebre, la deshidratación, la diarrea, la dermatitis, la necrosis
del tejido linfoide, y un mal estado corporal(19).
El presente reporte describe el inicio de EM en un toro de dos años de edad con signos
clínicos severos; es posible que este sea la primera descripción de una IP en ganado en
México. Se recibió la notificación del animal en junio del 2021. Al momento del reporte, el
curso del cuadro tenía 15 días e involucraba signos clínicos como la anorexia, la depresión,
el ptialismo, diarrea hemorrágica severa, la deshidratación, secreción nasal y ulceración
profunda y extensa en el hocico, las narinas, los labios, las encías y el paladar duro (Figuras
1, 2 y 3). El animal afectado pertenecía a una granja tradicional de traspatio ubicada en
Texcoco, Estado de México, México. La granja tenía cuatro bovinos, cuatro caballos, seis
perros y tres cerdos, aparentemente sanos al momento del informe. Antes del evento, no se
había registrado manifestaciones clínicas similares en bovinos, o cualquier otro animal
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Figura 1: Toro de dos años de edad con enfermedad de las mucosas en donde se muestran
lesiones erosivas en la descarga nasal, y ulcerizacíon extensiva en el hocico y las narinas
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El VDVB se aisló de las muestras de las lesiones y se obtuvo una amplificación positiva de
las muestras de sangre completa mediante RT-PCR. El aislado de VDVB fue remitido al
Laboratorio de Biología Molecular del Centro Nacional de Servicios de Diagnóstico en
Salud Animal (CENASA) para su secuenciación parcial. Se secuenciaron la 5'UTR, Npro y
E2 del VDVB, las cuales se depositaron en GenBank (números de acceso OM812936,
OM812937 y OM812938, respectivamente). Se realizó un análisis filogenético basado en
las regiones 5'UTR, Npro y E2. Las secuencias parciales de 5'UTR (360 pb), Npro (504 pb) y
E2 (1,482 pb) obtenidas en este estudio se compararon con las cepas de referencia de VDVB
para caracterizar el aislado de VDVB. Para las secuencias 5'UTR y Npro se infirió la historia
evolutiva utilizando el método de máxima verosimilitud con un modelo de sustitución de
dos parámetros de Kimura(20), mientras para la E2 se usó un modelo de sustitución de tres
parámetros de Tamura(21). Ambos modelos se implementaron con el MEGA7 software
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usando 1,000 “bootstraps” de arranque cada una (Figura 4). Se modelaron las diferencias de
velocidad evolutiva entre los sitios con una distribución gamma discreta con dos categorías;
algunos sitios no mostraron variación evolutiva para las secuencias Npro y E2.
Figura 4: Árbol filogenético basado en las secuencias de las regiones 5'UTR (a), Npro (b) y
E2 (c).
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Se llevó a cabo la inferencia filogenética por medio del programa MEGA 7 siguiendo el método de
verisimilitud máxima. Se hicieron 1,000 réplicas de “bootstraps”. Las secuencias de referencias se identifican
por su número de acceso de GenBank. Las secuencias de nucleótidos identificadas en el presente estudio se
identifican con el símbolo "".
Las infecciones por VDVB afectan de manera directa la fertilidad de los animales PI. Los
toros PI pueden producir semen de calidad aceptable, pero de fertilidad baja asociada con
anomalías en los espermatozoides y baja motilidad(28). En hembras PI la función ovárica
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disminuye por medio de la hipoplasia y la reducción de las ovulaciones(29). Así mismo, toros
y vacas PI pueden engendrar crías PI aparentemente normales, los cuales recirculan el
VDVB en animales susceptibles en el hato(30).
La exposición continua de animales sanos al VDVB que viene de un animal con una IP
puede perpetuar las infecciones por VDVB(31). Como consecuencia, puede surgir la
infertilidad del rebaño, la inmunosupresión y la generación de terneros PI(32). Las infecciones
agudas con los VDVB NCP comprometen la fertilidad del rebaño al producir un crecimiento
folicular retardado y reducido(33), la ovitis intersticial difusa (34), y fallas en la concepción al
impedir la implantación del embrión(22). También puede generar la muerte embrionaria antes
del día 79 de gestación en vacas preñadas, o malformaciones congénitas entre los días 79 y
150(35).
En áreas donde se implementan medidas adecuadas para el control del VDVB, la prevalencia
estimada de animales con una IP está entre el 1-2%(1). El presente caso es de importancia ya
que no hay reportes de brotes de EM o su presencia en la población bovina mexicana.
Además, se desconoce la proporción actual de terneros PI en el país. Actualmente,
información limitada sobre caracterización genética y prevalencia del VDVB en México se
ha comenzado a analizar (36).
Escenarios como la anterior son comunes en México, lo cual resalta la falta de medidas de
control contra el DVB en el país. El presente caso de estudio confirmó la presencia del
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Conflictos de interés
Los autores declaran que no tienen ningún conflicto de interés en cuanto a la autoría y la
publicación del presente manuscrito.
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Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias
Edición Bilingüe
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 1, pp. 1-259, ENERO-MARZO-2023 Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
CONTENIDO
CONTENTS
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 1, pp. 1-259, ENERO-MARZO-2023
Efecto de la consanguinidad y selección sobre los componentes de un índice productivo en ratones bajo apareamiento estrecho
Effect of consanguinity and selection on the components of a productive index, in mice under close mating
Dulce Janet Hernández López, Raúl Ulloa Arvizu, Carlos Gustavo Vázquez Peláez, Graciela Guadalupe Tapia Pérez………………………...................................................................................................................23
Variabilidad genética en biomasa aérea y sus componentes en alfalfa bajo riego y sequía
Genetic variability in aerial biomass and its components in alfalfa under irrigation and drought
Milton Javier Luna-Guerrero, Cándido López-Castañeda......……..…….....…….....……................……..…...............................................................................................................................................................…….39
Estimación de masa de forraje en una pradera mixta por aprendizaje automatizado, datos del manejo de la pradera y meteorológicos satelitales
Estimation of forage mass in a mixed pasture by machine learning, pasture management and satellite meteorological data
Aurelio Guevara-Escobar, Mónica Cervantes-Jiménez, Vicente Lemus-Ramírez, Adolfo Kunio Yabuta-Osorio, José Guadalupe García-Muñiz….........…….....…….....…..….....……..........…….....…….....……...........61
Thymol and carvacrol determination in a swine feed organic matrix using Headspace SPME-GC-MS
Determinación de timol y carvacrol en una matriz orgánica de alimento para cerdo utilizando Headspace SPME-GC-MS
Fernando Jonathan Lona-Ramírez, Nancy Lizeth Hernández-López, Guillermo González-Alatorre,
Teresa del Carmen Flores-Flores, Rosalba Patiño-Herrera, José Francisco Louvier-Hernández.........….........…......…......…......…......…......…......…......…......…......…......…......…......…......…......…..……..78
Cambios en el recuento de cuatro grupos bacterianos durante la maduración del Queso de Prensa (Costeño) de Cuajinicuilapa, México
Changes in the count of four bacterial groups during the ripening of Prensa (Costeño) Cheese from Cuajinicuilapa, Mexico
José Alberto Mendoza-Cuevas, Armando Santos-Moreno, Beatriz Teresa Rosas-Barbosa, Ma. Carmen Ybarra-Moncada, Emmanuel Flores-Girón, Diana Guerra-Ramírez….....…….......……..........….............94
Detección molecular de un fragmento del virus de lengua azul en borregos de diferentes regiones de México
Molecular detection of a fragment of bluetongue virus in sheep from different regions of Mexico
Edith Rojas Anaya, Fernando Cerón-Téllez, Luis Adrián Yáñez-Garza, José Luis Gu�érrez-Hernández, Rosa Elena Sarmiento-Salas, Elizabeth Loza-Rubio….............…………...…….…………........................…......110
Insulin-like growth factor 1 (IGF-1) concentrations in synovial fluid of sound and osteoarthritic horses,
and its correlation with proinflammatory cytokines IL-6 and TNFα
Concentraciones del factor de crecimiento similar a la insulina 1 (IGF-1) en el líquido sinovial de caballos
sanos y osteoartríticos, y su correlación con las citoquinas proinflamatorias IL-6 y TNFα
Fernando García-Lacy F., Sara Teresa Méndez-Cruz, Horacio Reyes-Vivas, Victor Manuel Dávila- Borja, Jose Alejandro Barrera-Morales,
Gabriel Gu�érrez-Ospina, Margarita Gómez-Chavarín, Francisco José Trigo-Tavera……..….....…….....…....….....……...……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..….......……..….122
Uso de células estromales mesenquimales derivadas de la gelatina de Wharton para el tratamiento de uveítis recurrente equina: estudio piloto
Use of Wharton's jelly-derived mesenchymal stromal cells for the treatment of equine recurrent uveitis: a pilot study
María Masri-Daba, Montserrat Erandi Camacho-Flores, Ninnet Gómez-Romero, Francisco Javier Basurto Alcántara…………………….…….......….…………...............................................................................…….137
Escala de la producción y eficiencia técnica de la ganadería bovina para carne en Puebla, México
Scale of production and technical efficiency of beef cattle farming in Puebla, Mexico
José Luis Jaramillo Villanueva, Lisse�e Abigail Rojas Juárez, Samuel Vargas López…………………………………….....……..........…….....…….....…….....….....…….....…….....…….......…….....…….......…….....……..........…......154
Regresión cuantil para predicción de caracteres complejos en bovinos Suizo Europeo usando marcadores SNP y pedigrí
Quantile regression for prediction of complex traits in Braunvieh cattle using SNP markers and pedigree
Jonathan Emanuel Valerio-Hernández, Paulino Pérez-Rodríguez, Agus�n Ruíz-Flores……………………....…….......….....…….......….....…......…......…......…......…......…......…......…......…......…..........….....…….....……...172
Genetic characterization of bovine viral diarrhea virus 1b isolated from mucosal disease
Caracterización del virus de la diarrea viral bovino subtipo 1b aislado de un caso de la enfermedad de las mucosas
Roberto Navarro-López, Juan Diego Perez-de la Rosa, Marisol Karina Rocha-Mar�nez, Marcela Villarreal-Silva, Mario Solís-Hernández, Eric Rojas-Torres, Ninnet Gómez-Romero........................…………...248