RMCP Vol. 9, Núm. 2 (2018): Abril-Junio by Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

Ganado de doble propósito en la región de Tabasco, México. Fotografía tomada por: Atalo Martínez Lara.

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 9 Número 2 abril-junio, 2018. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Avenida Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, C.P. 04010, Cuidad de México, www.inifap.gob.mx Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Microbiología Animal, Km 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Cuidad de México, C.P. 05110. Editor responsable: Arturo García Fraustro. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número 04-2016-060913393200-203. ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (INDAUTOR). Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Microbiología Animal, Km. 15.5 Carretera MéxicoToluca, Colonia Palo Alto, Ciudad de México, C.P. 015110. http://cienciaspecuarias. inifap.gob.mx, la presente publicación tuvo su última actualización en abril de 2018.

DIRECTORIO FUNDADOR John A. Pino EDITORES ADJUNTOS Oscar L. Rodríguez Rivera Alfonso Arias Medina

EDITOR EN JEFE Arturo García Fraustro

Microbiología: Epidemiología: Parasitología: Reproducción: Genética: Nutrición:

Apicultura: Socioeconomía: Forrajes y Pastizales:

Inocuidad: Inmunología:

EDITORES POR DISCIPLINA Elizabeth Loza Rubio INIFAP Juan Carlos Saiz Calahorra INIA María Cristina Schneider PAHO Ramón Molina Barrios IT Sonora Elisa Rubí Chávez UNAM Guillermina Ávila Ramírez UNAM Emmanuel Camus CIRAD Héctor Jiménez Severiano INIFAP José J. Hernández Ledesma Consultor Juan Heberth Hernández Medrano UNAM Sergio Román Ponce INIFAP Mauricio A. Elzo Univ. Florida Armando Partida de la Peña INIFAP José L. Romano Muñoz INIFAP Alejandro Plasencia Jorquera UABJ Juan Ku Vera UADY Ricardo Basurto Gutiéerez INIFAP Yolanda B. Moguel Ordóñez INIFAP Fernando Cervantes Escoto UA Chapingo Adolfo G. Alvarez Macías UAM-Xochimilco José Alfredo Cesín Vargas UNAM Javier F. Enríquez Quiroz INIFAP Martha H. Martín Rivera Univ. Sonora URN Fernando A. Ibarra Flores Univ. Sonora URN James A. Pfister USDA Eduardo Bolaños Aguilar INIFAP Jesús Vázquez Navarrete INIFAP Sergio Rodríguez Camarena INIFAP

México España EE.UU. México México México Francia México EE.UU. México México EE.UU. México México México México México México México México México México México México EE.UU. México México México

TIPOGRAFÍA Y FORMATO Nora del Rocío Alfaro Gómez Indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI (http://thomsonreuters.com/). Inscrita en el Sistema de Clasificación de Revistas Científicas y Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org); en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec); en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier. com). I

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias es un órgano de difusión científica y técnica de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada. Su objetivo es dar a conocer los resultados de las investigaciones realizadas por cualquier institución científica, relacionadas particularmente con las distintas disciplinas de la Medicina Veterinaria y la Zootecnia. Además de trabajos de las disciplinas indicadas en su Comité Editorial, se aceptan también para su evaluación y posible publicación, trabajos de otras disciplinas, siempre y cuando estén relacionados con la investigación pecuaria.

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Se publican en la revista tres categorías de trabajos: Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones Bibliográficas (consultar las Notas al autor); la responsabilidad de cada trabajo recae exclusivamente en los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los experimentos pueden verse obligados a referirse en algunos casos a los nombres comerciales de ciertos productos, ello sin embargo, no implica preferencia por los productos citados o ignorancia respecto a los omitidos, ni tampoco significa en modo alguno respaldo publicitario hacia los productos mencionados.

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Todas las contribuciones serán cuidadosamente evaluadas por árbitros, considerando su calidad y relevancia académica. Queda entendido que el someter un manuscrito implica que la investigación descrita es única e inédita. La publicación de Rev. Mex. Cienc. Pecu. es trimestral en formato bilingüe Español e Inglés. El costo

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The journal publishes three types of papers: Research Articles, Technical Notes and Review Articles (please consult Instructions for authors). Authors are responsible for the content of each manuscript, which, owing to the nature of the experiments described, may contain references, in some cases, to commercial names of certain products, which however, does not denote preference for those products in particular or of a lack of knowledge of any other which are not mentioned, nor does it signify in any way an advertisement or an endorsement of the referred products.

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REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS REV. MEX. CIENC. PECU.

VOL. 9 No. 2

ABRIL-JUNIO-2018

CONTENIDO ARTÍCULOS

Pág.

Efecto de la zeolita nanoestructurada con ácido lipoico sobre los parámetros productivos y rendimiento de la canal en el pollo de engorda Effect of nanostructured zeolite with lipoic acid on performance and carcass yield in broiler Ofelia Mora Izaguirre, Katrin Quester, Vitalii Petranovski, Laura González Dávalos, Enrique Piña Garza, Armando Shimada Miyasaka, Rafael Vazquez-Duhalt ..................................................................................... 185

Forage productivity of cowpea [Vigna unguiculata (L.) Walp] cultivars improves by optimization of spatial arrangements La productividad del forraje de frijol [Vigna unguiculata (L.) Walp] mejora con la optimización de los arreglos espaciales Muhammad Aamir Iqbal, Muzammil H. Siddiqui, Sher Afzal, Zahoor Ahmad, Qaiser Maqsood, Rana Dildar Khan 203

Impact of increasing dietary oil concentrations with a constant energy level on the tolerance of broiler chickens to a high ambient temperature Impacto de las concentraciones de aceite dietético con un nivel de energía constante en la tolerancia de pollos a una temperatura ambiente alta Saber S. Hassan, Youssef A. Attia, Abd-El-Hamid E. Abd-El-Hamid, Sameer A. Nagadi, Amira El-ashry ............. 220

Classification, characterisation and strategies for improvement of cattle and sheep pasture systems in marginal areas of Southern Chile Clasificación, caracterización y estrategias para la mejora de los sistemas pastorales de bovinos y ovinos en áreas marginales del sur de Chile Juan P. Avilez, Jorge Meyer, José Nahed, Francisco A. Ruiz, Yolanda Mena, José M. Castel .............................. 240

Evaluación de la rentabilidad y competitividad de los sistemas de producción de ovinos en la región de Libres, Puebla Evaluation of the profitability and competitiveness of sheep production systems in the region of Libres, Puebla Carla Cristina Díaz-Sánchez, José Luis Jaramillo-Villanueva, Ángel Bustamante-González, Samuel Vargas-López, Adriana Delgado-Alvarado, Omar Hernández-Mendo, Miguel Ángel Casiano-Ventura ........................................ 263

Comportamiento epidemiológico de Cystoisospora suis en granjas porcinas ubicadas en la región central de Venezuela Epidemiological aspects of Cystoisospora suis in swine herds located at the Central region of Venezuela Juan Carlos Pinilla León, Natalia Da Silva Borges ........................................................................................... 278

III

Productividad, características fisicoquímicas y digestibilidad in vitro de leguminosas forrajeras en trópico seco de México Yield performance, physicochemical characteristics and in vitro digestibility of forage legumes in the dry tropic of Mexico Antonio Alatorre-Hernández, Juan de Dios Guerrero-Rodríguez, José Isabel Olvera-Hernández, Ernesto Aceves-Ruíz, Humberto Vaquera-Huerta, Samuel Vargas-López.......................................................... 297

Correlaciones genéticas entre producción de leche y características de crecimiento en una población multirracial Genetic correlations among milk yield and growth traits in a multibreed population Sergio I. Román-Ponce, Felipe J. Ruiz-López, José Luis Romano-Muñoz, Carlos G. Vásquez-Peláez, Vicente E. Vega-Murillo, Heriberto Román-Ponce, ........................................................................................ 316

REVISIÓN BIBLIOGRAFICA Resistencia natural contra la tuberculosis en ganado. Revisión Natural resistance to tuberculosis infection in cattle. Review Sara González Ruiz, Germinal Jorge Cantó Alarcón, Elba Rodríguez-Hernández, Susana Flores Villalba, Sergio Román Ponce, Feliciano Milián Suazo, ................................................................................................ 328

NOTAS DE INVESTIGACIÓN Efecto prebiótico de dos fuentes de inulina en el crecimiento in vitro de Lactobacillus salivarius y Enterococcus faecium Prebiotic effect of two sources of inulin on in vitro growth of Lactobacillus salivarius and Enterococcus faecium Marco Antonio Ayala Monter, David Hernández Sánchez, Rene Pinto Ruiz, Sergio S. González Muñoz, José Ricardo Bárcena Gama, Omar Hernández Mendo, Nicolás Torres Salado .................................................. 346

Evaluación morfológica de gallinas de traspatio mexicanos (Gallus gallus domesticus) Morphological evaluation Mexican backyard chickens (Gallus gallus domesticus) Vicente Eliezer Vega Murillo, Sergio Iván Román Ponce, Marina Durán Aguilar, Alejandra Vélez Izquierdo, Eduardo Cabrera Torres, Antonio Cantú Covarrubias, Lino De la Cruz Colín, Jorge Alonso Maldonado Jaquez, Guillermo Martínez Velázquez, Ángel Ríos Utrera, Alessandro Bagnato, Maria Giuseppina Strillacci, Moisés Montaño Bermúdez, Felipe de Jesús Ruiz López, ................................................................................ 362

Análisis de la función de producción de leche en el sistema bovinos doble propósito en Ahome, Sinaloa Analysis of the milk production function in dual purpose bovine system in Ahome, Sinaloa Venancio Cuevas Reyes, Alfredo Loaiza Meza, Herlyn Astengo Cazares, Tomas Moreno Gallegos, Mercedes Borja Bravo, Juan Esteban Reyes Jimenez, Daniel González, González ............................................. 376

Detección molecular y serológica del virus de la leucosis bovina en una población de vacas Holstein, de Colombia Molecular and serological detection of bovine leukemia virus in a population of Holstein cows, from Colombia Cristina Úsuga-Monroy, José Julián Echeverri-Zuluaga, Albeiro López-Herrera ................................................. 387

“Llorón Imperial”, Eragrostis curvula (Schrad) Nees, variedad de pasto para zonas áridas y semiáridas “ Weeping lovegrass Imperial”, Eragrostis curvula (Schrad) Nees, variety of arid and semiarid lands Sergio Beltrán López, Carlos Alberto García Díaz, Catarina Loredo Osti, Jorge Urrutia Morales, José Antonio Hernández Alatorre, Héctor Guillermo Gámez Vázquez ............................................................... 400

NOTAS AL AUTOR La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de investigación y Revisiones bibliográficas.

indican, empezando cada uno de ellos en página aparte. Página del título Resumen en español Resumen en inglés Texto Agradecimientosy conflicto de interés Literatura citada Cuadros y gráficas

Los autores interesados en publicar en esta revista deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, los cuales en términos generales, están de acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán si están basados en pruebas de rutina, ni datos experimentales sin estudio estadístico cuando éste sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos que previamente hayan sido publicados condensados o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o Congresos (a excepción de Resúmenes).

Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un Comité Científico Editorial, conformado por Pares de la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el nombre e Institución de los autores proponentes. El Editor notificará al autor la fecha de recepción de su trabajo.

El manuscrito deberá someterse a través del portal de la Revista en la dirección electrónica: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando el “Instructivo para envío de artículos en la página de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su elaboración se utilizará el procesador de Microsoft Word, con letra Times New Roman a 12 puntos, a doble espacio. Asimismo se deberán llenar los formatos de postulación, carta de originalidad y no duplicidad y formato de derechos patrimoniales disponibles en el propio sitio oficial de la revista.

Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el trabajo de los revisores, todos los renglones de cada página deben estar numerados; asimismo cada página debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones y gráficas.

Página del Título. Solamente debe contener el título del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así como el título traducido al idioma inglés. En el manuscrito no es necesaria información como nombres de autores, departamentos, instituciones, direcciones de correspondencia, etc., ya que estos datos tendrán que ser registrados durante el proceso de captura de la solicitud en la plataforma del OJS (http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).

Resumen en español. En la segunda página se debe incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En él se indicarán los propósitos del estudio o investigación; los procedimientos básicos y la metodología empleada; los resultados más importantes encontrados, y de ser posible, su significación estadística y las conclusiones principales. A continuación del resumen, en punto y aparte, agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o frases cortas clave que ayuden a los indizadores a clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con el resumen.

Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en inglés y a continuación redactar el “abstract” con las mismas instrucciones que se señalaron para el resumen en español. Al final en punto y aparte, se deberán escribir las correspondientes palabras clave (“key words”).

10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo siguiente: a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos originales derivados de resultados parciales o finales de investigaciones. El texto del Artículo científico se divide en secciones que llevan estos encabezamientos:

Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título, y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de ocho). Las Notas de investigación tendrán una extensión máxima de 15 cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y 5 cuadros.

Introducción Materiales y Métodos Resultados Discusión Conclusiones e implicaciones

Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán contener los componentes que a continuación se VI

En los artículos largos puede ser necesario agregar subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer más claro el contenido, sobre todo en las secciones de Resultados y de Discusión, las cuales también pueden presentarse como una sola sección.

apellidos compuestos se debe poner un guión entre ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de un autor no se debe poner ningún signo de puntuación, ni separación; después de cada autor sólo se debe poner una coma, incluso después del penúltimo; después del último autor se debe poner un punto.

b) Notas de investigación. Consisten en modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos de interés especial, preliminares de trabajos o investigaciones limitadas, descripción de nuevas variedades de pastos; así como resultados de investigación que a juicio de los editores deban así ser publicados. El texto contendrá la misma información del método experimental señalado en el inciso a), pero su redacción será corrida del principio al final del trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los subtítulos, sino que se redacte en forma continua y coherente.

El título del trabajo se debe escribir completo (en su idioma original) luego el título abreviado de la revista donde se publicó, sin ningún signo de puntuación; inmediatamente después el año de la publicación, luego el número del volumen, seguido del número (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número de páginas (esto en caso de artículo ordinario de revista). Puede incluir en la lista de referencias, los artículos aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).

c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el tratamiento y exposición de un tema o tópico de relevante actualidad e importancia; su finalidad es la de resumir, analizar y discutir, así como poner a disposición del lector información ya publicada sobre un tema específico. El texto se divide en: Introducción, y las secciones que correspondan al desarrollo del tema en cuestión.

En el caso de libros de un solo autor (o más de uno, pero todos responsables del contenido total del libro), después del o los nombres, se debe indicar el título del libro, el número de la edición, el país, la casa editorial y el año. Cuando se trate del capítulo de un libro de varios autores, se debe poner el nombre del autor del capítulo, luego el título del capítulo, después el nombre de los editores y el título del libro, seguido del país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el capítulo.

11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre que corresponda, se deben especificar las colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales como a) la ayuda técnica recibida; b) el agradecimiento por el apoyo financiero y material, especificando la índole del mismo; c) las relaciones financieras que pudieran suscitar un conflicto de intereses. Las personas que colaboraron pueden ser citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, “revisión crítica de la propuesta para el estudio”, “recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda los autores deberán mencionar si existe algún conflicto de interés. 12. Literatura citada. Numere las referencias consecutivamente en el orden en que se mencionan por primera vez en el texto. Las referencias en el texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben identificar mediante números arábigos entre paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el texto el nombre de los autores de las referencias. Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como referencias; las “observaciones inéditas” y las “comunicaciones personales” no deben usarse como referencias, aunque pueden insertarse en el texto (entre paréntesis).

En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el nombre de la ciudad, estado y en su caso país, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de la escuela), y finalmente el año. Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a continuación, los cuales están parcialmente basados en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina de los Estados Unidos usa en el Index Medicus. Revistas

Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el nombre de todos los autores cuando sean seis o menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de los seis primeros y agregue “et al.”). I)

Reglas básicas para la Literatura citada Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las iniciales, empezando por el apellido paterno, luego iniciales del materno y nombre(s). En caso de

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

Sólo número sin indicar volumen. II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in

VII

pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10.

Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. 1996:13.

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

No se indica el autor. IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Suplemento de revista. V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

Organización, como autor. VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284.

En proceso de publicación. VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000.

Libros y otras monografías

Autor total. VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

Autor de capítulo. IX)

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

Memorias de reuniones. X)

XI)

Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. Concentración de insulina plasmática en cerdas alimentadas con melaza en la dieta durante la inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 1998:13.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX

Tesis. XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

Organización como autor. XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996. XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988. XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Publicaciones electrónicas XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accessed Jul 30, 2003. XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003. XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, 2003. 13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible que sean pocos, concisos, contando con los datos

VIII

necesarios para que sean autosuficientes, que se entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos convencionales.

probabilidad (estadística) p página PC proteína cruda PCR reacción en cadena de la polimerasa pp páginas ppm partes por millón % por ciento (con número) rpm revoluciones por minuto seg segundo (s) t tonelada (s) TND total de nutrientes digestibles UA unidad animal UI unidades internacionales

14 Versión final. Es el documento en el cual los autores ya integraron las correcciones y modificaciones indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán ser elaborados con Microsoft Word. Las gráficas y figuras se deberán elaborar en Word, Power Point, Corel Draw y enviadas en archivo aparte (nunca insertarlas como imágenes en el texto). Los cuadros no deberán contener ninguna línea vertical, y las horizontales solamente las que delimitan los encabezados de columna, y la línea al final del cuadro. 15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para su traducción al idioma inglés o español, según corresponda. Si los autores lo consideran conveniente podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas. 16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de Investigación, siempre y cuando se ajusten a las normas de esta revista.

versus

gravedades

Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis inmediatamente después de la(s) palabra(s) completa(s). 19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se deben escribir en cursivas.

17. Los trabajos no aceptados para su publicación se regresarán al autor, con un anexo en el que se explicarán los motivos por los que se rechaza o las modificaciones que deberán hacerse para ser reevaluados. 18. Abreviaturas de uso frecuente: cal caloría (s) cm centímetro (s) °C grado centígrado (s) DL50 dosis letal 50% g gramo (s) ha hectárea (s) h hora (s) i.m. intramuscular (mente) i.v. intravenosa (mente) J joule (s) kg kilogramo (s) km kilómetro (s) L litro (s) log logaritmo decimal Mcal megacaloría (s) MJ megajoule (s) m metro (s) msnm metros sobre el nivel del mar µg microgramo (s) µl microlitro (s) µm micrómetro (s)(micra(s)) mg miligramo (s) ml mililitro (s) mm milímetro (s) min minuto (s) ng nanogramo (s)

INSTRUCTIONS FOR AUTHORS Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific journal published in a bilingual format (Spanish and English) which carries three types of papers: Research Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested in publishing in this journal, should follow the belowmentioned directives which are based on those set down by the International Committee of Medical Journal Editors (ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

Only original unpublished works will be accepted. Manuscripts based on routine tests, will not be accepted. All experimental data must be subjected to statistical analysis. Papers previously published condensed or in extenso in a Congress or any other type of Meeting will not be accepted (except for Abstracts).

All contributions will be peer reviewed by a scientific editorial committee, composed of experts who ignore the name of the authors. The Editor will notify the author the date of manuscript receipt.

Papers will be submitted in the Web site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the â&#x20AC;&#x153;Guide for submit articles in the Web site of the Revista Mexicana de Ciencias Pecuariasâ&#x20AC;?. Manuscripts should be prepared, typed in a 12 points font at double space (including the abstract and tables). At the time of submission, the application form, must be filled out, as well as a letter of originality and no duplication and patrimonial rights format, available on the official website of the journal.

To facilitate peer review all pages should be numbered consecutively, including tables, illustrations and graphics, and the lines of each page should be numbered as well.

Research articles will not exceed 20 double spaced pages, without including Title page and Tables and Figures (8 maximum). Technical notes will have a maximum extension of 15 pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.

Acknowledgments References Tables and Graphics 7.

Title page. It should only contain the title of the work, which should be concise but informative; as well as the title translated into English language. In the manuscript is not necessary information as names of authors, departments, institutions and correspondence addresses, etc.; as these data will have to be registered during the capture of the application process on the OJS platform (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).

Abstract. On the second page a summary of no more than 250 words should be included. This abstract should start with a clear statement of the objectives and must include basic procedures and methodology. The more significant results and their statistical value and the main conclusions should be elaborated briefly. At the end of the abstract, and on a separate line, a list of up to 10 key words or short phrases that best describe the nature of the research should be stated.

Text. The three categories of articles which are published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias are the following:

a) Research Articles. They should originate in primary

works and may show partial or final results of research. The text of the article must include the following parts: Introduction Materials and Methods Results Discussion Conclusions and implications In lengthy articles, it may be necessary to add other sections to make the content clearer. Results and Discussion can be shown as a single section if considered appropriate.

b) Technical Notes. They should be brief and be evidence for technical changes, reports of clinical cases of special interest, complete description of a limited investigation, or research results which should be published as a note in the opinion of the editors. The text will contain the same information presented in the sections of the research article but without section titles.

Manuscripts of all three type of articles published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should contain the following sections, and each one should begin on a separate page. Title page Abstract Text

c) Reviews. The purpose of these papers is to

summarize, analyze and discuss an outstanding topic.

The text of these articles should include the following sections: Introduction, and as many sections as needed that relate to the description of the topic in question.

the country, the printing house, the year, and the initial and final pages. f. In the case of a thesis, references should be made of the author’s name, the title of the research, the degree obtained, followed by the name of the City, State, and Country, the University (not the school), and finally the year.

10. Acknowledgements. Whenever appropriate, collaborations that need recognition should be specified: a) Acknowledgement of technical support; b) Financial and material support, specifying its nature; and c) Financial relationships that could be the source of a conflict of interest.

Examples The style of the following examples, which are partly based on the format the National Library of Medicine of the United States employs in its Index Medicus, should be taken as a model.

People which collaborated in the article may be named, adding their function or contribution; for example: “scientific advisor”, “critical review”, “data collection”, etc. 11. References. All references should be quoted in their original language. They should be numbered consecutively in the order in which they are first mentioned in the text. Text, tables and figure references should be identified by means of Arabic numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the text the name of the authors. Abstain from using abstracts as references. Also, “unpublished observations” and “personal communications” should not be used as references, although they can be inserted in the text (inside brackets).

Key rules for references a. The names of the authors should be quoted beginning with the last name spelt with initial capitals, followed by the initials of the first and middle name(s). In the presence of compound last names, add a dash between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any punctuation sign, nor separation between the initials of an author; separate each author with a comma, even after the last but one. b. The title of the paper should be written in full, followed by the abbreviated title of the journal without any punctuation sign; then the year of the publication, after that the number of the volume, followed by the number (in brackets) of the journal and finally the number of pages (this in the event of ordinary article). c. Accepted articles, even if still not published, can be included in the list of references, as long as the journal is specified and followed by “in press” (in brackets). d. In the case of a single author’s book (or more than one, but all responsible for the book’s contents), the title of the book should be indicated after the names(s), the number of the edition, the country, the printing house and the year. e. When a reference is made of a chapter of book written by several authors; the name of the author(s) of the chapter should be quoted, followed by the title of the chapter, the editors and the title of the book,

Journals

Standard journal article (List the first six authors followed by et al.) I)

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

Issue with no volume II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10. III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

No author given IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Journal supplement V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

Organization, as author VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282284.

In press VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000.

Books and other monographs

Author(s) VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

Chapter in a book IX)

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

Conference paper X)

XI)

Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores. Tercera reunión anual del centro de investigaciones forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. Veracruz. 1990:51-56. Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. Concentración de insulina plasmática en cerdas alimentadas con melaza en la dieta durante la inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 1998:13.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. 1996:13.

Thesis XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

Organization as author XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996.

XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988. XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Electronic publications XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accesed Jul 30, 2003. XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003. XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect.com/science/journal/030 16226. Accesed Sep 12, 2003. 12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable that they should be few, brief and having the necessary data so they could be understood without reading the text. Explanatory material should be placed in footnotes, using conventional symbols. 13. Final version. This is the document in which the authors have incorporated all the corrections and modifications asked for by the editors. Graphs and figures should be submitted separately in Microsoft Word, MS Power Point, or Corel Draw. Figures must not be inserted as images within the text. In Tables do not use internal horizontal or vertical lines. 14. Once accepted, the final version will be translated into Spanish or English, although authors should feel free to send the final version in both languages. No charges will be made for style or translation services. 15. Thesis will be published as a Research Article or as a Technical Note, according to these guidelines. 16. Manuscripts not accepted for publication will be returned to the author together with a note explaining the cause for rejection, or suggesting changes which should be made for re-assessment. 17. List of abbreviations: cal cm °C

XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990.

XII

calorie (s) centimeter (s) degree Celsius

DL50 g ha h i.m. i.v. J kg km L log Mcal MJ m Âľl Âľm mg ml mm min ng

lethal dose 50% gram (s) hectare (s) hour (s) intramuscular (..ly) intravenous (..ly) joule (s) kilogram (s) kilometer (s) liter (s) decimal logarithm mega calorie (s) mega joule (s) meter (s) micro liter (s) micro meter (s) milligram (s) milliliter (s) millimeter (s) minute (s) nanogram (s)

probability (statistic) p page CP crude protein PCR polymerase chain reaction pp pages ppm parts per million % percent (with number) rpm revolutions per minute sec second (s) t metric ton (s) TDN total digestible nutrients AU animal unit IU international units

versus

gravidity

The full term for which an abbreviation stands should precede its first use in the text. 18. Scientific names and other Latin terms should be written in italics.

XIII

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Editorial La Revista Mexicana de Ciencias

Pecuarias a partir de este número presenta una política editorial renovada, la cual ha sido producto del apoyo otorgado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, así como por el Consorcio Nacional de Recursos de Información Científica y Tecnológica a través del Fondo Concursable para el Posicionamiento Nacional e Internacional de Revistas de Ciencia y Tecnología Editadas en México; otorgando en meses anteriores financiamiento para el proyecto “Plan de Mejoramiento integral de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”, cuyos principales ejes temáticos fueron: el ajuste de la política editorial; la mejora de los contenidos para un mayor posicionamiento en las bases de datos regionales como Scielo México; y por último mejora en el posicionamiento web y navegabilidad de su sitio oficial. En el primer eje, y a partir de la evaluación y análisis de la política editorial anterior y el análisis y enriquecimiento de nuevas acciones y criterios; se integraron nuevos conceptos; donde algunos de los cambios sustanciales fueron: los criterios para la emisión del dictamen editorial y el dictamen académico de los manuscritos recibidos, incorporando la revisión de los manuscritos por medio de un software anti-plagio; la clarificación de la política de acceso abierto; las funciones y responsabilidades del Comité Editorial, del Director, del Editor, de los Autores y de los Dictaminadores; así como de pequeños ajustes en los requisitos para la entrega de originales, en la política de respaldo y código de ética. En el segundo eje se trabajó con la generación de todos los contenidos de la revista en formato XML-JATS estándar Scielo con la intención de mantener la presencia de la revista en el Scielo Citation Index y seguir alimentando Web of Science. Para ello se inició con la conversión de la totalidad de los manuscritos publicados en los cuatro números del Volumen 8 durante 2017; y aunque a la fecha aun se encuentran la mayoría de ellos en proceso de revisión y aprobación por parte de Scielo-México, próximamente se verán reflejados en los contenidos de la Revista.

XIV

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

El Tercer eje consistió por un lado en una estrategia para que los contenidos de la revista sean incluidos en la herramienta de Google Scholar; mediante la cual, la cosecha de datos de la propia revista cada vez más se empieza a realizar a partir del propio sitio web de la revista. Por otro lado, se trabajó con la navegabilidad del sitio oficial de la revista; en el cual se llevaron a cabo algunos cambios en la distribución y estructura de los menús, la presentación de los artículos y a la distribución de la información; por lo que ésta nueva distribución está propiciando en un mejor uso de la información por parte del público lector propiciando que el sitio institucional de la revista aumente su visibilidad en la web. Todas estas acciones han contribuido para que la revista conserve su actual calificación en el Sistema de Clasificación de Revistas Mexicanas de Ciencia y Tecnología del CONACYT con nivel Q2, con un Factor de Impacto de 0.6 en el Journal Citation Reports y Scimago Journal Rank de 0.349 en Scopus.

Arturo García Fraustro Editor en Jefe

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4315 Artículo

Ofelia Mora Izaguirrea* Katrin Questerb Vitalii Petranovskib Laura González Dávalosa Enrique Piña Garzac Armando Shimada Miyasakaa Rafael Vazquez-Duhaltb

Laboratorio de Rumiología y Metabolismo Nutricional (RuMeN), Secretaría de Posgrado, Facultad de Estudios Superiores-Cuautitlán, UNAM, Tel 01 442 2381032. Blvd. Juriquilla 3001 Col. Juriquilla, 76230, Querétaro, Qro. México. b

Centro de Nanociencias y Nanotecnología, UNAM, Ensenada, BCN. México.

Departamento de Bioquímica, Facultad de Medicina, UNAM. Ciudad de México. México.

Autor de correspondencia: ofemora2001@yahoo.com.mx

Resumen: Los antioxidantes se emplean rutinariamente como aditivos alimenticios en la producción de pollos de engorda. Entre ellos destaca el ácido alfa lipoico (AAL), ya que su adición en la dieta (40 mg kg-1) mejora la ganancia de peso y la conversión alimenticia. Dado el alto precio del AAL, el objetivo de este trabajo fue estudiar el uso al combinarlo con nanoestructuras, 185

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2018

las cuales pudieran conferirle ventajas de asimilación y por consiguiente, abatir costos de producción por concepto de alimentación. Para ello el AAL se inmovilizó con zeolita nanoestructurada tipo mordenita (Zeo) y se compararon sus efectos con las del AAL libre. La capacidad antioxidante del complejo (Zeo-AAL) es menor que la del compuesto libre, aun así, Zeo-AAL muestra una capacidad antioxidante importante. El AAL se libera mejor del complejo Zeo-AAL si éste se coloca en un ambiente simulando las condiciones del tubo digestivo, en comparación con su liberación en un ambiente sanguíneo. En la dieta de los pollos se evaluó el efecto del AAL libre (40 mg kg-1) comparativamente con los del Zeo-AAL (0, 10 y 40 mg kg-1), sobre las variables productivas y el rendimiento de la canal. El AAL nanoestructurado con Zeo no representó ninguna ventaja sobre el AAL libre (P>0.10), por lo que deberán de seguirse buscando estrategias con otras nanopartículas o compuestos nanoestructurados que permitan en un futuro bajar el costo en el uso del AAL sin disminuir sus beneficios probados. Palabras clave: Acido lipoico, Zeolita nanoestructurada, Pollos de engorda, Parámetros productivos.

Abstract: Antioxidants are routinely used as feed additives for broiler production. Among them alpha lipoic acid (ALA) in worth noting as its inclusion (40 mg kg-1) increases body weight gain and improves the feed conversion ratio. However, due to its elevated cost, the objective of this work was to study the use when combining it with nanostructures, which could confer its reported advantages and, consequently, lower production costs for food. Thus, the ALA was immobilized onto nanostructured zeolite type mordenite (Zeo) and its effect were compared with those of the free ALA. The antioxidant capability of the ZEO-ALA complex was lower than that of free ALA; however, it still showed an important antioxidant function. ALA is faster released from the complex when it is placed in an environment that simulates the conditions of the digestive tract than in a blood environment. Free ALA (40 mg kg-1) was compared to two concentrations of ZEO-ALA (equivalent to 10 and 40 mg kg-1 of ALA) on productive and carcass parameters. There were no statistically significant advantages of ZEO-ALA over ALA so more alternatives for lowering the cost of the latter should be looked upon. Key words: Lipoic acid, Nanostructurated zeolite, Broilers, Productive parameters.

Recibido el 08/11/2016. Aceptado el 27/08/2017.

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Introducción

El ácido alfa lipoico (AAL), es un derivado del ácido octanóico. Además de su papel antioxidante, se sabe que participa como cofactor de dos complejos enzimáticos importantes en el ciclo de Krebs, la piruvato deshidrogenasa y la alfa-cetoglutarato deshidrogenasa(1). Las células eucariotas son capaces de obtener el ácido lipoico de dos fuentes: a) exógena, proveniente de la dieta o de la síntesis de las bacterias intestinales y b) endógena, que proviene de la síntesis de novo a partir de ácido octanóico. Para el primer caso, en el intestino delgado el enterocito puede absorberlo a través de los receptores para ácidos grasos, tales como la proteína transportadora de ácidos grasos 4 (FATP4). Una vez dentro del enterocito es transportado al retículo endoplásmico por la misma FATP4 o por la proteína de unión a los ácidos grasos intestinal o del hígado (FABP2-1) e incorporarlo a los prequilomicrones para después pasar al aparato de Golgi y finalmente salir de la célula en los quilomicrones(2). El AAL ha sido usado en animales, tanto de laboratorio como de producción (pollo de engorda, codornices y cerdos), donde se ha observado que su principal efecto es una mejora en la ganancia de peso y la disminución en problemas asociados con el estrés calórico o el síndrome ascítico(3-7). En nuestro grupo de trabajo se han observado efectos positivos sobre la ganancia diaria de peso (GDP) y la conversión alimenticia (CA) en pollos de engorda, por el uso de AAL a la dosis de 40 mg kg-1 en la dieta, sin embargo el costo de inclusión es alto(5,8). El objetivo de este trabajo es bajar el costo de la inclusión del AAL en la dieta, y por ende abaratar y propagar su uso en granjas comerciales. Para ello se exploró la posibilidad de usarlo inmovilizado en un material nanoestructurado como la zeolita (Zeo). La zeolita se ha utilizado ampliamente como catalizador y adsorbente en la industria química. Recientemente se han ampliado sus usos en las áreas biológicas y en la protección del medio ambiente(9), todo ello sobre la base de sus propiedades, estabilidad en ambientes biológicos y comprobada inocuidad en organismos vivos(10). Las zeolitas son materiales nanoestructurados consistentes en aluminosilicatos cristalinos que forman canales y cavidades de dimensiones nanométricas. Cuando están deshidratadas, las zeolitas tienen propiedades adsorbentes originadas por la presencia de canales micro- y nano-métricos, así como por la presencia de cationes que compensan la excesiva carga negativa del esqueleto aluminosílico. Los centros de adsorción en las zeolitas interaccionan con las moléculas adsorbidas por medio de fuerzas electrostáticas. A éstas se suman las interacciones provenientes de las fuerzas de

187

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dispersión, conduciendo de esa forma la existencia de una considerable energía de adsorción en los substratos zeolíticos(10). Las estructuras bien definidas de las zeolitas, combinadas con su naturaleza hidrofílica/hidrofóbica, las hacen tamices moleculares y hospedadores para diversas moléculas (orgánicas e inorgánicas)(11,12). Basándose en las propiedades fisicoquímicas mencionadas para las zeolitas, la hipótesis fue que al inmovilizar el AAL en la Zeo empleada, se garantizaría una liberación continua y constante de pequeñas cantidades del AAL, suficientes para reemplazar ventajosamente una carga única y alta de AAL. Al usar menos AAL inmovilizado en la Zeo, sin menguar sus ventajas productivas anotadas, disminuiría el costo de la dieta. Por lo tanto, se midió el efecto del AAL inmovilizado en zeolita nanoestructurada (Zeo-AAL) a las dosis de 10 y 40 mg kg-1 y se comparó con el obtenido a la dosis de 40 mg kg-1 de AAL libre; ambos incorporados en la dieta de pollos de engorda, para comparar su efecto en las variables productivas y el rendimiento de la canal.

Material y métodos

Inmovilización del ácido lipoico en zeolita

Se empleó zeolita (Zeo) del tipo mordenita (MOR), proveniente de los depósitos naturales de Puebla, México. Diez kilos de ésta se deshidrataron en etanol anhidro durante 24 h. El etanol se removió y se lavó nuevamente con etanol anhidro por 12 h más. El etanol se decantó y 100 g de ácido lipoico disueltos en etanol se adicionaron a la zeolita e incubados bajo agitación por 12 h. Finalmente, el etanol se evaporó y se secó la Zeo con el AAL inmovilizado (Zeo-AAL).

.Actividad antioxidante

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Se evaluó el efecto antioxidante del AAL libre o Zeo-AAL. La actividad antioxidante del AAL se obtuvo con el método de Marklund y Marklund(13) modificado, midiendo la inhibición producida por el AAL en la oxidación espontánea del pirogalol en presencia del oxígeno atmosférico. Para ello, se utilizó una solución 2 mM de pirogalol disuelta en buffer Tris-HCl a pH 8.2 y con 1 mM de EDTA. Antes de la medición, el buffer se oxigenó con aire. El 100 % de oxidación se midió en ausencia de AAL, y la capacidad de inhibición de la oxidación se ensayó con la adición de diferentes cantidades de AAL o Zeo-AAL (0.0, 6.05, 12.10, 18.15 y 24.2 mM). La solución stock del AAL libre o el inmovilizado se preparó usando 250 mg de ácido lipoico, o 25 g Zeo-AAL, respectivamente, en 10 ml etanol-buffer (1:1). La velocidad de oxidación se monitoreó a 420 nm en un espectrofotómetro UV/VIS de (Lambda 25, Perkin Elmer, USA).

Liberación del ácido lipoico

La liberación del AAL una vez incorporado a la Zeo se evaluó bajo dos condiciones: 1) Simulando el ambiente estomacal; para ello a 1 g de Zeo-AAL se adicionaron a 20 ml de una solución de HCl a pH 2 y se mantuvo en agitación. Una alícuota de 1 ml se retiró cada 5 min, centrifugados a 13,000 rpm y el sobrenadante se usó para estimar el AAL libre por espectrofotometría a 330 nm (Lambda 25, Perkin Elmer, EUA). La liberación se monitoreó hasta que no hubo más AAL liberado. 2) Simulando el ambiente sanguíneo, la Zeo-AAL se disolvió en 20 ml de medio Eagle modificado por Dulbecco (Dulbecco´s modified Eagles Medium, DMEM, Sigma-Aldrich, EUA). La liberación del AAL se monitoreó de la manera descrita. Todos los ensayos se realizaron por triplicado.

Animales

189

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El trabajo se desarrolló en la granja avícola experimental de Integración y Desarrollo Agropecuario SA de CV, localizada en el Municipio de Charo, Estado de Michoacán, México; a una altura de 1,940 msnm. Se utilizaron 1,176 pollitos machos de 1 día de edad de la estirpe Cobb 500, los cuales se mantuvieron en producción hasta los 42 días de edad.

Tratamientos

Los animales se distribuyeron completamente al azar en cuatro tratamientos con siete repeticiones de 42 aves cada una, para determinar si el compuesto diseñado Zeo-AAL tiene un mejor efecto que el AAL libre. Los tratamientos utilizados se explican en el Cuadro 1.

Cuadro 1: Tratamientos aplicados AAL nanoestructurado con zeolita (mg)*

AAL no nanoestructurado con zeolita (mg)

Zeolita no nanoestructurada (kg t-1)

Zeo-AAL40

Zeo-AAL10

Zeo0

AAL40

Tratamiento

* El ácido lipoico fue nanoestructurado con zeolita en una proporción de 40 y 10 mg de lipoato/kg de zeolita.

Alimentación

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El alimento se preparó en forma de harina, una para los primeros 21 días de vida de las aves, otro para los siguientes 21 días (Cuadro 2), y se ofreció a libre acceso, al igual que el agua. El alimento se formuló y proporcionó por la empresa Integración y Desarrollo Agropecuario SA de CV. Cada semana de edad de las aves, se tomó directamente de los comederos una muestra de alimento de aproximadamente 50 g por cada tratamiento (para un total de 24 muestras), mismas que se colocaron en bolsas de plástico, identificadas por fecha y tratamiento, y se conservaron en refrigeración para su posterior análisis proximal y de contenido de AAL (Cuadro 2).

191

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Cuadro 2: Ingredientes y composición nutrimental de las dietas utilizadas durante los periodos de crecimiento (1-21 días) y finalización (22-42 días)

Premezcla Experimental Sorgo Pasta de soya 46% Aceite de soya

0-21 dias Iniciador Kg 4 1.12 554.55 155.27 354 99.12 35 9.8

22-42 dias Finalizador Kg 4 4.48 612.48 685.9776 277 310.24 58 64.96

Fosfato monodicalcico 21/18

18.7

5.236

14.1

15.792

Carbonato de calcio 38% Sal refinada iodada MHA 84% L-lisina HCl Bicarbonato de sodio Prem. Vit+Min+Colina Enramicina Nicarbazina Treonina Antioxidante Pigmento 20 g/kg Carophil rojo 1% Salinomicina TOTAL

14.8 3.3 4.48 3.2 2.2 4 0.125 0.5 1 0.15 0 0 0 1000

4.144 0.924 1.25 0.896 0.616 1.12 0.04 0.14 0.28 0.042 0 0 0 280

13.4 2.7 3.65 2.8 2 4 0.125 0 0.8 0.15 4 0.25 0.55 1000

15.008 3.024 4.088 3.136 2.24 4.48 0.14 0 0.896 0.168 4.48 0.28 0.616 1120

Composición estimada de las dietas Proteína cruda, % EM aves, Kcal/kg Grasa, % Lisina total, % Metionina+cistina, % Treonina total, % Triptofano, % Calcio total, % Fósforo disponible, % Sodio, %

22 3025 5.0 1.42 1.04 0.90 0.28 1.09 0.50 0.20

18.5 3225 7.3 1.16 0.87 0.74 0.23 0.88 0.40 0.178

Alojamiento

192

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Se utilizó una caseta de 10 m de ancho x 40 m de largo con techo de lámina de asbesto, con una capacidad de 28 pisos, cada uno de ellos con medidas de 2.5 x 4.0 m, los cuales tienen dos comederos de tolva con un diámetro de 45 cm y con capacidad de 12 kg cada uno, así como un bebedero automático redondo tipo Plasson. A la llegada de los pollitos a la granja experimental, se pesaron en un solo grupo y se distribuyeron al azar en los 28 pisos mencionados. El programa de manejo y sanitario fue similar para todos los tratamientos y sus respectivas réplicas; en la planta incubadora se aplicó la vacuna contra Marek y en la granja experimental, dos vacunas contra la enfermedad de Newcastle por vía ocular y oral (cepa La Sota) a los 8 y 25 días de edad, respectivamente. Se utilizó el fotoperiodo de luz natural. Al inicio de la prueba se colocó un termómetro digital (RhT10, Extech Instruments, EUA), por dentro de la caseta a la altura de las aves, el cual fue programado para registrar la temperatura (°C), la humedad (%) y el punto de rocío (°C) ambiental, durante cada hora por el tiempo de estudio. A los 7, 14, 21, 28, 35 y 42 días se tomaron las variables que se describen: a) Peso de las aves: Se pesaron la totalidad de los pollos semanalmente en cada réplica y se calculó el peso individual promedio, acorde con el número de aves vivas al momento del pesaje. b) Consumo voluntario de alimento: se pesó el alimento ofrecido al inicio de cada semana de edad de las aves, se recolectó y pesó el residual de cada réplica al final de la semana de edad de las aves. Se calculó el consumo individual promedio según el número de aves vivas al final de la semana. c) Conversión alimenticia comercial: con los datos del promedio del peso corporal semanal y el consumo voluntario de alimento, se obtuvo la conversión alimenticia por semana y acumulada, la cual quedó bajo la siguiente fórmula: promedio del consumo voluntario de alimento entre la ganancia de peso corporal. La ganancia de peso corporal se obtuvo del peso corporal promedio, menos el peso corporal a la llegada del pollito, el cual fue de 47 g. d) Conversión alimenticia corregida por la mortalidad: este parámetro se obtuvo con el consumo de alimento acumulado (kilos), entre los kilos de peso corporal producidos; tomando en cuenta también los pesos de la mortalidad en la semana de estudio. e) Mortalidad general: a las aves muertas se les realizó la necropsia para determinar la causa de muerte y se anotaron en la bitácora de cada réplica con la fecha de dicho acontecimiento; de esta forma se obtuvo el número de aves muertas por período y tratamiento. El porcentaje de mortalidad general acumulada y la ocasionada por el síndrome ascítico, se obtuvieron

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dividiendo el número de aves muertas, por 100, entre el número de aves que se iniciaron en el trabajo (42 aves). Al término del experimento productivo (42 días) se pesaron y sacrificaron 84 machos (3 por repetición, 28 por tratamiento), para registrar individualmente: el peso corporal vivo, el peso de la canal (sin sangre, sin plumas, sin vísceras y sin patas), el peso de la grasa abdominal, el peso de la pechuga con hueso y el peso de muslos y piernas con hueso.

Análisis estadísticos

Los experimentos de actividad antioxidante y liberación de AAL se llevaron a cabo en tres replicas independientes y se reporta el valor medio con la desviación estándar. Los resultados de los parámetros productivos y la mortalidad se analizaron en un diseño completamente al azar con mediciones repetidas, empleando las semanas de edad como variable del tiempo; cuando existieron diferencias significativas (P<0.05), entre tratamientos, se realizó la comparación de medias por la prueba de diferencias mínimo cuadráticas. El rendimiento en canal, se analizó mediante un modelo completamente al azar de una sola vía(14).

Resultados

La actividad antioxidante de las muestras de AAL libre y el nanoestructurado se indican la Figura 1A. Como se observa, la capacidad antioxidante del Zeo-AAL disminuye en comparación con el libre y éste muestra un comportamiento lineal. La liberación del AAL estructurado a la Zeo (preparada a una concentración de 10 g kg-1) fue mucho mayor en el medio ácido, simulando las condiciones estomacales (Figura 1B), que en el medio sintético simulando el suero sanguíneo (Figura 1C). Lo anterior indica que una proporción importante del AAL inmovilizado se desprende de su nanoestructura al encontrarse el tubo digestivo de los pollos.

194

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2018

Figura 1: Capacidad antioxidante del Zeo-AAL y AAL libre (A) y curvas de desorción en medio ácido (B) y en medio sintético (C)

Los resultados del peso vivo de los pollos se muestran en el Cuadro 3, en donde se observa que las diferencias (P<0.01) entre los tratamientos evaluados se manifiestan a partir de los 35 días de edad. Cuando los tratamientos Zeo-AAL10 y AAL40 fueron los que mostraron los mejores pesos vivos. Sin embargo, sólo el tratamiento AAL40 fue en el que se observó un peso mayor al final de la prueba (42 días de edad). En el consumo de alimento, también se observaron diferencias (P<0.01) entre los tratamientos evaluados a partir de los 35 días de edad, siendo el tratamiento AAL40, el que mostró los mayores consumos de alimento al final de la prueba.

195

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Cuadro 3: Efecto de la zeolita nanoestructurada con ácido lipoico sobre el peso vivo y sobre el consumo de alimento acumulado en el pollo de engorda a través del tiempo* Días Tratamiento

Peso vivo

CAA

Peso vivo

CAA

Peso vivo

CAA

Peso vivo

CAA

Peso vivo

CAA

Peso vivo

CAA

Zeo-AAL40

0.131

0.136

0.358

0.494

0.793

1.174

1.288

2.041

1.841ab

3.067 ab

2.529b

4.304 b

Zeo-AAL10

0.135

0.133

0.358

0.495

0.801

1.176

1.300

2.032

1.865a

3.046 ab

2.553ab

4.299 b

Zeo0

0.130

0.132

0.359

0.501

0.802

1.175

1.294

2.026

1.816b

3.025 b

2.530b

4.265 b

AAL40

0.133

0.360

0.498

0.799

1.170

1.306

2.050

1.860a

3.081 a

2.585a

4.363 a

EEM

0.001

0.003

0.002

0.003

0.004

0.006

0.008

0.006

0.011

*Peso de llegada del pollito = 47 gramos. Diferentes literales en la misma columna indican diferencias, P<0.01. CAA= conversión de alimento acumulada; EEM= Error estándar de la media. a,b

Los valores de la conversión comercial y la conversión corregida por mortalidad (Cuadro 4) no se vieron afectadas (P>0.05) entre los tratamientos evaluados, durante el desarrollo de la prueba, al igual que los porcentajes de la mortalidad general (Cuadro 5) y de la ocasionada por el síndrome ascítico (Cuadro 6).

Cuadro 4: Efecto de la zeolita nanoestructurada con ácido lipoico sobre la conversión de alimento acumulada y ajustada a la mortalidad en el pollo de engorda a través del tiempo Días 7 Tratamiento

CAA

CAAM

CAA

CAAM

CAA

CAAM

CAA

CAAM

CAA

CAAM

CAA

CAAM

Zeo-AAL40

1.631

1.595

1.588

1.575

1.571

1.645

1.642

1.710

1.670

1.734

1.691

Zeo-AAL10

1.512

1.599

1.597

1.561

1.549

1.622

1.616

1.676

1.663

1.715

1.643

Zeo0

1.601

1.607

1.556

1.624

1.710

1.698

1.718

1.681

AAL40

1.546

1.596

1.589

1.558

1.554

1.628

1.618

1.700

1.668

1.719

1.697

EEM

0.029

0.016

0.015

0.007

0.006

0.005

0.006

0.007

0.004

0.010

CAA= Conversión de alimento acumulada; CAAM= conversión alimento acumulada ajustada a la mortalidad; EEM= Error estándar de la media.

196

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Cuadro 5: Efecto de la zeolita nanoestructurada con ácido lipoico sobre el promedio de la mortalidad general en el pollo de engorda a través del tiempo Días Tratamiento

MGA

Zeo-AAL40

0.29

0.68

0.43

1.02

0.57

1.36

2.00

4.76

3.57

8.50

Zeo-AAL10

0.14

0.34

0.57

1.36

0.86

2.04

1.43

3.40

4.00

9.52

Zeo0

0.00

0.43

1.02

1.86

4.42

AAL40

0.29

0.68

0.43

1.02

0.86

2.04

2.00

4.76

2.86

6.80

EEM

0.07

0.18

0.09

0.22

0.14

0.33

0.22

0.51

0.39

0.94

MG= Mortalidad general; MGA= Mortalidad general acumulada; EEM= Error estándar de la media.

Cuadro 6: Efecto de la zeolita nanoestructurada con ácido lipoico sobre la mortalidad acumulada por síndrome ascítico y sobre el porcentaje acumulado de la mortalidad ocasionada por síndrome ascítico en el pollo de engorda a través del tiempo Días 7

Tratamiento

MSA

MSA (%)

MSA

MSA (%)

MSA

MSA (%)

MSA

MSA (%)

MSA

MSA (%)

MSA

MSA (%)

Zeo-AAL40

0.14

0.34

0.29

0.68

1.71

4.08

3.29

7.82

Zeo-AAL10

0.14

0.34

0.29

0.68

0.86

2.04

3.43

8.16

Zeo0

0.00

0.43

1.02

1.86

4.42

AAL40

0.14

0.34

0.43

1.02

1.57

3.74

2.43

5.78

EEM

0.06

0.14

0.08

0.20

0.17

0.40

0.33

0.78

MSA= Mortalidad acumulada por síndrome ascítico; EEM= Error estándar de la media.

Existieron diferencias (P<0.01) en el rendimiento en la canal (Cuadro 7) de los diferentes tratamientos. Los tratamientos Zeo-AAL10 y AAL40, fueron los que presentaron los mejores pesos corporales y mayores pesos de la canal. Expresados como porcentaje del peso vivo, sólo la pierna y muslo fueron diferentes para el tratamiento AAL40 (P<0.02).

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Cuadro 7: Efecto de la zeolita nanoestructurada con ácido lipoico sobre el rendimiento en canal del pollo de engorda a los 42 días de edad Tratamiento

Peso corporal vivo (kg)

Peso canal (kg)

Peso vivo (%)

Muslo y pierna (kg)

Peso vivo (%)

Zeo-AAL40

2.523b

1.876y

74.4

0.440b

17.4b

0.608

Zeo-AAL10

2.565a,b

1.920x,y

74.9

0.443b

17.3b

Zeo0

2.529b

1.878y

74.3

0.445b

17.6a,b

AAL40

2.596a

1.962x

75.6

0.471a

18.1a

EEM

0.009

0.20

0.003

0.11

Peso Pechuga vivo (kg) (%)

Alas (kg)

Peso vivo (%)

Grasa abdominal (kg)

Peso vivo (%)

24.1

0.183

7.2

0.050

1.99

0.616

24.0

0.185

7.2

0.049

1.91

0.607

24.0

0.185

7.3

0.049

1.95

0.624

24.0

0.189

7.3

0.047

1.80

0.004

0.13

0.002

0.1

0.001

0.04

a,b

Diferentes literales en la misma columna indican diferencias (P<0.01). Diferentes literales en la misma columna indican diferencias (P<0.06). w,z Diferentes literales en la misma columna indican diferencias (P<0.02). EEM= Error estándar de la media. x,y

Discusión

Los materiales sólidos porosos son de gran valor desde el punto de vista tecnológico, ya que pueden interactuar con átomos, iones y moléculas en toda su superficie. Sus aplicaciones más comunes comprenden el intercambio iónico, adsorción y catálisis; varias de estas aplicaciones se han beneficiado del alto grado de ordenamiento de materiales tales como las zeolitas(15). Los poros se clasifican en función de su tamaño y es la distribución de tamaños, forma y volumen ocupado por la porosidad lo que determina la utilidad del material para desempeñar una labor determinada. En función de la necesidad de contar con materiales con poros uniformes, surgieron los materiales nanoestructurados, que son aquellos sólidos en los que el control de su estructura se ejerce hasta la escala nanométrica (e incluso en algunos casos el control puede llegar a ser a nivel atómico)(15). El hecho de que el tamaño del poro de estos materiales pueda ser “seleccionado” entre la escala 1.4 y 10 nm, simplemente modificando las condiciones de síntesis(16), los convierte en sólidos versátiles para distintas aplicaciones, tales como adsorbentes, catalizadores o soportes, o bien, como parte de reacciones de intercambio(17). Cuando se usaron diferentes proporciones de AAL, se observó que la preparación inmovilizada tiene una menor capacidad antioxidante que el compuesto libre. Sin embargo Zeo-AAL muestra 198

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una capacidad antioxidante significativa. La capacidad antioxidante es un poco menor en la preparación inmovilizada, lo cual puede ser originado por la falta de acceso del medio al grupo con capacidad antioxidante (-S-S-) de una proporción de las moléculas de AAL. Sin embargo, como se puede observar la capacidad antioxidante de la preparación inmovilizada es aún muy importante. Respecto al uso de zeolita nanoestructurada (Zeo), Rahimi et al(12) observaron que las proteínas plasmáticas se pueden adsorber en los canales de la Zeo. Ellos reportan que a la concentración del plasma de 100 % existe una alta adsorción selectiva para la apolipoproteína C-III (APOC-III) y fibrinógeno en la nanoestructura de la Zeo. También se ha reportado el uso de los nanocanales de Zeo nanoestructurados con ADN(18), para ser usados como una especie de agentes transfectantes con buenos resultados. Pascual(19) reporta que los carotenoides de paprika, como ingrediente de interés alimentario, presentaron una mayor estabilidad contra la degradación cuando se embebieron en materiales nanoestructurados de Zeo, debido a que la adsorción de agua en la superficie se controló por mecanismos entrópicos. Sin embargo, en ninguno de estos reportes se menciona la cinética de liberación de los materiales biológicos de la Zeo y la suerte del material zeolitico después del tratamiento. En este sentido, los resultados obtenidos muestran un mejor comportamiento producto del AAL libre, lo que podría explicarse en función de su cinética de liberación. Las nanoestructuras de origen biológico, se metabolizan y aprovechan para formar otras estructuras biológicas liberando sus cargas; en cambio, las nanoestructuras no biológicas como la Zeo no pueden ser metabolizadas(20), por lo que serán excretadas, y era de esperarse que el AAL inmovilizado sería absorbido o retenido en el tracto gastrointestinal. En reportes previos de nuestro grupo de trabajo se observó que 40 mg t-1 de AAL(5,21) mejora la ganancia de peso, algunas variables de la calidad de la canal y la mortalidad por síndrome ascítico; sin embargo en un análisis financiero respecto al uso de AAL en una granja comercial, Alvarez(8) observó un aumento en los costos de alimentación por la adición del AAL, aunque se mejoró la rentabilidad con su uso.

Conclusiones e implicaciones

En este trabajo se diseñó una Zeo nanoestructurada conteniendo AAL inmovilizado para administrarse a pollos de engorda por vía oral, con el objetivo de ofrecer una dosis menor y abaratar los costos de suplementación del AAL. Sin embargo el uso del AAL en Zeo

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nanoestructurada no representó ninguna ventaja sobre el AAL libre, lo que significa que deberán de seguirse buscando alternativas con nanopartículas, u otros compuestos nanoestructurados, que permitan reducir la dosis de 40 mg t-1 de AAL, sin disminuir los beneficios probados del AAL sobre las variables productivas en el pollo de engorda.

Agradecimientos

Este trabajo fue financiado por el Proyecto PAPIIT-UNAM IN200910. Se agradece la participación de Yumi Ghinis-Hozumi, Sergio Sigler Galván y Martín Barbosa Amezcua en el sacrificio de los animales.

Literatura Citada 1.

Nesbitt NM, Cicchillo RM, Lee KH, Grove TL, Booker SJ. Lipoic acid biosynthesis. In: Patel MS, Packer L editors. Lipoic acid, energy, production, antioxidant activity and health effects. Boca Ratón, Florida, USA: CRC Press; 2008:11-13.

Boudry G, David ES, Douard V, Monteiro IM, Le Huërou-Luron I, Ferraris RP. Role of intestinal transporters in neonatal nutrition: carbohydrates, proteins, lipids, minerals, and vitamins. J Pediatr Gastroenterol Nutr 2010;51(4):380-401.

Had M, Anjum F, Asghar A, Khan M, Yasin M, Shahid M, et al. Lipid stability and antioxidant profile of microsomal fraction of broiler meat enriched with r-LipoicaAcid and r-Tocopherol acetate. J Agric Food Chem 2011;59:7346–7352.

Berg E, Maddock K, Linville M. Creatine monohydrate supplemented in swine finishing diets and fresh pork quality: III. Evaluating the cumulative effect of creatine monohydrate and alpha-lipoic acid. J Anim Sci 2003;81(10):2469–2474.

Díaz-Cruz A, Serret M, Ramírez G, Ávila E, Guinzberg R, Piña E. Prophylactic action of lipoic acid on oxidative stress and growth performance in broilers at risk of developing ascites syndrome. Avian Pathol 2003;32(6):645–653.

200

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Halici M, Imik H, Koç M, Gümüş R. Effects of a-lipoic acid, vitamins E and C upon the heat stress in japanese quails. J Anim Physiol Anim Nutr 2012;96(3):408–415.

Hamano Y. Effects of dietary lipoic acid on plasma lipid, in vivo insulin sensitivity, metabolic response to corticosterone and in vitro lipolysis in broiler chickens. Br J Nutr 2006;95(6):1094–1101.

Alvarez AC. Empleo del ácido alfa lipoico para promover el crecimiento y mejorar los parámetros productivos del pollo de engorda en condiciones de granja comercial [tesis maestría]. Cuautitlán Izcalli, Estado de México: Universidad Nacional Autónoma de México; 2014.

Yu H, Lv Y, Ma K, Wang C, Xue Z, Zhao Y, et al. Synthesis of core-shell structured zeolite-A@mesoporous silica composites for butyraldehyde adsorption. J Colloid Interface Sci 2014;428:251. doi: 10.1016/jcis.2014.04.060.

10. Hernández MA, Rojas F, Corona L, Lara VH, Portillo R, Salgado MA, et al. Evaluación de la porosidad de zeolitas naturales por medio de curvas diferenciales de adsorción. Rev Int Contam Ambient 2005;21(2);71-81. 11. Farias-Piñeira T. Materiales compuestos zeolita-surfactante-fármaco con uso potencial en la industria farmacéutica [tesis doctorado]. La Habana, Cuba: Universidad de La Habana; 2010. 12. Rahimi M, Ng EP, Bakhtiari K, Vinciguerra M, Ali Ahmad H, Awala H, et al. Zeolite nanoparticles for selective sorption of plasma proteins. Sci Rep 2015;30:17259. doi:10.1038/srep17259. 13. Marklund S, Marklund G. Involvement of the superoxide anion radical in the autoxidation of pyrogallol and a convenient assay for superoxide dismutase. Eur J Biochem 1974;47:469-474. 14. SAS. SAS User’s Guide. Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 2008. 15. Berenguer MA. Membranas zeolita/carbón, materiales nanoestructurados y coloides: síntesis y aplicaciones [tesis doctorado]. Alicante, España: Universidad de Alicante; 2005. 16. Ryoo R, Kim JM. Structural order in MCM-41 controlled by shifting silicate polymerization equilibrium. J Chem Soc Chem Commun 1995;7:711712.doi:10.1039/C39950000711. 17. Ciesla U, Schüth F. Ordered mesoporous materials. Microporous and mesoporous mater 1999;27:131–149.

201

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

18. Lülf H, Bertucci A, Septiadi D, Corradini R, De Cola L. Multifunctional inorganic nanocontainers for DNA and drug delivery into living cells. Chem Eur J 2014;20:10900-10904. doi:10.1002/chem.201403232. 19. Pascual LA. Caracterización de nanoestructuras con diferente geometría: uso potencial en alimentos [tesis doctorado]. México, DF: Instituto Politécnico Nacional; 2010. 20. Nieto PA. Aplicaciones biomédicas de materiales mesoporosos de sílice y carbón [tesis doctorado]. Madrid, España: Universidad Complutense de Madrid; 2011. 21. Sigler-Galván S, Gómez-Rosales S, Alarcón-Rojo A, Angeles L, Piña E, ShimadaMiyasaka A, Mora-Izaguirre O. Efecto del ácido lipoico sobre parámetros productivos y calidad de la carne en el pollo de engorda. Rev Mex Cienc Pecu 2015;6(2):207-219.

202

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4335 ArtĂculo

Muhammad Aamir Iqbala* Muzammil H. Siddiquia Sher Afzalb Zahoor Ahmadc Qaiser Maqsoodb Rana Dildar Khanb

Department of Agronomy, Faculty of Agriculture, The University of Poonch Rawalakot (AJK), Pakistan. b

Department of Agronomy, Faculty of Agriculture, University of Agriculture Faisalabad38040, Pakistan. c

Cholistant Institute of Desert Studies, The Islamia University Bahawalpur, Pakistan.

*Correspondence author: aamir1801@yahoo.com

Abstract: Sustainable production of quality forages in sufficient quantities constitutes one of the biggest challenges for profitable dairy farming. Forage legumes including cowpea offer a feasible solution to meet this task but planting geometry for spreading and erect types of varieties needs to be optimized. Two cowpea varieties (P-518 and Rawan-2003) were sown to different row spacing (30, 45 and 60 cm), while broadcasted crops were kept for 203

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2018

comparison. Factorial arrangement of randomized complete block design (RCBD) was employed to carry out the field trial with four replicates. Dry matter biomass, quality variables, net income and benefit-cost ratio were taken as experimental variables. Rawan2003 (spreading type) sown at 45 cm spaced rows gave significantly (P≤0.01) higher dry matter biomass (8.26 and 9.03 t ha-1 in 2013 and 2014, respectively) along with significantly (P≤0.05) improved forage quality (especially higher crude protein and lower crude fiber contents). The same variety and spatial arrangement resulted in the highest net income and benefit-cost ratio (BCR) (4.66 and 4.85 in 2013 and 2014 respectively). P-518 (erect type) gave better results with closer inter-row spacing (30 cm spaced rows), while broadcasting of both cowpea varieties proved to be inferior to all other spatial arrangements. Key words: Animal nutrition, Cowpea fodder, Dairy farming, Forage production, Legumes, Planting geometry, Profitability.

Resumen: La producción sustentable de forrajes de calidad en cantidades suficientes constituye uno de los mayores retos para la ganadería lechera rentable. Leguminosas forrajeras incluyendo el frijol caupí ofrecen una solución factible para cumplir con esta tarea, pero se deben optimizar los arreglos de la siembra y la selección de variedades rastreras y erectas. Se sembraron dos variedades de frijol (P-518 y Rawan-2003) con diferente espaciamiento entre surcos (30, 45 y 60 cm), mientras que cultivos ya establecidos se mantuvieron para la comparación. Se utilizó un arreglo factorial de diseño de bloques completos al azar con cuatro repeticiones para llevar a cabo el ensayo de campo. Biomasa de materia seca, las variables de calidad, ingreso neto y relación beneficio-costo se tomaron como variables experimentales. Rawan2003 (tipo rastrero) sembrado en hileras de 45 cm de espaciado dio significativamente (P≤0.01), mayor biomasa de materia seca (8.26 y 9,03 t ha-1 en 2013 y 2014, respectivamente) y mejoró significativamente (P≤0.05) la calidad del forraje (mayor proteína cruda y menor contenido de fibra cruda). La misma variedad y arreglo espacial resultaron en el mayor ingreso neto y relación beneficio-costo (BCR) (4.66 y 4.85 en 2013 y 2014 respectivamente). El tipo erguido P-518 dio mejores resultados con espaciamiento entre surcos más cercanos (30 cm), mientras que las variedades de frijol testigo demostraron ser inferiores a todos los otros arreglos espaciales. Palabras clave: Alimentación animal, Frijol caupí, Calidad forraje, Leguminosas, Rentabilidad.

Received 01/12/2016. Accepted 14/09/2017.

204

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Introduction

Sustainable production of quality forages in ample quantities is imperative for a profitable dairy farming(1,2). There is a renewed interest for increasing the production of quality forages in order to earn the maximum economic returns by increasing milk and meat production (3). Quality forages with appreciable agro-qualitative attributes can go a long way in ensuring the food security of skyrocketing population by a sustainable increase in ruminantâ&#x20AC;&#x2122;s productivity. Cereal forages, though yield copious and substantial quantities of green forage for ruminants, but these are indigent in nutrients with low digestibility which decrease their value in qualitative terms. Costly additives and protein rich concentrates significantly enhance cost of production and ultimately decrease the net profit(4,5). Forage legumes have become even more important in recent years owing to their superior quality than grasses and have the ability to fix atmospheric nitrogen. Cowpea (Vigna unguiculata L.) also known as rawan, black-eyed pea, Chinese long bean, cream pea, clay pea, southern pea, sow-pea, asparagus bean and yard-long bean, constitutes excellent forage for dairy cows(6,7). It is also referred as the crop of hungry season owing to its harvesting before cereals during summer. Cowpea is being grown on vast areas of Asia, Americas and Africa owing to its hardy nature to tolerate scorching heat of sun and moderate drought. It can be successfully grown on soils with low organic matter and diminished fertility status(8). Owing to its heat-loving nature, cowpea holds the potential to provide green forage in mid-summer when other forages become vanished. But cowpea has been reported to yield significantly less green biomass in comparison with cereal forages which is not sufficient to feed dairy animals during summer(9). However, cowpea forage is superior in quality (higher protein contents and dry matter digestibility), therefore enhances fattening of animals along with improving milk production. There are several factors which limit and undermine green forage yield of cowpea especially the serious lack of high yielding forage genotypes along with its sowing under suboptimal spatial arrangements. Spatial arrangement determines the utilization efficacy of soil applied (water and nutrients) and environmental growth resources (sunlight and gases). Spatial arrangement also influences the degree of intra-species competition and ultimately determines the green forage yield(6). But there is a serious lack of field investigations regarding testing of cowpea cultivars under semi-arid conditions of Faisalabad region, while previous studies report contradictory results regarding the most appropriate and complementary spatial arrangement for cowpea grown as a forage crop.

205

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2018

Thus, it was hypothesized that spreading and erect type of forage cowpea cultivars react differently to different closer and wider planting geometries. It was further hypothesized that forage productivity of cowpea cultivars could be increased by lowering inter-row spacing. Furthermore, in order to fill knowledge and research gap, this field trial was executed with following objectives: (і) to ascertain the highest forage yield cowpea variety with the highest quality attributes under agro-climatic conditions of Faisalabad in irrigated conditions; (іі) to find out the most suitable and appropriate spatial arrangement for erect and spreading types of cowpea cultivars; (ііі) to determine the profitability and economic returns rendered by cowpea varieties under varied spatial arrangements.

Material and methods

Experimental site description

The study was carried out at different locations of Agronomic Farm of University of Agriculture Faisalabad, Pakistan during summer months of 2013 and 2014 under same agroclimatic conditions. The geographical coordinates of the experimental site are 30.35-41.47° N latitude and 72.08-73.40 °E longitude, having an elevation of 184 m. The climate of experimental site is semi-arid according to Koppen-Geiger classification, while the soil of the experimental area belongs to Haplic Yermosols of FAO soil classification scheme(7).

Experimental treatments and design

Two varieties of forage cowpea (P-518 and Rawan-2003) were sown at 30, 45 and 60 cm spaced rows and as broadcasted crops. In this way, there were a total of 8 treatments including V1 (P-518 broadcasted), V2 (P-518 sown in 30 cm spaced rows), V3 (P-518 sown in 45 cm spaced rows), V4 (P-518 sown in 60 cm spaced rows), V5 (Rawan-2003 broadcasted), V6 (Rawan-2003 sown in 30 cm spaced rows), V7 (Rawan-2003 sown in 45 cm spaced rows), V8 (Rawan-2003 sown in 60 cm spaced rows). The net plot size was 3.6 m × 15.0 m. Each 206

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experimental plot had 12, 8 and 6 lines for 30, 45 and 60 cm spaced rows, respectively. There were four replications for each treatment. Factorial arrangement of randomized complete block design (RCBD) was employed to carry out this field trial during both years.

Crop husbandry

For conducting pre-sowing physico-chemical analysis of the experimental units, soil samples were collected from 15 and 30 cm depth and then thoroughly homogenized, while representative samples were taken for recording the soil quality (Table 1). Meteorological data regarding temperature, rainfall and relative humidity during crop growing seasons were also collected from meteorological observation center located close to the field trials (Figure 1).

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Table 1: Pre-sowing physico-chemical analysis of experimental soil from composite samples taken at 30 cm and 60 cm depth at Faisalabad (Pakistan) during 2013 and 2014 Characteristics

Values

Mechanical analysis

2013

2014

Sand, %

Silt, %

19.2

Clay, %

22.8

Sandy clay loam

Chemical analysis pH

2013

2014

7.9

8.0

EC, dSm-1

1.51

1.53

0.65

0.69

285.7

298.1

Available phosphorous, mg kg-1

6.3

6.9

Available potassium, mg kg-1

145

151

Textural class

Organic matter, % -1

Total nitrogen, mg kg

208

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Figure 1: Meterlogical data for temperature (â °C), rainfall (mm) and relative humidity (%) during crop growing seasons at Faisalabad (Pakistan) during 2013 and 2014

The seed rate for both cv. P-518 and cv. Rawan-2003 was 35 kg ha-1 and sowing was done on May 16 and May 21 during 2013 and 2014, respectively, with the help of hand-pulled single row drill. N:P at the rate of 60:22 were applied as urea and single super phosphate (SSP). Phosphorous was applied in a single dose at the time of sowing while nitrogen was applied in two equal splits (half dose at the time of sowing and remaining with 1 st irrigation

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at 15 d after sowing (DAS). Three irrigations were applied at 15, 30 and 50 DAS. Manual harvesting (single cut) at one inch from ground surface was done with sickle after 78 and 73 DAS in 2013 and 2014, respectively at pod filling stage.

Data collection

Dry matter yield was determined by harvesting ten plants from the middle rows of each replicate and were chopped with an electric fodder cutter. Their fresh weight was noted by using an electric balance and 500 g sample was taken from it. These samples were then placed in an oven at 70 ⁰C until a constant weight was obtained, which was then used to calculate dry matter yield per hectare. Crude protein was determined using Macro-KJeldahl method involving acid (K2SO4, CuSO4 and FeSO4 in 10:0.5:1 ratio) digestion which gave nitrogen. The obtained nitrogen was multiplied with a constant factor (6.25) to calculate crude protein. In order to calculate crude fiber, digestion of dried samples with H2SO4 and NaOH was performed and then muffle furnance was used to burn non-fibrous substances. Then, crude fiber was calculated by following procedure as outlined by AOAC(10): Crude fiber (%) = Dried residues weight- ash weight × 100 ...............................................(1) Soxhlet extraction apparatus was used to calculate ether extractable fat, while total ash was determined using muffle furnace technique which involved burning of dried samples to ash at 600 ⁰C (AOAC)(10).

Cost of production

Cost of production for both years was calculated in order to perform economic analysis. The cost of production was computed by calculating fixed expenditures including costs of land preparation, sowing, irrigations, fertilizers, harvesting, transportation and land rent. Then the

210

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variable expenditures per treatment were also calculated. Total expenditures for each treatment were calculated by the following: Total cost = Fixed cost + Variable cost ................................................................................(2) Gross income was calculated as: Gross income = Forage yield (t ha-1) × Market rate (US$ t-1) ..............................................(3) Net income rendered by different treatments was calculated by deducting the total expenditure from the gross income(11). Net income = Gross income – Total cost ............................................................................(4) Benefit-cost ratio (BCR) was determined by using the following formula: BCR = Gross income/ Total cost ..........................................................................................(5)

Statistical analysis

For performing statistical analysis, the collected data were subjected to computer run statistical program “MSTAT-C”(12,13) by employing analysis of variance (ANOVA) technique. The grouping of the means was done for orthogonal contrasts; (і) variety versus spatial arrangements, (іі) variety versus year, (ііі) spatial arrangements versus year and (іν) variety × spatial arrangements × year. The level of significance was defined by P<0.05 until and unless stated otherwise.

Results and discussion

Dry matter biomass

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The individual effect of varieties and spatial arrangements was found to be significant (Table 2), while the interaction effects of cultivar × spatial arrangements as well as cultivar × spatial arrangements × year were also significant, while interaction effects of cultivar × year and spatial arrangement × year were non-significant.

Table 2: Dry matter yield of cowpea varieties sown under different spatial arrangements at Faisalabad (Pakistan) during 2013 and 2014 Dry matter yield (t ha-1)

Treatments

2013

2014

V1 (P-518 broadcasted)

6.27±0.09f

6.39±0.24f

V2 (P-518 sown in 30 spaced rows)

7.09±0.17c

7.22±0.47c

V3 (P-518 sown in 45 cm spaced rows)

6.83±0.49d

6.95±0.29de

V4 (P-518 sown in 60 cm spaced rows)

6.55±0.67ef

6.71±0.16e

V5 (Rawan-2003 broadcasted)

6.61±0.08e

6.98±0.27d

V6 (Rawan-2003 sown in 30 cm spaced rows)

7.39±0.51b

7.62±0.34b

V7 (Rawan-2003 sown in 45 cm spaced rows)

8.26±0.12a

9.03±0.36a

V8 (Rawan-2003 sown in 60 cm spaced rows)

6.78±0.38de

7.13±0.019cd

Cultivars × Spatial arrangement

Cultivars × Spatial arrangement × Year

Cultivars × Year

Spatial arrangement × Year

Mean values followed by standard deviation having different letters are different (P<0.05). **= P<0.01; *= P<0.05; NS= Non-significant.

Statistical analysis revealed that both varieties of cowpea differed significantly (P≤0.01) in their potential for dry matter biomass production (Table 2). It was also observed that spatial arrangements were effective (P≤0.05) in influencing the productivity of forage cowpea in terms of dry matter biomass. It was found that Rawan-2003 was more productive than P-518 (P≤0.05) especially when it was sown at 45 cm spaced rows (V7) (8.26 and 9.03 t ha-1 in 2013 and 2014, respectively). The same cowpea variety sown in 30 cm spaced rows (V6) followed

212

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it, while the lowest dry matter yield (6.27 and 6.39 t ha-1 in 2013 and 2014, respectively) was recorded by P-518 which was broadcasted (V6). Overall, Rawan-2003 performed better at 45 cm spaced rows, while P-518 had better results at 30 cm spaced rows. One of the apparent reasons for this performance might be the spreading nature of Rawan2003 which required more space to grow in comparison with P-518. Another reason could be higher genetic potential of Rawan-2003 than P-518 as far as dry matter biomass production was concerned. Similar findings were reported by other researchers(14), who suggested that very few varieties of cowpea have good genetic potential to yield reasonably higher quantities of green forage owing to higher photosynthesis rate and producing more number of leaves and branches along with utilizing plant nutrients more efficiently. Furthermore, it was recorded that an appropriate agronomic management including an optimum spatial arrangement was vital to achieve higher forage yield as well as genetic potential of the variety. It was also observed that cowpea performed better when inter-row spacing was maintained at 45 cm in comparison with 60 and 75 cm spaced rows. Cowpea forage yield was increased with decreasing row spacing, thus narrow row spacing could bring positive results for erect type varieties of cowpea(15). Contrarily, another study(16)reported that cowpea intercropped with pearl millet performed better in 30 cm spaced rows in comparison with wider row spacing.

Quality of forage

The productivity and performance of dairy cows is directly influenced by quality attributes of feedstuffs, especially higher crude protein has been reported to be effective in increasing milk production. Similarly, fiber is considered to be an anti-nutritional factor in forages and its low concentration reduced the bulkiness of feed which caused a significant increase in feed intake(15). Rawan-2003 cultivar was significantly (Pâ&#x2030;¤0.05) superior in term of crude protein contents (18.93 and 18.97 % in 2013 and 2014, respectively) and the lowest crude fiber (25.64 and 25.63 % in 2013 and 2014, respectively) especially when it was sown in 45 cm spaced rows (V7). Protein of Rawan-2003 cultivar decreased with increase in inter-row spacing. P-518 recorded comparatively lower crude protein and significantly (Pâ&#x2030;¤0.05) higher crude fiber contents than Rawan-2003, especially when it was broadcasted (V7) (Table 3). These results corroborate with the conclusions made by another field research(17), where it was reported

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that crude protein and crude fiber contents of forage cowpea varieties could be due to genetic potential, however closer line sowing (30 cm) was also found to be effective in increasing crude protein and reducing fiber contents of cowpea forage. Furthermore, spreading type of cultivars recorded higher protein while erect verities of cowpea yielded more fiber contents.

Table 3: Agro-qualitative attributes of cowpea varieties sown under different spatial arrangements at Faisalabad (Pakistan) during 2013 and 2014 Crude protein (%)

Treatments

2013

Crude fiber (%)

2014

2013

Ether extractable fat (%)

2014

2013

Total ash (%)

2014

2013

2014 11.29±0.05g

V1 (P-518 broadcasted)

17.23±0.11d

17.49±0.28e

27.33±0.09b

27.18±0.41b

1.63±0.67e

1.57±0.05d

11.34±0.33f

V2 (P-518 sown in 30 spaced rows)

17.38±0.33cd 17.57±0.09d

27.24±0.23c

27.15±0.18bc

1.71±0.54d

1.73±1.14c

11.51±0.08e 11.47±1.19f

V3 (P-518 sown in 45 cm spaced rows)

17.31±0.12d

17.61±0.18cd

27.29±0.34bc 27.10±1.05c

1.74±0.19d

1.76±0.45c

11.56±0.51d 11.51±0.08e

V4 (P-518 sown in 60 cm spaced rows)

17.43±0.47c

17.47±0.75e

27.59±0.17a

27.51±0.22a

1.65±0.35e

1.59±0.29d

11.31±0.34f

11.26±0.71g

V5 (Rawan-2003 broadcasted)

18.71±0.07b

18.64±0.20c

25.93±0.08e

25.87±0.39e

1.84±0.79bc 1.87±0.37b

11.71±0.17c

11.69±0.37c

V6 (Rawan-2003 sown in 30 cm spaced rows)

18.89±0.25a

18.85±0.16b

25.61±0.38f

25.50±0.73g

1.89±0.28b

1.91±0.11ab 11.84±0.09b 11.80±0.78b

V7 (Rawan-2003 sown in 45 cm spaced rows)

18.93±0.29a

18.97±0.49a

25.64±0.48f

25.63±0.15f

1.91±0.66a

1.94±1.05a

11.90±0.71a 11.92±0.42a

V8 (Rawan-2003 sown in 60 cm spaced rows)

18.67±0.31b

18.69±0.14c

26.19±0.22d

26.36±0.50d

1.80±0.09c

1.87±0.42b

11.69±0.83c

11.60±0.09d

Cultivars × Spatial arrangement

Cultivars × Spatial arrangement × Year

Cultivars × Year

Spatial arrangement × Year

Mean values followed by standard deviation having different letters are different (P<0.05). ** = P<0.01; * = P<0.05; NS= Non-significant.

Fats and ash are also important quality parameters of animal feed owing to their vital role in a variety of metabolic processes. Rawan-2003 recorded significantly (P≤0.05) higher ether extractable fat (1.91 and 1.9 4% in 2013 and 2014, respectively) and total ash (11.90 and 11.92 % in 2013 and 2014, respectively) contents particularly it remained unmatched when it was sown in 45 spaced rows (V7). On the other hand, P-518 sown as broadcasted crop (V1) recorded the lowest ether extractable fat and total ash contents. These results are in complete confirmation with those of another study(18), which reported that spatial arrangement was found to be an important factor in influencing fat and ash contents. However, these finding contradict with the conclusions reported by another field investigation(19), which suggested that spatial arrangements did not affect fat and ash contents of cowpea.

214

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Economic analysis

Profit has occupied central place in recent commercial and profit-oriented farming as reduction in economic returns result in shifting to other crops. Rawan-2003 sown in 45 cm spaced rows gave the highest net income (US$. 869.50 and 923.50 in 2013 and 2014, respectively) (V7) and it was followed by same cowpea variety sown at 30 cm spaced rows (V6) (Tables 4 and 5). The lowest net income was generated by P-518 when it was broadcasted (V1). However, P-518 recorded the highest net income when it was sown at 30 cm spaced rows. Broadcast method of sowing resulted in the lowest net income for both varieties of forage cowpea.

Table 4: Economic analysis for cowpea varieties sown under different spatial arrangements at Faisalabad (Pakistan) during 2013 Treatments

Total Gross expenditures income (US$ ha-1) (US$ ha-1)

Net income (US$ ha-1)

Benefit-cost ratio

V1 (P-518 broadcasted)

240.00

792.00

552.00

3.30

V2 (P-518 sown in 30 spaced rows)

236.50

915.00

678.50

3.86

V3 (P-518 sown in 45 cm spaced rows)

234.75

870.00

635.25

3.70

V4 (P-518 sown in 60 cm spaced rows)

233.00

83.700

604.00

3.59

V5 (Rawan-2003 broadcasted)

243.50

840.00

596.50

3.44

V6 (Rawan-2003 sown in 30 cm spaced rows)

239.50

945.00

705.50

3.94

V7 (Rawan-2003 sown in 45 cm spaced rows)

237.50

1107.00

869.50

4.66

V8 (Rawan-2003 sown in 60 cm spaced rows)

235.50

843.00

607.50

3.57

215

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Table 5: Economic analysis for cowpea varieties sown under different spatial arrangements at Faisalabad (Pakistan) during 2014 Total expenditures (US$ ha-1)

Gross income (US$ ha-1)

Net income (US$ ha-1)

Benefit-cost ratio

V1 (P-518 broadcasted)

240.00

837.00

597.00

3.48

V2 (P-518 sown in 30 spaced rows)

236.50

948.00

711.50

4.00

V3 (P-518 sown in 45 cm spaced rows)

234.75

882.00

647.25

3.75

V4 (P-518 sown in 60 cm spaced rows)

233.00

861.00

628.00

3.69

V5 (Rawan-2003 broadcasted)

243.50

894.00

650.50

3.67

V6 (Rawan-2003 sown in 30 cm spaced rows)

239.50

1035.00

795.50

4.32

V7 (Rawan-2003 sown in 45 cm spaced rows)

237.50

1161.00

923.50

4.85

V8 (Rawan-2003 sown in 60 cm spaced rows)

235.50

906.00

670.50

3.84

Treatments

Following the trend, Rawan-2003 sown at 45 cm spaced rows (V7) remained unmatched in terms of benefit-cost ratio (BCR) (4.66 and 4.85 in 2013 and 2014, respectively) and it was followed by same cowpea variety sown at 30 cm spaced rows with BCR of 3.94 and 4.32 in 2013 and 2014, respectively, while wider row spacing did not work at par with those of 30 and 45 cm spaced rows. Both varieties sown with broadcast method resulted in significantly lower BCR particularly P-518 witnessed the lowest BCR and this trend was evident during both years. The results of this study corroborate the findings of other investigations(20,21), where comparatively closer spatial arrangement for different cowpea cultivars was instrumental in generating the highest net income owing to higher production per unit of land basis, while wider intra-row spacing caused a considerable reduction in economic yield which was bound to bring down the net income. Similarly in complete agreement of this researchâ&#x20AC;&#x2122;s findings, a number of researches(22,23,24) also reported that closer row spacing of different legumes including cowpea were effective in increasing net income as well as benefit-cost ratio. They concluded that by optimizing spatial arrangements, there was no additional cost involved but it significantly increased forage yield of soybean which increased net income as well as benefit-cost ratio.

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Conclusions and implications

Cowpea variety Rawan-2003 had higher dry matter yield, crude protein, ether extractable fat and ash contents and lower crude fiber especially when it was sown at 45 cm spaced rows. The same cowpea variety and spatial arrangement produced the highest net income and benefit-cost ratio. Erected cowpea varieties sown at reduced rows spacing like 30 cm could be more productive than wider row spacing and opposite could be true for spreading type of cowpea varieties for obtaining lush green forage with good quality traits in order to boost the milk production of large ruminants.

Acknowledgements

Financial assistance (5-K Fellowships with Pin# 2AV1-215) by Higher Education Commission, Islamabad is thankfully acknowledged.

Literature cited 1.

Freitas DEJB, Jean PPR, Luiz CB, Leandro PL. Competitiveness and efficiency of feed corn agribusiness in Brazil. Cust Agronegocio 2015;(11):299-320.

Oguz C, Kaya S. Factors affecting milk production in dairy farming enterprises and effectiveness analysis: A case study in Konya Province of Turkey. Cust Agronegocio 2016;(12):121-136.

Semerci A, Parlakay O, Celik AD. Gross margin analysis in dairy cattle: a case study of Hatay Province, Turkey. Cust Agronegocio 2014;(10):154-170.

Wissmann MA, Andre FH, Helio N. Waste generation: an analysis of eco-efficiency in production lines in a dairy industry and its influence on environmental costs. Cust Agronegocio 2013;(9):83-103.

217

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 NĂşmero 2

2018

Sontag AG, Claudio AR, Elza H. Cost of milk production activity: a study on a property of family farming in Marechal CĂ˘ndido Rondon/PR. Cust Agronegocio 2016;(12):181200.

Iqbal MA. Evaluation of forage cowpea and hey as a feed resource for ruminant production: A mini-review. Global Vet 2015;(14):747-751.

Iqbal MA, Iqbal A. Overviewing forage shortage for dairy animals and suitability of forage sorghum for ensiling. Global Vet 2015;(14):173-177.

Iqbal MA. Improving germination and seedling vigour of cowpea (Vigna unguiculata L.) with different priming techniques. Am-Eur J Agric Environ Sci 2015;(15):265-270.

Ahmed MN, Jabereldar AA. Effect of plant density and cultivar on growth and yield of cowpea (Vigna unguiculata (L.) Walp). Aust J Basic Appl Sci 2010;(4):3148-3153.

10. AOAC. Official Methods of Analysis. 17th ed. Gaithersburg, Maryland, USA, AOAC International. 2000. 11. CIMMYT. An economic training handbook. Economic programme, CIMMYT. Mexico. 1988. 12. Freed RD, Eisensmith SP. MSTAT microcomputer statistical program. Michigan State Univ. Agric., Michigan, Lansing, USA. 1986. 13. Steel RGD, Torrie JH, Deekey DA. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 3rd ed. USA: McGraw Hill Book; 1997. 14. Iqbal A, Iqbal MN, Akbar N, Waseem M, Khan HZ, Abbas RN. Performance of pearl millet (Pennisetum americanum L.) forage grown in association with forage legumes under different sowing techniques. Cust Agronegocio 2013;(9):257-269. 15. Jakusko BB, Anasunda UI, Mustapha AB. Effect of inter-row spacing on some selected Cowpea (Vigna unguiculata (L) Walp) varieties in Yola, Adamawa State, Nigeria. IOSR J Agric Vet Sci 2013;(2):30-35. 16. Iqbal MA, Iqbal A, Akbar N, Khan HZ, Abbas RN. A study on feed stuffs role in enhancing the productivity of milch animals in Pakistan- Existing scenario and future prospect. Global Vet 2015;(14):23-33. 17. Hakan GR, Avcioglu H. Kir B. Intercropping of corn with cowpea and bean: Biomass yield and silage quality. African J Biotechnol 2008;(7):4100-4104. 18. Khandaker ZH. Effect of mixed cropping of maize and cowpea forage on fodder yield, chemical composition and its in-vitro digestibility. Indian J Anim Nutr 1994;(11):55-57.

218

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 NĂşmero 2

2018

19. Kumar S, Rawat CR, Melkania NP. Forage production potential and economics of maize (Zea mays) and cowpea (Vigna unguiculata) inter cropping under rainfed conditions. Indian J Agron 2005;(50):184-186. 20. Najera MJF, Ricardo ASG, Francisco GEC, Ramon GL, Cesar ARN, Homero SG. Forage production and quality of common vetch mixtures with barley, oat and triticale in four phenological stages. Rev Mex Cienc Pecu 2016;7(3):275-291. 21. Ndiaga C. Genotype x row spacing and environment interaction of cowpea in semi-arid zones. African Crop Sci J 2000;(9):359-367. 22. Ibrahim M, Rafiq M, Sultan A, Akram M, Gogheer MA. Green fodder yield and quality evaluation of maize and cowpea sown alone and in combination. J Agric Res 2006;(44):15-22. 23. Iqbal MA, Asif I, Muhammad A, Javaid A. Comparative study on temporal and spatial complementarity and profitability of forage sorghum-soybean intercropping systems. Cust Agronegocio 2016;(12):2-18. 24. Iqbal, MA, Bethune BJ, Iqbal A, Abbas RN, Aslam Z, Khan HZ, Ahmad B. Agrobotanical response of forage sorghum-soybean intercropping systems under atypical spatio-temporal pattern. Pak J Bot 2017;(49):987-994.

219

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4377

Artículo Impact of increasing dietary oil concentrations with a constant energy level on the tolerance of broiler chickens to a high ambient temperature Impacto de las concentraciones de aceite dietético con un nivel de energía constante en la tolerancia de pollos a una temperatura ambiente alta

Saber S. Hassana Youssef A. Attiab* Abd-El-Hamid E. Abd-El-Hamida Sameer A. Nagadib Amira El-ashrya

Animal and Poultry Production Department, Faculty of Agriculture, Damanhour University, Egypt. b

Arid Land Agriculture Department, Faculty of Meteorology, Environment, and Arid Land Agriculture, King Abdulaziz University, Jeddah, Saudi Arabia.

*Correspondence author: yaattia@kau.edu.sa

Abstract: Broiler males (n= 140) were used in a straight-run experimental design and distributed randomly among four treatment groups with seven replicates per treatment and five broilers per replicate. During 21–42 d old, the chickens were fed iso-caloric and iso-nitrogenous diets containing four levels of dietary vegetable oils (DVO), of 2.7, 4, 6 and 8%. During d 25–27, 31–33, and 38–40 of age, broilers were exposed to heat stress for 4 h a day (1000–1400 h) at 34 ºC, 70–75 % relative humidity. Feeding an 8% DVO diet significantly increased body weight gain compared to the other DVO levels. The feed conversion ratio, protein conversion ratio, metabolizable energy conversion ratio and European production index were 220

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significantly enhanced due to feeding an 8% DVO diet compared to a diet containing 6% DVO. Feeding 8% DVO significantly increased the meat protein and lipid percentages, compared to the control group (2.7 % DVO), but decreased the plasma low-density lipoprotein, very-low-density lipoprotein and lymphocytes. Feeding 8% DVO significantly increased the mean cell volume and mean cell hemoglobin, and bursa weight and percentage compared to the control. In addition, 6 and 8% DVO significantly increased the plasma total antioxidant capacity compared to the control group, but decreased the malondialdehyde. Thus, broilers fed a diet containing 8% DVO have an increased tolerance to heat stress, as evidenced by increasing the productive performance, meat quality, blood hematological and biochemical traits, antioxidants and immunity. Key words: Broilers, High ambient temperature, Growth performance, Physiological response, Immunity.

Resumen: Pollos de engorda (n= 140) se utilizaron en un diseño experimental de cuatro tratamientos distribuidos al azar con siete repeticiones por tratamiento y cinco pollos por repetición. Durante 21 a 42 días de edad, los pollos se alimentaron con dietas iso-calóricas e isonitrogenadas que contenían cuatro niveles de aceites vegetales alimenticios (AVA), 2.7, 4, 6 y 8%. Durante los días 25, 27, 31–33 y 38 a 40 de edad, los pollos se expusieron a estrés calórico durante 4 h al día (1000–1400 h) a 34 oC, y 70-75 % de humedad relativa. La dieta AVA 8% significativamente incrementó la ganancia de peso corporal en comparación con los otros niveles. La conversión alimenticia, la tasa de conversión de proteína, tasa de conversión de energía metabolizable e Índice de la producción europea mejoraron significativamente debido a la alimentación con AVA 8% versus AVA 6%. Alimentación con AVA8%aumentó significativamente los porcentajes de proteína y lípidos de carne, en comparación con el grupo testigo (AVA2.7%), pero disminuyó la lipoproteína plasmática de baja densidad, lipoproteínas de muy baja densidad y los linfocitos. El nivel de AVA8% aumentó significativamente el volumen celular medio, hemoglobina celular media y peso y porciento de bursa comparado con el testigo. Además, 6% y 8% AVA aumentaron significativamente la capacidad antioxidante total plasmática en comparación con el grupo control, pero disminuyó el malondialdehído. Así, pollos de engorda alimentados con una dieta que contiene 8% de aceites vegetales, tienen una mayor tolerancia al estrés calórico. Palabras clave: Pollos, Estrés calórico, Crecimiento, Respuesta fisiológica, Inmunidad.

Received 22/02/2017. Accepted 19/10/2017. 221

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Introduction

Poultry production in hot regions is challenged by a high environmental temperature causing heat stress that adversely impacts the productive and reproductive traits and welfare of chickens(1,2). Adjusting the nutrient contents in chickens’ diets is suggested as an effective way to negate the problems caused by a high ambient temperature(2,3,4) due to improving the appetite nutrient intake when experiencing a high temperature(5). Feed, nutrients and metabolizable energy (ME) intake decreases during the period of high temperature as cited by National Research Council(1,3,6). There is emerging evidence suggesting that including dietary fats/oils in broiler diets increases the ME intake and decreases the heat increment while increasing the animal’s performance(7,8,9). Energy is involved in all biochemical reactions, tissue growth and egg formation. Thus, chickens’ growth during a period of high temperature may be restricted by the energy availability(1,10,11). The availability of energy under a high temperature is more essential for growth than other dietary nutrients as energy is crucial for dissipating the metabolic heat production(3,12). In the literature, the effect of energy concentration on broilers exposed to a high temperature is contradictory. Veldkamp et al(5) (with respect to turkeys), and Attia et al(3), Attia and Hassan(12) (both with respect to chickens) indicate that increasing dietary methionine, lysine, arginine, and threonine or protein did not improve broiler performance compared to their increasing energy concentration. Carbohydrates and oils/fats are the principle energy sources; however, fats/oils show a greater boosting effect than carbohydrates due to their high energy value, low heat increment, extra calorific effect, fat soluble vitamins and improving digestibility, and thus better nutrient utilization(7,13). Elevating the dietary energy level with fats or oils additionally boosted the economic traits of chickens’ production in hot regions(14). In addition, increasing the dietary ME concentration by using fats/oils in broiler diets during periods of high temperature increased their growth performance(15,16,17). Thus, increasing oil levels may be a useful nutritional technique that may help overcome the negative effects of heat stress(1,3,10). Nonetheless, fat supplements added to broiler diets under heat-stress conditions did not affect broiler performance(18). Moreover, decreasing the metabolizable energy concentration during heat exposure is recommended(19,20). There is a lack of study on the effect of increasing oil levels under a constant energy concentration on the performance of broilers exposed to a high ambient temperature. Thus, this research examines the effect of increasing the dietary oil

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concentrations with a constant energy level on the tolerance of broiler chickens raised under a high ambient temperature.

Material and methods

Chickens, experimental design and diets

One hundred and forty (140), 21-d-old, Arbor Acres broiler chickens were randomly distributed, keeping their initial body weights equal, in a straight-run, completely randomized experimental design among four treatment groups. Each treatment consisted of seven replicates and five male chickens per replicate. Each replicate was kept in battery brooders (35×25×30 cm length-width-height). During the experiment period (chickens 21–42 d old), the chickens were fed iso-caloric and iso-nitrogenous diets containing four levels of vegetable oils, 2.7% (27 g/kg diet) (basal diet), 4%(40 g/kg diet), 6 % (60 g/kg diet) and 8% (80 g/kg diet) (Table 1). The oil is refining type oil certified for human consumption in Egypt that produced and purchased from Extracted Oils Company and products (Damanhour, Egypt). The estimated composition (NRC, 1994) of major fatty acids contained palmitic acid (8.9 %), stearic acid (4.1 %), oleic acid (24.95 %) linoleic acid (56.05 %), and linolenic (5.3 %).

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Table 1: Ingredients and chemical composition of the experimental diets Ingredients Yellow corn Soybean meal 48% CP Di-calcium phosphate Lime stone NaCl Vitamin+ mineral premix1 Dl-Methionine L- Lysine Soybean and sunflower oil2 Sand Total

Dietary vegetable oils, g/kg

Preliminary diets 514 394 20 12 3 3 2.5 1.5 50 0 1000

669.8 267 15 10 3 2 3.7 2.5 27 0 1000

630 275 15 10 3 2 3.6 2.5 40 18.9 1000

570 287 15 10 3 2 3.4 2.6 60 47 1000

509 299 15 10 3 2 3.3 2.7 80 76 1000

12.97 8.0 4.0 5.3 8.2 11.7 175 115.9 5.02 4.86 901

12.97 8.0 4.0 5.3 8.2 11.7 174 133.3 5.03 4.57 910

Calculated3 and analyzed4 values (g/kg) ME MJ/kg3 Calcium3 Available phosphorus3 Methionine3 Sulphur amino acids3 Lysine3 Crude protein4 Ether extra4 Crude fiber4 Ash4 Dry matter4

12.80 10 5.1 5.7 9.2 12.8 213 55.9 4.23 4.58 906

12.97 8.0 4.0 5.3 8.2 11.7 176 55.7 5.21 4.88 897

12.97 8.0 4.0 5.3 8.2 11.7 178 84.4 4.91 4.75 899

1 Vitamin A (retinyl acetate) 24 mg, vitamin E (dl-α-tocopheryl acetate) 20 mg, menadione 2.3 mg, Vitamin D3 (cholecalciferol) 0.05 mg, riboflavin 5.5 mg, calcium pantothenate 12 mg, nicotinic acid 50 mg, choline chloride 600 mg, vitamin B12,10 μg, vitamin B6 3 mg, thiamine 3 mg, folic acid 1 mg, dbiotin 0.50 mg. Trace mineral (mg per kg of diet): Mn 80 Zn 60, Fe 35, Cu 8, Se 0.60. 2 A mixture of soybean oil and sunflower at 50 of each. According to NRC (1994), sunflower oil contained palmitic acid (6.7%), stearic acid (4.3%), oleic acid (27.4%) and linoleic acid (57.1), and linolenic (3.7%), and soybean meal oil contained palmitic acid (11.1%), stearic acid (3.9%), oleic acid (22.5%) linoleic acid (55%), and linolenic (6.9%). The estimated composition of major fatty acids of this mixture contained palmitic acid (8.9%), stearic acid (4.1%), oleic acid (24.95%) linoleic acid (56.05%), and linolenic (5.3%).

During the period when they were 25–27, 31–33, and 38–40 d old, the chickens were exposed to heat stress for 4 h a day (1000–1400 h) at 34 ºC, 70–75% relative humidity (RH) and, thereafter, during the unexposed period, the chickens were returned to a thermoneutral condition in which the average temperature and relative humidity were 24.9 °C and 66 % RH, respectively. The high temperature regimen was similar to those reported by Attia et al(3,12,21). The chosen period experienced the highest environmental temperature. The average outdoor temperature was 29.5 °C with 32 % RH. The housing conditions and control for the high environmental temperature was as reported by Attia and Hassan(12). During the period when they were 1–20 d old, the broilers were reared using common husbandry practices,

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according to the broiler management guide, and fed a commercial diet containing 22 % crude protein (CP), 3,060 kcal, 1 % Ca and 0.5 % available phosphorus (Table 1). The scientific and ethics committee of the Animal and Poultry Production Department, Faculty of Agriculture, Damanhour University approved the experimental protocol.

Broiler husbandry

During the pre-experimental period, when the chickens were 1–20 d old, the birds were kept under similar managerial and hygienic conditions. The chickens were fed corn-soybean meal feeds in mash form during d 1–20, as shown in Table 1. The husbandry of the broilers was done according to the Arbor Acres broiler husbandry guide. Mash feed and water were provided ad libitum. The vaccination regimen was Hitchiner + IB on d 8, avian influenza (AI)(H5N2) on d 9, Gumboro on d 14 and d 24, and Newcastle disease virus (NDV) via Lasota on d 14, 20 and 30. The chickens were provided with a 23:1 light-dark cycle.

Measurements

At 21 and 42 d of age, the broilers were weighed (g) and feed intake was recorded for the same period. Subsequently, their feed, protein and ME were calculated using the feed intake data, and the CP and ME values of the experiment. In addition, the feed conversion ratio (FCR), protein conversion ratio (PCR) and metabolizable energy conversion ratio (MECR) were calculated used the intakes of feed, protein and ME divided by body weight gain. At 42 d of age, five chickens from each treatment, representing all treatment replicates, were slaughtered according to the Islamic method to determine carcass criteria and inner organs, including lymphoid organs, which were expressed as a percentage of the pre-slaughter weight.

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A meat sample (n= 5 per treatment), consisting of 50 % of the deboned thigh meat and 50 % of the deboned breast meat of the slaughtered chickens, was collected on d 42. About 200 g of each sample was wrapped and frozen at -18 °C until used for chemical analyses. A part of each of the fresh meat samples was used to determine the physical characteristics of the meat (n= 5 samples per treatment). The method of Volvoinskaia(22) was used to determine the water-holding capacity (WHC) and tenderness of the meat. Colour intensity as the optical densities of the meat and drip were measured using the colorimetric method, and the pHs of the meat and drip were as reported by Husani et al(23) and Aitken et al(24), respectively. The chemical analyses of excreta samples (n= 5/treatment), and samples of breast and thigh meat (a mixture of 50 % breast and 50 % thigh meat) (n= 5/treatment), such as moisture, protein, ether extract and ash, were determined according to the Association Official Analytical Chemists (AOAC)(25) methods numbered 925.04, 990.3, 2003.06 and 942.05, respectively. Five blood samples per treatment were collected on d 42, in unheparinised and heparinized tubes, to determine some of the hematological and biochemical constituents. Blood samples were centrifuged at 3,000 rpm for 20 min, and the plasma and serum were stored at -20 °C for further analyses. The blood’s hematological characteristics, such as hemoglobin (Hgb) and PCV, were determined based on Eilers method(26); red blood cells (RBCs) were determined as suggested by Hepler(27); and the blood mean cell volume, mean cell haemoglobin and mean cell haemoglobin concentration (MCHC) were calculated. The white blood cells (WBCs) and WBCs’ fractions were measured as described by Lucas and Jamroz(28); the phagocyte index (PI) and activity (PA) were measured as suggested by Leijh et al(29); and plasma glucose were determined according to the method of Trinder (30), serum total protein were determined as cited by Weichselbaum(31), serum albumin were measured according to the method of Doumas et al(32), and serum globulin were determined according to Coles(33). In addition, the albumin-to-globulin ratio was calculated. The serum aspartate amino transferase (AST) and alanine amino transferase (ALT) were gauged according to Reitman and Frankel’s(34) method. Renal function, creatinine and urea were assessed in the serum based on the suggestions of Bartles et al(35) and Sampson et al(36), respectively, and the urea-to-creatinine ratio was calculated. Alkaline phosphatase (ALP) enzymes were measured according to the method of Kind and King(37). The total plasma triglycerides, cholesterol, high-density lipoprotein, and low-density lipoprotein a were assessed according to the methods of Randrup et al(38), Watson(39), Friedwald et al(40) and Wieland and Seidel(41), respectively. Whereas, the very-low-density lipoprotein was determined as plasma triglycerides/5(42). The methods of Koracevic et al(43) and Richard et al(44) were used to determine the total antioxidants capacity (TAC) and malondialdehyde (MDA), respectively. The serum antibody

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body titres for NDV and AI were measured as suggested by Takats(45), and Kai et al(46) respectively, and the infectious bursal disease (IBD) was determined according to Cosgrove’s method(47).

Statistical evaluation

An analysis of variance was done using a one-way analysis of variance, as described by SAS® (48), using the following model: Yij= μ+Fi+eij, where Y=the dependent variable, μ=the overall mean; Fi=the effect of dietary oil treatments and eij=the random error. The replicate was the experimental unit. All percentages were transformed to log10 to normalize the data distribution before analysis. The mean difference at P≤0.05 was tested using the Student-Newman-Keuls test. The survival rate was analyzed using the chi-square test.

Results

Growth performance

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Results in Table 2 show a cubic-type pattern in bodyweight gain, FCR, PCR, MECR and EPI. In addition were significantly improved when feed was supplemented with 8% of oils during the high temperature period compared to the groups with 6% oil supplements. The feed, ME, and CP intakes were not significantly affected by the different oil concentrations. The survival rate was lower in 6% oils group than the other groups, but not significantly different (P=0.202).

Table 2: Effect of increasing dietary oils supplement on body weight gain, feed intake, feed, protein and energy conversion ratio, survival rate and European production index during 21-42 d of age1 Dietary vegetable oils, g/kg

Body weight gain, g

Feed intake, g

Protein intake, g

ME intake, MJ

FCR, g/g

PCR, g/g

MECR, j/g

Survival rate,%

European production Index

27 40

1380b 1343b

3145 2844

569.4 514.6

40.8 36.9

2.28ab 2.14ab

0.414ab 0.387ab

29.6ab 27.7ab

91.4 97.1

270ab 297ab

1255b

2967

537.0

38.5

2.37a

0.428a

30.7a

85.7

219b

1569a

3168

573.4

41.1

2.02b

0.366b

26.2b

97.1

360a

SEM

61.2

120.3

21.7

1.56

0.080

0.014

1.04

4.16

27.9

P-value

0.016

0.222

0.220

0.222

0.036

0.034

0.202

0.019

ME= Metabolzable energy; FCR= Feed conversion ratio; PCR= Protein conversion ratio; MECR= Metabolzable energy conversion ratio; SEM= standard error of mean. 1= a,b

Number of observation were 7 replicates/treatment.

Means within a column with different letter superscripts are different (Pâ&#x2030;¤ 0.05).

Carcass characteristics and inner body organs

Table 3 shows the effects of dietary oil supplementation on the dressing percentage, abdominal fat and inner body organs of broiler chickens at 42 d of age. There was a significant effect on most of the traits studied except for the gizzard and pancreas percentage. Broilers fed a 6% DVO diet show a significantly lower dressing percentage than the control and those on the 8% DVO diets, but these groups did not differ from those fed 4% DVO. The percentage abdominal fat was increased and proventriculus was reduced in a dose dependent manner.

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Table 3: Effect of increasing dietary oils supplement within a constant metabolizable energy value on carcass characteristics and inner body organs1 Dietary vegetable oils, g/kg

Dressing

Abdominal Fat

Proventriculus

Intestinal

Liver

Heart

Gizzard

Pancreas

27 40

73.1a 70.9ab

1.23b 1.20b

0.409ab 0.481a

3.91c 5.39ab

1.97b 2.15b

0.461b 0.654a

1.14 1.37

0.209 0.253

69.0b

1.58ab

0.378b

6.07a

2.64a

0.422b

1.25

0.246

72.0a

1.90a

0.366b

4.56bc

2.18b

0.495b

1.28

0.207

SEM

0.307

0.068

0.116

0.045

0.018

0.033

0.01

P value

0.0001

0.03

0.01

0.0003

0.02

0.006

0.583

0.651

Percentage

SEM= standard error of mean. 1= a,b,c

Number of observation were 7 replicates/treatment.

Means within a column with different letter superscripts are different (P≤0.05).

The intestine percentage was significantly increased feeding a 6% DVO diet as compared to the control and 8% DVO diets. In addition, the 4% DVO diets exhibited a significantly larger intestinal percentage than the control group (2.7% DVO). The liver percentage was significantly larger for the group fed 6% DVO than the other groups, but the heart percentage was significantly higher for groups fed 4% DVO than the other DVO groups.

Meat quality

There was no significant effect on most of the physical and chemical parameters of meat (Table 4), except for WHC, DM, protein and lipids in meat. The meat’s WHC was significantly decreased progressively as a result of feeding 6 and 8% DVO diets compared to the control (2.7% DVO) and 4% DVO diets. On the other hand, meat’s DM and lipid showed a stepwise significant increase with increasing DVO in broiler diets. Meat’s protein exhibited a significant increase with feeding 8% DVO diet compared to the control group (2.7%) while the result for groups fed 4% DVO was intermediate.

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Table 4: Effect of increasing dietary oils supplement within a constant metabolizable energy value on physical characteristics and chemical composition of meat1 Dietary vegetable oils, g/kg

Physical characteristics of fresh weight basis

Chemical composition on a dry matter basis

Color (Optical density)

Tenderness (g/cm2)

WHC (g/cm2)

Dry matter (%)

Protein (%)

Lipid (%)

Ash (%)

6.09

0.184

9.89

16.3a

25.7d

19.2b

5.53d

0.958

6.07

0.189

10.3

16.2a

25.9c

19.3a

5.68c

0.96

6.07

0.191

10.2

15.6b

26.2b

19.3a

5.98b

0.97

6.05

0.217

10.2

15.2c

26.4a

19.3a

6.07a

0.96

SEM

0.103

0.002

0.116

0.048

0.012

0.011

0.013

0.004

P value

0.926

0.176

0.918

0.0001

0.267

WHC= Water holding capacity; SEM= standard error of mean. 1= a,b,c,d

Number of observation were 7 replicates/treatment.

Means within a column with different letter superscripts are different (Pâ&#x2030;¤ 0.05).

Blood biochemistry of liver and renal function indices

There was no significant effect on most of the biochemical constituents except for the plasma total protein, excreta nitrogen, excreta lipids, plasma total cholesterol, LDL and VHDL (Table 5). The plasma total protein was significantly lower for the groups fed 6% DVO than for the control and 8% DVO groups, while the result for groups fed 4% DVO was intermediate. In addition, the percentage of excreta nitrogen was significantly higher for the control group compared to those in the groups fed 6 and 8% DVO. The groups fed 4% DVO had significantly decreased excreta lipids compared to the other groups. The plasma cholesterol was similarly and significantly increased due to increasing the DVO levels in broiler diets, but the plasma LDL decreased. In addition, the VLDL significantly decreased in groups fed 8% DVO compared with the other groups.

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Table 5: Effect of increasing dietary oils supplement within a constant metabolizable energy value on plasma biochemical constituents and excreta nitrogen, and lipids, and indices of liver and renal functions1 Blood biochemistry Dietary Total vegetable protein Alb Glo/ Excreta Glu Excreta Total Trig Lip (mg/ oils, g/kg (g/dl) (g/dl) dl (N,%) (mg lipids /dl) (%) (mg/dl) dl)

Liver function

Renal function

Cho HDL LDL VLDL Alkaline ALT AST (mg/ (mg/ (mg/ (mg/ phosphtase (U/L) (U/L) dl) dl) dl) dl) (U/L)

Urea Creatinine, (g/dl) (g/dl)

6.38 a

3.32 3.06

6.42a 200.2 3.99a

466

185

196b 42.8 101a 37.0a

63.0 55.2b

11.2

23.8b

12.6

6.0

8ab

3.16 2.92

5.92ab

3.71b

470

185

209a

63.2

55.2b

11.0

25.0ab

12.6

5.8 8b

3.22 2.66

5.44b 210.8 3.97a

440

184

209a 42.2 94.6b 36.9a

62.0 57.6a

11.0

26.2a

12.6

6.36a

3.36 3.00

5.38b 210.8 4.06a

462

180

208a 42.0 95.8b 36.1b

61.6 54.6b

11.6

23.2b

13.0

4.89

1.21 0.603 0.375 0.426 0.242 0.194 0.293

0.212

0.246

0.232

0.253 0.037 0.0001 0.866 0.002 0.041 0.082 0.02

0.785

0.007

0.929

SEM P value

0.059 0.024 0.064 0.229 0.05

208.2

2.76 0.076

0.074 0.251 0.043 0.048 0.038

42.8

93.2b

37.0a

Alb= Albumin; Glo= Globulin; Glu=Glucose; Lip=Lipid, Trig=triglycerides; Cho=Cholesterol; HDL= High Density Lipoprotein; LDL= Low-density lipoprotein and VLDL= very Low-density lipoprotein; ALT= Alanine aminotransferase; AST= Aspartate aminotransferase; AST/ALT= Aspartate aminotransferase to Alanine aminotransferase ratio. SEM= standard error of mean. 1= a,b

Number of observation were 7 replicates/treatment.

Means within a column with different letter superscripts are different (Pâ&#x2030;¤ 0.05).

The plasma AST was significantly decreased as a result of feeding 4 and 8% DVO compared to 6% DVO, but the other indices of liver function were not affected by the different DVO levels. In addition, the plasma urea was significantly lower for groups fed the control (2.7% DVO) and 8% DVO than that of group fed 6% DVO. There was no significant effect on plasma creatinine and the urea/creatinine ratio due to different levels of DVO.

Blood hematology

There was no significant effect on most of the hematological constituents, except for RBCs, PCV, MCV and MCH (Table 6). It was found that the value of RBCs was similarly and significantly decreased as a result of feeding 4 and 8% DVO compared to the control group, but the PCV was decreased as a result of feeding 4% DVO compared to the other DVO levels. In addition, the MCV and MCH were significantly increased for groups fed 8% DVO compared to the other groups and the control group, respectively.

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Table 6: Effect of increasing dietary oils supplement within a constant metabolizable energy value on red blood cells parameters and white blood cells parameters1 Red blood parameters Dietary vegetable RBC,106 Hgb PCV MCV MCH MCHC oils, g/kg cell/mm3 (g/dL) (%) (fl/cell) pg (%)

White blood parameters WBC,103 Lymph Mono cell/mm3 (%) (%)

Baso (%)

Eosino Hetero (%) (%)

H/L

1.96a

11.2

34.4a

179b

58.3b

32.6

21.8

46.6a

14.2

0.6

10.8

27.8

0.597b

1.58b

10.2

31.0b

197b

65.1ab

32.9

23.0

42.6b

15.8

0.8

12.0

28.8

0.681ab

1.78ab

11.2

34.0a

193b

63.4ab

32.9

22.8

42.2b

14.8

0.4

11.2

31.4

0.746a

1.46b

11.2

33.8a

232a

77.0a

33.1

21.0

42.4b

15.2

1.0

12.2

29.2

0.689ab

SEM

0.039

0.167 0.316

4.59

1.84

0.347

0.232

0.317

0.23

0.089

0.214

1.13

0.0348

P value

0.005

0.19

0.01

0.03

0.974

0.05

0.001

0.205

0.214

0.17

0.185

0.057

0.01

RBC= Red blood cells; PCV= Packed cell volume; MCV= Mean corpuscular volume; MCH= Mean corpuscular hemoglobin; MCHC= Mean corpuscular hemoglobin concentration. WBC= White blood cells; Lymph= Lymphocyte; Mono= Monocyte; Baso= Basophile; Eosino= Eosinophile; Hetero: Heterophile; H/L: Heterophylis to Lymphocytes ratio. SEM= Standard error of mean. 1= a,b

Number of observation were 7 replicates/treatment.

Means within a column with different letter superscripts are different (Pâ&#x2030;¤0.05).

In addition, there was no significant effect on most of the WBC parameters, except for lymphocytes and the stress index (Heterophile/ lymphocytes ratio; H/L ratio). Lymphocytes were significantly decreased for the 4, 6 and 8% levels of DVO groups compared to the control group. However, feeding 6% DVO significantly increased the H/L compared to the control group.

Immune status

The plasma TAC was significantly increased due to feeding diets containing 6 and 8% DVO compared to the control groups, but the MDA decreased compared to the control and 4% DVO groups (Table 7). Phagocyte activity was significantly increased from feeding diets containing 6 and 8% DVO compared to the control groups. However, PI was significantly higher of 4% DVO groups than the other groups.

232

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Table 7: Effect of increasing dietary oils supplement within a constant metabolizable energy value on antibody titer to Newcastle disease, Avian influenza and Infection bursa disease1 Phagocytes Dietary Antioxidant status vegetable TAC MDA oils, g/kg (mg/dl) (µmol/l) Activity Index

Lymphoid organs Spleen g %

Bursa g

Antibody titer, Log1 Thymus g %

NDV

IBDV

407c

11.20a

15.4b

1.24b

1.33

0.066

1.00b

0.053b 9.67a 0.500a

4.75

4.25

409bc

10.80a

17.8ab

1.70a

1.83

0.095

1.50b

0.079b

5.67b

0.286b

4.00

4.25

4.00

413a

9.21b

18.4a

1.46b

2.33

0.108

4.50ab

0.215ab

9.83a

0.477a

4.25

4.75

4.00

412ab

9.60b

19.0a

1.32b

2.17

0.094

6.83a

0.332a

6.83b

0.332b

4.75

4.00

4.25

SEM

0.554

0.17

0.311

0.029

0.112

0.004

1.0

0.077

0.263 0.014

0.332 0.167 0.135

P value

0.007

0.005

0.01

0.0003

0.114

0.134

0.02

0.03

0.0003 0.0006

0.077

0.38

0.906

TAC= Total antioxidants capacity; MDA= malondialdehyde; PA= Phagocytic activity; PI= Phagocytic Index; NDV= Newcastle disease; AI= Avian influenza; IBDV= Infection bursa disease. SEM= Standard error of mean. 1Geometric 1= a,b,c

means.

Number of observation were 7 replicates/treatment.

Means within a column with different letter superscripts are different (P≤ 0.05).

The bursa weight and percentage were significantly increased for groups fed 8% DVO compared with the control and 4% DVO groups. The thymus weight and percentages for groups fed the control diet (2.7% DVO) and 6% DVO were significantly higher than the 4% and 8% DVO groups. There were no significant effects from different DVO concentrations on the spleen weight and percentages and antibody titre for NDV, AI and IBD.

Discussion

Increasing DVO may be a useful nutritional technique to help negate the negative effects of a high ambient temperature due to the many beneficial effects of fat/oil supplementation(1,3,10). The results indicate that feeding an 8% DVO diet to broilers exposed to a high ambient temperature significantly increased their growth rate; improved utilization of feed, protein and ME; and resulted in an increased EPI without affecting the intakes of feed, protein and ME, and survival rate. These show the increase in nutrient utilization for growth performance. Further evidence for the improvement in nutrient utilization for growth

233

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

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and the extra caloric effect of oil are provided by the increase in the abdominal fat percentage of broilers fed 6 and 8% DVO diets. In addition, the low intestine percentage of the group fed 8% DVO suggests a lower energy expenditure for maintenance and higher expenditure for growth(12). On the other hand, the decrease in growth performance of broilers fed 6% DVO coincided with decreasing dressed carcass percentage and plasma total protein, increasing liver and intestine percentage, plasma urea showing elevated energy expenditure for maintenance, and lower protein utilization. Moreover, there is an increase in the H/L, suggesting a decrease in animal welfare. The decreased performance of animals on 6% DVO may be due to the change in C:P ratio as a result of extra caloric effect of added oil, change in the saturated to unsaturated fatty acids ratio and formation of calcium-soaps complex that hindered nutrients unavailable. This suggests further research to determine the optimum level of oils/fats in broiler diets under heat stress condition. The present results indicate that the effect of DVO on broiler performance seems to be a cubic type pattern as 8% DVO caused beneficial effects, 6% DVO showed negative effects and 4% DVO had no effects compared to the control containing 2.7% DVO. These results are in line with those reported elsewhere(3,4,10). In addition, broilers housed at 29–36 °C and fed a diet supplemented with poultry fat at 5–8 % had enhanced growth performance(9,12). Fats/oils have a greater boosting effect than carbohydrates due to their high energy value, low heat increment, extra calorific effect(49), fat soluble vitamins and improving digestibility, and thus nutrient utilization is increased due to the decreased feed-passage time and the increase in the organic matter digestibility(49,50,51). In addition, under heat stress conditions, ME that is inadequate to sustain the processes of protein synthesis diverts energy and protein away from growth(5,8,52), and extra protein can contribute to the dietary heat increment(53). However, in literature, the results are contradictory: in some studies, fat/oil additions boosted the economic traits of broiler chickens in hot regions(14). In addition increasing the ME concentration by 10% in broiler diets by fat supplementation during heat stress increased growth performance of broilers exposed to heat stress(15,16,17). However, in other studies, fat supplementation of broiler diets under heat-stress conditions did not affect broiler performance(18). Moreover, decreasing the metabolizable energy concentration during heat exposure is recommended(19,20). Meat quality has been shown to have an influence on customer preference, with poultry meat that has a greater WHC being more acceptable(54). It was found that WHC was significantly decreased gradually due to feeding 6 and 8% DVO diets, and these negatively coincided with the increase in the meat’s DM and lipids. Similarly, Attia and Hassan(12) found that there is a reduction in proventriculus, intestine and liver percentage, and in meat lipids, while abdominal fat, dry matter, protein, ash and physical characteristics were not affected by increasing energy concentrations. The decreases in the percentages of proventriculus, intestine and liver, for broilers on 8% DVO reveal the reassignment of nutrients towards growth, rather than maintenance(12). Further evidence suggests that there is enhanced nutrient 234

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utilization for growth as a result of increasing energy availability for net protein utilization, which is confirmed by increased plasma protein, decrease in excreta nitrogen and plasma urea(3,9,10). Lipid metabolites are the primary index of lipid metabolism; however, DVO is a good source of polyunsaturated fatty acids since it composed mainly of sunflower and soybean oils. There was an unexpected increase in the plasma cholesterol as a result of increasing DVO levels in broiler diets, but plasma LDL was favorably decreased and VLDL decreased in 8% DVO group. However, there were increases in the weight and percentage of bursa, and the PA (cellmediated immunity) of broilers fed 8% DVO. This coincided with increasing TAC and a decrease in MDA, indicating an improvement in the immune organs that may be due to the poly unsaturated fatty acids of DVO and fat soluble vitamins, such as vitamins A and E(12,55). Further evidence for the improving health status of broilers fed 8% DVO was provided by the increased PCV, MCV and MCH compared to the control group. The increase in thymus percentage (T-cells) of groups fed 2.7 and 6% DVO are similar to those reported by Attia and Hassan(12).

Conclusions and implications In conclusion broiler chickens fed a diet containing 8% DVO have an increased tolerance to a high ambient temperature (34 °C, 70–75 % RH.) during the period when they are 21–42 d old, as evidenced by increases in the productive performance, meat quality, blood hematological and biochemical traits, antioxidants, and immunity.

Literature cited 1.

Daghir N. Nutrient requirements of poultry at high temperature. In: Poultry production in hot climates, Daghir, NJ editor, 2nd ed. CAB. 2008.

Syafwan S, Kwakkel RP, Verstegen MWA. Heat stress and feeding strategies in meat type chickens. World's Poult Sci J 2011;67:653-673.

Attia YA, Hassan RA, Tag El-Din AE, Abou- Shehema BM. Effect of ascorbic acid or increasing metabolizable energy level with or without supplementation of some essential amino acids on productive and physiological traits of slow-growing chicks exposed to chronic heat stress. J Anim Phys Anim Nutr 2011:95:744-755.

235

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Suganya T, Senthilkumar S, Deepa K, Amutha R. Nutritional management to alleviate heat stress in broilers. Inter J Sci EnDVOi Techno 2015;4:661–666.

Veldkamp T, Ferket PR, Kwakkel RP, Nixey C, Noordhuizen JPTM. Interaction between ambient temperature and supplementation of synthetic amino acids on performance and carcass parameters in commercial male turkeys. Poult Sci 2000;79:1472–1477.

National Research Council, NRC. Nutrient requirements of poultry. 9th ed. Washington DC, USA: National Academy Press; 1994.

Aggoor FAM, Attia YA, Qota EMA. A study on the energetic efficiency of different fat sources and levels in broiler chick vegetable diets. Mansoura Univ J Agric Sci 2000;25:801-820

Attia AI, Hassan II, El-Zaiat AA, Abd El-Maksoud AA. Effect of dietary oil and ascorbic acid on the performance of broiler chicks under Egyptian summer conditions. Egypt J Nut Feeds 2003:6:Special Issue,3-4.

Ghazalah AA, Abd-Elsamee MO, Ali AM. Influence of dietary energy and poultry fat on the response of broiler chicks to heat therm. Inter J Poult Sci 2008;7:355-359.

10. Attia YA, Böhmer BM, Roth-Maier DA. Responses of broiler chicks raised under constant relatively high ambient temperature to enzymes, amino acid supplementations, or diet density. Arch Geflügelk 2006;70:80-91. 11. Lin H, Zhang HF, Du R, Gu XH, Zhange ZY, Buyse J, Decuypere E. Thermoregulation responses of broiler chickens to humidity at different ambient temperatures. 11: four weeks of age. Poult Sci 2006;84:1173-1178. 12. Attia YA, Hassan SS. Broiler tolerance to heat stress at various dietary protein/energy levels. Europ Poult Sci 2017:81:DOI:10.1399/eps.171. 13. Pesti GM, Bakalli RI, Driver JP, Atencio A, Foster EH. Lipids in poultry nutrition. In: Poultry nutrition and feeding. 1st ed. Canada: Trafford Publishing; 2015. 14. Mcnaughton JL, Reece FN. Response of broiler chickens to dietary energy and lysine levels in a warn environment. Poult Sci 1984;63:1170–1174. 15. Al-Harthi MA, El-Deek AA, Al-Harbi BL. Interrelation ships among triiodothyronine T3), energy and sex on nutritional and physiological responses of heat stressed broilers. Egypt Poult Sci 2002;22:349-385.

236

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 NĂşmero 2

2018

16. Lou SM, Colian A, Shahroudi FE, Mahallati MN, Nermanshahi H. Effect of energy level and time of feed replacement from starter to finisher diets of broiler weighing less than two kg. J Sci Techn Agric 2003;7:153-161. 17. Raju MVLN, Sunder GS, Chawak MM, Rao SVR, Sandagopan VR. Response of naked neck (nana) and normal (nana) broiler chickens to dietary energy levels in a subtropical climate. Br Poult Sci 2004;45:186-193. 18. Sinurat AP, Balnave D. Effect of dietary amino acids and metabolizable energy on the performance of broilers kept at high temperatures. Br Poult Sci 1985:26:117-128. 19. Baghel RPS, Pradhan K. Effect of season and age on the utilization of metabolizable energy by broilers. Indian J Anim Sci 1990;60:239-242. 20. Hoffmann L, Schiemann R, Klein M. Energy metabolism of growing broilers in relation to environmental temperature. Archiv Anim Nutr 1991;41:167-181. 21. Attia YA, Hassan RA, Qota MA. Recovery from adverse effects of heat stress on slowgrowing chicks in the tropics 1: Effect of ascorbic acid and different levels of betaine. Trop Anim Health Prod 2009;41:807-818. 22. Volvoinskaia VP, Kelman BY. Modification of water holding capacity method of meat. FD Industry Musco 1962:11:80. 23. Husani SA, Deatherage FB, Kunlkle LE. Studies on meat.11: Observations on relation of biochemical factors to change in tenderness. Feed Technol 1950;4:366-369. 24. Aitken A, Case JC, Penny IF, Dvolys CA. Effect of drying temperature in the accelerated freezes drying of pork. J Feed Sci 1962;75:505-513. 25. Association of Official Analytical Chemists, AOAC. Official method of analysis of the Association of Official Analytical Chemists, Sidny Williams editor. 164th ed. Association of Official Analytical Chemists, Inc Arlington, Virginia, USA. 2004. 26. Eilers RI. Notification of final adaptation of an international method and standard solution for haemoglobin omety: specific for preparation of standard solution. Am J Clin Path 1967;47:212-314. 27. Hepler OE. Manual of clinical laboratory methods. Thomas, sparing field Illinois, USA. 1966. 28. Lucas AM, Jamroz C. Atlas of avian haematology. Agriculture Monograph. 1961:25: USDA Washington, DC.

237

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 NĂşmero 2

2018

29. Leijh PC, Van Furth R, Van Zwet TL. In vitro determination of phagocytosis and intracellular killing by polymorphonuclear and mononuclear phagocytes. In: Weir MD, et al, editors. Handbook of experimental immunology. Oxford: Blackwell Scientific Publications; 1986. 30. Trinder P. Determination of glucose in blood using glucose oxidase with an alternative oxygen acceptor. Ann Clin Biochem 1969;6:24-27. 31. Weichselbaum TE. An accurate and rapid methods for determination of proteins in small amount of blood, serum and plasma. Am J Clin Pathol 1946;16:40-48. 32. Doumas BT, Watson D, Biggs HG. Albumin standards and the measurement of blood albumin with bromocisol green. Clin Chem Acta 1977;31:87-96. 33. Coles EH. Veterinary clinical pathology. Philadelphia, London, Toronto: WB Saunder, Company; 1974. 34. Reitman S, Frankel S. Calorimetric method for the determination of blood aminotransferase enzymatic activities. Am Clin Path 1957;28:56-63. 35. Bartles H, Bohmer M, Heirli C. Serum creatinine determination without protein precipitation. [Article in German] Clin Chem Acta 1972;37:193-197. 36. Sampson EJ, Baird MA, Burtis CA, Smith EM, Witte DL, Bayse DD. A coupled-enzyme equilibrium method for urea measuring in serum. Optimization and evaluation of the AACC study group on urea candidate reference method. Clin Chem 1980;26:816-826. 37. Kind PRN, King EJ. Estimation of plasma phosphatase by determination of hydrolysed phenol with amino-antipyrine. J Clin Path 1954;7:322-326. 38. Randrup A. A specific and reasonably accurate method for routine determination of plasma triglyceride. Scand J Clin Lab Invest 1960;12:1-9. 39. Watson D. A simple method for determination of serum cholesterol. Clin Chem Acta 1960;5:637-643. 40. Friedwald WT, Levy RI, Fredrickson DS. Estimation of the concentration of low-density lipoprotein cholesterol in plasma, without use of the preparative ultracentrifuge. Clin Chem 1972;18:499-502. 41. Wieland H, Seidel D. A simple specific method for precipitation of low density lipoproteins. J Lipid Res 1983;24:904-909. 42. https://labtestsonline.org/understanding/analytes/vldl/tab/sample.

238

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

43. Koracevic D, Koracevic G, Djordjevic V, Andrejevic S, Cosic V. Method for the measurement of antioxidant activity in human fluids. J Clin Path 2001;54:356-361. 44. Richard MJ, Portal B, Meo J, Coudray C, Hadjian A, Favier A. Malondialdehyde kit evaluated for determining plasma and lipoprotein fractions that react with thiobarbituric acid. Clin Chem 1992;38:704-709. 45. Takatsy GY. The use of spiral loops in serological and virolegical micromethods. Acta Microbiol Acad Sci Hung 1956;3:191-202. 46. Kai OH, Nagase N, Ishikawa M, Suzuki K, Sato K. Effects propylthiouracial PTU on the immunological status of the chickens. Develop Comp Immun 1988;12:145. 47. Cosgrove AS. An apparently new disease of chickens. Avian nephrosis. Avian Dis 1962;6:385-389. 48. SAS institute. SAS User’s Guide: Statistics. Version 5th ed. SAS Institute Inc. Cary NC, USA. 2009. 49. Mateos GG, Sell JL, Eastwood JA. Rate of food passage as influenced by level of supplemental fat. Poult Sci 1982;61:94-100. 50. Scott HM, Nesheim MC, Young RJ. Nutrition of the chicken. 3rd ed. Ithaca: ML Scott & Associates; 1982. 51. Aggoor, FAM, Attia YA, Qota EMA. A study on the energetic efficiency of different fat sources and levels in broiler chick vegetable diets. Mansoura Univ. J Agric Sci 2000;25:801-820 52. Hurwitz S, Weisselberg M, Eisner U, Bartov I, Risenfeld G, Sharvit M, Niv A, Bornstein S. The energy requirements and performance of growing chickens and turkeys as affected by environmental temperature. Poult Sci 1980;59:2290-2299. 53. Brake J, Balnave D, Dibner JJ. Optimum dietary arginine: lysine ratio for broiler chickens is altered during heat stress in association with changes in intestinal uptake and dietary sodium chloride. Br Poult Sci 1998;39:639-647. 54. Attia YA, El-Tahawy WS, Abd El-Hamid AE, Nizza A, El-Kelway MI, Al-Harthi MA, Bovera F. Effect of feed form, pellet diameter and enzymes supplementation on carcass characteristics, meat quality, blood plasma constituents and stress indicators of broilers. Archiv Tierzucht 2014;57:30:1-14, doi: 10.7482/0003-9438-57-030. 55. Abaza M. Immune system and some physiological aspects in Japanese quail affected by antioxidants. Egypt Poult Sci J 2002;22:259–276.

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http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4491 Artículo

Juan P. Avileza Jorge Meyera José Nahedb Francisco A. Ruizc* Yolanda Menad José M. Castele a

Facultad de Recursos Naturales. Universidad Católica de Temuco. Montt 56. Temuco, Chile. b

El Colegio de la Frontera Sur, San Cristobal de Las Casas, Chiapas, México.

Instituto de Investigación y Formación Agraria y Pesquera de la Junta de Andalucía (IFAPA). Granada, España. d

Escuela Técnica Superior de Ingenieros Agrónomos (ETSIA), Universidad de Sevilla. Sevilla, España. e

Retired teacher. Sevilla, España.

*Correspondence author: franciscoa.ruiz@juntadeandalucia.es Funding source: Innova-CORFO Project 11 NTEC 12793 “NODO RÍO IBÁÑEZ”.

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Abstract: Pasture-based livestock systems in farms with medium or low size are especially important in less favored areas and are valuable for society. For these systems to survive, it is necessary to obtain an acceptable level of productivity and ensure commercialization of the products. This study was carried out in the district of Rio Ibáñez, General Carrera Province, in the XI (Aysén) Region of Chile. The sample consisted of 28 small-scale livestock farmers with dualpurpose cattle production; 16 of them also produced sheep for meat. The empirical data produced 55 variables which were subjected to multivariate analysis; three main components were obtained which explain 72.1 % of the variance. By cluster analysis it was obtained four groups with characteristics which varied by farm size, age and personal situation of farmers, farm management and farm profitability. The principal problems found are low productivity in the herds and the poor marketing channels of animals produced. In two groups, due to the low size and poor management, the profitability of the farms is very low and this may compromise their future. To improve production systems, the training and advice of farmers should be strengthened, investment should be supported, especially for young people, and the farmer partnership should be promoted. There is also a need to diversify the families' sources of income (sale of other farm products or handicrafts and touristic activities). Key words: Multivariate analysis, Farmer sociological characteristics, Livestock farm management, Farm profit. Resumen: Los sistemas ganaderos basados en el pastoreo en granjas de mediana o pequeña dimensión tienen especial importancia en las áreas desfavorecidas, y son de gran interés para la sociedad. Para la supervivencia de estos sistemas es preciso obtener una productividad aceptable y asegurar una adecuada comercialización de las producciones. Este estudio se llevó a cabo en la comuna de Rio Ibáñez, provincia General Carrera, ubicada en la XI Región de Chile. La muestra fue de 28 pequeños ganaderos que disponían de bovinos de doble propósito y 16 de ellos también de ovinos de carne. A partir de los datos se obtuvieron 55 variables que fueron sometidas a un análisis multivariante, obteniendo tres componentes principales que explican el 72.1 % de la varianza. Tras un análisis clúster, se obtuvieron cuatro grupos cuyas características varían en cuanto al tamaño de la granja, edad y situación personal del ganadero y manejo y rentabilidad de la granja. Los dos principales problemas generales encontrados fueron la baja productividad de los hatos y los deficientes canales de comercialización de los animales producidos. En dos de los grupos, debido a la reducida dimensión y al mal manejo, la rentabilidad de las granjas es muy baja y ello puede comprometer el futuro de las mismas. Para mejorar los sistemas hay que fortalecer la formación y asesoramiento de los ganaderos, apoyar las inversiones sobre todo para jóvenes, y fomentar el asociacionismo. También interesa la diversificación de las fuentes de ingresos familiares (venta de otros productos de la granja o artesanía y actividades turísticas).

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Palabras clave: Análisis multivariante, Características sociológicas, Manejo granja, Rentabilidad.

Received 16/05/2017. Accepted 19/10/2017.

Introduction

There is a significant heterogeneity in terms of animal production systems in Latin America due among other reasons to the diversity of environments where they are located, the livestock species used or the objective and specialization of their production(1-4). During recent decades, livestock production has become more intensive worldwide; there is a tendency to see intensive farming as the only possible route to development(5,6). Nevertheless, pasture-based livestock farming systems (PBLFS) are still important(7). A large proportion of these grazing systems function with low inputs; in general they produce dual-purpose or exclusively meat animals and are located in less favoured areas, e.g. dry or mountainous zones(2,7,8). It is in the interests of society that PBLFS should be maintained: they make use of resources which otherwise would be wasted, they also help to prevent depopulation and maintain environmental equilibrium and produce high quality food(9,10). As it is explained by the literature, problems for the maintenance of PBLFS are various: i) low farm profit, ii) lack of generational relief, iii) difficulty accessing land ownership, iv) scarce technification and professionalization of farmers and v) lack of adequate commercialization channels(9,11,12). Classification and characterisation of livestock production systems allow to understand their functioning, limitations, potential and opportunities for development or improvement under existing circumstances. The object of the present work was to classify and characterise the PBLFS for cattle and sheep, either for meat or dual-purpose, in a less favoured zone of Southern Chile and to establish proposals for improving the different systems.

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Material and methods

Study area, data collection and identification of variables for analysis

The study was carried out in the Rio Ibáñez Commune located within the Region Aysén del General Carlos Ibáñez del Campo of Chile, 48°16′00″ S, 71°56′00″ E (Figure 1). It is one of the biggest regions in Chile (14 % of the country), with almost one million ha devoted to farming, especially cattle and sheep-farming for meat and wool(13). The study region is cold steppe with average temperature 6.4 ºC and precipitation of 612 mm. The minimum temperature can fall to -37 ºC.

Figura 1: Location of the study area within the Rio Ibañez Commune (Region Aisén del General Carlos Ibáñez del Campo of Chile)

Rio Ibañez

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In 2012, 28 producers with bovine presence were interviewed for the “Nodo Río Ibañez” programme, the object of which was to transfer technological knowledge to sheep and cattle producers. They were chosen at random from a total of 230 of the study area (SA), ie 12 %(14). The questionnaire used included the following aspects of the livestock production unit (LPU) survey: (i) Sociological; (ii) Infrastructures, facilities and farm size; (iii) Management variables (feeding, reproduction and health); and (iv) Commercialization and economic variables. From data obtained of this questionnaire, a database with a total of 55 variables was drawn up, being 30 quantitative and 25 qualitative. Of the qualitative variables, 22 are binary (yes= 1 or no= 0 answers), two have three options and one has four options. Each option of these last variables has been converted into binary. All variables are showed in Tables 1 to 4.

Table 1: Sociological variables for the whole study sample and each group of farms or livestock production units (cluster) Variables

All groups

Cluster 1

Cluster 2

Cluster 3

Cluster 4

28 50 (±3)

5 51ab (±9)

11 39b (±1)

5 59a (±5)

7 60a (±2)

Number of family members

4.2 (±0.3)

3.4 (±0.5)

4.5 (±0.6)

4.2 (±0.8)

4.3 (±0.6)

Person in charge of the farm: Woman living alone, % + Husband runs the farm, % Wife runs the farm, % #

39 (±9) 46 (±10) 14 (±7)

80a (±20) 20 (±20) 0

45ab (±16) 46 (±16) 9 (±9)

20ab (±02) 60 (±25) 20 (±20)

14b (±14) 57 (±20) 29 (±18)

Owned, % Rented, % Belonging to family group, % Inheritance process, %

64 (±49) 4 (±4) 18 (±7) 14 (±7)

80 (±20) 0 0 20 (±20)

55 (±16) 9 (±9) 18 (±12) 18 (±12)

60 (±25) 0 40 (±25) 0

71 (±18) 0 14 (±14) 14 (±14)

Secondary or higher education, % ## * There is hired labour, % * Has done training courses, % *

54 (±10) 18 (±7) 61 (±9)

60ab (±25) 20ab (±20) 60ab (±25)

82a (±12) 9b (±9) 64ab (±15)

40ab (±25) 60a (±25) 100a

14b (±14) 0b 29b (±18)

Farmers believe that the farm will continue in future generations, % *

86 (±7)

40b (±25)

91a (±91)

100a

No. farms Producer's age, years **

Territorial base

Values with letters (a, b) in the same row indicate significant difference (*= P<0.05; **= P<0.01). + For this option there are no significant differences between clusters when applying the Duncan test, but they do exist when applying the LSD test (P=0.102). # Husband works in mining. ## In all other cases they have primary education, all farmers have received some schooling.

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Table 2: Infrastructures, Facilities and Farm size variables (mean and standard error) for the whole study sample and each group of farms Variables

All groups

Group 1

Group 2

Group 3

Group 4

No. Farms

93 (±5)

100 (±0)

82 (±12)

100 (±0)

25 (±8)

40 (±25)

18 (±12)

20 (±20)

29 (±18)

7(±5)

9 (±9)

20 (±20)

68 (±9)

60 (±25)

73 (±14)

60 (±25)

71 (±18)

Facilities (from 1 to 4) + Total farm area, ha *** Grazing area, ha ***

2.8 (±0.2) 257 (±56) 209 (±49)

2.4 (±0.4) 157b (±83) 123b (±90)

2.8 (±0.3) 201b (±55) 154b (±41)

Scrubs and bushes, ha #

48 (±14)

34 (±18)

47 (±24)

N of cows ***

28 (±4)

17bc

33ab

N of ewes (all farms) ##

18 (±5)

33 (±21)

N of ewes (only farms with sheep) ### ** 32 (±7) There is sheep in the farm, % Total Livestock Units (LU) **

Electricity available, % Water available : Well, % Mains (drinking water), % Spring, river or lake, %

Stoking rate (LU/ha for grazing)

(±8)

(±4)

3.4 (±0.2) 2.7 (±0.4) 704a (±167) 96b (±51) 593a (±145) 81b (±51) 110 (±51) 52a

15 (±8)

(±8)

10c (±2)

7 (±3)

29 (±16)

17 (±5)

84a (±17

16c (±2)

49b (±19)

20bc (±4)

57 (±10)

40 (±25)

45 (±16)

60 (±25)

86(±14)

30 (±4)

22 b

34 ab

56 a

(±9)

13 b (±2)

0.1 (±0)

0.4 (±0.1)

0.5 (±0.2)

(±11)

1.2 (±1.0)

(±4)

0.4 (±0.1)

Values with letters (a, b, c) in the same row indicate significant difference (**= P<0.01; ***= P<0.001). + One point for each of following facilities: sleeves, sheds, corrals and barns. # Scrub and bushes are always used for firewood collection and never for animal fodder. ## It includes farms without sheep. ### It includes only farms with sheep.

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Table 3: Management variables (feeding and reproduction) for the whole sample and each group of farms (cluster) Variables No. farms Cattle carry out short seasonal migration, % Uses leguminous plants in the meadows, % # Grows oats for grain, % ## * Makes hay, % *** Concentrate purchased per LU and year, kg Bales of hay (25 kg) purchased per LU and year Does soil analyses, % Fertilises meadows, % *** Separates the rams, % Separates the bulls, % Buys or exchanges males locally, % Farmer desparasite animals, % Farmer vaccinates animals, % Keeps production records, % Keeps economic records, % State and private advice, % +

All groups

Cluster 1

Cluster 2

Cluster 3

Cluster 4

28 86 (±7) 32 (±9) 21 (±8) 75 (±8) 26 (±3) 8 (±1) 64 (±9) 75 (±8) 14 (±7) 21 (±8) 54 (±10) 93 (±5) 29 (±9) 36 (±9) 14 (±7) 21 (±8)

5 60 (±25) 20 (±20) 0b 0b 19 (±6) 6 (±4) 20 (±20) 0b 20 (±20) 20 (±20) 60 (±25) 80 (±20) 20 (±20) 40 (±25) 20 (±20) 20 (±20)

11 91 (±9) 27 (±14) 18ab (±12) 82a (±12) 30 (±3) 7 (±2) 64 (±15) 82a (±12) 0 27 (±14) 64 (±15) 91 (±91) 27 (±14) 45 (±16) 18 (±12) 27 (±14)

5 100 60 (±25) 60a (±25) 100a 17 (±6) 8 (±3) 100 100a 40 (±25) 40 (±25) 20 (±20) 100 40 (±25) 40 (±25) 20 (±20) 40 (±25)

7 86 (±14) 29 (±18) 14ab (±14) 100a 31 (±9) 9 (±3) 71 (±18) 100a 14 (±14) 0 57 (±20) 100 29 (±18) 14 (±14) 0

Values with letters (a, b) in the same row indicate significant difference (*= P<0.05; ***= P<0.001). # Leguminous: white clover, red clover or alfalfa. ## The cattle are always on pasture, but sometimes some land is set aside to plant oats for grain. + In all other cases the advice is only from the State.

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Table 4: Commercialisation and Economic variables (mean and standard error) for the whole study sample and each group of farms Variables

All groups

No. farms Concentrate cost, €/yr * Farm hay cost, €/yr Total feed cost, €/yr Feed cost per LU, €/yr Rented pasture cost, € Hired labour cost, €/yr * Medication cost, €/yr Total costs, €/yr * T. costs per LU, €/yr

28 5 ab 220 (±35) 132 (±73) 1056 (±282) 1293 (±1209) 1275 (±300) 1425 (±1280) 40 (±6) 31 (±18) 35 (±35) 0 ab 732 (±303) 900 (±900) 49 (±19) 0 (±0) 2092 (±411) 2325ab (±1403) 70 (±6) 91 (±61)

Trading through an association, % + Nº calves sold ** ++ Nº calves sold per cow Nº lambs sold ++ Nº lambs sold per ewe Total sales, €/yr ** T. sales per LU, €/yr Farm profit, €/yr * Profit per LU, €/yr INDAP or private loans, % +++

Cluster 1

Cluster 2 11 (±62) 1125 (±405) 1443 (±441) 40 (±10) 90 (±90) 364b (±364) 89 (±42) 1985ab (±487) 62 (±17) 317a

Cluster 3

Cluster 4

5 7 b (±84) 96 (±20) 1606 (±604) 383 (±124) 1872 (±577) 479 (±109) 39 (±14) 48(±13) 0 0 a b 2400 (±980) 0 (±0) 17 (±17) 44 (±29) 4289a (±1006) 523b (±122) 88 (±29) 55 (±18) 266ab

100

22 (±4) 0.76 (±0.05) 7 (±3) 0.35 (±0.04)

12b (±7) 0.64 (±0.07) 18 (±13) 0.52 (±0.16)

27ab (±5) 0.79 (±0.09) 3 (±1) 0.35 (±0.06)

41a (±9) 0.79 (±0.15) 8 (±6) 0.33 (±0.23)

11 (±6)

20 (±20)

0 (±0)

40 (±25)

100

7b (±1) 0.78 (±0.13) 5 (±2) 0.29 (±0.06) 3264b 9399 (±1533) 6368b (±3926) 11074ab (±2181) 17333a (±3756) (±432) 296 (±21) 248 (±33) 316 (±34) 307 (±56) 290 (±49) 2740b 7307 (±1377) 4043ab (±2963) 9089ab (±1998) 13044a (±4524) (±491) 226 (±25) 156 (±70) 254 (±39) 220 (±78) 234 (±40) 0 (±0)

Values with letters (a, b) in the same row indicate significant difference (*= P<0.05; **= P<0.01; ***= P<0.001) + All farmers purchase feed and sell animals through a unique association (Asociación Gremial “Bajada Ibáñez”); ++ The animals are always sold after weaning; +++ INDAP: Intituto de Desarrollo Agropecuario. In all other cases the loan is only from INDAP

Statistical analysis The data on the variables were subjected to multivariate analysis in two stages: principal component analysis (PCA) and cluster analysis (CA)(15). PCA transforms the data on the diagnostic variables studied into a small set of new synthetic variables – principal components (PC) – with little loss of information. The purpose of PCA is therefore to reduce the number of variables and thus the dimensions of the problem(16,17). The method used for

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PCA was the optimal scaling analysis which is used when the variables analyzed are both qualitative and quantitative variables(15). Before the multivariate analysis the number of variables was reduced excluding those with a low variability coefficient (< 50 %) and therefore little discriminatory capacity(18), as were those which correlated with others considered by the authors to be more important for defining the production system(17). During the process of reducing variables, 31 of the 44 variables used in the study were discarded. Therefore, 13 variables were used to perform the discriminant analysis which was started checking the appropriate number of PCs, as well as the variables attached to these PCs, in order to obtain the best and most synthetic explanation of the existing variability. In order the PCs to be sufficiently representative of the set of variables, the eigenvalues were required to be greater than 1(16). After PCA, the farms were classified by K-means type CA. In this case, this type of CA is better than the hierarchical, because authors know what the number of cluster do not can be high. The PCs obtained in the first part of the multivariate analysis were used for the CA instead the conjoint of variables(17). Finally, once the different clusters are obtained, they can be described and afterward compared using one-way ANOVA for each of the original variables. With this analysis the multivariate analysis is confirmed(15). For all variables were calculated the mean and standard error. In the case of qualitative variables the mean coincides with the relative frequency of value 1, ranging the presented results from 0 to100 %. For variables with significant differences, the multiple comparison post hoc test was applied (Duncan). All the statistical analyses were carried out with the IBM SPSS Statistics 20 statistical package(19).

Results

Principal component analysis (PCA) and cluster analysis (CA)

From the optimal scaling analysis (PCA), three principal components were obtained, being the eigenvalues 3.125 for the first PC, 2.158 for the second and 1.210 for the third. The

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relative variances were 34.7, 24.0 and 13.4 respectively, explaining 72.1 % of the total variance. The first PC named ‘Farm size’ includes the variables total area, number of cows, total costs and total sales. The second PC named ‘Farm management’ includes the variables person in charge of the farm, farmer makes hay and farmer fertilises meadows. The third PC named ‘Producer´s age and Number of ewes’ includes these two variables. The eigenvectors (weights) for each of the nine variables according to the three PCs are shown in Table 5.

Table 5: Eigenvectors (weights) by the three principal components (PC) PC1

P value

PC2

P value

PC3

P value

Producer's age

-0.324

-0.370

0.731

***

Total area

0.729

***

0.114

0.289

Number of cows

0.885

***

-0.103

-0.049

Number of ewes

0.272

0.390

0.719

***

Total costs

0.826

***

0.171

0.025

Total sales

0.910

***

-0.091

-0.096

Person in charge of the farm

-0.186

***

-0.495

***

0.245

Farmer fertilises meadows

-0.232

0.887

***

0.041

Farmer makes hay

-0.186

0.881

***

0.027

As a result of the subsequent cluster analysis four clusters were found: C1, C2, C3 and C4, containing 5, 11, 5 and 7 LPU respectively. Figure 2 shows the distribution of the LPU among the three principal components (PC).

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Figure 2: Clustered farms plotted according to the principal components 1-2 and 1-3

Finally it was applied ANOVA to differentiate the effects of the groups obtained in each of the original variables, thus confirming the multivariate analysis. Results for each variable are showed on Tables 2 to 5.

Characteristics of the LPU clusters Below are described the principal characteristics of the four clusters obtained: C1 (5 farms): Middle aged producers with high proportion of women. Moderately low LPU size and low economic results. Deficient farm management. Producers are women living alone in 80 % of cases. Herds have only 17 cows but 84 ewes (mean of farms having sheep). Farms have 123 ha of grazing, having the higher stoking rate (1.2 livestock units, LU/ha). The mean of the farm profit is 4,043 â&#x201A;Ź per year. The farm management is deficient in relation to animal feeding (farmer do not makes hay, do not fertilises meadows) and to the reproduction. C2 (11 farms): Young producers with medium proportion of women. Medium LPU size and economic results. Medium farm management. Producers are women living alone in 45 % of cases or husband runs the farm in 46 % of cases. Herds have 33 cows and only 16 ewes (mean of farms having sheep). Farms have 154 ha of grazing area. The mean of the farm profit is 9,089 â&#x201A;Ź per year, having relatively low costs. The farm management is moderately good in relation to animal feeding and deficient to the reproduction.

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C3: Elderly producers with medium proportion of women. Relatively high LPU size and good economic results. Moderately good farm management. Producers are women living alone (20 %) or running the farm because the husband works in mining (20 %), in the rest of cases (60 %) the husband runs the farm. Herds have 52 cows and 49 ewes (mean of farms having sheep), the higher quantity of ewes together the cluster 1. Farms have 593 ha of grazing area, the highest of all clusters, being the stocking rate the lower (0.1 LU/ha). The mean of the farm profit is 13,044 € per year, having the highest sales (17,333 € per year) but also the highest cost by consequence of the hired labour costs (2,400 € per year). The farm management is good in relation to animal feeding and is medium in relation to the reproduction. C4: Elderly producers with medium proportion of women. Low LPU size and very poor economic results. Moderately deficient farm management. Producers are women living alone (14 %) or running the farm because the husband works in mining (29 %), in the rest of cases (57 %) the husband runs the farm. Herds have only 10 cows and 20 ewes (mean of farms having sheep), the lower quantity of ewes but they are present in 86 % of farms. Farms have 81 ha of grazing area, the lowest of all clusters. The mean of the total costs, the total sales and the farm profit are the lowest of the all clusters (523, 3,264 and 2,740 € per year respectively). The farm management is moderately good in relation to animal feeding and deficient in relation to the reproduction.

Discussion

The discussion is presented according to different groups of variables which were established in the methodology. After this discussion, some strategies for improving production systems are exposed.

Variables linked to sociological aspects

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Clusters C3 and C4, which include the largest and smallest farms respectively, contain the oldest farmers (around 60 yr), who also have the lowest level of education (60 and 86 % respectively only attended primary school). That coincides with the results of a study done in the Center of Chile(3). In this sense, one cause of the migration of the young population in Chile is the need for education(20). Nevertheless it is encouraging to see that in cluster C2 which includes the greatest number of farms (11) there are younger farmers (39 yr old average) with a high level of education (82 %) compared to other countries. In many areas of Latin America (LA) as in Ecuador with goat production(21) or in Mexico (Veracruz and Morelos) with cattle(1,22), the education of farmers is low, around 80 % have only primary education. Concerning the training courses done by farmers, the proportion in C3 (100 %) and C4 (29 %) are the higher and the lower respectively. In general, specialized training is low in the agricultural and rural areas of LA(2,23). As for the territorial base, 64 % are owned by the farmer, but there is only one farm in C2 that had leased pastures. It should be noted that, except in C3, there is a proportion of farms, around 15 %, that are in the process of inheritance and that in C3 40 % of farms belong to the family group. This last has a positively influence to avoid the division of the farm when an inheritance process is come. In the central area of Chile(3) and in Colombia(24), ownership of land by farmer is the most common option. In other countries as Ecuador with goat production systems, the proportion of owner is low (22 %)(21). The farm work is generally done by the family members, except in C3, group of large farms, where 60 % have hired hand. This situation is similar in small or medium-sized farms of less favoured regions(2,6). Fifty three (53) % of the farmers running the farms are women (80 % in C1). This proportion is higher than the Chilean average (24 %)(25); although in Chile there is a large increase in women engaged in agriculture(23). There is also a high proportion of women farmers in milk goat production on the Peruvian coast(2), but that is in general infrequent in other parts of the world as in the state of Veracruz (Mexico)(1) where 94 % are men. The number of family members is higher than 3.4 (mean 4.2). That is similar to other areas of meat ruminant production(21,22). In the SA, 86 % of the farmers believe that their farm will continue in the hands of future generations. This value indicates that in the SA the problem of depopulation is not as serious as in rural areas in Chile in general(23). However, in C1 only 40 % of farmers believe that their farms will continue. In this cluster 80 % of farms are running by an alone women with no other income in the family unit than the livestock activity.

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Variables regarding to infrastructure, facilities and farm size

Almost all the farms in the study have electricity (93 %); this value is similar for meat goat production systems of Ecuador(21). The drinking water supply is very deficient, only 7 % of farms; in other studies done in LA, as in the meat goat production systems of Ecuador are found better results(21). The level of facilities is medium (2.8 out of 4); it is higher in the cluster C3 (3.4) where farms have higher size farms. Sheep are reared in 16 of the 28 LPU studied, while all have cattle. The number of ewes per farm is low (mean 18) ranging in farms having sheep from 16 (C2) to 84 (C1). The number of cows per farm is 28 ranging from 10 (C4) to 52 (C3). Consequently, the cattle production is much more important than the sheep production. The same is true for most of LA, as in the states of Veracruz and Morelos (Mexico)(1,22); however in the central area of Chile the ovine production predominates with respect to the bovine(3). In the present study, the grazing area is quite high (the stocking rate is only 0.5 LU/ha). In C3 there is the higher grazing area (593 ha); in this group there is also the lowest stocking rate (0.1 LU/ha) and the highest surface of scrubs and bushes (110 ha). Farms of the ovine and bovine systems of central Chile have a grazing area slightly lower than in the SA (160 ha) and a similar LU (34)(3), so the stocking rate is slightly high. The stocking rate in the SA is also higher than in other zones of LA, as in the state of Veracruz (Mexico)(22) (around 1 LU/ha)(1), in the state of Morelos (Mexico) (8 LU/ha with cattle partially in cowshed) and in la Pampa, Argentina, with extensive cattle systems for fattening (1.8 LU/ha)(26).

Variables regarding to farm management

A high proportion of farmers in SA produce hay in the farm (75 %), except in C1 where no farmer does it, although the stocking rate in this group is the higher (1.2). However they purchased eight bales of hay per LU and year in average (25 kg each, therefore 200 kg). The amount of concentrate purchased per LU is considerably lower than that of hay (26 kg per

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LU and year in average). Considering the whole of the purchase of concentrate and hay, in C1 farmers purchase the lower quantity and in C4 the higher (19 kg and 6 bales and 31 kg and 9 bales respectively). In C3 the whole of the purchase is similar to in C2 (medium). However, the amount purchased in C3 might have been lower than in C2 if grazing management would have been better for two raisons: in C3, 60 % of farmers grow oats for grain while this percentage is very low for the other groups and in this group, as said, there is the lowest stocking area (0.1 vs 0.5 of study mean). Anyway in general in the SA, animal feeding is based on extensive grazing; as in the whole of central and southern Chile, in the critical periods of winter and summer the pastures do not provide sufficient nutrients(27). When pasture is scarce (in summer), herds are moved up to land at higher altitude, involving a short migration of maximum 10 km (Table 4). This activity is practiced in other parts of the world with extensive livestock as Mexico(28), Peru(2) or Spain(7). The pasture shortage at some times of the year occurs in many marginal areas(16). Instead, in the state of Veracruz (Mexico) in dual-purpose cattle farms, there is a group of business or specialist farms which produce grass and forage from improved meadows(1). The climate in this zone enables farmers to obtain grass and forage over a longer period of the year than in the SA. In terms of fertilisation of meadows as well as soil analyzes, farmers of C1 do this activities in lower proportion that in the rest of groups. As mentioned before, in C1 the proportion is also the lowest for haymaking, so in this group the farmers used the most deficient technology. In the whole of the study only 32 % use leguminous plants. This is in agreement with the fact that pasture is an activity that is little carried out in Chile's pastoral livestock systems(29). There is little control over reproductive management; the males are separated from the females outside the breeding season in only 14 % of cases for sheep and 21 % for cattle. However, in C4 they are separated in 40 % of cases (although without significant differences with other groups). In sheep meat systems in Colombia, the period of stay of males with females and mating protocols depend on the availability of facilities and the number of males per herd(24). In the cattle production of Ecuador, farmers do not plan the mating process(4). As aid in results of study, 93 % of the farmers desparasite their animals, but only 29 % vaccinate. In the SA these proportions are 76 % and 34 % respectively in 2011(30). In other parts of LA most farmers desparasite animals, for example in states of Morelos and Veracruz (Mexico)(22,28) or in sheep systems of Colombia(24). To the contrary, vaccinations are less frequent and depend heavily on the technification of farms(28). Concerning the collection of farm data there is little difference between groups, in average 36 % of farmers kept production records and 14 % economic records. Technical and economic management is also poor in other countries of LA such as Mexico(28) and in Spanish goat pastoral systems(16). Farmers received some advice from the State, but only 21 % also receive private advice.

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Commercialisation and economic variables

In studied farms the animals are always sold after weaning. Calves are sold to fatteners or in other areas, which results in a loss of potential income. The animal sales as well as the feed purchase are made by farmers through a unique association. Selling weaned animals is common practice in Chile(31); as well as other countries – for example both calves and lambs in Spain(7), lambs in Veracruz, Mexico(28); and calves in Chiapas, Mexico(32,33). Cattle are almost all sold, although some are kept for self-provisioning on the farm; in contrast an important part of the produced lambs are kept for family consumption. This type of selfprovisioning is common in Chile(31), just as in the state of Veracruz (Mexico)(28). Farmers sold a mean of 0.76 calves per cow and year (the lowest value is 0.64 in C1) and only 0.35 lambs per ewe and year (the highest is 0.52 in C1), there being no significant differences. In Chile's more intensified systems, lamb production can reach 1 lamb / ewe and year(3). Finally economic variables are discussed. It is interesting to compare the values of costs, sales and profit per LU in order to analyze the economic efficiency, and also the farm profit (i.e. the family incomes). The mean of total feed cost per LU is 40 €/yr, ranging from 31 and 48 €/yr in C1 and C4 respectively, without significant differences between groups, being medium values in C2 and C3 (40 and 39 €/yr respectively). This agrees with the discussion about the management variables. With respect to the hired labour cost is very high in C1 and C3 (900 and 2,400 €/yr respectively). These high values are due to a different raison for each two groups: in C3 farms had a much larger size than in the others groups and in 80 % of cases of C1 an alone woman runs the farm. By consequence, in C1 and C3 there are the highest total cost per LU (91 and 88 respectively being 70 €/yr the mean of study). In Colombian sheep production(24), the cost of labor is important with respect to the cost of feeding on farms that have fewer animals and the opposite occurs in those with more animals; but in general in the systems of production of ruminants the feeding is the most important cost(26). The total sales per LU ranged from 248 and 316 €/yr in C1 and C2 respectively; in C3 and C4 the value are similar that in C2 (307 and 290 €/yr respectively). These in general low values could be due, among other factors, to the familiar consumption of a part of produced animals, especially of lambs, or to the deficient farm management (reproduction or feeding). This last aspect is particularly important in C1 where as mentioned there is the most deficient feeding management of study (at the same time there are a high stocking rate, no production

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of hay and little feed purchase). In the Mexican state of Morelos(22) with a similar number of dual-purpose cows per farm (45), the total income is similar to that found in the present study; however as the stocking rate area of pasture in the Morelos study is very small (only 9 ha/farm), the production costs are much higher. The profit per LU ranges from 156 to 254 €/yr in C1 and C2 respectively. The farm profit of the study is not very high, ranging from 2,740 to 13,044 €/yr in C4 and C3 respectively; however it is much higher than obtained in the cattle production of Chiapas (Mexico) (923 €/yr); having a mean of seven cows per farm and a profit per LU of 130 €/yr(33). In C4 the profit per LU is almost so high than in C2 (234 €/yr) but the very low quantity of LU (13 in average) lead to a very low farm profit (family income). This very low income obtained in C4 is compensated in 29 % of the cases with the income that the husband of the woman farmer obtains working in the mine. In C1, the farm profit is also quite low (4,043) by consequence of the low profit per LU and the deficient farm management which lead, as said, to a low proportion of farmers believing that the farm will continue for future generations (only 40 %). In C2 the farm profit is medium (9,089 €/yr) although the profit per LU is the highest because the LU value is also medium (34). Instead, in C3, the farm profit is the highest although the profit per LU is medium (220 €/yr) because the LU value is also the highest (56). Consequently in C2 and C3 there is a moderately adjusted economic activity, being more adjusted in C2 due mainly to in C3 the hired labour cost is very high. In 20 % of cases of this last group, this high hired labour cost could be explained by the fact that the husband works in the mine (thus complementing family income). The majority of farmers (89 %) only had public loans from the Intituto de Desarrollo Agropecuario (INDAP) to pay for investments(34). Only in the larger farms (C3) which have better facilities some farmers also hold loans from private entities (40 %).

Strategies for improving production systems

The stoking rate could increase in C3, even goats could be introduced into the farms of this group to take advantage of scrubs and bushes (110 ha)(16). In the other groups it is not clear whether it is desirable to increase the stocking rate, especially in C1 (where the current value is 1.2 LU/ha). In order not to diminish the size of the farms, the farmers should try to accelerate the inheritance process and try to increase the farms belonging to the family group

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(as in C3). It must be studied the convenience in some farms (those with better pastures) the production of milk destined to produce cheese for the market. Farmers in all the clusters need to improve their water infrastructure, since in 68 % of the cases they had only water of spring, river or lake. In all clusters, although less in C3, facilities should be improved; for instance better stables could favorise the giving births. In all clusters it would be necessary to plan the mating periods, so that when the majority of mothers have the highest nutritional needs (during lactation), there is a greater availability of natural pasture(16). In general, efforts should be made to increase productivity and therefore the number of animals sold, especially in C1(8). Also, farmers should increase the cultivated area destined to obtain hay or grain, especially in C1 where no farmer has these crops(16). The quality of pasture should also be improved (using more leguminous plants) in C2 and C4 and especially in C1; also in this last group would fertilize the pastures. In terms of sanitary management of livestock, it should be improved, especially by carrying out more vaccinations; the Servicio Agrícola y Ganadero of Chile (SAG) increased from 2013 the aid to apply vaccines and deworming to cattle in the Commune of Rio Ibáñez (SA)(35). In the present study, the INDAP (Instituto de Desarrollo Agropecuario) offered the majority of advice and training services and likewise the loans (Tables 4 and 5). As all marginal areas, these services (whether public or private) are essential(16). In addition, among the objectives of INDAP there are other aspects that are of interest for the improvement of the farms of this study(34): installation of young and women as farmers, marketing (including the added value of productions), off-farm activities (rural tourism and handicrafts)(1) and promotion of associationism in different aspects. The work of farmers in other economic activities could improve the family incomes; but, it is not always clear whether this employment is complementary and compatible with their own farm work or could suppose a threat and a loss of commitment, which could eventually lead them to abandon the farm(7). To improve commercialisation the only existing association needs to become more active, or other associations need to be created(8,33). It could be studied whether breeders could participate in some way in fattening weaned animals(7,32) or at least could have an animal typing centre that would allow them to obtain better sales prices. Sending the animals away for fattening is also an obstacle to obtain differentiated quality products sold if possible in short commercial circuits(12,32,34). In this sense, studies about the meat quality according the animal feeding, have been done in Chile(10). Policies and institutional arrangements should be strengthened to favorise the farm production commercialization(8); the creation of an Protected Area: public-private inter-institutional networks capable of promoting rural development processes(6) could be interesting to solve this commercialisation problem.

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Conclusions and implications

The cattle and sheep farms of southern Chile located in difficult or marginal areas are integrated in pasture-based livestock systems, having a medium-low use of external resources. The groups obtained from the classification show that variations between groups are due to the farm size, age and personal situation of farmers, farm management and farm profitability. Farms in charge of young farmer having a good education level, with very low number of sheep, have the highest profitability (profit per LU and year) although without significant differences. The main problems found, in general, are the low productivity of the herds and the poor marketing channels of animal products. Smallest farms are the ones that have more difficulties in general, a poorer management and a lower profit, so that they have less possibility to continue in the future. To address these problems and ensure the viability and continuity of these production systems, Government help is required in the form of training, advice, financial support and promotion of associationism. Diversification of the farm's activities by all members of the farmer's family can contribute to the family economy.

Acknowledgements

To Innova-CORFO Project 11 NTEC 12793 “NODO RÍO IBÁÑEZ”, for funding. To the farmers who took part in the study for their cooperation.

Literature cited

258

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Vilaboa J, Díaz, P. Caracterización socioeconómica y tecnológica de los sistemas ganaderos en siete municipios del estado de Veracruz, México. Zootecnia Trop 2009;(27):427-436.

Sarria JA, Ruiz FA, Mena Y, Castel JM. Characterization of goat production systems of the Peruvian coast. Prospects for improvement. Rev Mex Cienc Pecu 2014;5(4):409427.

Toro-Mujica P, Aguilar C, Vera R, Rivas J, García, A. Sheep production systems in the semi-arid zone: Changes and simulated bio-economic performances in a case study in Central Chile. Livest Sci 2015;(180):209–219.

Ríos-Núñez S, Benítez-Jiménez D. Análisis del funcionamiento económico productivo de los sistemas de producción cárnica bovina en la Amazonía Ecuatoriana. Arch Zootec 2015;64(248):409-416.

Udo HMJ, Aklilu HA, Phong LT, Bosma RH, Budisatria IGS, Patil BR et al. Impact of intensification of different types of livestock production in smallholder crop-livestock systems. Livest Sci 2011;(139):22–29.

Paz R, Bruno R. The potential of family agriculture and protected spaces: guidelines for public policies design. Mundo Agrario 2013;(13):1515-5994.

Bernués A, Ruiz R, Olaizola,A, Villalba D, Casasús I. Sustainability of pasture-based livestock farming systems in the European Mediterranean context: synergies and tradeoffs. Livest Sci 2011;(139):44-57.

Iñiguez L. The challenges of research and development of small ruminant production in dry areas. Small Rumin Res 2011;(98):12–20.

Acosta A, Díaz T (editor). Lineamientos de Política para el Desarrollo Sostenible del Sector Ganadero. Ciudad de Panamá, Panamá: Oficina Subregional de la FAO para Mesoamérica; 2014. http://www.fao.org/3/a-i3764s.pdf. Consultado Sep 24, 2016.

10. Morales R, Folch C, Iraira S, Teuber N, Realini C. Nutritional quality of beef produced in Chile from different production systems. Chilean J Agric Res 2012;72(1):80-86. 11. ODEPA (Oficina de Estudios y Políticas Agrarias). Gobierno de Chile. Boletín carne bovina: tendencias de producción, precios y comercio exterior; 2016. http://www.odepa.cl/wp-content/files_mf/1464627671boletinCarne201605.pdf. Consultado Sep 24, 2016.

259

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

12. Vilaboa J, Díaz P, Platas DE, Ruiz O, González, SS, Juárez F. Commercialisation structure of cattle destined for meat supply in the region of Papaloapan, Veracruz, Mexico. Economía, Sociedad y Territorio 2009;(31):831-854. 13. Gobierno de Chile. Estrategia Regional de Desarrollo de Aysén. Chile: Gobierno Regional de Aysén; 2009. http://www.subdere.gov.cl/documentacion/aysen-estrategiade-desarrollo-regional-periodo-2009-2030. Consultado Abr 8, 2017. 14. INE (Instituto Nacional de Estadística). Encuesta de Ganado Bovino. Gobierno de Chile; 2007. http://nuevoportal.ine.cl/estadisticas/censos/censo-agropecuario-y-forestal-2007. Consultado Abr 8, 2017. 15. Madry W, Mena Y, Roszkowska-Madra B, Gozdowski D, Hryniewski R, Castel JM. An overview of farming system typology methodologies and its use in the study of pasturebased farming system: a review. Span J Agric Res 2013:11(2):316-326. 16. Ruiz FA, Castel JM, Mena Y, Camúñez J, González-Redondo P. Application of the technico-economic analysis for characterizing, making diagnoses and improving pastoral dairy goat systems in Andalusia (Spain). Small Ruminant Res 2008;(77):208220. 17. Lesschen JP, Verburg P, Staal S.J. Statistical methods for analyzing the spatial dimension of changes in land use and farming systems. Wageningen, The Netherlands: Wageningen University; 2005. 18. Hair JF, Anderson RE, Tatham RL, Black WC. Multivariate data analysis. 5th ed. New Jersey, USA: Prentice Hall International; 1998. 19. IBM. Manual del usuario del sistema básico de IBM SPSS Statistics 20. Armonk, New York, USA: IBM Corporation; 2011. 20. Cicarelli A. Caracterización agropecuaria de pequeños productores mapuches de la reducción indígena Francisco Paillal, Galvarino, Región de la Araucanía [tesis de grado]. Temuco, Chile: Universidad Católica de Temuco; 2011. 21. Villacrés J, Ortega L, Chávez D. Caracterización de los sistemas de producción caprinos, en la provincia de Santa Elena. Revista Científica y Tecnológica UPSE 2017;4(2):9-19. 22. Chalate-Molina H, Gallardo F, Pérez-Hernández P, Lang FP, Ortega E, Vilaboa J. Características del sistema de producción bovinos de doble propósito en el estado de Morelos, México. Zootecnia Trop 2010;28(3):329-339.

260

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

23. Fawaz J, Vallejos R. Calidad de vida, ocupación, participación y roles de género: un sistema de indicadores sociales de sostenibilidad rural (Chile). Cuad Desarro Rural 2011;8 (67):45-68. 24. Parra RI, Magaña MA, Duarte JH, Téllez G. Caracterización técnica y rentabilidad de granjas ovinas con visión empresarial del departamento del Tolima. Rev Colombiana Cienc Anim 2014;7(1):64-72. 25. ODEPA (Oficina de Estudios y Políticas Agrarias). Gobierno de Chile; 2009. http://www.odepa.gob.cl/odepaweb/publicaciones/doc/2196.pdf. Consultado Sep 21, 2016. 26. Castaldo A, Acero R, Perea J, Martos J, Valerio D, Pamio J et al. Tipología de los sistemas de producción de engorde bovino en la Pampa Argentina. Arch Zootec 2006;55(210):183-193. 27. Catrileo, A. Producción y manejo de carne bovina en Chile. Chile: INIA (Instituto de Investigaciones Agropecuarias). 2005. 28. Pérez-Hernández P, Vilaboa J, Chalate H, Candelaria B, Díaz-Rivera P, López-Ortiz S. Análisis descriptivo de los sistemas de producción con ovinos en el Estado de Veracruz, México. Revista Científica 2011;21(4):327-334. 29. Rodríguez-Rodríguez PR. Respuesta productiva en praderas a la aplicación de fertilizante Nutriterra en la comuna de La Unión, Región de Los Ríos – Chile [tesis de grado]. Valdivia, Chile: Universidad Austral de Chile; 2011. 30. SAG (Servicio Agrícola y Ganadero). Gobierno de Chile. Boletin Veterinario Oficial. Región de Aysén; 2011. https://www2.sag.gob.cl/pecuaria/bvo/bvo_13_i_semestre_ 2011/PDF_articulos/uso_conocim_med_vet_TChacon.pdf. Consultado Sep 21, 2016. 31. Goic L, Rojas C. Sistema de crianza, de recría y engorda en la zona sur. Rojas C editor. Manual de producción de bovinos de carne para la VIII, IX y X regiones. Temuco, Chile: INIA; 2004:95 -135. 32. Calderón J, Nahed J, Sánchez B, Herrera O, Aguilar R, Parra M. Estructura y función de la cadena productiva de carne de bovino en la ganadería ejidal de Tecpatán, Chiapas, México. Avances en Investigación Agropecuaria 2012;16(2):45-61. 33. Aguilar JR, Nahed J, Valdivieso A, Sánchez B, Mijangos SJ. Análisis multidimensional de la ganadería bovina en la cuenca alta y media del río Grijalva. En: González EM, Brunel MC editors. Montañas, pueblos y agua: Dimensiones y realidades de la cuenca Grijalva. México: Juan Pablos editor/ECOSUR; 2015:378-405.

261

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 NĂşmero 2

2018

34. INDAP (Instituto de Desarrollo Agropecuario). Ministerio de Agricultura de Chile. Gobierno de Chile; 2014. http://www.indap.gob.cl/docs/default-source/LineamientosEstrat%C3%A9gicos/lineamientos-estrategicos-2014-2018-vf.pdf?sfvrsn=0. Consultado Sep 21, 2016. 35. SAG (Servicio AgrĂcola y Ganadero). Gobierno de Chile; 2013. http://www.sag.cl/noticias/sag-extiende-programa-de-manejo-sanitario-bovino-lascomunas-de-chile-chico-e-ibanez. Consultado Sep 21, 2016.

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http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4495 Artículo

Carla Cristina Díaz-Sáncheza José Luis Jaramillo-Villanuevab Ángel Bustamante-Gonzálezb Samuel Vargas-Lópezb* Adriana Delgado-Alvaradob Omar Hernández-Mendoc Miguel Ángel Casiano-Venturab

Estudiante de maestría del Posgrado en Estrategias para el Desarrollo Agrícola Regional del Colegio de Postgraduados, Campus Puebla, Puebla. México. b

Colegio de Postgraduados, Campus Puebla, Puebla. México.

Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Estado de México. México.

* Autor de correspondencia: svargas@colpos.mx

Resumen: Con el objetivo de evaluar el grado en que los sistemas de producción de ovinos son competitivos y presentan ventajas comparativas, se entrevistaron a 139 productores, y se dio seguimiento a seis rebaños de tres sistemas de producción durante siete meses, en la región de Libres, Puebla. Se registró información de costos, infraestructura, actividad agrícola,

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mano de obra, producción y venta de ovinos. Para determinar la rentabilidad y la competitividad se utilizó la Matriz de Análisis de Política. El sistema de producción con alimentación en corral fue el más rentable y competitivo de acuerdo con los indicadores de rentabilidad privada, Relación del Costo Privado, Coeficiente de Rentabilidad Privada y la Relación del Costo-Beneficio Privado. El costo de los factores de producción fue mayor en el sistema de producción de corderos en pastoreo y fue el de menor competitividad. La Relación Costo-Beneficio Social indicó ineficiencia para reemplazar las importaciones. La producción de ovinos tuvo una estructura de mercado oligopsónica, producto de las deficiencias institucionales y ausencia de políticas de protección. Los productores utilizaron como criterio de venta el peso adulto, aunque la venta de los corderos inició entre los 30 y 90 días. Es recomendable realizar el análisis de la función de producción, para determinar la viabilidad de la venta de cordero destetado, como una opción para aumentar las ganancias de los productores y la competitividad de estos sistemas.

Palabras clave: Análisis de costos, Ingresos, Política, Producción de cordero.

Abstract: With the objective to evaluate the degree of competitiveness and comparative advantage of local lamb production systems, a sample of 139 sheep producers were interviewed, and six herds of three production systems were under observation for 7 mo in the Libres region of Puebla, Mexico. Information was recorded on costs, infrastructure, agricultural activity, labor, production and sale of sheep. The profitability and competitiveness was determined with the Policy Analysis Matrix. The system of production on feeding indoors was the most profitable and competitive according to the Index of Private Profitability, Private Cost Ratio, Private Profitability Ratio and Private Cost-Benefit Ratio. The cost of the factors of production was higher in the lamb grazing system, being of the less competitive. The Social Cost-Benefit Ratio (CSBR) indicated inefficiency of systems to replace imports. The production of sheep had an oligopsonic market structure due to institutional deficiencies and absence of protection policies oriented to this sector. The producers used as the criterion of sale the mature weight, although the sale of the lambs began between 30 and 90 d old. It is advisable to perform an analysis of the production function, to determine the viability of the sale of weaned lambs as an option to increase the profits of the producers and the competitiveness of these systems. Key words: Cost analysis, Income, Policies, Lamb production. Recibido 22/05/2017. Aceptado 14/10/2017.

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Introducción

En México la producción de ovinos es una alternativa económica para enfrentar la pobreza en el medio rural, debido a la cantidad de ingreso generado y al número de productores involucrados en esta actividad(1). El inventario nacional es de 8.7 millones de ovinos en 50,000 unidades de producción y de éstas, 34 % de los productores viven de la especie(2). La zona templada del centro del país tiene una amplia tradición en la producción de ovinos y demanda 85 % de la carne de cordero consumida a nivel nacional(3). En esta zona, el estado de Puebla produce 636,379 ovinos, en 2,515 unidades de producción(4), de los distritos de Zacatlán, Libres y Teziutlán, donde se produce 72 % de las 4,125 t de carne de cordero(5). En el país, los sistemas pastoriles tradicionales son los que abastecen de carne de ovino a los mercados locales y presentan diferente nivel tecnológico, capacidad productiva y uso de recursos(6). En estos sistemas, los ovinos representan una alternativa rentable por el buen precio de venta del cordero y la alta demanda(7), la cual se cubre con importaciones(8). Los estudios económicos de la producción de ovinos en el centro del país registraron ganancias para el productor de 40 % por kilo de carne ($27.3), respecto al precio final al consumidor, mientras que el intermediario obtuvo 60 % ($38.7)(9); y el costo de producción de 1 kg de carne fue de $32.5(10). El canal de comercialización más común fue de productor a acopiador, barbacoyero y consumidor final, con una relación beneficio-costo para el productor de 1.05 y para el barbacoyero de 5.64(9). Los sistemas de producción de ovinos tradicionales compiten con grandes productores internacionales, debido a la política macroeconómica de apertura comercial vigente en México, y con la desventaja de estar produciendo en un contexto de políticas nacionales orientadas a la descentralización de las actividades de desarrollo, y al impulso de aquellos productores rurales con potencial competitivo; lo cual determina que el mercado y las políticas tengan impacto sobre la competitividad de este sector(11). La competitividad se define como la capacidad de un país, región, industria o empresa, de generar ganancias y mantenerse en el mercado. Tiene como sustento a nivel microeconómico, la productividad y la eficiencia. A nivel macroeconómico, está determinada por la tasa de interés, la tasa de cambio, la balanza comercial y la política económica(12,13). Existen diferentes metodologías con sustento en la teoría económica para medir la competitividad, como son la participación en el mercado, ventaja relativa de las exportaciones, competitividad revelada, el enfoque evolucionista basado en la productividad 265

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y la distribución del ingreso, y la Matriz de Análisis de Política (MAP)(13,14). La MAP a diferencia de las otras metodologías, mide la eficiencia de la producción, la ventaja comparativa y los impactos de la política económica sobre el sistema de producción(15); genera resultados comprensibles para los tomadores de decisiones y tiene consistencia teórica. El método permite medir los impactos de las políticas públicas actuales, y de los cambios de precio sobre la ganancia de los productores a nivel individual y a nivel de una industria, así como las transferencias entre agentes económicos. También, permite calcular la rentabilidad para los propietarios de las inversiones y para la sociedad. Es decir, la MAP tiene dos identidades fundamentales: la primera, determina el nivel de ganancia como la diferencia entre los ingresos y los costos de producción; la segunda, mide los efectos de política gubernamental y de las distorsiones de mercado. Es muy importante determinar la competitividad a nivel industria y sistema productivo para identificar el tipo de productores, clasificados por las tecnologías que usan, los cultivos o especies que explotan y las zonas agroclimáticas en que se ubican, y si son competitivos bajo las políticas actuales, lo que permite una toma de decisiones informada(16,17). El objetivo del estudio fue evaluar el grado en que los sistemas de producción de ovinos en la región de Libres, Puebla, México, son competitivos y presentan ventajas comparativas, permitiendo así determinar la rentabilidad privada, económica, los efectos de política y las distorsiones del mercado o divergencias. La hipótesis que guio el presente estudio, fue que los sistemas locales de producción de ovinos presentan diferencias en su competitividad y ventaja comparativa, debido al uso de factores internos.

Material y métodos

Área de estudio

El estudio se realizó en la región de Libres, Puebla, México, a 19º 21’ y 19º 33’ N y 97º 32' y 97° 48’ O. La altitud osciló entre 2,320 y 3,400 msnm. El clima es templado subhúmedo con lluvias en verano, semifrío subhúmedo con lluvias en verano y semiseco templado. La temperatura media anual es de 18 °C y la precipitación pluvial de 400 a 900 mm anuales(18).

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Registro de información

El registro de información se realizó en dos momentos. En el primero, mediante muestreo simple aleatorio, empleando la fórmula propuesta por Scheaffer et al(19), con margen de error del 8.3 % y máxima varianza para preguntas dicotómicas (0.25); se seleccionó una muestra de 139 productores de ovinos para registrar los activos productivos, manejo, costos de producción, ventas, actividad agrícola y mano de obra. Con esta información se identificaron tres sistemas de producción: sólo pastoreo de agostaderos y rastrojos (S1), pastoreo de agostaderos y praderas (S2) y alimentación en corral (S3). En el segundo momento, se dio seguimiento, de noviembre de 2015 a junio de 2016, a seis unidades de producción, dos para cada sistema, en la comunidad de Nuevo México del municipio de Libres, Puebla, que fue donde se encontraron los tres sistemas de producción previamente identificados. En la selección de las unidades de producción para el seguimiento se consideró la disponibilidad del productor para acompañar al técnico en el registro de información, y que el tamaño del rebaño fuera similar al que previamente se determinó con la primera base de datos para la región. Las características de las unidades de producción en cada sistema se describen a continuación: S1. Sólo pastoreo de agostaderos y rastrojos. Rebaño promedio de 83 ovejas de cría. Los ovinos se alimentaron de la vegetación natural y rastrojos de los cultivos del maíz. En la vegetación natural de las áreas de agostadero estuvieron presentes las especies Medicago lupulina L. (alfalfilla), Erodium cicutarium L'Herit (alfilerillo); Taraxacum officinale (diente de león); Sonchus oleraceus (lechuguilla) y Brassica campestris L. (nabo silvestre). El pastoreo duró 8 h en promedio, 0700 a 1500 h. S2. Sistema de pastoreo en agostaderos y praderas. Rebaño promedio de 125 ovejas de cría. El agostadero fue similar al utilizado en el S1. Las especies cultivadas en las praderas fueron Dactylis glomerata (pasto ovillo), Brassica campestris L. (nabo silvestre), Triticum aestivum (trigo) y Medicago sativa (alfalfa). El pastoreo se realizó de 0900 a 1300 h en las praderas y de las 1300 a 1500 h en el agostadero. S3. Sistema de alimentación con rastrojo, alfalfa y grano de maíz en corral. Rebaño promedio de 107 ovejas de cría. Los corderos después del destete (60 días) fueron estabulados y alimentados con 60 % de rastrojo y alfalfa y 40 % de grano de maíz molido.

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En una ficha se registró quincenalmente en cada rebaño la información del uso de granos, sales minerales, medicinas y vacunas, valor de la renta de la tierra, mano de obra para el pastoreo y el manejo de los ovinos, similar a otros estudios(20). Adicionalmente, se registró la depreciación del pie de cría e instalaciones.

Análisis de datos

La MAP se integró de acuerdo a la metodología de Salcedo(21). Se calcularon los costos de los insumos comercializables y los factores de producción a partir de la información recabada en campo, como fue realizado en otros estudios(17). Los conceptos de ingreso y costos fueron los siguientes: Insumos comercializables. Son los que se comercializan en las condiciones actuales de apertura comercial y tienen una cotización internacional, que para este estudio fueron los alimentos, medicamentos y el cordero. Para el presupuesto a precios sociales se utilizaron las bases de datos del Sistema Nacional de Información de Integración de Mercados(22). Factores internos. Son los que intervienen en la producción, pero que no son comercializados internacionalmente y, por ello, su precio se determinó en el mercado interno por la interacción de oferta y demanda, como fue la mano de obra, renta de la tierra, depreciación de instalaciones y depreciación del valor del pie de cría. El costo por hora de trabajo para el manejo de los ovinos fue de $15.00 y se consideró el mismo valor a precio privado y social, debido a que los productores no tienen alternativas de empleo en la región con un mejor salario. El costo del factor tierra fue por el pago de la renta de agostaderos(23). El factor capital incluyó la depreciación de las instalaciones y la depreciación del valor del pie de cría. El costo de otros productos y servicios, como luz y agua, no se consideraron, al no contar la unidad de producción con un contrato exclusivo para los ovinos(17). El precio de venta regional del cordero adulto utilizado para el cálculo de los ingresos de la MAP fue de $43.0, $42.0 y $44.0 para S1, S2 y S3, respectivamente. Con el promedio del ingreso, costo de los insumos y de los factores de la producción de las unidades de producción se integró la MAP para los tres sistemas, de acuerdo a la estructura del Cuadro 1(17,21).

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Cuadro 1: Estructura y estimación de parámetros de la Matriz de Análisis de Política Concepto

Bienes comercializables

Factores de producción

Ingreso por venta de productos

Costos de Costo de mano de obra, insumos tierra y capital

Rentabilidad

Presupuesto privado

D= A-B-C

Presupuesto social

H= E-F-G

I=A-E

J=B-F

K=C-G

L=D-H

Divergencias

I= divergencias a través de productos; J= divergencias a través de insumos; K= divergencias a través de los factores de producción; L= divergencias netas. Modificado de Monke y Pearson(17,18).

A partir del presupuesto a precios privados de la MAP se calcularon los siguientes indicadores de rentabilidad: ingreso bruto ($/kg), costo total ($/kg), ganancia neta ($/kg) y el Coeficiente de Rentabilidad Privada (CRP=D/(B+C). Con el CRP se evaluaron las ganancias por cada peso invertido(24). Con el presupuesto a precios sociales se calculó la Relación Costo-Beneficio Social (RCBS =E/(F+G) para comparar la eficiencia entre los sistemas(17). Los indicadores de competitividad estimados fueron la Relación Costo-Beneficio Privado (RCBP=A/(B+C) y la Relación del Costo Privado (RCP= C/(A-B)(16). La RCBP comparó la competitividad de los sistemas a precios privados(17). Con la RCP se midió la competitividad de los sistemas que generan el mismo producto, y determinó el límite donde se cubrió el pago de los factores internos(24,25). Adicionalmente, para comparar el efecto de las políticas entre los sistemas se utilizó el Coeficiente de Protección Nominal del Producto (CPNP=A/E) y el Coeficiente de Protección Nominal de Insumos (CPNI= B/F), los cuales explicaron la diferencia de los precios privados con los precios sociales; el Coeficiente de Protección Efectiva (CPE= (A - B)/(E - F) que midió el efecto conjunto de las divergencias de las políticas sobre los productos comercializables y no comercializables; y el Coeficiente de Rentabilidad (CR= D/H) que mide el impacto de todas las divergencias sobre los ingresos(16). Una divergencia hace que el precio real del mercado o privado difiera de un precio de eficiencia o social, el cual es resultado de políticas distorsionantes o fallas de mercado en los sistemas productivos(26); así mismo, muestra la ineficiencia en el uso de los recursos(27).

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Resultados y discusión

Rentabilidad y competitividad

En la región de Libres, Puebla, el valor de los insumos comercializables representó 27.7 % para S3, 18.6 % para S2 y 0.5 % para S1 (Cuadro 2). Por el contrario, el costo de los factores de producción por concepto de la mano de obra fue mayor en S1 (70.4 %) y el costo de renta de la tierra fue mayor en S2 (32.6 %), pero el costo del capital fue más alto en S3 (4.7 %).

Cuadro 2: Costos de producción promedio en sistemas locales de ovinos de la región de Libres, Puebla Sistema de producción S1 Concepto Insumos comercializables

$ 285.1

% 0.5

$ 13,070.9

% 18.6

$ 12,165.5

% 27.7

Mano de obra (trabajo)

43,800.0

70.4

32,850.0

46.7

17,100.0

38.9

Tierra

17,506.8

28.1

22,982.4

32.6

12,604.2

28.7

601.7

1.0

1,448.3

2.1

2,062.0

4.7

Capital (inversión/depreciación) Costo total de producción

62,193.6

70,351.6

43,931.7

S1= pastoreo de agostaderos y rastrojos; S2= pastoreo de agostaderos y praderas; S3= alimentación en corral.

En el Cuadro 3 se presenta la estructura de la MAP. Los ingresos y costos fueron diferentes para los tres sistemas de producción de ovinos. La rentabilidad privada fue positiva para los tres sistemas, explicada por los bajos costos de insumos y factores de la producción utilizados con relación a los ingresos por la venta de ovinos(17,28). El producto vendido fue el cordero finalizado, aunque la venta inició de 30 a 90 días después del nacimiento, lo cual representa una oportunidad para realizar un análisis de la función de producción del cordero al destete, y así reducir la carga ganadera y los costos privados en la unidad de producción. La rentabilidad social fue mayor a la rentabilidad privada en los tres sistemas, explicada por el mayor precio del cordero en el mercado de importación. 270

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Cuadro 3: Matriz de Análisis de Política de sistemas de producción de ovinos de la región de Libres, Puebla Concepto

Bienes comercializables

Factores de producción

Rentabilidad

Ingreso por venta de productos ($)

Costos de insumos ($)

Costo del trabajo, tierra y capital ($)

S1 Presupuesto privado Presupuesto social Divergencias

102,431.2 113,034.8 - 10,603.5

285.1 285.1 0.0

61,908.5 58,801.7 3,106.80

40,237.7 53,948.0 -13,710.3

S2 Presupuesto privado Presupuesto social Divergencias

126,307.1 142,539.9 -16,232.8

13,070.9 14,121.4 -1,050.6

57,280.7 48,698.3 8,582.4

55,955.5 79,720.2 -23,764.7

S3 Presupuesto privado Presupuesto social Divergencias

133,142.4 144,067.6 -10,925.2

12,165.5 16,381.6 -4,216.1

31,766.2 27,562.0 4,204.2

89,210.7 100,123.9 -10,913.3

S1= pastoreo de agostaderos y rastrojos; S2= pastoreo de agostaderos y praderas; S3= alimentación en corral.

Las divergencias a través del producto (I) fueron negativas para los tres sistemas, y las divergencias a través de los insumos (J) fueron negativas sólo para el S2 y S3. Esto indicó pérdidas económicas para los productores, mencionadas como transferencias de recursos fuera del sistema(16). Las divergencias a través de los factores de producción (K) resultaron en valores positivos para todos los sistemas, principalmente porque el pago de la renta de tierra depende de la cantidad de pastos o rastrojo para alimentar al rebaño. Así mismo, el costo de mano de obra en la región es alto, si se compara con el salario mínimo que rige en México, aspecto común en las actividades agropecuarias del medio rural(16). Además, la eliminación de las barreras comerciales en México de los últimos años no resultó en un aumento de los salarios para trabajadores no calificados, como se esperaba(29). Las divergencias netas (L) tuvieron valores negativos para los tres sistemas y se explicaron por la presencia de fallas del mercado(27), oligopsonio en este caso, al ser el intermediario quien fijó el precio del cordero a la venta. Esto es común en la comercialización de ovinos en otras regiones de México(7,28). La participación directa en el mercado se afectó por la falta de información de la producción y del precio de los ovinos, lo que coincide con otros estudios de competitividad(30).

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Los indicadores de rentabilidad y competitividad para los tres sistemas se presentan en el Cuadro 4. En los indicadores de rentabilidad, el ingreso bruto por kilo de cordero tuvo un rango de $41.9 a $43.1, el cual fue el precio final fijado por el intermediario. El costo de producción de un kilo de cordero fue mayor en el S1 ($26.2) y el menos eficiente, debido al alto costo de mano de obra y renta de tierra. El menor costo por kilo de cordero fue en el S3 ($14.1), con la mayor ganancia neta ($28.6) por kilo de cordero producido y se explicó por el menor uso de mano de obra para el manejo de los ovinos.

Cuadro 4: Indicadores de rentabilidad y competitividad de los sistemas de producción de ovinos de la región de Libres, Puebla Indicadores

Sistema de producción S1

Ingreso bruto, $/kg

43.1

41.9

42.7

Costo total, $/kg

26.2

23.3

14.1

Ganancia neta, $/kg

16.9

18.6

28.6

Coeficiente de Rentabilidad Privada (CRP)

0.6

0.8

2.0

Relación Costo-Beneficio Privado (RCBP)

1.6

1.8

3.0

Relación Costo-Beneficio Social (RCBS)

1.9

2.3

3.3

Relación del Costo Privado (RCP)

0.6

0.5

0.3

S1= pastoreo de agostaderos y rastrojos; S2= pastoreo de agostaderos y praderas; S3= alimentación en corral.

Por el CRP, el S3 (2.0) fue más rentable y el S1 fue el que obtuvo el menor ingreso por peso invertido; similares resultados fueron encontrados en ganado bovino(24). La RCBS fue mayor a la unidad en los tres sistemas, porque el costo de los insumos y de los factores de producción a precio social fueron menores que el ingreso(31). De acuerdo a este indicador, el S1 fue el que utilizó mínimos insumos, comparado con el S2 y S3. Estos resultados de la RCBS explicaron que los sistemas de ovinos en la región de estudio requieren de un porcentaje del producto importado para satisfacer la demanda, lo cual coincide con otros estudios de competitividad(31,32). De acuerdo a la MAP, esto sugiere que a nivel nacional hay desinterés por el desarrollo de la ovinocultura, como se ha mencionado para otras regiones(17). Lo anterior, también puede ser producto de las políticas de México que sólo afectan a los precios internos de los insumos comercializables, a diferencia de las políticas de protección de los países industrializados(33). Respecto a los indicadores de competitividad, por el valor de la RCBP se determinó que el S2 (1.8) y S3 (3.0) fueron los más rentables y competitivos. El S1 tuvo la menor RCBP (1.6) y similares valores de este indicador se clasificaron como menos rentables(24). En este

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sistema, aunque se cubrió el pago de los factores y se obtuvieron ganancias, el pago por concepto de la mano de obra y la renta de tierra fue alto. Sin embargo, la rentabilidad de los tres sistemas fue mayor a la registrada en sistemas intensivos de ovinos(34). En tanto, por el valor de la RCP el S3 (0.3) fue el más competitivo, por cubrir los costos de los factores de la producción y generar ganancias(25). Esto coincide con valores de la RCP de 0.2 para ovinos en pastoreo y difiere con una RCP de -1.7 para uso de alimento comercial(23).

Efectos de políticas en la competitividad

El efecto de políticas(35) en los sistemas de ovinos en la región se determinó con los Coeficientes de Protección, los cuales resultaron en valores menores o iguales a la unidad (Cuadro 5). Los valores en el CPNP menor a la unidad para los tres sistemas fueron resultado del bajo precio interno de los productos, comparado con el precio mundial de importación, lo que se asocia a un tipo de cambio subvaluado derivado de políticas macroeconómicas(16,21). En tanto, los valores del CPNI indicaron que se requiere de subvención para estos sistemas, como fue señalado en otro estudio(17). El valor de este indicador se puede reducir con el otorgamiento de subsidios para la compra de alimento del rebaño, y con esto, se reduciría el pago de este insumo por parte de los productores. El CPE indicó que las políticas de desprotección afectaron a los tres sistemas, mientras que el CR fue bajo debido a las diferencias entre precios privados y sociales(17), y específicamente, debido a la no competitividad a precios sociales de los tres sistemas estudiados.

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Cuadro 5: Coeficientes de protección de los sistemas de producción de ovinos de la región de Libres, Puebla Sistema de producción Coeficiente de Protección Nominal del Producto (CPNP) Coeficiente de Protección Nominal de Insumos (CPNI) Coeficiente de Protección Efectiva (CPE) Coeficiente de Rentabilidad (CR)

S1 0.9 1.0 0.9 0.7

S2 0.9 0.9 0.9 0.7

S3 0.9 0.7 0.9 0.9

S1= pastoreo de agostaderos y rastrojos; S2= pastoreo de agostaderos y praderas; S3= alimentación en corral.

Conclusiones e implicaciones

En la región de Libres, Puebla, los sistemas de producción de ovinos fueron rentables, al pagar los factores de producción y obtener ganancias para el productor. La RCP indicó que el sistema con alimentación en corral fue el más competitivo y tuvo ganancias por peso invertido. Los sistemas en pastoreo y pastoreo más pradera fueron menos rentables y competitivos de acuerdo con el CRP y la RCBP, por los altos costos en mano de obra y renta de tierra. El RCBS explicó la incapacidad de los sistemas, con un mayor uso de insumos, para reemplazar las importaciones, lo cual se traduce en pérdidas para el país. El valor de las divergencias y los coeficientes de protección sugieren que la competitividad de los sistemas de la región son afectados por la ausencia de apoyos a la producción, que favorezcan a los productores, tales como políticas que fomenten la productividad vía innovación y capacitación a los productores, y que regulen la acción de los agentes del mercado de ovinos, principalmente a intermediarios. La competitividad de la producción de ovinos en la región de Libres, Puebla, estuvo relacionada con la diferencia en la disponibilidad y en el costo de oportunidad de la mano obra, tierra e insumos.

Literatura citada 1.

Martínez G, Muñoz R, García M, Santoyo C, Altamirano C, Romero M. El fomento de la ovinocultura familiar en México mediante subsidios en activos: lecciones aprendidas. Agron Mesoam 2011;22(2):367-377.

274

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Medrano J. Recursos animales locales del centro de México. Arch Zootec 2000;49(187):385-390.

Rodríguez-Licea G, García-Salazar J, Hernández-Martínez J. Identificación de conglomerados para impulsar las cadenas productivas de carne en México. Agron Mesoam 2016;27(2):353-365.

INEGI. Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática. Censo Agropecuario 2007. http://www.inegi.org.mx/est/contenidos/proyectos/Agro/ca2007/Resultados_Ejidal/def ault.aspx. Consultado 23 Nov, 2016.

SAGARPA. Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. Estudio estratégico: evaluación de alternativas y potencial de comercialización para los productos y especies de unidades productivas con escala mínima rentable del Estado de Puebla. México; 2014. http://www.sagarpa.gob.mx/ Delegaciones/puebla/Documents/Difusi%C3%B3n/ALTERNATIVAS_POTENCIAL_ COMERCIALIZACI%C3%93N-Puebla.pdf. Consultado 4 Feb, 2017.

Espejel G, Barrera R, Rodríguez M, Santiago V. Caracterización de los productores y dinámica de adopción de innovación en el municipio de Villa Victoria, Estado de México. Ra Ximhai 2015;11:17-34.

Pérez HP, Vilaboa AJ, Chalate MH, Candelaría MB, Díaz RP, López OS. Análisis descriptivo de los sistemas de producción con ovinos en el estado de Veracruz, México. Rev Cient Univ Zulia 2011;21(4):327-334.

Arteaga CJD. Estrategias para la recuperación de la ovinocultura en México. 10° Encuentro Nacional Ganadero 2013. http://www.cnog.org.mx/_documentos/memoria62013.pdf. Consultado 14 Abr, 2017.

Mondragón-Ancelmo J, Domínguez-Vara I, Rebollar-Rebollar S, Bórquez-Gastélum J, Hernández-Martínez J. Margins of sheep meat marketing in Calpulhuac, state of Mexico. Trop Subtrop Agroecosystems 2012;15:105-116.

10. Mondragón-Ancelmo J, Hernández-Martínez J, Rebollar-Rebollar S, Salem AZM, Rojo-Rubio R, Domínguez-Vara IA, et al. Marketing of meat sheep with intensive finishing in southern state of Mexico. Trop Anim Health Prod 2014;46(8):1427-1433. 11. Salcedo S. Impactos diferenciados de las reformas sobre el agro mexicano: productos, regiones y agentes. Comisión Económica para América Latina y el Caribe (CEPAL). Santiago de Chile 1999. www.cepal.org/publicaciones/xml/7/4627/lcl1193p.pdf. Consultado 18 Ago, 2016.

275

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

12. Gopinath M, Arnade C, Shane M, Roe L. Agricultural competitiveness: the case of U. S. and major EU countries. Agric Econ 1997;16(2):99-109. 13. Benzaquen J, Del Carpio LA, Zegarra LA, Valdivia CA. Un índice regional de competitividad para un país. Rev CEPAL 2010;102:69-86. 14. Vollrath T. A theoretical evaluation of alternative trade intensity measures of revealed comparative advantage. Weltwirtschaftliches Archiv 1991;127(2):265-279. 15. Osivweneta-Ogbe A, Olusegun-Okoruwa V, Jelili-Saka O. Competitiveness of Nigerian rice and maize production ecologies: a policy analysis approach. Trop Subtrop Agroecosystems 2011;14:493-500. 16. Monke EA, Pearson SR. The Policy Analysis Matrix for agricultural development. Ithaca, USA: Cornell University Press; 1989. doi:10.1080/03768359008439507. 17. Pearson S, Gotsch C, Bahri S. Applications of the Policy Analysis Matrix in Indonesian Agriculture. 2003. http://web.stanford.edu/group/FRI/indonesia/newregional/newbook.pdf. Consultado 18 Ago, 2016. 18. INEGI. Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos Mexicanos Naupan, Puebla, clave geoestadística 21100. 2009. 19. Scheaffer RL, Mendenhall W, Ott L. Elementos de muestreo. 6ta ed. Madrid, España: Thomson-Paraninfo S.A.; 2007. 20. Parra RI, Magaña MA, Duarte JH, Téllez IG. Caracterización técnica y rentabilidad de granjas ovinas con visión empresarial del Departamento del Tolima. Rev Colomb Cienc Anim 2014;7(1):64-72. 21. Salcedo BS. Competitividad de la agricultura en América Latina y el Caribe. Santiago, Chile: FAO; 2007. http://www.cepal.org/sites/default/files/courses/files/03_3_map_manual_fao.pdf. Consultado 16 Oct, 2016. 22. SNIIM. Sistema Nacional de Información de Integración de Mercados. Precios de mercado agrícola y pecuario. México. 2016. http://www.economiasniim.gob.mx/nuevo/. Consultado 16 Oct, 2016. 23. González-Garduño R, Blardony-Ricardez K, Ramos-Juárez J, Ramírez-Hernández B, Sosa R, Gaona-Ponce M. Rentabilidad de la producción de carne de ovinos Katahdin x Pelibuey con tres tipos de alimentación. Av Invest Agropecu 2013;17(1):135-148.

276

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

24. Rebollar-Rebollar A, Hernández-Martínez J, Rebollar-Rebollar S, Guzmán-Soria E, García-Martínez A, González-Razo FJ. Competitividad y rentabilidad de bovinos en corral en el sur del Estado de México. Trop Subtrop Agroecosyst 2011;14:691-698. 25. Sosa MM, García MR, Omaña SJM, López DS, López LE. Rentabilidad de doce granjas porcícolas en la Región Noroeste de Guanajuato en 1995. Agrociencia 2000;34(1):107103. 26. Perdana T. Competitiveness and comparative advantage of beef cattle fattening in Bandung Regency. Badung: Research Institute Universitas Padjadjaran; 2003. http://web.stanford.edu/group/FRI/indonesia/research/beef.pdf. Consultado 26 Ago, 2016. 27. Babiker BI, Abdullah AJM, Al-Feel MA. Sudanese live sheep and mutton exports competitiveness. Saudi Soc Agric Sci 2011;10(1):25-32. 28. Góngora-Pérez RD, Góngora-González SF, Magaña-Magaña MA, Lara LE. Caracterización técnica y socioeconómica de la producción ovina en el estado de Yucatán, México. Agron Mesoam 2010;21(1):131-144. 29. Lustig NC, Székely M. México: evolución económica, pobreza y desigualdad. Washington D.C.; 1997. http://services.iadb.org/wmsfiles/products/Publications/ 816043.pdf. Consultado 22 Ene, 2016. 30. Rodríguez HR, Cadena IP, Morales GM, Jácome MS, Góngora GS, Bravo ME. Competitividad de las unidades de producción rural en Santo Domingo Teojomulco y San Jacinto Tlacotepec, Sierra sur, Oaxaca, México. ASyD 10: 2013;10(1):111-126. 31. Latruffe L. Competitiveness, productivity and efficiency in the agricultural and agrifood sectors. OECD Food, Agric Fish Pap 2010;30(30):1-63. 32. Carrera CB, Bustamante LTI. ¿Es la ganadería bovina de carne una actividad competitiva en México? Nóesis 2013;22(43):18-50. 33. Baldwin RE. Trade negotiations within the GATT/WTO framework: A survey of successes and failures. J Policy Model 2009;31(4):515-525. 34. Macedo R, Castellanos Y. Rentabilidad de un sistema intensivo de producción ovino en el trópico. Av Invest Agropecu 2004;8(May):1-9. 35. Barrera-Rodríguez AI, Jaramillo-Villanueva JL, Escobedo-Garrido JS, Herrera-Cabrera BE. Rentabilidad y competitividad de los sistemas producción de vainilla (Vanilla planifolia J.) en la región del Totonacapan, México. Agrociencia 2011;45(5):625-638.

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http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4478 Artículo

Juan Carlos Pinilla Leónab * Natalia Da Silva Borgesb

Universidad de Santander, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Programa de Medicina Veterinaria, Campus de Bucaramanga, Lagos de Cacique, Bucaramanga, Santander, Colombia. b

Universidad Rómulo Gallegos, Facultad de Agronomía, Departamento de Producción Animal, San Juan de Los Morros, Venezuela.

* Autor de correspondencia: j.pinilla@mail.udes.edu.co

Resumen: Se condujo una investigación en Venezuela durante el año 2016 con el propósito de estudiar el comportamiento epidemiológico de Cystoisospora suis. Se incluyeron 67 granjas porcinas intensivas con antecedentes de diarrea neonatal. Para la determinación parasitaria se seleccionaron 572 camadas, así como 1,712 muestras fecales de cerdos adultos. En todas las granjas se aplicó una encuesta epidemiológica escrita. Todas las muestras se cultivaron en dicromato de potasio al 2.5% y posteriormente se procesaron con una técnica coproparasitológica. Los resultados señalan que C. suis se encontró en 55 de 67 granjas (82.1 %) y 210 camadas (36.7 %), con los mayores valores de frecuencia en las dos primeras semanas de vida (P<0.05). Al referir los resultados en cerdos adultos se encontró correlación significativa (rho= 0.35; P<0.05) entre infección de lechones y cerdas, lo que sugiere que cerdas madres podrían actuar como fuentes de infección. El número de partos se encontró

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estadísticamente correlacionado con los valores de frecuencia en camadas y cerdas (P<0.05), lo que indica que, a mayor número de partos, disminuye la frecuencia. Probablemente estos hallazgos se asocian con mecanismos inmunológicos desconocidos. La infección en camadas menores a tres días de edad, presupone la existencia de alguna ruta alternativa de la infección. Se concluye que C. suis se encuentra ampliamente distribuida en la región central de Venezuela y que pudiera ser controlada mejorando las condiciones sanitarias de las granjas; sin embargo, mecanismos inmunológicos aún sin dilucidar podrían estar involucrados en la transmisión del protozoario. Palabras clave: Cystoisospora suis, Epidemiológico, Granjas, Porcinos.

Abstract: It was carried out an investigation during 2016 with the aim to study epidemiological aspects of Cystoisospora suis infections. Sixty-seven (67) intensive swine herds with a history of neonatal diarrhea were included. Overall, 572 litters and 1,712 fecal samples in mature pigs were examined. A written epidemiological survey was applied on all farms. Fecal samples were cultured in 2.5% potassium dichromate and analyzed with a copro-parasitological technique. C. suis was found in 55/67 herds (82.1 %) and 210 litters (36.7 %) with highest prevalence in the first 2 wk of age (P<0.05). Regarding mature pigs, a significant correlation was found (rho= 0.35; P<0.05) between infection in piglets and sows, suggesting that mothers sows could act as infection sources. Statistical associations were determined among parity number and frequency values in litters and sows (P<0.05), indicating that as parity increase, prevalence decrease. Probably these findings are associated with unknown immunologic mechanisms. Infection in litters less than 3 d of age, presupposes the existence of some alternative infection route. It is concluded that C. suis is broadly distributed at the central region of Venezuela and it could be controlled by improving the sanitary conditions of the herds; however, immunologic mechanisms might be involved in the protozoa transmission cycle which remain yet to be determined. Key words: Cystoisospora suis, Epidemiology, Herds, Swine.

Recibido el 02/05/17. Aceptado el 03/10/17.

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Introducción

La cystoisosporosis porcina es una enfermedad causada por Cystoisospora suis, un protozoario con distribución cosmopolita, y que se encuentra en cerdos mantenidos en confinamiento. Los animales que se infectan desarrollan una diarrea amarillenta a partir de la segunda semana de edad, y su prevalencia es muy variada(1). La epidemiología de C. suis aún es confusa y se piensa que las cerdas madres pueden jugar un papel importante en la transmisión; sin embargo, algunos investigadores no encontraron cerdas excretando ooquistes, concluyendo que el medio ambiente es la fuente de infección para los lechones(1,2). Otros autores señalaron excreción de ooquistes de C. suis en cerdas madres(3,4,5), y en lechones destetados(6), concluyendo que cerdas madres y lechones de iniciación podrían jugar un rol en la transmisión del parásito. Con respecto a la prevalencia, en Australia, se determinó 53.8 % de prevalencia en lechones lactantes diarreicos con edades entre 5 y 30 días(7), mientras que en EE.UU, señalaron que todas las granjas examinadas estaban contaminadas, con una prevalencia de 62.2 % en lechones lactantes(8). En Alemania, se reportó 42.5 % de prevalencia en camadas(9), mientras que en la república Checa se señaló 21.8 % de prevalencia(10). En Venezuela, se determinó 21.8 % de prevalencia en lechones criados en granjas de los estados Aragua y Carabobo, posteriormente, demostraron 75 % de prevalencia en granjas con manejos eficientes y deficientes, concluyendo que el parásito se presentó en cualquier tipo de explotación(11). El número de partos juega un rol importante sobre el sistema inmune de la cerda, ya que se ha demostrado disminución de anticuerpos contra ciertas infecciones(12,13), sobre todo en primerizas, las cuales se pueden ver inmunocomprometidas por efecto del parto y lactancia(14,15). La región central de Venezuela cuenta con más del 70 % del total de granjas intensivas del país y alrededor de 80 mil cerdas en producción, representando 53 % del total de vientres en Venezuela, lo que hace esta región representativa de la producción porcícola nacional(16). Por lo tanto se planteó como objetivo del presente trabajo determinar el comportamiento epidemiológico de Cystoisospora suis en granjas porcinas de producción intensiva de la región central de Venezuela.

Material y métodos

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Ubicación geográfica del estudio

Las granjas examinadas se encuentran localizadas en la región central de Venezuela, específicamente en los estados Aragua y Carabobo. Las características climatológicas de la región son consideradas como de clima tropical, con registros pluviométricos anuales entre 500 y 1,450 mm, temperaturas medias anuales entre 24.5 y 27 ºC con 70 % de humedad relativa. Los estados están situados entre 600 y 2,400 msnm(17).

Selección de las granjas

Se incluyeron únicamente explotaciones porcinas intensivas, con tamaño igual o mayor a 100 vientres en producción, lo que supone una sólida actividad económica de las mismas (18). La mayoría de las granjas examinadas presentaban pobres condiciones higiénico - sanitarias y antecedentes de diarrea neonatal. El tipo de animal observado pertenece a mestizos de líneas mejoradoras, con alimentación a base de raciones balanceadas, las cuales son formuladas en plantas de alimentos próximas a las unidades de producción.

Diseño del muestreo

La investigación realizada es de tipo descriptiva y de corte transversal. Para el estudio se diseñó un muestreo aleatorio en dos etapas por conglomerados(19), empleando los registros de censos porcinos existentes en el Departamento de Epidemiología del Servicio Autónomo de Sanidad Agropecuaria(20). En la primera etapa del muestreo, se seleccionaron 40 % de los municipios de cada estado, los cuales se escogieron al azar utilizando una tabla de números aleatorios. En los municipios seleccionados se visitaron todas las granjas intensivas. Así, en Aragua se visitaron 43 granjas que representan el 60 % del total de explotaciones intensivas

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del Estado, sin embargo, solamente se examinaron 32 granjas (73.6 %), ya que al momento de la visita no permitieron el ingreso en 11 explotaciones por motivos sanitarios. En el caso de Carabobo se visitaron 45 granjas (58.9 %); sin embargo, 10 granjas fueron excluidas por motivos de bioseguridad, para una proporción de 77.77 % (35 de 45) de explotaciones examinadas. En total se examinaron 67 granjas porcinas intensivas: 32 granjas en el estado Aragua y 35 en el estado Carabobo, de un total de 145 granjas (46.2 % del total de explotaciones de la región central de Venezuela). En la segunda etapa del muestreo, se tomaron las muestras en cada granja de manera proporcional al total de camadas y cerdos adultos existentes en cada una(19). Para determinar el tamaño de la muestra se empleó la fórmula descrita por Morales y Pino(21), n= Z2 (p). (q) / EMA2, y utilizando una prevalencia conocida de 38.9 %(6), con 95% de nivel de confianza y un error máximo asociado (EMA) de 5%(21) se determinó un total de 370 muestras, sin embargo, se decidió fijar el tamaño total en 2,284 muestras, ya que se contaba con suficientes recursos y logística para la colección, envío y procesamiento de las muestras.

Toma de la muestra fecal

En primer lugar se seleccionaron de forma aleatoria un total de 572 camadas de diferentes edades con signos de diarrea: en Aragua (n= 283) y Carabobo (n= 289). De cada camada se tomaron aleatoriamente de 4 a 5 lechones con la finalidad de realizar un “agrupamiento” de muestra en cada camada (unidad de muestreo). A cada lechón se le introdujo un hisopo por vía rectal con el propósito de estimular la defecación y colectar las heces en tubos de ensayo previamente identificados. En segundo lugar, se colectaron 1,712 muestras fecales en otros grupos de edad, estratificadas y distribuidas proporcionalmente en cada explotación de acuerdo al inventario de animales(19). A las cerdas lactantes, gestantes, reemplazos y verracos se les tomó la muestra fecal directamente de la ampolla rectal. En grupos de lechones de iniciación, crecimiento y engorde se tomó una pequeña porción (10 g) recién depuesta directamente del piso en cinco puntos del corral, con la finalidad de hacer un pool de muestra en cada corral. Las muestras se estratificaron de la siguiente manera: corrales de lechones en iniciación (n= 268 agrupamientos), corrales de lechones en crecimiento (n= 172 agrupamientos), corrales de lechones en engorde (n= 137 agrupamientos), cerdas de reemplazo (n= 48), madres gestantes en edad de gestación avanzada (n= 252), madres lactantes de las camadas examinadas (n= 572) y machos reproductores (n= 263). En una planilla de campo se registró la edad de la camada, consistencia de las heces, número de partos de la cerda y grupos de producción, como variables asociadas a la frecuencia. Todas

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las muestras se colectaron en bolsas plásticas previamente identificadas y se introdujeron en una cava refrigerada para ser trasladadas a la Unidad de Investigación en Parasitología de la Facultad de Agronomía de la Universidad “Rómulo Gallegos”, donde fueron conservadas en refrigeración hasta su procesamiento.

Análisis copro-parasitológico

Las muestras se cultivaron a temperatura ambiente en cápsulas de Petri utilizando 20 ml de una solución de dicromato de potasio al 2.5% durante 24 h (agrupamiento de cada camada), y de dos semanas para el resto de grupos, de manera que exista suficiente tiempo para la esporulación de ooquistes(22). Transcurrido ese tiempo, se empleó una técnica de centrifugación – flotación empleando una solución de azúcar – sal (1 L de solución saturada de NaCl más 500 g de azúcar)(23). La visualización e identificación de ooquistes se hizo con un microscopio binocular, usando magnificación de 10 y 40X.

Análisis estadísticos

Los resultados obtenidos se analizaron mediante estadísticos descriptivos y test de Jicuadrada (X2) para determinar asociaciones estadísticas entre valores positivos con respecto a la prevalencia. Se utilizó el coeficiente con rangos de Spearman (rho) para determinar correlaciones entre prevalencia y grupos productivos, y la prueba exacta de Fisher para establecer comparaciones entre valores de prevalencia en edad de las camadas y grupos de cerdos en iniciación. El nivel de significancia para los análisis fue de 5%. Para los cálculos se utilizó el programa estadístico Statistix(24).

Resultados y discusión

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Se encontró C. suis en 55 de 67 granjas examinadas (82.1 %) con niveles similares de prevalencia entre los dos estados, lo cual reflejó una alta presencia del parásito en las granjas examinadas; sin embargo, no se encontró asociación estadística (P>0.05) entre los valores de prevalencia del parásito con respecto a los dos Estados: 81.3 % (26/32) en el estado Aragua y 82.9 % (29/35) en Carabobo. Estos resultados coinciden con lo señalado por otros autores(5), quienes encontraron 93.3 % de prevalencia en granjas de la región centro – occidental de Venezuela, mientras 75 % en granjas de la región central(6,11). Al referirlo a los lechones, se determinó 36.7 % de prevalencia (210/572). Estos resultados coinciden con lo señalado en otros estudios(5,6,11), donde determinaron valores de prevalencia similares en lechones lactantes, y podría deberse a la falta de programas de higiene y desinfección de las unidades de parición. Sin embargo, estos resultados difieren con lo señalado por Driesen et al(7) y Otten et al(8), quienes señalaron mayores valores de prevalencia en camadas. En el Cuadro 1 se muestra la comparación entre los valores de frecuencia de Cystoisospora suis por grupo de edad de las camadas muestreadas. De acuerdo a estos resultados, se encontraron diferencias entre los cuatro grupos examinados (P<0.05), mostrando mayor frecuencia en camadas de 1 a 7 y 8 a 14 días de edad. Estos resultados coinciden con lo reportado en otras investigaciones(6,10), donde señalaron mayores valores de prevalencia en camadas de dos semanas de edad. Posiblemente, la contaminación del paritorio en estas granjas provoca una elevada presión de infección, lo que trae como consecuencia que los animales se infecten en sus primeros días de vida. Sin embargo, existen evidencias que indican mayores tasas de frecuencia en lechones de tres y cuatro semanas de edad(8,9).

Cuadro 1: Frecuencia de Cystoisospora suis por grupo de edad de las camadas muestreadas Edad (días)

Positivas

Total

Frecuencia (%)

1a7 8 a 14 15 a 21 > 21 Total

55 107 32 16 210

138 249 138 47 572

9.6 ª 18.7 ª 5.5 b 2.9 b 36.7

ab Valores con diferente superíndice difieren significativamente (P<0.05).

En la Figura 1 se muestra la distribución de frecuencia de muestras positivas en camadas con menos de 7 días de vida. De un total de 55 muestras positivas, nueve muestras pertenecían a camadas menores a tres días de edad, para una frecuencia acumulada de 16.3 %. Igualmente, se determinaron seis camadas (10.9 %) con menos de 24 h de nacidas excretando ooquistes, lo que representa un resultado importante en el comportamiento epidemiológico del parásito. El período prepatente de C. suis es de cuatro días(1), por lo tanto, la presencia de ooquistes en 284

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camadas menores a tres días de edad podría deberse a varias razones. En primer lugar, el cultivo fecal en solución de dicromato de potasio confirma la presencia de ooquistes de C. suis, ya que la esporulación (100 %) permite diferenciar con respecto a ooquistes de Eimeria spp. En segundo lugar, se podría pensar en la presencia de ooquistes en tránsito intestinal, o bien, que estos lechones recién nacidos se hayan contaminado con heces de camadas previas, de la madre, o de las tetas de la cerda. Sin embargo, esta hipótesis se descarta, ya que tendrían que haber esporulado para poder resistir la temperatura y humedad del paritorio, además, en el caso que la contaminación fuese del ambiente, ooquistes no esporulados en tránsito intestinal no serían capaces de sobrevivir debido a la acción de ácidos y enzimas digestivas. Otra respuesta a este hallazgo sería la existencia de alguna ruta alternativa de infección, probablemente por la existencia de formas evolutivas extra – intestinales, en el que cerdas madres puedan transferir formas evolutivas del protozoario a los lechones, sin embargo, esta hipótesis aún está en discusión(25,26).

1 2

Figura 1: Distribución de frecuencia de muestras positivas a Cystoisospora suis en los primeros 7 días de vida

Algunos investigadores han señalado la posibilidad de la existencia de formas evolutivas en hígado y tejidos linfoides (bazo y ganglios), tomando en consideración la presencia de brotes clínicos de coccidiosis neonatal en granjas con buenas medidas sanitarias(26); sin embargo, existen estudios que no comprobaron la existencia de formas evolutivas extra – intestinales en lechones y ratones inoculados experimentalmente con C. suis(1). La presencia de formas evolutivas extra – intestinales ha sido comprobada para especies de Cystoisospora en caninos y felinos(1,27), así como C. belli en humanos(1). Probablemente merozoítos, en vez de continuar con su ciclo normal de desarrollo en el tracto intestinal, dejan el intestino y se

285

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diseminan por vía linfática para invadir linfonódulos mesentéricos, así como otros órganos del sistema retículo endotelial(1), y especialmente en pacientes inmuno – suprimidos. Por otra parte, la falta de cuerpo de Stieda en los esporoquistes de C. suis sugieren la ocurrencia de formas extra – intestinales en el ciclo de vida del protozoario, tal y como sucede con el grupo de Cystoisosporas que afectan a perros y gatos(27). Se podría pensar que cerdas gestantes mantenidas en granjas con pobres condiciones sanitarias y estados de inmuno – supresión ocasionados por efecto del estrés, así como por infecciones como el síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PRRS) y circovirus porcino tipo 2 (CPV tipo II), albergan formas evolutivas de C. suis en tejidos extra – intestinales, y de esta manera viajar por vía linfo – hematógena (transplacentaria) e infectar a sus fetos. En el momento del nacimiento, los lechones se infectan por vía transplacentaria y actuarían como agentes multiplicadores y diseminadores del parásito al resto de las camadas. En la Figura 2 se observa la dinámica de excreción de ooquistes en camadas, y se muestra la formación de una curva trifásica con tres picos de excreción: un primer pico a los 7 días de edad, un segundo y tercer pico de excreción a los 12 y 21 días, respectivamente. Estos resultados difieren con lo señalado por algunos autores, quienes señalaron que en lechones inoculados experimentalmente el ciclo de desarrollo de C. suis es bifásico, con la formación de dos picos de excreción e interrupción en la excreción durante dos o tres días entre el primero y segundo período de eliminación(1,28). La presencia de un segundo pico de excreción de ooquistes es causada por un segundo ciclo interno de desarrollo del protozoario (segunda esquizogonia); sin embargo, hay autores que postularon que este segundo pico se debe al retorno de formas extra – intestinales hasta el tracto intestinal, hipótesis que aún no ha sido comprobada(28). Existen reportes que demuestran un tercer pico de excreción de ooquistes en lechones experimentalmente infectados(29). El tercer pico de excreción refleja un retraso en la resistencia inmunológica contra el parásito, resultado de una pobre estimulación antigénica, e incluso, esto podría explicar el retorno en la excreción de ooquistes en cerdos de 5 a 6 semanas de edad cuando son trasladados a otra unidad de producción o corral, que teóricamente se ven afectados por el estrés causado por el destete.

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1 2

Figura 2: Dinámica de excreción de ooquistes de Cystoisospora suis en las camadas muestreadas

6 7

Positivas

4 5

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24 22 20 18 16 14 12 10 8 6 4 2 0

18 14 14

17 14

10 8

6 1

5 3

0 3

9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 < 22 Días

En la Figura 3 se muestra la frecuencia a C. suis en camadas provenientes de cerdas con diferente número de partos. Los resultados obtenidos se analizaron mediante una prueba de correlación con rangos de Spearman, indicando que a mayor número de partos, menor es la frecuencia en camadas (rho= - 0.77; P<0.05). El efecto del número de partos sobre la frecuencia de C. suis ha sido señalado en otros estudios(6); sin embargo, no se demostraron diferencias estadísticas entre valores de frecuencia a C. suis en camadas provenientes de cerdas con diferente número de partos(3). El número de partos de la cerda parece ser un factor de riesgo importante que puede afectar el desempeño productivo en las salas de parto, y por eso en muchas empresas porcinas se busca mantener cierta uniformidad en esta variable. Se ha señalado que las cerdas adquieren mejor status inmunitario en la medida que se hacen viejas y esto ha sido comprobado para Micoplasma hyopneumoniae(12); así mismo, se han comprobado diferencias estadísticas respecto a infecciones por Haemophilus parasuis en cerdas con diferente número de partos(13). Probablemente, los lechones que se crían con cerdas primerizas no reciben la cantidad y calidad de anticuerpos calostrales para combatir infecciones por C. suis, mientras que aquéllos que se crían con cerdas adultas con sistemas inmunológicos más desarrollados, reciben anticuerpos necesarios que permiten al lechón adquirir una mejor inmunidad pasiva y combatir infecciones por C. suis.

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1 2

Figura 3: Valores de frecuencia a C. suis en camadas provenientes de cerdas con diferente número de partos

3 4

Correlación con rangos de Spearman (rho= -0.77; P<0.05).

Los lechones neonatos tienen un sistema inmune inmaduro, y la transferencia calostral de células inmunes y anticuerpos es esencial para controlar las infecciones a esa edad; sin embargo, se ha demostrado que los anticuerpos calostrales no protegen contra la enfermedad(30,31,32). Algunos autores demostraron la transferencia de células inmunes y anticuerpos específicos contra C. suis a través del calostro, pero estos anticuerpos no proporcionaron protección contra la manifestación clínica de la enfermedad(30,31,32). Por otro lado, la inmunidad mediada por células juega un rol muy importante en la resistencia a la enfermedad en los lechones(33); sin embargo, cerdas primerizas con bajo estatus inmunológico no son capaces de transferir a sus hijos los elementos necesarios para el desarrollo de mecanismos de respuesta no específicos (activación de complemento, fagocitosis y citoquinas), lo que significa, que los lechones viven sus primeras semanas de vida con un sistema inmune vulnerable, y por tanto no son capaces de contrarrestar la infección. En cerdas primíparas, la falta de una continua estimulación antigénica pudiera ser un factor que hace vulnerable a sus crías contra la infección por C. suis, a diferencia de cerdas multíparas que han estado en mayor contacto con el protozoario, y por tanto han desarrollado un sistema inmunológico capaz de inducir una mejor respuesta en lechones lactantes. Probablemente, la respuesta inmune ante infecciones primarias (inmunidad innata) en lechones de cerdas primíparas sea muy baja; sin embargo, en la medida que el lechón va creciendo, se activan los mecanismos de inmunidad adaptativa capaces de contrarrestar la infección.

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Con respecto a la presencia del protozoario según la consistencia de las muestras, se encontraron diferentes grados de positividad, lo que refleja que hubo asociación estadística (P<0.05) con respecto a la consistencia. Aunque hubo excreción de ooquistes en los tres tipos de consistencia, se observó una frecuencia de 64.8 % en heces de consistencia semipastosa y pastosa. Estos resultados coinciden con lo señalado por otros autores, quienes indicaron mayor frecuencia de C. suis en muestras de consistencia cremosa, que aquellas líquidas(3,6). Existen estudios que indican mayor frecuencia del parásito en muestras acuosas (35.2 %), y menor frecuencia en muestras de consistencia pastosa(34). La diarrea en lechones se explica, por la acción patógena que causa el parásito en el epitelio intestinal en el transcurso de las diferentes etapas que se cumplen en la fase endógena del ciclo de vida. Durante la esquizogonia se produce diarrea debido a la invasión y multiplicación del parásito dentro de la célula epitelial, sin embargo, la producción de ooquistes es muy baja. En la medida que avanza la infección la diarrea va cediendo, y la consistencia del excremento comienza a hacerse pastosa, e incluso normal, hasta que se cumpla el ciclo de vida del parásito con la debida producción de ooquistes. De acuerdo a esto, es improbable conseguir animales excretando ooquistes y con producción de heces liquidas, por lo que habría que considerar otros copatógenos como E. coli, Rotavirus y Cryptosporidium. Con respecto a los resultados en cerdos adultos, se determinó que todos los grupos evaluados presentaron excreción de ooquistes, con excepción de las cerdas de reemplazo (Cuadro 2). Los resultados obtenidos se analizaron mediante una prueba de correlación con rangos de Spearman, el cual no arrojó correlación estadística (rho = 0.03; P>0.05), lo que indica que la edad y la frecuencia a C. suis en cerdos adultos actúan de manera independiente. Las cerdas lactantes y machos reproductores mostraron 9.4 y 4.9 % de frecuencia a C. suis, respectivamente, con valores muy similares entre los dos estados. Los hallazgos en cerdas madres difieren con lo señalado por otros autores, quienes no encontraron la infección en cerdas madres, por tanto, concluyen que las cerdas no juegan ningún rol en la cadena de transmisión del parásito(1,2). Sin embargo, existen evidencias de infección en cerdas madres(3,4,5). La baja presencia de ooquistes de C. suis en excremento de madres y verracos, demuestra que estos grupos pueden excretar cantidades de ooquistes que no son detectables con las pruebas convencionales; sin embargo, esas cantidades bajas de ooquistes pueden tornarse infectivas y diseminarse por toda la paridera, sobre todo cuando existen problemas higiénico – sanitarios y de manejo. Por tal motivo, las cerdas podrían jugar un papel importante en la cadena de transmisión, bien sea por un parasitismo activo no determinado, o por transporte pasivo de ooquistes a sus lechones. Con relación a cerdos después del destete, se determinó excreción de ooquistes en las tres etapas, con especial significancia en iniciación (23.8 %). Posiblemente, lechones destetados y mantenidos en corrales próximos al área de maternidad pueden actuar como fuentes diseminadoras del parásito, sobre todo en aquellas granjas donde no aplican programas de higiene y desinfección de instalaciones.

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Cuadro 2: Frecuencia de Cystoisospora suis en grupos de cerdos adultos de la región central de Venezuela Grupos

Aragua

Carabobo

Total

Iniciación

25.1

22.5

23.8

Crecimiento

2.2

4.7

3.4

Engorde

3.3

3.8

3.6

Gestantes

4.1

5.1

Lactantes

8.8

9.4

Verracos

4.6

5.1

4.9

Reemplazos

Coeficiente de correlación con rangos de Spearman (rho= 0.03), P>0.05.

Al aumentar el número de partos, disminuye la frecuencia en madres (Cuadro 3). Según estos resultados existe asociación estadística, y se observa mayor infección en cerdas primerizas, probablemente debido a factores inmunológicos involucrados. Probablemente, las cerdas durante su crecimiento mantienen y esconden formas evolutivas intra y extra – intestinales del protozoario(34), y cuando llega el primer parto comienzan a excretar cantidades suficientes de ooquistes que son detectados por medio de técnicas de concentración – flotación; sin embargo, en la medida que avanzan en edad, sus sistemas inmunológicos se desarrollan hasta el punto de contrarrestar la infección y por tal motivo disminuye la cantidad de ooquistes, los cuales no son detectables por técnicas convencionales de flotación. También se podría pensar que cerdas primerizas se tornan más vulnerables que cerdas viejas a los cambios ocurridos en el traslado a la sala de partos, ruidos, personal y eventos del primer parto, ocasionando un gran estrés a estos animales que pudieran alterar su sistema inmunológico y de esta manera iniciar la excreción de ooquistes de C. suis, y actuar como posibles fuentes de infección. Se ha señalado que los nuevos eventos y cambios que ocurren en el parto de las cerdas (dolor, nerviosismo) son fuente principal de estrés, sobre todo en cerdas primíparas, las cuales también se pueden ver inmunocomprometidas por efecto de la lactancia(13,14,15).

290

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Cuadro 3: Frecuencia a Cystoisospora suis en cerdas lactantes de acuerdo al número de partos Partos

Positivas

Total

Frecuencia (%)

173

6.5

106

1.2

117

0.9

0.7

0.2

Total

572

9.4

Coeficiente de correlación con rangos de Spearman (rho= - 0.98).

En el Cuadro 4 se muestra la comparación entre valores de frecuencia a C. suis en lechones de diferentes semanas de producción. Según estos resultados existen diferencias (P<0,05) en los seis grupos examinados, los animales con cuatro y cinco semanas de edad mostraron mayores valores de infección (frecuencia acumulada de 16 %). El destete de los cerdos ha sido señalado como el momento de mayor estrés en la etapa productiva del animal, y el estrés ocasionado por el destete se ha asociado con la excreción de ooquistes de C. suis en cerdos de cinco y seis semanas de edad(35,36). Indudablemente, la respuesta inmune del lechón ante cualquier agente patógeno puede verse comprometida por situaciones de manejo que desencadenen estrés. Existen suficientes evidencias que señalan que el estrés tiene efectos sobre el sistema inmune del cerdo. En tal sentido, se ha comprobado que el estrés aumenta los niveles sanguíneos de corticosteroides, especialmente cortisol, pudiendo reducir la proliferación de linfocitos, así como el tamaño de los linfonódulos y, por consiguiente, disminución del número de anticuerpos producidos(35,36). Esta alteración en los mecanismos inmunes del lechón podría jugar un papel importante en la aparición de ooquistes en cerdos jóvenes; sin embargo, se desconoce el papel que juegan las cerdas madres en la respuesta inmune del lechón.

291

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Cuadro 4: Frecuencia a Cystoisospora suis en cerdos de iniciación de diferentes semanas de edad Semana

Positivos

Total

Frecuencia (%)

7.8 a

8.2 a

3.4 b

1.1 c

2.6 b

0.7 c

Total

268

23.9

Valores con diferente superíndice difieren significativamente (P<0.05).

Conclusiones e implicaciones

Existe una amplia distribución y frecuencia del protozoario en granjas porcinas ubicadas en la región central de Venezuela, que pudieran ser controladas al mejorarse las condiciones higiénico – sanitarias de las explotaciones. Se determinó infección en cerdas madres y lechones en iniciación, lo que supone que estos grupos podrían actuar como fuentes de infección y diseminación del parásito. La presencia de ooquistes en muestras de camadas menores a tres días de edad, representa un hallazgo importante en el comportamiento epidemiológico del parásito, que presupone la existencia de alguna ruta alternativa de la infección. El número de partos de la cerda tuvo impacto sobre la frecuencia del protozoario en la población muestreada. Probablemente estos hallazgos se asocian con mecanismos inmunológicos desconocidos.

Agradecimientos 292

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Al Programa de Medicina Veterinaria de la Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad de Santander por su valiosa colaboración y apoyo en la ejecución de este trabajo.

Literatura citada 1.

Lindsay D, Dubey J. Coccidia and other protozoa. In: Straw BE, et al editors. Diseases of swine. 9th ed. Ames, Iowa, USA: Iowa State University; 2005:861–873.

Farkas R, Szeidemann Z, Majoros G. Prevalence and geographical distribution of Isosporosis in swine farms of Hungary [abstract]. In: Proc 18th IPVS Congress, Hamburg, Germany. 2004:314.

Meyer C, Joachim A, Daugschies A. Ocurrence of Isospora suis in larger piglet production units and on specialized piglet rearing farms. Vet Parasitol 1999;82:277– 284.

Karamon J, Ziomko I, Cencek T. Prevalence of Isospora suis and Eimeria spp. in suckling piglets and sows in Poland. Vet Parasitol 2007;147:171-175.

Pinilla J, Coronado A. Prevalencia de Isospora suis en lechones criados en granjas de la región Centro – Occidental de Venezuela. Zoo Trop 2008;26(1):47-53.

Pinilla J. Prevalencia de Isospora suis en granjas porcinas intensivas ubicadas en el estado Aragua, Venezuela. Zoot Trop 2009;27(2):1-9.

Driesen SJ, Carland PG, Fahy VA. Studies on preweaning piglet diarrhoea. Aust Vet J 1993;70:259263.

Otten A, Takla M, Daugshies A, Rommel M. The epizootiology and pathogenic significance of infections with Isospora suis in ten piglet production operations in Nordrhein-Westfalen. Berl Mun Tier Woch 1996;109(6-7):220-223.

Niestrath M, Takla M, Joachim A, Daugschies A. The role of Isospora suis as a pathogen in conventional piglet production in Germany. J Vet Med B 2002;49:176-180.

10. Hamadejova K, Vitovec J. Ocurrence of the coccidium Isospora suis in piglets. Vet Med Czech 2005;50(4):159-163.

293

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

11. González Y de W, De Moreno L, García G. Isospora suis en granjas con diferentes condiciones de instalaciones y manejo. Vet Trop 2000;25(2):257-265. 12. Cardona A, Pijoan C, Utrera V, Deen J. Prevalence of Mycoplasma hyopneumoniae in different parity cull sows [abstract]. In: Proc 18th IPVS Congress, Hamburg, Germany. 2002:402. 13. Holyoake PK. Dam parity affects the performance of nursery pigs [abstract]. In: Proc 19th IPVS Congress, Copenhagen, Denmark. 2006:149. 14. Klopfstein C, Farmer C, Martineau G. Diseases of the mammary glands and lactation problems. In: Straw BE, et al. editors. Diseases of swine. 8th ed. Ames, Iowa, USA: Iowa State University Press;1999:833-860. 15. Lafranchi E, González J, Filios S. The efficacy of butafosfan in the periparturient sow – Field trial Mexico [abstract]. In: Proc 20th IPVS Congress, Durban, South Africa. 2008:479. 16. Feporcina. Comportamiento del sector porcino en el 2005. Revista de Información Divulgativa. 2010;1:10-12. 17. Ministerio del Ambiente y Recursos Naturales Renovables (MARNR). Anuario climatológico. MARNR. Estados Aragua y Carabobo. 2015. 18. Rodríguez D. Estudio Seroepidemiológico de la enfermedad de Aujeszky en granjas porcinas del estado Carabobo [tesis maestría]. Maracay. Universidad Central de Venezuela; 1995. 19. Lohr S. Muestreo: Diseño y análisis. México: International Thomson Editores; 2000. 20. SASA – Aragua y Carabobo. Censo de granjas porcinas de los estados Aragua y Carabobo. En: Reportes de programa vacunación contra Fiebre Aftosa. Departamento de epidemiología. Servicio Autónomo de Sanidad Agropecuaria; 2015. 21. Morales G, Pino A. Parasitología cuantitativa. Fundación Fondo Editorial Acta Científica Venezolana, Caracas. 1987. 22. Hendrix CM. Diagnóstico parasitológico veterinario. 2da ed. Madrid, España: Editorial Harcourt Brace; 1999. 23. Henriksen S, Christensen J. Demonstration of Isospora suis oocysts in faecal samples. Vet Rec 1992;131:443-444. 24. Statistix 8. Analytical Software for Windows. USA. 2008.

294

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

25. Sotiraki S, Roepstorff A, Nielsen J, Maddox – Hyttel C, Enoe C, Boes J, Murrell K, Thamsborg S. Population dynamics and intra-litter transmissions patterns of Isospora suis in suckling piglets under on- farms conditions. Parasitol 2008;135(3):395-405. 26. Cordero del Campillo M, Hidalgo M, Díez N. Parasitosis del cerdo. Eimeriosis e Isosporosis. En: Cordero del Campillo et al. editores. Parasitología veterinaria. Madrid, España: Editorial McGraw-Hill. Interamericana; 1999:451-456. 27. Dubey J, Frenkel J. Extra – intestinal stages of Isospora felis and I. rivolta (Protozoa: Eimeriidae) in cats. J Protozool 1972;19:89-92. 28. Harleman J, Meyer R. Life cycle of Isospora suis in gnotobiotic and conventional piglets. Vet Parasitol 1984;17:27-39. 29. Christensen J, Henriksen S. Shedding of oocysts in piglets experimentally infected with Isospora suis. Act Vet Scand 1994;35:165-172. 30. Schwarz L, Worliczek H, Winkler M, Joachim A. Superinfection of sows with Cystoisospora suis ante partum leads to a milder course of cystoisosporosis in suckling piglets. Vet Parasitol 2014;204(3-4):58-168. 31. Schwarz L, Joachim A, Worliczek H. Transfer of Cystoisospora suis-specific colostral antibodies and their correlation with the course of neonatal porcine cystoisosporosis. Vet Parasitol 2013;197(3-4):487-497. 32. Shrestha A, Abd-Elfattah A, Freudenschuss B, Hinney B, Palmieri N, Ruttkowski B, Joachim A. Cystoisospora suis – A model of mammalian cystoisosporosis. Front Vet Sci 2015;2:68. Doi: 10.3389/fvets.2015.00068. 33. Koudela B, Kucerová S. Inmunity against Isospora suis in nursing piglets. Parasitol Res 2000;86:861-863. 34. Pavlovic I, Savic B, Jakic – Dimic D. Prevalence of coccidiosis in farm – farrowing conditions [abstract]. In: Proc 20th IPVS Congress, Durban, South Africa. 2008:345. 35. Nillson O. Isospora suis in pigs with post weaning diarrhea. Vet Rec 1988;122:310-311. 36. Roth JA. The system immune. In: Straw BE, et al editors. Diseases of swine. 8th ed. Ames, Iowa, USA: Iowa State University Press; 1999:799-820.

295

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4361 Artículo

Antonio Alatorre-Hernándeza Juan de Dios Guerrero-Rodrígueza* José Isabel Olvera-Hernándeza Ernesto Aceves-Ruíza Humberto Vaquera-Huertab Samuel Vargas-Lópeza

Colegio de Postgraduados – Campus Puebla, Programa en Estrategias para el Desarrollo Agrícola Regional. Carretera Federal México – Puebla km 125.5, Santiago Momoxpan, 72760, San Pedro Cholula, Puebla. México. a

Colegio de Postgraduados – Campus Montecillo. Montecillo Texcoco, Estado de México, México. b

Autor de correspondencia: rjuan@colpos.mx

Este trabajo es parte de la tesis de Maestría en Ciencias del primer autor en el programa Estrategias para el Desarrollo Agrícola Regional del Colegio de Postgraduados, Campus Puebla.

Resumen: Tres leguminosas herbáceas: Macroptilium lathyroides, Macroptilium atropurpureum y Phaseolus acutifolius se sembraron en 12 unidades experimentales de 28 m2 cada una, bajo un diseño de bloques completos al azar y cuatro repeticiones por especie. El objetivo fue

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evaluar las características de producción de materia seca (MS), relación hoja-tallo y cobertura, así como la concentración de proteína cruda (PC), fibra detergente neutro (FDN), fibra detergente ácido (FDA), lignina (LDA), taninos, fenoles y digestibilidad in vitro de la MS (DIVMS) en todo el ciclo biológico de las especies. La producción promedio de MS (kg ha-1) difirió (P<0.05) entre especies, resultando mayor para M. lathyroides (4,655), intermedia para M. atropurpureum (3,920) y menor (2,170) para P. acutifolius. La diferencia en producción de MS entre M. lathyroides y M. atropurpureum fue un reflejo principalmente de diferencias en la altura de la planta, más que a diferencias en la relación hoja-tallo o cobertura. M. lathyroides y M. atropurpureum no fueron diferentes (P>0.05) en concentración de PC, FDN, FDA y DIVMS. La especie P. acutifolius mostró una menor concentración de todas las fracciones y una menor DIVMS. La concentración de taninos (g kg-1 MS) fue mayor (P<0.05) para M. lathyroides (3.93), intermedia para M. atropurpureum (3.14) y menor (1.82) para P. acutifolius. En fenoles, las especies no fueron diferentes, obteniendo un promedio de 20.3 g kg-1 MS. Se concluye que M. lathyroides y M. atropurpureum fueron las especies con mejor comportamiento productivo y calidad nutritiva en toda la fase experimental. Palabras clave: Macroptilium atropurpureum, Macroptilium lathyroides, Phaseolus acutifolius, Materia seca, Calidad nutritiva.

Abstract: Three herbaceous legumes: Macroptilium atropurpureum, Macroptilium lathyroides and Phaseolus acutifolius were sown in 12 experimental units of plots of 28 m2 each under a randomized complete block design with four replications. The objective was to evaluate the characteristics of dry matter (DM) production, leaf-stem ratio and coverage, as well as the concentration of crude protein (CP), neutral detergent fiber (NDF), acid detergent fiber (ADF), lignin (LDA), tannins, phenols and in vitro digestibility of DM (IVDDMS) throughout the biological cycle of the species. The average DM production (kg ha-1) differed (P<0.05) among species, being higher for M. lathyroides (4,655), intermediate for M. atropurpureum (3,920) and lower (2,170) for P. acutifolius. The difference in DM production between M. lathyroides and M. atropurpureum was mainly a reflection of differences in plant height rather than differences in the leaf-stem ratio or coverage. M. lathyroides and M. atropurpureum were not different (P>0.05) in CP concentration, NDF, ADF and IVDDMS. The species P. acutifolius showed the lowest concentration of all the fractions including DIVMS. The concentration of tannins (g kg-1 MS) was high (P<0.05) for M. lathyroides (3.93), intermediate for M. atropurpureum (3.14) and low (1.82) for P. acutifolius. In phenols, the species were not different, having an average of 20.3 g kg-1 DM. It is concluded

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that M. lathyroides and M. atropurpureum were the species with the best yield performance and nutritional quality in the total experimental phase.

Key words: Macroptilium atropurpureum, Macroptilium lathyroides, Phaseolus acutifolius, Dry matter yield, Nutritional quality.

Recibido 06/02/2017. Aceptado 04/10/2017.

Introducción

En el trópico seco de México existe una gran diversidad de leguminosas forrajeras de tipo herbáceo, arbustivo y arbóreo, que son fuente importante de materia seca en la alimentación de rumiantes. Durante la época de lluvias el crecimiento de leguminosas herbáceas aumenta, y los rumiantes pasan la mayor parte de su tiempo consumiendo estas especies (67-80 %) en comparación a plantas arbustivas o arbóreas (18-33 %)(1,2). Tal es el caso de Macroptilium atropurpureum, Macroptilium lathyroides y Phaseolus acutifolius, que son leguminosas herbáceas nativas de la Mixteca Poblana en México, las cuales por sus características forrajeras podrían incluirse en los sistemas de producción pecuaria de la región. La especie M. atropurpureum ha sido evaluada experimentalmente en monocultivo y en intercalación con pastos nativos de baja calidad nutritiva para la alimentación de rumiantes(3,4,5). En esta especie forrajera, diversos investigadores(3,5,6) han determinado un rendimiento promedio de materia seca (MS) entre 500 a 4,800 kg ha-1 y un contenido de PC entre 130 a 280 g kg-1 MS(7,8); adicionalmente, se ha evaluado como dieta única y en mezcla con residuos de cosecha para determinar el consumo y la respuesta animal(9,10,11). Estos autores concluyen que M. atropurpureum, es una leguminosa con excelente calidad nutritiva, capaz de incrementar el contenido de PC en pastos y rastrojos de bajo valor nutricional. Además, es muy aceptada por rumiantes estabulados y en pastoreo, y por el aporte de MS en su consumo, esta especie mejora el comportamiento productivo de los animales en regiones en donde las sequías son muy prolongadas. Las especies M. lathyroides y P. acutifolius son leguminosas forrajeras similares a M. atropurpureum, no obstante, la información en relación

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a su rendimiento de materia seca, composición química y digestibilidad es muy limitada. Por lo anterior, el objetivo de la presente investigación fue evaluar el comportamiento productivo, características fisicoquímicas y digestibilidad in vitro de estas leguminosas forrajeras herbáceas en el trópico seco de la Mixteca Baja Poblana, México.

Material y métodos

La evaluación del comportamiento productivo de las leguminosas M. atropurpureum, M. lathyroides y P. acutifolius, se llevó a cabo de abril a octubre de 2015 en la comunidad de Santo Domingo Ayotlicha, Tlapanalá, Puebla. El sitio experimental se ubicó en 18° 25' N y 98° 20' O, a una altitud de 1,455 m, con clima cálido seco y lluvias en verano. El suelo francoarcilloso, con pH de 7.9 y materia orgánica 2.89 %. El contenido nutrimental del suelo fue: 14.4 mg kg-1 de P, 336.5 mg kg-1 de K, 0.002 % de N, 0.48 % de Ca y 0.42 % de Mg. La precipitación promedio acumulada durante toda la fase experimental fue 225.5 mm y las temperaturas máximas y mínimas fueron 30 y 15 °C, respectivamente. Los datos climatológicos se presentan en la Figura 1.

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Figura 1: Temperaturas y precipitaciones de abril a octubre de 2015, en Santo Domingo Ayotlicha, Tlapanalá, Puebla. Las flechas indican el corte de las especies a intervalos de quince días

Abril

Mayo

Junio

Julio

Agosto

Sept.

Octubre

Nov.

Siembra

Las semillas se escarificaron mecánicamente, y cada especie se sembró al voleo en unidades experimentales de 2 x 14 m bajo un diseño de bloques completamente al azar con cuatro repeticiones. Las dos especies de Macroptilium se sembraron a una densidad de 9 kg de semilla ha-1, mientras que P. acutifolius por ser de semilla de tamaño mediano, se sembró a una densidad de 15 kg ha-1. Las semillas no se inocularon, ya que estas leguminosas han mostrado nodular adecuadamente con rizobios nativos del suelo(12). El experimento se mantuvo con las lluvias temporales de la región, no se fertilizó y manualmente se mantuvo libre de malezas.

Caracterización del material vegetativo

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Producción de materia seca

La producción de MS por unidad de superficie se determinó cada 15 días. Se utilizó un cuadrante metálico de 0.25 m2 colocado aleatoriamente y se cosechó en cada parcela (10 cm por encima del nivel del suelo) todo el material verde de cada leguminosa. El material cosechado se guardó en bolsas de papel debidamente identificadas, para posteriormente, ser secado en una estufa de aire forzado a 55 °C durante 72 h. Cada muestra después del secado se pesó en una balanza digital; la cantidad de hojas y tallos se pesaron por separado con el fin de determinar la relación hoja-tallo.

Altura y cobertura

Después de la emergencia y cada 15 días, la altura de 20 plantas seleccionadas al azar en cada unidad experimental se midió con un flexómetro desde el nivel del suelo hasta el ápice de cada planta. La cobertura de cada especie se determinó con un cuadrante de 1 m2, subdividido en 25 cuadros de 0.20 x 0.20 m, midiendo en porcentaje el área cubierta por cada especie forrajera. En total se realizaron 10 mediciones en las dos especies de Macroptilium, y en P. acutifolius sólo se realizaron 7, debido a que su ciclo biológico fue corto.

Composición fisicoquímica

El forraje seco de las leguminosas se molió en un molino ciclónico con malla de 1 mm para su posterior análisis químico. El contenido de fibra detergente neutro (FDN), fibra detergente ácido (FDA) y lignina en detergente ácido (LDA), se determinó de manera secuencial y por duplicado, utilizando los protocolos de ANKOM Technology(13). Mediante el método Kjeldahl se determinó por duplicado el contenido de proteína cruda (PC) multiplicando el porcentaje de nitrógeno x 6.25(14). La determinación de fenoles totales y taninos condensados se realizó por duplicado, el primero mediante el método de Folin y Ciocalteu(15) y el segundo por el método de Vainillina-HCl de acuerdo a la norma mexicana NMX-Y-326-SCFI2004(16).

Digestibilidad in vitro de la materia seca

La digestibilidad in vitro de la materia seca (DIVMS) de las tres especies, se determinó por duplicado mediante el método enzimático pepsina-celulasa(17,18).

Análisis estadístico 301

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Los datos de producción de materia seca, altura, cobertura y variables de calidad nutritiva se sometieron a un análisis de varianza utilizando el sistema de análisis estadístico SAS versión 9.0(19). Las diferencias entre medias se evaluaron usando la prueba de rango de Tukey, aceptando significancia con 𝛼= 0.05(20).

Resultados

Caracterización del material vegetativo

Rendimiento de materia seca

La dinámica del rendimiento de MS ha-1 de las leguminosas se muestra en la Figura 2. La mayor acumulación de MS ocurrió a los 135, 120 y 60 días para M. atropurpureum, M. lathyroides y P. acutifolius, respectivamente. En esos puntos de inflexión el rendimiento de MS fue de 6,116, 7,918 y 4,843 kg ha-1 para las tres especies en ese mismo orden. En cuanto a la relación hoja-tallo, las dos especies de Macroptilium mostraron mayores valores (P<0.05) en comparación a P. acutifolius (Cuadro 1).

Figura 2: Rendimiento de MS ha-1 de las leguminosas forrajeras herbáceas M. lathyroides, M. atropurpureum y P. acutifolius

Las barras representan la diferencia mínima significativa por corte.

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Altura y cobertura

En altura, M. lathyroides tuvo el mayor promedio (P<0.05) en comparación a las otras dos especies. En cobertura, M. atropurpureum fue mayor (P<0.05), seguido de M. lathyroides y P. acutifolius. El rendimiento de MS promedio por corte, altura, cobertura y relación hojatallo de las tres leguminosas se muestran en el Cuadro 1.

Características fisicoquímicas

El contenido promedio de proteína fue similar (P>0.05) en las dos especies de Macroptilium. Phaseolus acutifolius, por su parte, fue la especie con menor contenido promedio de PC (Cuadro 2). En el primer corte (día 15), el contenido promedio de las tres especies fue de Cuadro 1: Promedio total de rendimiento de MS, relación hoja-tallo, altura y cobertura de las leguminosas M. lathyroides, M. atropurpureum y P. acutifolius Variable Rendimiento MS, kg ha-1

M. lathyroides (n= 40)

M. atropurpureum (n= 40)

P. acutifolius (n= 28)

EEM

4655.1a

3920.3b

2170.0c

220.8

Relación hoja-tallo

1.4

Altura, cm Cobertura, % a,b

1.6

0.9

0.099

38.6a

22.7b

19.3c

1.116

65.4b

81.2a

47.6c

31.76

EEM= error estándar de la media. Medias con la misma letra entre hileras no son diferentes (P>0.05).

188.6 g kg-1 MS, mientras que en el último corte (día 150) el promedio fue de 118.3 g. La Figura 3 muestra la concentración de PC de las tres leguminosas forrajeras en todo el ciclo productivo.

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Cuadro 2: Promedio total (g kg-1 MS) de proteína cruda (PC), digestibilidad (DIVMS), fibra detergente neutro (FDN), fibra detergente ácido (FDA) y lignina en detergente ácido (LDA) de las leguminosas M. lathyroides, M. atropurpureum y P. acutifolius M. lathyroides (n= 40)

M. atropurpureum (n= 40)

P. acutifolius (n= 28)

EEM

FDN

441.8a

436.8a

305.9b

7.230

FDA

307.5a

320.3a

225.1b

6.207

LDA

42.6a

35.4b

25.9c

1.666

Proteína cruda

152.8a

158.2a

117.3b

2.856

Digestibilidad

17.12

Variables

595.6 a,b

566.8

493.7

EEM= error estándar de la media. Medias con la misma letra entre hileras no son diferentes (P>0.05).

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Figura 3: A) Proteína cruda; B) digestibilidad in vitro de la materia seca; C) fibra detergente neutro (FDN); D) fibra detergente ácido (FDA); E) lignina en detergente ácido de las leguminosas

M. lathyroides, P. acutifolius y M. atropurpureum evaluadas en Tlapanalá, Puebla.

El contenido de FDN fue mayor (P<0.05) en las dos especies de Macroptilium en comparación a P. acutifolius (Cuadro 2). Las tres leguminosas en el primer corte (día 15) tuvieron una FDN promedio de 355.7 g kg-1 MS, mientras que en el último corte (día 150) el promedio fue de 568.9 g. De igual manera, el contenido de FDA fue mayor (P<0.05) en las dos especies de Macroptilium comparadas a P. acutifolius. En el primer corte el promedio de las tres leguminosas fue de 232.2 g kg-1 MS y en el último corte el promedio fue de 383.6 g. 305

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En concentración de LDA las especies fueron diferentes (P<0.05), Macroptilium lathyroides tuvo el mayor promedio total seguido de M. atropurpureum y finalmente P. acutifolius. El contenido de FDN, FDA y LDA de las leguminosas incrementó conforme la madurez de las plantas incrementó (Figura 3). La cantidad de fenoles totales fue similar (P>0.05) en las tres leguminosas evaluadas (Cuadro 3), obteniendo un promedio de 20.2 g kg-1 MS, mientras que en taninos condensados solamente P. acutifolius y M. lathyroides fueron diferentes (P<0.05).

Cuadro 3: Concentración de fenoles totales y taninos condensados (g kg-1 MS) en las leguminosas Metabolitos secundarios

P. acutifolius (n= 4)

M. atropurpureum (n= 4)

M. lathyroides (n= 4)

EEM

Fenoles

20.962a

22.253a

17.660a

0.316

Taninos

3.929a

3.135ab

1.824b

2.016

a,b

EEM= error estándar de la media. Medias con la misma letra entre hileras no son diferentes (P>0.05).

Digestibilidad in vitro de la materia seca

En cuanto a DIVMS, las dos especies de Macroptilium fueron iguales (P>0.05); no obstante, P. acutifolius mostró un contenido similar (P>0.05) al de M. atropurpureum (Cuadro 2). En el primero y último corte el promedio de DIVMS de las tres leguminosas fue de 753.4 y 468.7 g kg-1 MS, respectivamente. Se observa que las tres especies forrajeras mostraron una reducción de PC y DIVMS conforme la madurez de las plantas incrementó (Figura 3). Considerando el balance entre el rendimiento de MS y calidad nutritiva de las leguminosas, la cosecha de M. lathyroides podría llevarse a cabo a los 75, 90, 105 o 120 días de edad. En M. atropurpureum el aprovechamiento podría realizarse a los 75, 90 o 105 días, mientras que en P. acutifolius el corte de las plantas podría llevarse a cabo a los 60 y 75 días de edad. Las Figuras 4, 5 y 6 muestran la edad de las especies en las que éstas podrían ser aprovechadas para la alimentación de rumiantes.

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Figura 4: Edad (75, 90, 105 y 120 días) en que M. lathyroides presenta un balance entre cantidad y calidad del forraje

Las barras representan la diferencia mínima significativa entre cortes.

Figura 5. Edad (75, 90 y 105 días) en que M. atropurpureum presenta un balance entre cantidad y calidad del forraje

Las barras representan la diferencia mínima significativa entre cortes.

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Figura 6: Edad (60 y 75 días) en que P. acutifolius presenta un balance entre cantidad y calidad del forraje

Las barras representan la diferencia mínima significativa entre cortes.

Discusión

Caracterización del material vegetativo

Producción de materia seca

Los resultados de MS en las dos especies de Macroptilium fueron superiores a los informados en otro estudio(21), en donde se señala un rendimiento de 4,124 y 2,296 kg MS ha-1 en M. lathyroides y en M. atropurpureum, respectivamente. Algunos países africanos (Kenya y Tanzania) destacan la importancia de la aplicación de fertilizantes inorgánicos durante la siembra y el crecimiento de las plantas para asegurar un mayor rendimiento de MS. Sin embargo, M. atropurpureum por ser una especie nativa de México presenta adaptación y un buen comportamiento productivo en las regiones tropicales de este país(22). Esto en parte puede explicar los altos rendimientos de MS en el actual estudio, los que además se 308

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obtuvieron sin la aplicación de fertilizantes inorgánicos. Los resultados de MS de M. lathyroides y M. atropurpureum son consistentes con el rango de rendimiento de 500 a 4,800 kg MS ha-1 informado en M. atropurpureum(3,5,6). El rendimiento promedio de MS en P. acutifolius (2,170 kg ha1) fue menor a las dos especies de Macroptilium por el menor número de cosechas (siete cortes) que esta especie tuvo en todo el experimento. Posiblemente, esta especie para alcanzar una mayor producción de MS necesite de mayor disponibilidad de humedad, tal y como se ha informado en Mucuna pruriens(23), en la que se alcanzó un rendimiento de 4,795 kg MS ha-1 bajo irrigación una vez a la semana durante toda la fase de medición. Sin embargo, el resultado obtenido en P. acutifolius es superior a 1,478 kg MS ha-1 informado también en Mucuna pruriens y comparable a 2,172 kg en Centrocema pubescens evaluadas bajo condiciones climáticas similares(24). El menor número de cortes en P. acutifolius posiblemente se debe a que esta especie en comparación a las del género Macroptilium, fue atacada severamente por la plaga común del frijol (Epilachana varivestis Mulsant) encontrando un promedio de 308 larvas y 9 adultos por m2. Esto debilitó el área foliar de P. acutifolius y, por tanto, la especie no logró culminar con su ciclo biológico. Esto también podría explicar la mayor relación hoja-tallo en las dos especies del género Macroptilium en comparación a P. acutifolius.

Altura y cobertura

Macroptilium lathyroides fue la especie con mayor altura debido a que es una leguminosa enredadora con tendencia a erguirse en comparación a M. atropurpureum y P. acutifolius, las cuales mostraron un hábito de crecimiento postrado. Estos resultados coinciden con lo informado en otro estudio(21), en donde se señala una mayor altura en M. lathyroides (129 cm) en comparación a M. atropurpureum, la cual por su crecimiento postrado tuvo una altura promedio de 36 cm. Sin embargo, a pesar de que M. atropurpureum y P. acutifolius mostraron una menor altura, estas especies tendieron a extenderse sobre el suelo, probablemente a que de esta manera su menor altura es compensada. Al menos M. atropurpureum logra extenderse de 0.38 a 0.7 m de longitud durante todo su ciclo biológico(3,5). La especie P. acutifolius alcanzó más rápido la cobertura total en comparación a las otras dos leguminosas. Este comportamiento coincidió con el mes de junio, mes en el que se obtuvo el mayor promedio de precipitación pluvial (116.3 mm) en toda la fase experimental. Sin embargo, su tendencia a una rápida cobertura empezó a disminuir conforme la precipitación disminuyó. Phaseolus acutifolius posiblemente podría tener mayor respuesta productiva ante condiciones más favorables de humedad en la región de estudio. La mayor cobertura de M. atropurpureum se le atribuye a su crecimiento postrado comparado al crecimiento erecto de M. lathyroides. En un trabajo similar(21) se señala que M. lathyroides 309

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además de tener un hábito de crecimiento erecto, al alcanzar la madurez tiende a perder mayor cantidad de hojas en comparación a M. atropurpureum la cual es ligeramente más estable. Esto también ayuda a explicar la mayor cobertura de M. atropurpureum respecto a las otras dos especies.

Composición fisicoquímica

Las especies M. atropurpureum y M. lathyroides fueron las leguminosas que mostraron mayor contenido de PC, 158 y 153 g kg-1 MS, respectivamente. Estos resultados son menores a lo informado en otro estudio(21), en el que se determinó una cantidad de PC en M. atropurpureum de 210 g kg-1 MS y de 180 g en M. lathyroides, posiblemente por la fertilización (N:P:K a 500 kg ha-1) que se aplicó en la siembra y durante el crecimiento de las plantas. Se ha demostrado que la fertilización inorgánica influye ampliamente en la cantidad y calidad de las especies forrajeras(24,25). Por otra parte, los resultados obtenidos en el actual trabajo coinciden con lo informado en otros estudios(9,26), en los que se determinó una cantidad de PC en M. atropurpureum de 147 y 159 g kg-1 MS. Además, los resultados del presente trabajo son consistentes con el rango de PC informado en M. atropurpureum, los cuales van de 130 a 280 g(7,8). La especie Phaseolus acutifolius fue la leguminosa con menor contenido de PC (117 g); sin embargo, esta cantidad se acerca al intervalo de PC antes mencionado. El contenido de PC de las tres especies evaluadas en el actual estudio es suficiente para rumiantes en crecimiento y lactación, ya que en otros trabajos(8,27) se menciona un requerimiento mínimo de 113 g kg-1 MS para crecimiento y de 120 g para lactación en rumiantes. El promedio total de FDN y FDA fue mayor en las dos especies del género Macroptilium en comparación a P. acutifolius. La menor cantidad de estos componentes en esta última especie, posiblemente se debe a que las plantas cosechadas fueron más jóvenes. Esta especie no alcanzó la floración. En otro estudio(8) se menciona que la cosecha de leguminosas herbáceas antes de la floración contienen bajas concentraciones de FDN y FDA, mientras que en edad avanzada de las plantas el contenido de estos componentes es mayor. Los resultados de FDN en las especies del género Macroptilium son comparables con otros estudios(26,28) en los que se reporta un contenido de FDN de 439 y 466 g kg-1 MS en M. atropurpureum. Los resultados de FDA de igual manera son comparables con una cantidad de 302 g kg-1 MS y una cantidad de 324 g kg-1 MS informado en M. atropurpureum(8,26). La especie Macroptilium lathyroides fue la leguminosa con mayor promedio total de lignina, posiblemente debido a su hábito de crecimiento erecto y a su mayor pérdida de hojas al alcanzar la madurez. Aquellas leguminosas herbáceas con hábitos de crecimiento erecto acumulan una mayor cantidad de carbohidratos estructurales, principalmente en los tallos, con el fin de apoyar el crecimiento aéreo comparado a una leguminosa rastrera como lo es M. atropurpureum(27). Phaseolus acutifolius fue la especie con menor promedio total de 310

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lignina, coincidiendo de esta manera con su menor promedio de FDN y FDA por las mismas razones descritas en estas variables. Los resultados de FDN, FDA y LDA en las especies del género Macroptilium, son consistentes con los rangos informados en la literatura para M. atropurpureum; de 384 a 652, 300 a 553 y 46 a 180 g kg-1 MS, respectivamente(26-29). En fenoles totales, en un trabajo similar, un estudio con M. atropurpureum(30) señala una cantidad moderada (cantidades no numéricas) de estos componentes en el follaje de las plantas. Según dicho estudio, el contenido de estos metabolitos en esta especie es bajo y no influye grandemente en la alimentación animal. El contenido de fenoles totales en M. lathyroides, M. atropurpureum y P. acutifolius reportado en el actual trabajo, es consistente con en el rango de 14.8 a 42.1 g kg-1 MS reportado en otro estudio(31), en donde además se menciona que estas cantidades de fenoles no comprometen la aceptabilidad de los forrajes por los rumiantes. El contenido de taninos condensados de las tres leguminosas evaluadas, son inferiores a los de otro trabajo(32), en el que se informa una cantidad de 12 g kg-1 MS en M. atropurpureum. Este mismo estudio señala que un contenido de taninos condensados de 29 g kg-1 MS en una leguminosa herbácea, puede causar astringencia y, por tanto, un bajo consumo voluntario de MS por los rumiantes. Otro trabajo(33) señala que un contenido de taninos condensados de hasta 22 g kg-1 MS no afecta la aceptabilidad y el consumo de los forrajes por los animales. Una cantidad de metabolitos secundarios similar o menor a la mencionada (22 g), puede tener efectos benéficos en los rumiantes al incrementar la absorción de nitrógeno por el animal(34). Los taninos condensados al formar complejos con proteínas evitan una alta degradación de éstas por bacterias en el rumen(34,35). Así, las proteínas son protegidas y transportadas al tracto gastrointestinal, en donde son degradadas y absorbidas por el animal en forma de aminoácidos(34,36). El contenido de compuestos secundarios, como cualquier otro compuesto químico, puede variar de acuerdo a la etapa de crecimiento de las plantas(37), nutrición de las mismas y condiciones ambientales, incluso por los diferentes métodos utilizados para la determinación de tales compuestos(32). Esto podría explicar las bajas cantidades de taninos y fenoles obtenidos en el actual estudio, ya que la evaluación de estos componentes se llevó a cabo cuando las plantas tenían alrededor de dos meses de edad.

Digestibilidad in vitro de la materia seca

El promedio total de DIVMS de las tres leguminosas evaluadas es consistente con lo informado en otros estudios(7,26). En otro trabajo(21), en M. atropurpureum y M. lathyroides se informa una mayor digestibilidad (615 y 651 g kg-1 MS, respectivamente) posiblemente debido al corte de las plantas a una edad más temprana (106 días) en dicha investigación.

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Aun así, los resultados de digestibilidad obtenidos en el actual estudio, son consistentes con el rango de 553 a 760 g reportados en M. atropurpureum(26,29).

Conclusiones e implicaciones

Se concluye que Macroptilium lathyroides y Macroptilium atropurpureum fueron las especies que mostraron mayor rendimiento de materia seca, teniendo buen potencial para la alimentación de rumiantes. La especie P. acutifolius mostró un ciclo productivo corto, y por tanto, una menor cantidad de MS en toda la fase experimental. Por otra parte, el contenido de PC y DIVMS de las tres leguminosas se encuentra en el rango requerido para la alimentación de rumiantes en pastoreo o en sistemas alimenticios de corte y acarreo, ya que además, el contenido de taninos condensados y fenoles totales fue bajo. Finalmente, es necesario determinar en evaluaciones posteriores las formas en cómo estas leguminosas podrían ser integradas en los sistemas agrícolas mixtos (cultivos-ganado) de la región. Una opción podría ser el de establecerlas como bancos forrajeros o conservarlas como henos o silos para la suplementación del ganado en épocas de escasez de forraje.

Literatura citada 1.

Solanki GS. Feeding habits and grazing behavior of goats in a semi-arid region of India. Small Ruminant Res 1994;14(1):39-43.

Lebopa CK, Boomker EA, Chimonyo M, Mulugeta SD. Factors affecting the feeding behavior of tree ranging Tswana and Boer goats in the false Thornveld of the Eastern Cape, South Africa. Life Sci J 2011;8:70-80.

Njarui DMG, Wandera FP. Effect of cutting frequency on productivity of five selected herbaceous legumes and five grasses in semi-arid tropical Kenya. Trop Grassl 2004;38(3):158-166.

Njoka-Njiru EN, Njarui MG, Abdulrazak SA, Mureithi JG. Effect of intercropping herbaceous legumes with Napier grass on dry matter yield and nutritive value of the feedstuffs in semi-arid region of eastern Kenya. Agric Trop Subtrop 2006;39(4):255267.

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Njarui DMG, Njoka EN, Abdulrazak SA, Mureithi JG. Effect of planting patterns of two herbaceous forage legumes in fodder grasses on productivity of grass/legume mixture in semi-arid tropical Kenya. Trop Subtrop Agroecosyst 2007;7(2):73-85.

Macharia PN, Kinyamario JI, Ekaya WN, Gachene CKK. Enhancement of grassland production through integration of forage legumes in semi-arid rangelands of Kenya. Trop Grassl 2005;39:234.

Mero RN, Udén P. Promising tropical grasses and legumes as feed resources in central Tanzania IV. Effect of feeding level on digestibility and voluntary intake of four herbaceous legumes by sheep. Anim Feed Sci Technol 1998;70(1):97-110.

Mupangwa JF, Ngongoni NT, Toops JH, Ndlovu P. Chemical composition and dry matter degradability profiles of forage legumes Cassia rotundifolia cv. Wynn, Lablab purpureus cv. Highworth and Macroptilium atropurpureum cv. Siratro at 8 weeks of growth (pre-anthesis). Anim Feed Sci Technol 1997;69(1):167-178.

Matizha W, Ngongoni NT, Toops JH. Effect of supplementing veld hay with tropical legumes Desmodium uncinatum, Stylosanthes guianensis and Macroptilium atropurpureum on intake, digestibility, outflow rates, nitrogen retention and live weight gain in lambs. Anim feed Sci Technol 1997;69(1):187-193.

10. Mupangwa JF, Ngongoni NT, Topps JH, Acamovic T, Hamudikuwanda H, Ndlovu LR. Dry matter intake, apparent digestibility and excretion of purine derivatives in sheep fed tropical legume hay. Small Ruminant Res 2000;36(3):261-268. 11. Undi M, Kawonga KC, Musendo RM. Nutritive value of maize stover/pasture legume mixtures as dry season supplementation for sheep. Small Ruminant Res 2001;40(3):261267. 12. Mureithi JG, Gachene CKK, Ojiem J. The role of green manure legumes in smallholder farming systems in Kenya: The Legume Research Network Project. Trop Subtrop Agroecosyst 2003;1(2-3):57-70. 13. Ankom T. Operator's manual. Ankom Technology, Macedon, New York 2006. 14. AOAC. The Official Methods of Analysis of AOAC International. Association of Official Analytical Chemist. 17th ed. Washington, USA. 2000. 15. García DE, Ojeda F. Evaluación de los principales factores que influyen en la composición fitoquímica de Morus alba (L.). II Polifenoles totales. Pastos y Forrajes 2004;27(1):59-64.

313

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

16. Norma Mexicana; NMX-Y-326-SCFI-2004. Alimentos para animales-determinación de taninos en sorgo-método de prueba. Disponible en: http://www.dof.gob.mx/nota_ detalle.php?codigo=672457&fecha=22/04/2004. Consultado 25 Nov, 2015. 17. Jones DIH, Hayward MV. The effect of pepsin pretreatment of herbage on the prediction of dry matter digestibility from solubility in fungal cellulase solutions. J Sci Food Agric 1975;26:711-718. 18. Clarke T, Flinn PC, Mcgowan AA. Low-cost pepsin-cellulase assays for prediction of digestibility of herbage. Grass Forage Sci 1982;37:147-150. 19. SAS (Statistical Analysis System). User's Guide: Statistics, version 9.0. SAS Institute Inc., Cary, North Caroline, USA; 2002. 20. Steel RGD, Torrie JH. Principios y procedimientos de estadística. Segunda ed. México: McGraw-Hill Book Co; 1981. 21. Nakanishi Y, Tsuru K, Bungo T, Shimojo M, Masuda Y, Goto I. Effects of growth stage and sward structure of Macroptilium lathyroides and M. atropurpureum on selective grazing and bite size in goats. Trop Grassl 1993;27:108-113. 22. Shaw NH, Whiteman PC. A success story in breeding a tropical pasture legume. Trop Grassl 1977;11(1):7-14. 23. Mbuthia EW, Gachuiri CK. Effect of inclusion of Mucuna pruriens and Dolichos lablab forage in Napier grass silage on silage quality and on voluntary intake and digestibility in sheep. Trop Subtrop Agroecosyst 2003;1(2-3):123-128. 24. Adjolohoun S, Buldgen A, Adandedjan C, Decruyenaere V, Dardenne P. Yield and nutritive value of herbaceous and browse forage legumes in the Borgou region of Benin. Trop Grassl 2008;42(2):104-111. 25. Evitayani LW, Fariani A, Ichinohe T, Fujihara T. Study on nutritive value of tropical forages in north Sumatra, Indonesia. Asian-Aust J Anim Sci 2004;17(11):1518-1523. 26. Njarui DMG, Mureithi JG, Wandera FP, Muinga RW. Evaluation of four forage legumes as supplementary feed for Kenya dual-purpose goat in the semi-arid region of eastern Kenya. Trop Subtrop Agroecosyst 2003;3(2):65-71. 27. Mupangwa JF, Ngongoni NT, Hamudikuwanda H. The effect of stage of growth and method of drying fresh herbage on chemical composition of three tropical herbaceous forage legumes. Trop Subtrop Agroecosyst 2006;6:23-30.

314

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

28. Matizha W, Ngongoni NT, Toops JH, Sibanda, S. Chemical composition of three herbaceous tropical forage legumes grown successfully in Zimbabwe. JASSA 2001;7(2):73-82. 29. Mero RN, Udén P. Promising tropical grasses and legumes as feed resources in central Tanzania V. Effect of supplementing Cenchrus ciliaris hay with leaves from four legumes on intake and digestibility by growing Mpwapwa bulls. Anim Feed Sci Technol 1998;70(1):111-122. 30. López HMA, Rivera LJA, Ortega RL, Escobedo MJG, Magaña MMA, Sanginés GJR, Sierra VAC. Nutritional composition and antinutritional factor content of twelve native forage species from northern Quintana Roo, Mexico. Téc Pecu Méx 2008;46(2):205215. 31. García DE, Medina MG, Domínguez C, Baldizán A, Humbría J, Cova L. Evaluación química de especies no leguminosas con potencial forrajero en el estado Trujillo, Venezuela. Zootec Trop 2006;24(4):401-415. 32. Mupangwa JF, Acamovic T, Topps JH, Ngongoni NT, Hamudikuwanda H. Content of soluble and bound condensed tannins of three tropical herbaceous forage legumes. Anim Feed Sci Technol 2000;83(2):139-144. 33. Waghorn GC, Ulyatt MJ, John A, Fisher MT. The effect of condensed tannins on the site of digestion of amino acids and other nutrients in sheep fed on Lotus corniculatus L. Brit J Nutr 1987;57(01):115-126. 34. Dewhurst RJ, Delaby RJ, Moloney A, Boland T, Lewis E. Nutritive value of forage legumes used for grazing and silage. Irish J Agric Food Res 2009;48:167-187. 35. Alonso-Díaz MA, Torres-Acosta JFJ, Sandoval-Castro CA, Hoste H. Tannins in tropical tree fodders fed to small ruminants: A friendly foe? Small Ruminant Res 2010;89(2):164-173. 36. Enríquez QJF, Meléndez NF, Bolaños AED, Esqueda EVA. Producción y manejo de forrajes tropicales. Primera ed. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Centro de Investigación Regional Golfo Centro, Campo Experimental La Posta, Medellín de Bravo Veracruz, México 2011. 37. Barahona R, Lascano CE, Cochran R, Morrill J, Titgemeyer EC. Intake, digestion, and nitrogen utilization by sheep fed tropical legumes with contrasting tannin concentration and astringency. J Anim Sci 1997;75(6):1633-1640.

315

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4456 Artículo

Correlaciones genéticas entre producción de leche y características de crecimiento en una población multirracial Genetic correlations among milk yield and growth traits in a multibreed population Sergio I. Román-Poncea,d Felipe J. Ruiz-Lópeza,d,* José Luis Romano-Muñoza,d Carlos G. Vásquez-Peláezb,d Vicente E. Vega-Murilloc,d Heriberto Román-Poncec,d

Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal.

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Km 1 Carretera a Colón, Ajuchitlán, 76280 Querétaro, México. b

Departamento de Genética y Bioestadística, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia,

Universidad Nacional Autónoma de México. México. c

Campo Experimental La Posta. Centro de Investigación Regional Golfo-Centro, INIFAP.

Veracruz, México. d

Red de Investigación e Innovación Tecnológica para la Ganadería Bovina Tropical

(REDGATRO). México.

Autor de correspondencia: ruiz.felipe@inifap.gob.mx 316

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Resumen: Con el objetivo de estimar las varianzas y covarianzas genéticas entre producción total de leche por lactación y crecimiento corporal en una población multirracial de bovinos de doble propósito en el trópico de México, se estimaron las varianzas y covarianzas genéticas entre la producción total de leche durante la primera (PTL1L), la segunda (PTL2L) y la tercera lactaciones (PTL3L), y las varianzas y covarianzas genéticas entre PTL1L con peso al nacimiento (PN) y los pesos ajustados a los 205 (P205) y 365 (P365) días de edad. Se utilizaron 1,349 registros de lactaciones de hembras de cruzas de razas cebuinas (CE) con Holstein (HS) [558], con Suizo Pardo (SP) [444] y con Simmental (SM) [357]. Se presentan las heredabilidades estimadas en ambos análisis. Las correlaciones genéticas encontradas en el primer análisis fueron 0.77 (± 0.16) entre PTL1L y PTL2L, 0.47 (± 0.25) entre PTL1L y PTL3L, y 0.73 (± 0.21) entre PTL2L y PTL3L. Las correlaciones genéticas encontradas en el segundo análisis fueron 0.10 (± 0.35) entre PTL1L y PN, 0.20 (± 0.25) entre PTL1L y P205 y 0.21 (± 0.32) entre PTL1L y P365. Se concluye que las correlaciones genéticas son positivas entre las tres primeras lactaciones y se sugiere una correlación positiva entre la primera lactación y características de crecimiento corporal, lo cual hace factible el planteamiento de programas de mejoramiento genético que tomen en cuenta ambas características de manera simultánea. Palabras clave: Cruzamiento, Trópico, Doble propósito.

Abstract: In order to estimate the genetic parameters and correlations between total lactation milk yield and growth traits in a multiracial population of dual purpose cattle in tropical environments of Mexico, genetic variances and covariances were estimated between total milk yield during the first (PTL1L), second (PTL2L) and third lactations (PTL3L) and between PTL1L with birth weight (PN) and with weights adjusted to 205 (P205) and 365 (P365) days of age. To carry out this study, 1,349 records of lactations of females of cebuine breed crosses (CE) with Holstein (HS) [558], with Brown Swiss (SP) [444] and with Simmental (SM) [357] were used. Estimated heritabilties in both analyzes are presented. Genetic correlations found in the first analysis were 0.77 (± 0.16) between PTL1L and PTL2L, 0.47 (± 0.25) between PTL1L and PTL3L, and 0.73 (± 0.21) between PTL2L and PTL3L. Genetic correlations found in the second analysis were 0.10 (± 0.35) between PTL1L and PN, 0.20 (± 0.25) between PTL1L and P205 and 0.21 (± 0.32) between PTL1L and P365. It is concluded that the genetic correlations are positive between the first three lactations and a positive correlation is suggested between first lactation milk yield and growth traits, which makes feasible the genetic improvement programs that take into account both characteristics simultaneously. 317

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Key words: Crossbreeding, Tropical environments, Dual purpose.

Recibido 01/04/2017. Aceptado 12/12/2017.

Introducción

En la ganadería bovina tropical de México, el sistema de producción de bovinos de doble propósito (SDP) es el predominante; aporta a nivel nacional alrededor del 19.5 % de la leche y 40 % de la carne(1,2). En México, la mayoría de los animales en el SDP son producto de distintos cruzamientos de razas europeas (Bos taurus taurus) con razas cebuinas (Bos taurus indicus) o con ganado local de origen desconocido(2); las producciones diarias de leche promedio por vaca varían entre 3 y 9 kg, en una lactación que dura entre 120 y 180 días, y donde se presenta un parto cada 18 a 24 meses, aproximadamente(1,2). Los efectos de cruzamiento, tales como los efectos aditivos directos de raza, coeficiente de heterocigocidad y pérdidas por recombinación o epistasis(3,4), ya han sido descritos para poblaciones multirraciales en el trópico mexicano(5). Los programas de mejoramiento de genético requieren estimar los parámetros genéticos de una población específica(6). Los SDP tienen como principales fuentes de ingresos la producción de leche y la venta de becerros al destete, lo que diferencia sus programas de mejoramiento genético con respecto a otras especies-producto(7). La información disponible sobre las relaciones genéticas entre la producción del leche y características de peso corporal es escasa en poblaciones multirraciales tropicales. En México, se estimó una correlación genética entre PTL1L y P205 de 0.20(7). En general las correlaciones entre producción de leche y pesos corporales son negativas, aunque las observadas entre la primera lactación y las características de la canal son positivas. En ganado productor de leche se han publicado correlaciones genéticas negativas entre pesos corporales al parto y producción de leche que varían entre -0.09 a -0.35(8,9) y positivas entre características de canal y producción de leche en el rango de 0.08 a 0.29(10). En ganado bovino productor de carne, las correlaciones genéticas entre peso al nacimiento y producción de leche varían entre -0.16 y -0.08; entre peso al destete y producción de leche los valores se ubican entre -0.04 a -0.21 y entre peso al año y producción de leche valores entre -0.19 a -0.12(11).

318

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Los objetivos de este trabajo fueron estimar las varianzas y covarianzas genéticas entre producción total de leche de las primeras tres lactaciones, y entre la producción total de leche de la primera lactación y los pesos al nacimiento, ajustados a 205 y 365 días, en poblaciones multirraciales de bovinos de doble propósito en el trópico de México.

Material y métodos

Se utilizaron los registros productivos y genealógicos de seis hatos del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) en cinco Campos Experimentales (CE): dos hatos en el CE La Posta y un hato en el CE de Playa Vicente, los tres en el estado de Veracruz, el CE Las Margaritas en la Sierra Oriente del estado de Puebla, el CE Matías Romero en Oaxaca y el CE Balancán en Tabasco. La alimentación, manejo, la estructura y origen de las subpoblaciones ya fue descrita(5). Para la realización de este estudio se utilizaron 1,359 registros de lactaciones de cruzas de razas cebuinas (CE) con Holstein (HS) [558], con Suizo Pardo (SP) [444] y con Simmental (SM) [357]; de un total de 5,040 lactancias de cruzas de razas cebuinas (CE) con Holstein (HS) [2,253], Suizo Pardo (SP) [1,921] y Simmental (SM) [866]. Una descripción más detallada de la información utilizada por genotipos y lactaciones se muestra en el Cuadro 1.

Cuadro 1: Estadísticas descriptivas para primeras, segundas y terceras lactaciones de vacas cruzadas en sistemas de doble propósito en el trópico mexicano Grupo racial

PTL1L (kg)

PTL2L (kg)

PTL3L (kg)

Holstein X Cebú Suizo Pardo X Cebú Simmental X Cebú

558 444 357

1938.8 ± 1098.3 1545.7 ± 898.5 1146.2 ± 563.0

496 403 345

2288.5 ± 1145.4 1848.9 ± 937.6 1468.0 ± 705.4

224 175 132

2545.1 ± 1157.6 1961.8 ± 930.4 1672.2 ± 780.9

Total

1359

1647.4 ± 989.8

1244

1974.7 ± 1045.6

531

2165.7 ± 1069.4

PTL1L= producción total de leche durante la primera lactación; PTL2L= producción total de leche durante la segunda lactación; PTL3L= producción total de leche durante la tercera lactación.

Producción total de leche. La producción de leche se registró diariamente al momento de la ordeña, calculando la producción total por lactación como la suma de las producciones diarias 319

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durante todo el periodo. Sólo se incluyeron lactaciones con un mínimo de 90 días y hasta un máximo de 800 días; de las cuales 70 tuvieron menos de 121 días en lactación, 153 tuvieron entre 122 y 242 días en lactación, 141 tuvieron entre 243 y 365 días en lactación y 914 presentaron más de 365 días en lactación. Características de crecimiento. Se analizaron los pesos al nacimiento (PN) y pesos ajustados a 205 (P205) y 365 (P365) días de edad, de 801 vacas (cuyos grupos raciales se describen en el Cuadro 2) de acuerdo con la metodología descrita por la Federación de Mejoramiento de Ganado Productor de Carne de los Estados Unidos de América(12).

Cuadro 2: (Co)varianzas y parámetros genéticos entre primeras (n=1278), segundas (n=1022) y terceras (n=834) lactaciones de vacas cruzadas en sistemas de doble propósito en el trópico mexicano Parámetro

PTL1L – PTL2L

PTL1L – PTL3L

PTL2L – PTL3L

σ2GT1

185700

131200

σ2GT2

119800

75270

98330

σG(T1-T2)*

131200

139300

σ2ET1

429106

555479

σ2ET2

555479

625710

σE(T1-T2)

113700

174851

204010

h2T1 h2T2

0.30 ± 0.08 0.19 ± 0.08

0.30 ± 0.08 0.18 ± 0.09

0.19 ± 0.08 0.18 ± 0.09

rG(T1,T2)

0.77 ± 0.16

0.47 ± 0.25

0.73 ± 0.21

σ2GT1: varianza genética aditiva para la primera característica; σ 2GT2: varianza genética aditiva para la segunda característica; σG(T1-T2): covarianza genética aditiva entre la primera y segunda característica; σ2ET1: varianza residual para la primera característica; σ2ET2: varianza residual para la segunda característica; σE(T1-T2): covarianza residual entre la primera lactación y la segunda característica; h2T1: heredabilidad para la primera característica n; h2T2: heredabilidad para la segunda característica rG(T1,T2): correlación genética entre la primera y segunda característica. PTL1L= producción total de leche durante la primera lactación; PTL2L= producción total de leche durante la segunda lactación; PTL3L= producción total de leche durante la tercera lactación; * T1 y T2= corresponden a la característica según sea el caso (PTL1L, PTL2L y PTL3L).

Se realizaron dos análisis: el primero fue la estimación de las varianzas y covarianzas genéticas entre la producción total de leche durante la primera lactación (PTL1L), la segunda lactación (PTL2L) y la tercera lactación (PTL3L); y el segundo análisis consistió en la estimación de las varianzas y covarianzas genéticas entre PTL1L con el PN, P205 y P365.

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Análisis estadístico

Todos los análisis se realizaron mediante la metodología de modelos mixtos, utilizando el programa ASReml(13). Los efectos de cruzamiento se incluyeron en el modelo como el efecto directo de raza (PG), que se expresó como el porcentaje de la raza europea con respecto las razas cebuinas, el coeficiente de heterocigocidad (HT) y el coeficiente de pérdidas por recombinación (RC) para cada raza europea por separado(5).

Estimación de varianza y covarianzas entre PTL1L, PTL2L y PTL3L

Para la estimación de las correlaciones genéticas entre las tres primeras lactaciones se utilizó un modelo animal multivariado que incluyó como efecto aleatorio al animal (efecto genético directo), como efectos fijos los del hato y año de parto, época (lluvias y secas) y sexo de la cría. Como covariables lineales se incluyeron los efectos de cruzamiento antes descritos (PG, HT y RC), siendo el modelo ajustado el siguiente: Y= Xβ + Qn + Z1u + e Donde: Y = matriz de los registros para la primera, segunda y tercera lactación, X = matriz de incidencia para los efectos fijos (hato, año, época y sexo de la cría), Q = matriz de incidencia para los coeficientes de regresión de PG, HT y RC, Z1 = matriz de incidencia para los efectos genéticos directos del animal, ß = vector de coeficientes para los efectos fijos, n = vector de coeficientes de regresión de PG, HT y RC, u = vector de efectos genéticos directos del animal (u ~ N(0, Aσ2u), e = vector de residuos (e ~ N(0, Iσ2e). 321

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Estimación de varianza y covarianzas entre PTL1L con PN, P205 y P365

Para la estimación de las correlaciones genéticas entre PTL1L y PN, P205 y P365 se utilizaron modelos mixtos bivariados similares a los utilizados para analizar las lactaciones.

h2 En todos los casos la heredabilidad ( ) fue estimada de la siguiente manera: 2 h2  a 2 2 p 2 ; donde a representa la varianza genética aditiva y p representa la varianza fenotípica, misma que es el resultado de la suma de la varianza genética aditiva ( 2 varianza del error ( e ). Finalmente, la correlación genética (

ru1,u 2

 u1u 2   u21 u22

ru1,u 2

 a2 ) y la

) fue estimada de la siguiente manera:

; donde  u1u 2 representa la covarianza genética aditiva entre la primera y la

segunda característica y

 u21 y  u22 representan las varianzas genéticas aditivas para la

primera y la segunda característica, respectivamente.

Resultados

Correlaciones genéticas entre PTL1L, PTL2L y PTL3L

El promedio general para la producción de leche en la primera lactación fue 1,647.4 ± 989.8, en la segunda lactación fue 1,974.67 ± 1,045.6 y finalmente para las terceras lactaciones fue 2,165.7 ±1,069.38. Lo anterior, representa un incremento de aproximadamente 20 y 31 % para la segunda y tercera lactaciones con respecto a la primera. Esta misma tendencia de incrementos en la producción de leche se observó dentro de cada grupo racial, siendo el grupo racial Holstein X Cebú el que presentó la mayor producción de leche por lactación y el grupo racial Simmental X Cebú el que menor producción de leche por lactación presentó. Las 322

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estadísticas descriptivas para las primeras, segundas y terceras lactaciones por grupo racial se presentan en el Cuadro 1. La heredabilidad aquí estimada para producción de leche en PTL1L fue 0.30 ± 0.08, para PTL2L fue 0.19 ± 0.08 y para PTL3L 0.18 ± 0.09. La correlación genética entre PTL1L y PTL2L fue 0.77 ± 0.16, entre PTL1L y PTL3L fue 0.47 ± 0.25 y entre PTL2L y PTL3L fue 0.73 ± 0.21. Las varianzas y covarianzas genéticas y residuales son presentadas en el Cuadro 2.

Correlaciones genéticas entre PTL1L y PN, P205 y P365

La producción de leche en primera lactación (PTL1L) para las 801 vacas que presentaron información para PN, P205 y P365 fue 1,636.0 ± 975.1. En este caso, la producción de leche por lactación de los grupos raciales Holstein X Cebú y Suizo Pardo X Cebú fue 74 y 24 % superior con respecto al grupo racial Simmental X Cebú respectivamente (Cuadro 3). Los promedios para PN, P205 y P365 fueron 36.50 ± 5.6, 154.46 ± 39.6 y 198.47 ± 50.8 kg. No se observaron diferencias entre los grupos raciales al PN, sin embargo, el grupo racial Simmental X Cebú fue el más pesado en P205 y P365, mostrando un 20 % y 14 % mayor peso que los grupos raciales Holstein X Cebú y Suizo Pardo X Cebú, respectivamente. Las estadísticas descriptivas para PTL1L, PN, P205 y P365 por grupo racial se presentan en el Cuadro 3.

Cuadro 3: Estadísticas descriptivas para 801 vacas cruzadas con información de producción total en la primera lactación y peso al nacimiento y pesos ajustados a los 205 y 365 días en sistemas de doble propósito en el trópico mexicano Grupo racial Holstein X Cebú Suizo Pardo X Cebú Simmental X Cebú Total

PTL1L (kg)

P205

P365

327 291 183 801

2047.4 ± 1139.5 1461.0 ± 780.3 1179.0 ± 566.9 1636.0 ± 975.1

324 288 183 795

36.4 ± 5.8 36.3 ± 5.4 37.1 ± 5.5 36.5 ± 5.6

327 291 183 801

143.7 ± 32.9 153.2 ± 39.3 175.7 ± 42.8 154.5 ± 39.6

273 238 124 635

187.4 ± 47.2 197.3 ± 47.6 225.2 ± 54.8 198.5 ± 50.8

PTL1L= producción total de leche durante la primera lactación; PN= peso al nacimiento; P205= peso ajustado a los 205 días; P365= peso ajustado a los 365 días.

323

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La heredabilidad estimada para producción de leche para PTL1L fue 0.23 ± 0.01, para PN fue 0.16 ± 0.01, para P205 0.32 ± 0.03 y para P365 fue 0.21 ± 0.01. La correlación genética entre PTL1L y PN fue 0.10 ± 0.35, entre PTL1L y P205 fue 0.20 ± 0.25 y, finalmente entre PTL1L y P365 fue 0.21 ± 0.32. La información de las varianzas y covarianzas genéticas y residuales se presenta en el Cuadro 4.

Cuadro 4: (Co)variancias y parámetros genéticos para primeras lactaciones con peso al nacimiento y peso ajustado a los 205 y 365 días en 742 vacas cruzadas en sistemas de doble propósito en el trópico mexicano Parámetro

PTL1L - PN

PTL1L – P205

PTL1L – P365

132276

133851

130830

σ2GPC

18.60

431.98

15818.40

σG(PTL1L,PC*)

162.63

1506.84

10034.40

σ2EPTL1L

455440

454044

456768

σ2EPC

103.09

959.68

63682.60

σE(PTL1L,PC*)

-163.89

1518.82

-15199.60

h2PTL1L

0.23 ± 0.01

h2PC

0.16 ± 0.01

0.32 ± 0.03

0.21 ± 0.01

rG(PTL1L,PC*)

0.10 ± 0.35

0.20 ± 0.25

0.21 ± 0.32

σ2GPTL1L

σ2GPTL1L: varianza genética aditiva para la primera lactación; σ 2GPC: varianza genética aditiva para los pesos corporales (PN, P205 y P635); σG(PTL1L,PC*): covarianza genética aditiva entre la primera lactación y los pesos corporales; σ2EPTL1L: varianza residual para la primera lactación; σ2EPC: varianza residual para los pesos corporales (PN, P205 y P635); σE(PTL1L,PC*): covarianza residual entre la primera lactación y los pesos corporales; h2PTL1L: heredabilidad para la primera lactación; h2PC: heredabilidad para los pesos corporales (PN, P205 y P635); rG(PTL1L,PC*): correlación genética entre la primera lactación y los pesos corporales. PTL1L= producción total de leche durante la primera lactación; PN= peso al nacimiento; P205= peso ajustado a los 205 días de edad; P365= peso ajustado a los 365 días de edad; * PC= corresponde a la característica (PN, P205 o P365) según sea el caso.

Discusión

Los resultados en la literatura sobre asociación genética entre producción de leche y crecimiento corporal son escasos; algunos autores(10,11) han observado correlaciones fenotípicas y genéticas entre producción de leche y peso corporal al parto menores que 0.01 324

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y de -0.09 ± 0.22, respectivamente. Los autores concluyeron que, al ser bajas las correlaciones estimadas, la producción de leche puede ser mejorada sin incrementos significativos en el peso vivo del ganado lechero(8). En cambio, otros autores presentaron correlaciones genéticas entre producciones de leche y pesos vivos a distintas semanas en ganado HS en el rango de -0.01 a -0.35, mientras que las correlaciones fenotípicas estuvieron entre 0.11 a 0.20(9). En México, se estimó una correlación genética entre PTL1L y P205 de 0.20 ± 0.445; en este estudio se utilizó un modelo semental como parte de los análisis preliminares al presente trabajo(7). En ganado Ayrshire finlandés se han estimado correlaciones genéticas entre características de canal como son peso, grado y carnosidad de la canal y producción de leche en el rango de 0.08 a 0.29(10), y las correlaciones genéticas entre peso al nacimiento y producción de leche entre -0.16 y -0.08; entre peso al destete y producción de leche valores entre -0.21 a -0.04 y entre peso al año y producción de leche valores entre -0.19 a -0.12(10). De manera similar, en Ganado Sahiwal en Kenya, se han estimado correlaciones genéticas entre producción de leche y peso al nacimiento (0.12), peso al destete (0.34) y peso al año (0.21)(14). Las correlaciones genéticas entre la producción de leche y las características de crecimiento corporal aquí presentadas están acordes con las publicadas en otras poblaciones y sistemas de producción(8-11,14); ya sea en bovinos productores de leche o bovinos productores de carne, en su mayoría los valores observados son negativos o positivos con variabilidades grandes(8,9,11); lo que contrasta con las correlaciones genéticas estimadas entre producción de leche y características de la canal(10). En el SDP, los ingresos dependen de la producción de leche y de la venta de los becerros al destete(7), lo que hace fundamental el planteamiento de esquemas de selección que maximicen el beneficio económico del sistema de producción.

Conclusiones e implicaciones

Los resultados indican la existencia de correlaciones genéticas positivas entre la primera, segunda y tercera lactación; además de ser positivas entre la primera lactación y características de crecimiento corporal. Lo anterior hace factible el planteamiento de programas de mejoramiento genético que puedan tomar en cuenta a las diferentes características estudiadas de manera simultánea.

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Agradecimientos A la Compañía “Nestlé México” SA de CV por el financiamiento del Proyecto de Mejoramiento Genético de Ganado Bovino de Doble Propósito en el Trópico Mexicano del INIFAP, al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada al primer autor durante el desarrollo del programa de Maestría. Los resultados del presente trabajo no reflejan la opinión o punto de vista de la compañía Nestlé México o del CONACyT.

LITERATURA CITADA 1. SIAP. Resumen Nacional, Población ganadera, avícola http://www.siap.gob.mx/opt/poblagand/resumen/resumen.pdf.

apícola.

2014.

2. Roman-Ponce H, Ortega RL, Hernandez AL; Díaz AE, Espinosa GJA, Nuñez HG et al. Produccion de leche de bovino en el sistema de doble proposito. Veracruz, Ver. Libro Tecnico N°22. 2009. 3. Akbas Y, Brotherstone S, Hill WG. Animal model estimation of non-additive genetic parameters in dairy cattle, and their effect on heritability estimation and breeding value prediction. J Anim Breed Genet 1993;110(1-6):105-113. 4. Brotherstone S, Hill WG. Estimation of non-additive genetic parameters for lactations 1 to 5 and survival in Holstein-Friesian dairy cattle. Livest Prod Sci 1994;40(2):115-122. 5. Román-Ponce SI, Ruiz-López FJ, Montaldo VHH, Rizzi, Román-Ponce H. Efectos de cruzamiento para producción de leche y características de crecimiento en bovinos de doble propósito en el trópico húmedo. Rev Mex Cienc Pecu 2013;4(4):405-416. 6. Henderson CR. Estimation of variance and covariance components. Biometrics 1953;9(2):226–252. 7. Román-Ponce SI. Estimación de componentes de varianza y covarianza en una población multirracial de ganado bovino dentro de un sistema de doble propósito en el trópico mexicano [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 2006. 8. Bandinga L. Collier RJ, Wilcox CJ. Thatcher WW. Interrelationships of milk yield, body weight and reproductive performance. J Dairy Sci 1985;68:1828-1831. 326

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2018

9. Lee AJ, Boichard A, McAllister AJ, Lin CY, Nadarajah K, Batra TR, et al. Genetics of growth feed intake and milk yield in Holstein Cattle. J Dairy Sci 1992;75:3145-3154. 10. Liinamo AE, Ojala M, Van Arendonk J. Genetic relationship of meat and milk production in Finnish Ayrsihire. Livest Prod Sci 2001;69:1-8. 11. Lee C, Pollack EJ. Genetic antagonism between body weight and milk production in beef cattle. J Anim Sci 2002;80:316-321 12. BIF. Beef Improvement Federation. Guidelines for uniform beef improvement programs. 9th ed. Athens: The University of Georgia; 2016. 13. Gilmour AR, Gogel BJ, Cullis BR, Thompson RA. SReml User Guide Release 3.0 VSN International Ltd, Hemel Hempstead, HP1 1ES, UK. 2009. 14. Ilatsia ED, Migose SA, Muhuyi WB, Kahi AK. Sahiwal cattle in semi-arid Kenya: Genetic aspects of growth and survival traits and their relationship to milk production and fertility. Trop Anim Health Prod 2011;43:1575â&#x20AC;&#x201C;1582.

327

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4396 Revisión bibliográfica

Resistencia natural contra la tuberculosis en ganado. Revisión Natural resistance to tuberculosis infection in cattle. Review

Sara González Ruiza Germinal Jorge Cantó Alarcónb Elba Rodríguez-Hernándezc Susana Flores Villalbac Sergio I. Román Poncec Feliciano Milián Suazob*

Universidad Autónoma de Querétaro. Av. de las ciencias S/N Juriquilla, Delegación Santa Rosa Jáuregui, 76230. Tel. 442 192 12 00, ext. 5384. Querétaro, Qro. México. b

Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, México.

Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología Animal-INIFAP. México.

*Autor de correspondencia: feliciano.milian@uaq.mx.

Resumen: La tuberculosis bovina (TBb) es una enfermedad crónica del ganado y otras especies animales. Es causada por Mycobacterium bovis, y su importancia radica en el riesgo que representa para la salud pública y en las severas pérdidas ocasionadas a la industria ganadera. Actualmente, muchos países tienen programas de control pero de éxito parcial; por lo tanto, son necesarias nuevas estrategias contra esta enfermedad. En México la prevalencia de tuberculosis bovina se estima en 16 % en ganado lechero, y poco menos de 1 % en ganado para carne; sin embargo, observaciones de campo indican que a pesar de las altas prevalencias en algunos hatos (25-35 %) y la exposición prolongada, la prevalencia nunca llega al 100 %, lo que sugiere que algunos animales son naturalmente resistentes. Considerando que la 328

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manifestación clínica de la tuberculosis depende de la interacción de varios factores, es lógico pensar que las variaciones genéticas en el hospedero pueden estar asociadas a resistencia o susceptibilidad. En este trabajo se presenta el resultado de una revisión minuciosa de reportes en la literatura sobre este tema. Se describen de manera resumida trabajos cuyo objetivo es identificar variaciones genéticas entre individuos con y sin la enfermedad, con el propósito de determinar variación genética asociada con resistencia a enfermedades. Se hace mención de los genes frecuentemente relacionados con resistencia. Se concluye que la resistencia a la tuberculosis en el ganado presenta una variación genética que puede ser identificada, medida e incorporada a procesos actuales de selección en ganadería para obtener animales resistentes a la infección. Palabras clave: Tuberculosis, Resistencia, Genética, Ganadería, M. bovis.

Abstract: Bovine tuberculosis (bTB) is a chronic disease of cattle and other animal species caused by Mycobacterium bovis. The importance of bTB is that it represents a risk to public health, and causes economic losses to the livestock industry. Because of this, many countries have established control and eradication programs with partial success. Therefore, the search for new strategies to control this disease is relevant. In Mexico, the prevalence of bTB is estimated in 16 % in dairy cattle and in less than 1 % in beef cattle; however, field studies have proved that in spite of the high prevalence in some herds (25-35 %), and long periods of exposure (3 to 5 yr average), the prevalence never reaches 100 %; this suggests that some animals are naturally resistant to tuberculosis. Considering that clinical manifestation of bTB depends on the interaction of various factors, it is reasonable to think that genetic variations in the host can be associated to resistance to this disease. This review, presents the state of the art in this matter; it describes the results of studies performed in different animal species and humans with the purpose of detecting genetic variation associated with disease resistance. The main genes associated with resistance are described and discussed individually. The conclusion is that genetic variation in cattle is associated with resistance to tuberculosis, and that this variation can be identified, measured, and incorporated into the current process of animal selection in the livestock industry to obtain animals more resistant to infection. Key words: Tuberculosis, Resistance, Genetics, Livestock, M. bovis.

Recibido: 05/03/17. Aceptado: 23/09/2017.

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Introducción

La tuberculosis bovina (TBb) es causada por Mycobacterium bovis, patógeno filogénicamente cercano a Mycobacterium tuberculosis, el causante de la enfermedad en el humano (TBh). La TBb representa un riesgo para la salud pública, puesto que entre el 3 y el 15 % de los casos de TBh son causados por M. bovis(1,2) y tiene un fuerte impacto económico en la ganadería debido a bajas en la producción, al decomiso total o parcial de animales en rastro y las limitantes en la comercialización del ganado y sus productos. En la actualidad existe interés en muchos países por erradicar la tuberculosis del ganado; sin embargo, a pesar de los múltiples esfuerzos y la enorme cantidad de recursos invertidos, la enfermedad está lejos de ser eliminada. Aunque los países desarrollados han logrado llevar a niveles mínimos la prevalencia en el ganado, en la fauna silvestre la tuberculosis se ha convertido en un problema más difícil de resolver(3,4). En el caso de México la prevalencia de la TBb se estima en 16 % para el ganado productor de leche, y en poco menos del 1 % para ganado de carne en la mayor parte del territorio nacional(3). En el ganado lechero, el problema se agrava por la baja participación de los productores en actividades de campaña, la cual es menor al 30 %, como consecuencia del pobre comportamiento de las pruebas de diagnóstico in vivo y la falta de esquemas de compensación por los animales sacrificados(5). Observaciones de campo indican que, a pesar de la alta prevalencia en algunos hatos lecheros, que llega a ser de 25 a 35 %, ésta nunca alcanza el 100 %(6). Parte de la respuesta a este fenómeno es la alta tasa de desechos sustituidos por nuevos reemplazos, libres de la enfermedad(7). Se ha observado que algunos animales nunca presentan la enfermedad, a pesar de estar expuestos al patógeno por períodos prolongados (meses e incluso años), lo que sugiere que estos animales pueden ser naturalmente resistentes a la tuberculosis, y quizá a otras enfermedades frecuentes en el hato. Experimentalmente se ha reportado que algunos animales inoculados con altas concentraciones de M. bovis no desarrollan lesiones, reforzando la hipótesis de que en estos animales existe una resistencia innata a la tuberculosis(7). Investigaciones recientes han intentado identificar marcadores genéticos de resistencia a enfermedades, de modo que se puedan incorporar a la mejora genética de animales con fines comerciales. Es así que ya existen marcadores que se usan para mejorar los índices de producción, reducir el intervalo entre partos, incrementar los pesos al destete y mejorar el porcentaje de grasa en leche, entre otros(8). 330

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Factores en la infección de Mycobacterium bovis

Los factores que influyen en el desarrollo de infecciones son: el hospedero, el patógeno y el ambiente(9,10). Todos ellos interactúan e influyen en la manifestación de la misma(9). En el caso de la TBb se ha determinado que existe una heredabilidad significativa para la resistencia del huésped a la enfermedad en el ganado; este parámetro es de gran importancia ya que es uno de los factores que determinarán el éxito potencial de los esquemas de selección en la producción ganadera(9,11,12). Potencialmente el seleccionar individuos genéticamente resistentes a la TBb, puede contribuir a reducir el problema(12).

Estudios de resistencia

Tanto en humanos como en animales se han realizado estudios tratando de diferenciar individuos genéticamente resistentes a la tuberculosis. Estudios en gemelos proporcionan una prueba definitiva de que los factores hereditarios son determinantes para el desarrollo de la enfermedad, es decir que existe una mayor tasa de concordancia entre gemelos monocigóticos versus dicigóticos, lo cual indica que la susceptibilidad hereditaria es un factor determinante para el desarrollo de la tuberculosis en los seres humanos(11). En 1926, 251 infantes fueron accidentalmente “vacunados” con una cepa viva virulenta de M. tuberculosis, los cuales mostraron una amplia gama de respuestas a la infección, demostrando la existencia de factores innatos que influyen en el desarrollo de la infección(13). En el caso específico de M. bovis, en los años 40s se encontró que dos cepas consanguíneas de conejos mostraron dos fenotipos, uno susceptible y otro resistente a la infección, lo que sugirió que el perfil de la enfermedad desarrollada por los conejos tiene un fuerte componente de herencia genética(14). La diferencia de susceptibilidad de ratones a la cepa vacunal BCG (Bacillus de Calmette y Guérin, vacuna contra la tuberculosis a partir de extracto atenuado

331

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de Mycobacterium bovis) de M. bovis llevó a la identificación del primer locus de susceptibilidad a la TBb, conocido como el gen Nramp1(15). La resistencia genética a enfermedades se ha explorado en varios países(16-20), y la información generada se ha implementado ya en programas de mejora genética en el ganado, como ha ocurrido con mastitis(21). En tuberculosis, algunos estudios han reportado razas de ganado con diferente nivel de susceptibilidad; la raza cebú demostró ser más resistente que la Holstein y las cruzas de Holstein con cebú, a diferencia de las razas europeas que mostraron un patrón de lesiones más severo(6,22). Bermingham et al(23) estimaron índices de heredabilidad entre 0.14 y 0.18 para la respuesta positiva a la prueba de la tuberculina y la infección confirmada de TBb en ganado HolsteinFriesian. Estudios en ciervo rojo han demostrado diferencias en susceptibilidad y transmisión de la especie, sugiriendo fuertes bases genéticas(24); la heredabilidad de resistencia en esta especie fue estimada en 0.48. En venado cola blanca se demostró que los animales con infección eran genéticamente más similares entre ellos que los no infectados(24). En ganado cebú se han reportado dos alelos asociados significantemente con una baja incidencia de TBb en una región microsatélite del gen Nramp1 (25)(19). De igual manera, en ganado europeo (Bos taurus) se encontraron dos microsatélites, BMS2753 y INRA111 fuertemente asociados con una respuesta positiva a la prueba de la tuberculina(18); este último (INRA111), también ha sido asociado con la susceptibilidad de padecer mastitis(25). El escaneo del genoma completo también ha sido utilizado con éxito en el ganado HolsteinFriesian(20). Un estudio reveló tres SNP (polimorfismos de un solo nucleótido) en el cromosoma 22 asociados con susceptibilidad a la TBb(20). También se ha encontrado asociación significativa entre el receptor TLR1 en el sitio TLR1-G1596A y la susceptibilidad a la TBb(26). Un estudio reciente que incluye el análisis de diferentes fenotipos (animales reactores a tuberculina, lesiones visibles y aislamiento de M. bovis por cultivo) en la susceptibilidad a TBb, identificó 2 SNP, en los cromosomas 2 y 23, asociados significativamente con diferentes rasgos de susceptibilidad, los cuales proporcionan posibles marcadores para la selección de individuos susceptibles, diferenciándolos de aquéllos con el potencial de resistencia a la enfermedad(27).

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Genes asociados a resistencia

En estudios de expresión génica se han identificado genes diferencialmente expresados entre animales infectados y no infectados con TBb. Los más frecuentes son: Adam17, Cxcr3, Ier5, Phb2, Cd84, Tbk1, Tlr2, Tlr3, Bcl2, Nfatc4, Ifng, Ifngr1, Tnfsf13b, Kiaa1971, Slamf1, Casp1, Defb10, Ifnar1, Kir3ds1, Myd88, Ptpn2, Stat1, Stat2, Trem1, Tyk2, Tyrobp, Cd83, Ctla4, IL1A, IL8, e IL15(28-31). Se ha propuesto que algunos otros patógenos, tales como Brucella abortus, Mycobacterium avium y Mycobacterium paratuberculosis pueden activar genes similares(32); por lo tanto, al seleccionar animales con resistencia a la TBb, se podría beneficiar también el control de las enfermedades causadas por estos microorganismos. Varios de los genes mencionados, además del Vdr y el Tlr2, también se han asociado a respuesta inmune y a TBh(33).

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Cuadro 1: Polimorfismos de nucleótido único (SNP) asociados a resistencia y susceptibilidad a tuberculosis bovina SNP

Cromosoma

Asociado a:

Referencia

Susceptibilidad a M. bovis. Ubicados en el gen Slc6a6.

Finlay et al., 2012(20)

Resistencia a M. bovis

Bermingham et al., 2014(10)

ARS-BFGL-NGS-60576

ARS-BFGL-NGS-21481

ARS-BFGL-NGS-102776

rs136617760 rs42494357

2 13

rs110465273 rs42494342 rs109809949

13 13 13

rs109042660

rs137562332

rs132841890

Hapmap50596-BTA-121389 SNP41

23 12

Resistencia a la infección de tuberculosis bovina

Richardson et al., 2016(34)

BovineHD0100019801

Asociado a la susceptibilidad a tuberculosis

Richardson et al., 2016(34)

SNP137 SNP144

26 11

Susceptibilidad a M. bovis

le Roex et al.,2013(9)

SNP en el gen TNF-α asociado con el riesgo de tuberculosis bovina

g.27534932A>C rs55617172 Nramp1 (Natural resistance associated macrophage protein 1) codificado por el gen Slc11A1

Resistencia a M. bovis Asociado significativamente con una baja incidencia de TB

Cheng et al., 2016(35) Bhaladhare et al., 2016(36) Kadarmideen et al.,2011(19)

Estrategias de estudio de marcadores asociados a resistencia

En general, los estudios de asociación genética a la TBb se dividen en dos grandes grupos: 1) de genes candidatos específicos y 2) de genoma completo(20). Los primeros estudian SNP u otras variaciones en genes de relevancia biológica. Por ejemplo, se han seleccionado genes 334

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relacionados con respuesta inmune o asociados a otras enfermedades. En este tipo de estudios se utiliza un número relativamente bajo de marcadores(9). Los estudios de genoma completo, por su parte, incluyen la genotipificación de marcadores polimórficos en todo el genoma. Este último procedimiento posee la ventaja de que en el proceso se pueden identificar otros genes que confieran resistencia y no necesariamente estén asociados a respuesta inmune(37). No obstante, el procedimiento a seguir depende de la información disponible, y de si se conoce o no el genoma completo de la especie de interés. Aunque el mejor método de estudio es el de "genoma completo", en especies con poca información genómica, el método recomendable será el de identificación de genes específicos(9).

Limitantes en el diseño de los estudios de resistencia

Los estudios de asociación genética en ganado no están libres de errores. Uno de los principales riesgos es el de encontrar asociación ficticia entre variación genética y resistencia o susceptibilidad a la tuberculosis, por lo que es necesario que toda asociación sea verificada por la replicación de los resultados(38). Varios son los factores a considerar en estudios genéticos de susceptibilidad y resistencia. Es vital la precisión del diagnóstico de la enfermedad utilizando las pruebas diagnósticas con la mejor sensibilidad y especificidad para definir casos y controles, es decir, animales verdaderamente enfermos y animales verdaderamente sanos. La identificación de fenotipos debe ser precisa de acuerdo a la pregunta de interés; por ejemplo, en el caso de TBb si se tiene interés en determinar la enfermedad activa, la prueba de la tuberculina no es la mejor opción debido a su baja sensibilidad; el grupo de casos (animales verdaderamente enfermos) debe estar conformado únicamente por animales que presenten lesiones sugestivas de tuberculosis en rastro, y que la enfermedad sea posteriormente confirmada por el aislamiento del Mycobacterium por cultivo (prueba de oro)(39). El grupo control, por su parte, debe estar conformado por animales que no presenten lesiones sugestivas en rastro y que sean negativos al cultivo. Ambos grupos, casos y controles deben tener exposiciones comparables al patógeno para clasificar correctamente a los fenotipos de susceptibilidad y resistencia, y ser ajustados por otros factores tales como edad, medio ambiente, etc.(39). Es muy recomendable que ambos grupos provengan de los mismos hatos, de los cuales se tenga la tasa de incidencia de la enfermedad(39). El tamaño de la muestra es también importante, y debe ser lo suficientemente grande para asegurar potencia estadística en la detección de variantes con efectos pequeños. El poder 335

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estadístico es una función del tamaño de la población de estudio, así como de la frecuencia alélica del SNP y del tamaño de su efecto sobre el fenotipo evaluado. En este aspecto el tamaño de la muestra debe estar en el orden de los cientos y hasta de los miles. La falta de potencia estadística debido a tamaños de muestra inadecuadas es una de las causas más frecuentes de resultados de asociación no reproducibles(38).

Uso de SNP para asociar resistencia a tuberculosis

El ADN está compuesto por cuatro bases nitrogenadas: adenina, guanina, citosina y timina. Cuando se detectan diferencias en una sola base se le conoce como polimorfismo de un solo nucleótido o SNP. La ubicación de los SNP puede estar asociada a genes relacionados con características importantes de los individuos para mejorar diferentes parámetros productivos, por ejemplo, producción y porcentaje de grasa y proteínas en leche, intervalo entre partos y peso al destete, entre otras(40). Estos marcadores se han utilizado también con éxito en la determinación de identidad genética y del parentesco de los animales(35). Incluso, existen estudios que utilizando esta herramienta han identificado ya fenotipos de resistencia y susceptibilidad a enfermedades en ganadería, como es el caso de la mastitis(8,41,42,43). En estudios de asociación se comparan las frecuencias alélicas de marcadores específicos entre individuos infectados, enfermos, no infectados y no enfermos. Los estudios de asociación se dividen en aquéllos que tienen un gen como candidato y los que estudian todo el genoma(9). Dentro de los genes candidatos se investigan los SNP considerados de importancia biológica. En el caso de tuberculosis, generalmente se seleccionan genes implicados en la respuesta inmune o que han demostrado asociación a otras enfermedades infecciosas(9). Como ya se mencionó, la estructura genética de los individuos juega un papel importante en el desarrollo de la tuberculosis, tanto para humanos como para animales. El estudiar el patrón de expresión génica de un fenotipo en particular, da lugar a la identificación de genes candidatos, como el Slc11a1 (Solute Carrier Family 11 Member 1), que modula la actividad de los macrófagos contra parásitos intracelulares durante las primeras etapas de la infección(20). En estudios de transcriptómica se identifican las diferencias en los perfiles de expresión génica entre los grupos de animales seleccionados para identificar los marcadores de infección que garanticen, en conjunto con datos poblacionales, la selección de animales resistentes o susceptibles a la enfermedad(9). 336

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Los SNP también se han utilizado para determinar asociación de genes con la resistencia a medicamentos utilizados en el tratamiento de la TBh; uno de los principales es la isoniazida (INH). Algunos estudios han indicado que la tasa media de resistencia primaria a INH es del 7.3 %(44). Con el análisis de 20 genes (FurA, KatG, MabA, InhA, AhpC, Rv0340, IniB, IniA, IniC, SrmR homolog, FabD, KasA, AccD6, FbpC, FadE24, EfpA, Rv1592c, Rv1772, Ndh, NhoA) implicados en la resistencia a INH y secuenciados para obtención de SNP, se encontraron 17 (44.7 %) aislados resistentes a INH, con mutaciones en los genes KatG, MabA y Rv1772. Setenta y seis (76) por ciento de todos los aislados resistentes a INH mostraban una mutación en el gen KatG, confirmando variabilidad genética de individuos resistentes y susceptibles al fármaco, igual que ocurre con las enfermedades(45). Los estudios de resistencia a TBb son escasos pero muy informativos. Bermingham et al(10), utilizando 592 casos y 559 controles, y marcadores de alta densidad (777,692 SNP), encontraron tres SNP significativamente asociados a resistencia a TBb en los cromosomas 2 y 13. Richardson et al(34), con 3,240 hatos lecheros irlandeses divididos en casos y controles, de acuerdo a resultados a la prueba de la tuberculina, y asumiendo el mismo nivel de exposición, obtuvieron un SNP (BovineHD0100019801) asociado a susceptibilidad a TBb, localizado en el cromosoma 1, y un SNP (Hapmap50596-BTA-121389) en el cromosoma 23 asociado con resistencia a TBb. Ello demuestra que existen SNP asociados con características de interés, y que pueden tener un efecto protector en las infecciones por M. bovis(36), o contra la infección de tuberculosis pulmonar causada por M. tuberculosis en humanos(45). Un ejemplo claro es el gen NOS2, esencial en la regulación de óxido nítrico, que puede matar o limitar el crecimiento de M. tuberculosis(35). M. bovis posee una amplia gama de huéspedes, incluyendo especies de vida silvestre(4), por lo que estudios en estas especies también son relevantes. En un estudio relativamente reciente donde se estudiaron 198 casos y 670 controles de búfalo africano (Syncerus caffer), definidos como positivos o negativos, respectivamente a la prueba de ELISA (Bovigam) y la prueba de la tuberculina, se buscaron marcadores SNP situados en genes relacionados con el sistema inmunológico y el estado de la infección de la tuberculosis. Como resultado, se encontraron los polimorfismos SNP41, SNP137 y SNP144, en los genes Slc7a13, Dmbt1 e IL1A, respectivamente, asociados a la susceptibilidad a TBb(9).

337

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Variaciones en el número de copias (CNV)

La secuenciación del genoma completo está abriendo una nueva era en la gestión de los recursos genéticos en las poblaciones de ganado. El genoma bovino está constituido por 29 autosomas y los cromosomas sexuales, con un tamaño estimado de 3,600 mpb y al menos 22 mil genes(46). La variación en el número de copias (CNV, por sus siglas en inglés) son segmentos de ADN que miden desde una kilobase hasta varias megabases. Los CNV representan otra fuente de variación genética que puede complementar al SNP en la selección de animales. Los resultados de la genotipificación con SNP están disponibles y pueden ser utilizados para la identificación de CNV(47). Las variaciones en estas regiones pueden ser por eliminación o duplicación, lo que produce ganancias o pérdidas específicas de ADN genómico, que a su vez resulta en un número anormal de copias de una o más secciones de ADN. Los CNV son segmentos de repeticiones en tándem, que incluyen genes y otros elementos conservados con funciones potenciales, además de la alta tasa de mutación(48). Se ha encontrado que los CNV pueden proporcionar una mayor cobertura al SNP del genoma. Esto ayuda en estudios de asociación para la identificación de variabilidad fenotípica(48). De acuerdo con resultados recientes en humanos, las variaciones estructurales que incluyen a los CNV afectan la expresión génica y están relacionados con la aparición de varias enfermedades; cerca del 12 % del genoma humano está afectado o cubierto por CNV(49). Actualmente se cuenta con varios métodos para identificar CNV; uno de ellos es el método aCGH (array comparative genome hybridization), que necesita la secuenciación de todo el genoma para diseñar matrices de mosaicos con oligonucleótidos regularmente espaciados(50). Dos muestras de ADN genómico se hibridan en la misma matriz de oligonucleótidos y la información de los CNV es relativa a una muestra de referencia. Los paneles de alta densidad de SNP actuales permiten obtener fácilmente información relativa de los CNV(51). Liu et al(52) realizaron un análisis sistemático de CNV de 539 bovinos con el chip BovineSNP50, donde identificaron 682 candidatos de CNV con 139.8 megabases, asociados significativamente a inmunidad, producción láctea y reproducción. En ganado Holstein chino se han identificado 367 regiones de CNV, 1.61 % del genoma bovino, con 218 CNV conteniendo 610 genes, considerados de alta función molecular(53). La mayor parte de los reportes sobre CNV y su asociación con susceptibilidad o resistencia a TB son de estudios en genoma humano; los estudios en ganado productor de leche son escasos(53); sin embargo, algunos autores reportan que los CNV en ganado son comunes. Algunos estudios de asociación han sido realizados usando aCGH (array comparative genome hybridization)(52,54), otros con información de genotipos provenientes del 338

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BovineSNP50 BeadChip(40,55). Dos estudios han identificado 855 nuevos CNV en 256 muestras en Bos taurus coreanae(55). En bovinos, con marcadores de mediana densidad (50K SNP), sólo se ha podido identificar una fracción de los CNV, y se espera que con el uso de marcadores de alta densidad (770K SNP) se logre identificar un mayor número de CNV en el genoma bovino(40).

Ventajas de los estudios de asociación genética y TBb en México

Exceptuando a los países africanos y algunos sudamericanos, una de las ventajas de México sobre los países que han realizado estudios de asociación genética de resistencia a la TBb, es la alta prevalencia de la enfermedad en el ganado para leche (~16 %)(3), con tasas de exposición al patógeno muy uniformes y la facilidad de identificar fenotipos de manera precisa. Mientras que en la mayoría de los países la identificación de los casos (animales infectados) y los controles (animales no infectados) se hace a través de diferentes pruebas indirectas, lo que resta precisión al diseño(56), en México se pueden hacer estudios de resistencia a la TBb con un alto grado de precisión. Dada la prevalencia de la enfermedad en algunas regiones del país se puede identificar perfectamente a los casos por la presencia de lesiones visibles en canales en rastro confirmados por aislamiento del patógeno en el laboratorio, y entonces identificar a los controles, animales provenientes de los mismos hatos que los casos, pero sin lesiones visibles y negativos al aislamiento en el laboratorio. La información sobre tiempo de exposición se puede obtener de los registros de producción de las unidades de producción(5). Uno de los problemas fuertes en estudios de asociación entre estructura genética y susceptibilidad o resistencia a la TBb actuales es precisamente la identificación confiable de los fenotipos, algo que en México puede lograrse sin dificultad como se explica en el párrafo anterior, y así poder realizar estudios donde se comparen los genomas de casos y controles para encontrar variantes alélicas que pudieran asociarse con fenotipos de interés(12).

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Conclusiones

Debido a la dificultad de erradicar a la TBb se deben considerar medidas adicionales o complementarias para su control. Una estrategia puede ser la identificación y selección de animales naturalmente resistentes, ya sea por medio de genes específicos relacionados con respuesta inmune o por estudio del genoma completo, mediante la identificación de SNP y CNV asociados. La información actual indica la existencia de bases genéticas asociadas a resistencia y, por lo tanto, la posibilidad de seleccionar individuos de manera natural. México tiene ventajas sobre países que han realizado estudios de asociación genética con resistencia a la TBb por su alta prevalencia de la enfermedad, las tasas uniformes de exposición y la facilidad de identificar fenotipos de manera precisa. Mientras que en la mayoría de los países la identificación de fenotipos se lleva a cabo a través de pruebas indirectas, en México se pueden detectar por presencia/ausencia de lesiones características de la enfermedad confirmadas por cultivo, incluyendo información sobre tiempo de exposición a través de registros de producción.

Literatura citada 1.

Michel AL, Bengis RG, Keet DF, Hofmeyr M, de Klerk LM, Croos PC, et al. Wildlife tuberculosis in South African conservation areas: implications and challenges. Vet Microbiol 2010;112(91):91-100.

Torres-González P, Soberanis-Ramos O, Martínez-Gamboa A, Chávez-Mazari B, Barrios-Herrera MT, Torres-Rojas M, et al. Prevalence of latent and active tuberculosis among dairy farm workers exposed to cattle infected by Mycobacterium bovis. PLoS Negl Trop Dis 2013;7(4):e2177.

Pérez-Guerrero L, Milián-Suazo F, Arriaga-Díaz C, Romero-Torres C, Escartín-Chávez M. Epidemiología molecular de las tuberculosis bovina y humana en una zona endémica de Querétaro, México. Salud Pública Méx 2008;50(4):1-6.

Milián F, Rubio Y, Pérez L. Epidemiología de la tuberculosis bovina. En: La tuberculosis bovina en México: las bases. Libro técnico INIFAP-CENIDFA, Querétaro, México. 2013;13:51-76.

340

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Milián SF, Harris B, Arriaga C, Thomsen B, Stuber T, González D, Álvarez G, et al. Sensibilidad y especificidad de PCR anidada y Spoligotyping como pruebas rápidas de diagnóstico de tuberculosis bovina en tejido fresco. Rev Méx Cienc Pecu 2010;1(4):403415.

Ameni G, Aseffa A, Engers H, Young D, Gordon S, Hewinson G, et al. High prevalence and increased severity of pathology of bovine tuberculosis in Holsteins compared to Zebu breeds under field cattle husbandry in central Ethiopia. Clin Vaccine Immunol 2007;14:1356-1361.

Cantó-Alarcón GJ, Rubio-Venegas Y, Bojorquez-Narváez L, Pizano-Martínez OE, García-Casanova L, Sosa-Gallegos S, et al. Efficacy of vaccine formula against tuberculosis in cattle. PLOS ONE 2013;8(19):e76418.

Ángel-Marín PA, Cardona-Cadavid H, Cerón-Muñoz MF. Genómica en la producción animal. Rev Colombiana Cienc Anim 2013;5(2):497-518.

le Roex N, Koets AP, van Helden PD, Hoal EG. Gene polymorphisms in African buffalo associated with susceptibility to bovine tuberculosis infection. PLOS ONE 2013;8(5):e64494.

10. Bermingham ML, Bishop SC, Woolliams JA, Pon-Wong R, Allen AR, McBride SH, et al. Genome wide association study identifies novel loci associated with resistance to bovine tuberculosis. Heredity 2014;112:543-551. 11. Comstock GW. Tuberculosis in twins: a re-analysis of the Prophit survey. Am Rev Respir Dis 1978;117:621-624. 12. Allen AR, Minozzi G, Glass EJ, Skuce RA, McDowell SWJ, Woolliams JA, Bishop SC. Bovine tuberculosis: the genetic basis of host susceptibility. Proc Royal Society B: J Biol Sci 2010;(277):2737–2745. 13. Rieder HL. Clarification of the Luebeck infant tuberculosis. Pneumologie 2003;57:402405. 14. Lurie MB. Experimental epidemiology of tuberculosis: hereditary resistance to attack by tuberculosis and to the ensuing disease and the effect of the concentration of tubercle bacilli upon these two phases of resistance. J Exp Med 1944;79:573-589. 15. Gros P, Skamene E, Forget A. Genetic control of natural resistance to Mycobacterium bovis (BCG) in mice. J Immunol 1981;127:2417-2421. 16. Acevedo WK, Vicente J, Gortazar C, Hofle U, Fernández de Mera IG, Amos W. Genetic resistance to bovine tuberculosis in the Iberian wild boar. Mol Ecol 2005;14:3209-3217. 341

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

17. Naranjo V, Acevedo WK, Vicente J, Gortazar C, de la Fuente J. Influence of methylmalonyl-CoA mutase alleles on resistance to bovine tuberculosis in the European wild boar (Sus scrofa). Anim Genet 2008;39:316-320. 18. Driscoll EE, Hoffman JI, Green LE, Medley GF, Amos W. A preliminary study of genetic Factors that influence susceptibility to bovine tuberculosis in the British cattle herd. PLOS ONE 2011;6(4):e18806. 19. Kadarmideen HN, Ali AA, Thomson PC, Mûller B, Zinsstag J. Polymorphisms of the SLC11A1 gene and resistance to bovine tuberculosis in African Zebu cattle. Anim Genet 2011;42:656-658. 20. Finlay EK, Berry DP, Wickham B, Gormley EP, Bradley DG. A genome wide association scan of bovine tuberculosis susceptibility in Holstein-Friesian dairy cattle. PLOS ONE 2012;7(2):e30545. 21. Rupp R, Boichard D. Genetics of resistance to mastitis in dairy cattle. Vet Res 2003;34:671-688. 22. Biffa D, Bogale A, Godfroid J, Skjerve E. Factors associated with severity of bovine tuberculosis in Ethiopian cattle. Trop Anim Health Prod 2012;44:991-998. 23. Bermingham ML, More SJ, Good M, Cromie AR, Higgins IM, Brotherstone S, et al. Genetics of tuberculosis in Irish Holstein-Friesian dairy herds. J Dairy Sci 2009;92:3447-3456. 24. Hernández-Marín JA, Cortez-Romero C, Clemente-Sánchez F, Gallegos-Sánchez J, Salazar-Ortiz J, Tarango-Arámbula LA. Risk of transmission of Mycobacterium avium subspecies paratuberculosis (Map) in domestic and wild species. AGROProductividad 2014;7:65-70. 25. Shulman NF, Viitala SM, de Koning DJ, Virta J, Mâki-Tamila A, Vilkki JH. Quantitative trait loci for Health traits in Finnish Ayrshire cattle. J Dairy Sci 2004;87:443-449. 26. Sun L, Song Y, Ria H, Yang H, Hua G, Guo A, et al. Polymorphisms in toll-like receptor 1 and 9 genes and their association with tuberculosis susceptibility in Chinese Holstein cattle. Vet Immunol Immunopathol 2012;147:195-201. 27. Raphaka, K, Matika, O, Sánchez-Molano, E, Mrode, R, Coffey, MP, et al. Genomic regions underlying susceptibility to bovine tuberculosis in Holstein-Friesian cattle. BMC Genet 2017;18:27.

342

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 NĂşmero 2

2018

28. Meade KG, Gormley E, Park SDE, Fitzsimons T, Rosa GJM, Costello E, et al. Gene expression profiling of peripheral blood mononuclear Cells (PBMC) from Mycobacterium bovis infected cattle after in vitro antigenic stimulation with purified protein derivative of tuberculin (PPD). Vet Immunol Immunopathol 2006;113:73-89. 29. Meade KG, Gormley E, Doyle MB, Fitzsimons T, OÂ´Farrelly C, Costello E, et al. Innate gene repression associated with Mycobacterium bovis infection in cattle: toward a gene signature of disease. BMC Genomics 2007;8:400. 30. Blanco FC, Shierloh P, Bianco MV, Caimi K, Meikle V, Alito AE, et al. Study of the immunological profile towards Mycobacterium bovis antigens in naturally infected cattle. Microbiol Immunol 2009;53:460-467. 31. Killinck KE, Browne JA, Park SDE, Magee DA, Martin I, Meade KG, et al. Genomewide transcriptional profiling of peripheral blood leukocytes from cattle infected with Mycobacterium bovis reveals suppression of host immune genes. BMC Genomics 2011;12:611. 32. Qureshi T, Templeton JW, Adams LG. Intracellular survival of Brucella abortus, Mycobacterium bovis BCG, Salmonella dublin and Salmonella typhimurium in machophages from cattle genetically resistant to Brucella abortus. Vet ImmunolImmunophatol 1995;50:55-66. 33. Bukhari M, Aslam MA, Khan A, Iram Q, Akbar A, Naz AG, et al. TLR8 gene polymorphism and association in bacterial load in southern. Int J Immunogenet 2015;42(1):46-51. 34. Richardson IA, Berry DP, Wiencko HL, Higgins IM, More SJ, McClure J, et al. A genome wide association study for genetic susceptibility to Mycobacterium bovis infection in dairy cattle identifies a susceptibility QTL on chromosome 23. Genet Sel Evol 2016;48:19-23. 35. Cheng Y, Huang C, Tsai HJ. Relationship of bovine NOS2 gene polymorphisms to the risk of bovine tuberculosis in Holstein cattle. J Vet Med Sci 2016;78(2):281-286. 36. Bhaladhare A, Sharma D, Kumar A, Sonwane A, Chauhan A, Singh R, et al. Single nucleotide polymorphisms in toll-like receptor genes and case-control association studies with bovine tuberculosis. Vet World 2016;9(5):458-464. 37. Amos W, Driscoll E, Hoffman JI. Candidate genes versus genome-wide associations: which are better for detecting genetic susceptibility to Infectious disease? Proc Biol Sci 2011;278:1183-1188.

343

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

38. Cardon LR, Bell JI. Association study designs for complex diseases. Nat Rev Genet 2001;(2):91-99. 39. Stein CM. Genetic epidemiology of tuberculosis susceptibility: impact of study design. PLOS Pathog 2011;7:e1001189. 40. Matukumalli LK, Lawley CT, Shnabel RD, Taylor JF, Allan MF, Heaton MP, et al. Development and characterization of a high density SNP genotyping assay for cattle. PLOS ONE 2009;4(4):e5350. 41. Martínez NCA, Manrique PC, Elzo M. Cattle genetic evaluation: a historical perception. Rev Colom Cienc Pecu 2012;25(2):293-311. 42. Muhasin VN, Kumar A, Rahim A, Sebastian R, Mohan V, Dewangan P, et al. An overview on single nucleotide polymorphism studies in mastitis Research. Vet World 2014;7(6):416-421. 43. Durán-Aguilar M, Román-Ponce SI, Ruiz-López FJ, González-Padilla E, VásquezPelaéz CG, Bagnato CG, et al. Genome wide association study for milk somatic cell score in Holstein cattle using copy number variation as markers. J Anim Breed Genet 2016;134:49-59. 44. Cohn DL, Bustreo F, Raviglione MC. Drug resistant tuberculosis: review of the worldwide situation and the WHO/IUATLD global surveillance. Project Clin Infect Dis 1997;24(1):121-130. 45. Srinivas V, Reich R, Dou S, Jasperse L, Pan X, Wanger A, et al. Single nucleotide polymorphisms in genes associated with isoniazid resistance in Mycobacterium tuberculosis. Antimicrob Agents Chemother 2003;47(4):1241-1250. 46. Elsik CG, Tellam RL, Worley KC. The genome sequence of Taurine cattle: A window to ruminant biology and evolution. Science 2009;324(5926):522-528. 47. Hou Y, Liu G, Bickart D, Cardone MF, Wang K, Kim E, et al. Genomic characteristics of cattle copy number variations. BMC Genomics 2011;12:127. 48. Stranger BE, Forrest MS, Dunning M, Ingle CE, Beazley C, Thorne N, et al. Relative impact of nucleotide and copy number variation on gene expression phenotypes. Science 2007;315(5813):848-853. 49. Redon R, Ishikawa S, Fitch KR, Feuk L, Perry GH, Andrews TD, et al. Global variation in copy number in the human genome. Nature 2006;444:444-454. 50. Fiegler H, Geigl JB, Langer S, Rigler D, Porter K, Unger K, et al. Hifh resolution arrayCGH analysis of single cells. Nucleic Acids Res 2007;35(3):15. 344

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 NĂşmero 2

2018

51. Wang K, Li M, Hadley D, Liu R, Glessner J, Grant SFA, et al. PennCNV: An integrated hidden Markow model designed for high resolution copy number variation detection in whole genome SNP genotyping data. Genome Res 2007;17(11):1665-1674. 52. Liu GE, Hou Y, Zhu B, Cardone MF, Jiang L, Cellamare A, et al. Analysis of copy number variations among diverse cattle breeds. Genome Res 2010;5:693:703. 53. Jian L, Jiang J, Yang J, Liu X, Wang J, Ding X, et al. Genome-wide detection of copy number variations using high-debsuty SNP genotyping platforms in Holsteins. BMC Genomics 2013;14:131. 54. Fadista J, Thomsen B, Holm LE, Bendixen C. Copy number variation in the bovine genome. BMC Genomics 2010;11:284. 55. Bae JS, Cheong HS, Kim LH, NamGung S, Park TJ, Chun JY, et al. Identification of copy number variations and common deltion polymorphisms in cattle. BMC Genomics 2010;11:232. 56. Bishop SC, Woolliams JA. Genomics and disease resistance studies in livestock. Livestock Sci 2014;166:190-198.

345

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4488 Nota de investigación

Efecto prebiótico de dos fuentes de inulina en el crecimiento in vitro de Lactobacillus salivarius y Enterococcus faecium Prebiotic effect of two sources of inulin on in vitro growth of Lactobacillus salivarius and Enterococcus faecium

Marco Antonio Ayala Montera David Hernández Sáncheza* René Pinto Ruizb Sergio S. González Muñoza José Ricardo Bárcena Gamaa Omar Hernández Mendoa Nicolás Torres Saladoc

Programa de Ganadería, Colegio de Postgraduados. Estado de México, México.

Facultad de Ciencias Agronómicas, Universidad Autónoma de Chiapas. Chiapas, México.

Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia No. 2, Universidad Autónoma de Guerrero. Guerrero, México.

*Autor para correspondencia: sanchezd@colpos.mx

Resumen: Las diarreas en especies pecuarias son controladas con antibióticos, pero su uso inadecuado causa problemas de resistencia bacteriana. Las bacterias ácido lácticas (BAL) en la microbiota intestinal ejercen exclusión competitiva contra patógenos causantes de diarreas, y la inulina es un sustrato para las BAL. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue determinar el efecto prebiótico de dos fuentes de inulina en el crecimiento in vitro de Lactobacillus 346

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salivarius (Ls) y Enterococcus faecium (Ef), con el uso de Lactobacillus casei (Lc) como control positivo. Las incubaciones in vitro se realizaron a 37 °C, con sustitución de glucosa por inulina de achicoria (IAc) o de agave (IAg) en el medio MRS. Los tratamientos (T) evaluados fueron T1: MRS-glucosa+Lc; T2: MRS-IAc+Lc, T3: MRS-IAc+Ls, T4: MRSIAc+Ef, T5: MRS-IAg+Lc, T6: MRS-IAg+Ls y T7: MRS-IAg+Ef. La curva y la tasa de crecimiento se determinaron mediante densidad óptica (630 nm) a las 0, 3, 6, 12, 24, 30, 36, 48, 54 y 60 h. El diseño experimental fue completamente al azar, los datos se analizaron con PROC GLM (SAS) y la comparación de medias se realizó mediante la prueba de Tukey. Los tratamientos con MRS-IAg mostraron mayores (P<0.05) tasas de crecimiento (0.51a, 0.50a y 0.50a h-1, T5, T6 y T7, respectivamente) y resultaron similares al control positivo (T2) cuando creció en MRS-IAc (0.48a h-1). El pH durante el crecimiento fue diferente entre tratamientos (P<0.05). La inulina de agave favorece el crecimiento de bacterias probióticas como Lactobacillus salivarius y Enterococcus faecium, y su efecto prebiótico supera a la inulina de achicoria. Palabras clave: Agave tequilana, Cichorium intybus, Prebiótico, Probiótico, in vitro.

Abstract: Diarrhea in livestock species is controlled with antibiotics, but its inadequate use causes bacterial resistance. Lactic acid bacteria (LAB) in the intestinal microbiota have competitive exclusion against pathogens causing diarrhea, and inulin is a substrate for LAB. Therefore, the objective of this study was to determine the prebiotic effect of two inulin sources on in vitro growth of Lactobacillus salivarius (Ls) and Enterococcus faecium (Ef), with the use of Lactobacillus casei (Lc) as a positive control. In vitro incubations were performed at 37 °C, with glucose substitution by inulin of chicory (IAc) or agave (IAg) in MRS medium. The treatments (T) evaluated were T1: MRS-glucose+Lc; T2: MRS-IAc+Ls, T4: MRS-IAc+Ef, T5: MRS-IAg+Lc, T6: MRS-IAg+Ls and T7: MRS-IAg+Ef. The curve and the growth rate were determined by optical density (630 nm) at 0, 3, 6, 12, 24, 30, 36, 48, 54 and 60 h. A completely randomized design was used and the Tukey test for means comparison. MRSIAg treatments showed higher (P<0.05) growth rates (0.51a, 0.50a and 0.50a h-1, T5, T6 and T7, respectively) and were similar to the positive control (T2) when grown in MRS- IAc (0.48a h-1). The positive control (T1) had a low growth rate (0.34b h-1) when the medium included glucose (MRS-glucose). pH during growth was different between treatments (P<0.05). Agave inulin favors the growth of probiotic bacteria such as Lactobacillus salivarius and Enterococcus faecium, and its prebiotic effect is better than chicory inulin. Key words: Agave tequilana, Cichorium intybus, Prebiotic, Probiotic, in vitro.

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Recibido 10/05/2017. Aceptado 19/10/2017.

En los sistemas de producción pecuaria, las infecciones entéricas son una de las principales causas de mortalidad en los neonatos(1), su manejo sanitario se realiza con antibióticos, pero el uso inadecuado de estos causa resistencia bacteriana(2), así como residuos de los antibióticos en carne y leche(3). Ante este problema, el uso de probióticos(4) y el de prebióticos como la inulina(5) son suplementos alternativos que benefician la salud y la productividad de especies pecuarias. La inulina estimula el desarrollo de bacterias ácido lácticas(6) que actúan contra entero patógenos causantes de diarreas, mediante la producción de bacteriocinas(7). Las fuentes de inulina utilizadas en la industria internacional son la achicoria (Cichorium intybus) y la alcachofa (Helianthus tuberosus)(8). Sin embargo, en México se cuenta con la especie Agave tequilana Weber var. Azul, reconocida por el contenido alto de inulina(9). Se ha documentado en estudios in vitro el uso de inulina de achicoria como sustrato energético para bacterias ácido lácticas (BAL)(10); pero las investigaciones con inulina de agave son escasas y se han realizado in vitro(11,12,13) e in vivo(14,15,16). Por otra parte, recientemente se documentó el aislamiento de Lactobacilus salivarius y Enterococcus faecium a partir de mucosa oral de becerros y calostro de vacas Holstein, respectivamente, las cuales muestran potencial probiótico para ser administradas en sustitutos lácteos en becerros durante la lactancia(17,18). Por lo anterior, el objetivo fue evaluar el efecto prebiótico de la inulina de achicoria y de agave, en el crecimiento in vitro de Lactobacillus salivarius y Enterococcus faecium. El experimento se realizó en el Laboratorio de Nutrición Animal del Posgrado de Ganadería del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, ubicado en Montecillo, Estado de México. Las incubaciones in vitro se realizaron a 37 °C, con sustitución de glucosa por inulina de achicoria o agave en el medio Man-Rogosa-Sharpe (MRS)(19), para determinar el crecimiento de Lactobacillus salivarius y Enterococcus faecium, y Lactobacillus casei como control positivo. El grado de pureza (Cuadro 1) de la inulina de agave Inulin Powder® (Bestground, Zapopan, Jalisco, México) y de la de achicoria (Inulin from chicory®, Sigma-Aldrich, USA) se determinó por cromatografía líquida de alta resolución (HPLC) (Knauer, Smartline, Alemania)(20,21).

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Cuadro 1: Composición (%) de las fuentes de inulina Inulin powder®1

Inulin from chicory®2

Inulina

89.56

98.80

Azúcar

3.17

0.93

Sacarosa

2.83

0.27

D-glucosa

1.17

D-fructosa

3.27

Bestground, Zapopan, Jalisco, México; 2Sigma-Aldrich, USA.

Las cepas utilizadas fueron Lactobacillus salivarius y Enterococcus faecium aisladas de calostro de vacas Holstein y mucosa oral de becerros, respectivamente(17), e identificadas mediante técnicas moleculares(18). El control positivo fue Lactobacillus casei ATCC procedente del Departamento de Investigación y Posgrado de Alimentos de la Facultad de Química, de la Universidad Autónoma de Querétaro. Las cepas se conservaron a -20 °C en tubos Eppendorf (650 µl de inóculo crecido en medio MRS y 650 µl de glicerol como crioprotector). El diseño experimental fue completamente al azar con siete tratamientos de acuerdo con lo descrito en el Cuadro 2.

Cuadro 2: Tratamientos experimentales Tratamiento T1 T2 T3 T4 T5 T6 T7 1

Descripción Lactobacillus casei Lactobacillus casei Lactobacillus salivarius Enterococcus faecium Lactobacillus casei Lactobacillus salivarius Enterococcus faecium

+ MRS – glucosa (Testigo) + MRS – inulina de achicoria1 + MRS – inulina de achicoria + MRS – inulina de achicoria + MRS – inulina de agave2 + MRS – inulina de agave + MRS – inulina de agave

Inulin from chicory®, Sigma-Aldrich, USA; 2Inulin Powder®, Bestground, Zapopan, Jalisco, México.

El medio de cultivo utilizado fue MRS (Fluka Analytical®, Sigma-Aldrich) descrito para bacterias ácido lácticas, en el cual se sustituyó la glucosa (20 g L-1, 2 % p/v) por inulina de achicoria o de agave de acuerdo con su pureza (Cuadro 3). Después se ajustó el pH a 6.2 + 0.2 en los medios y se esterilizaron 15 min a 121 °C. 349

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Cuadro 3: Medios de cultivo MRS con glucosa o inulina Componente, g L-1

MRS-Glucosa††

MRS – Inulina de achicoria

MRS – Inulina de agave

Peptona Extracto de carne Extracto de levadura Glucosa

10 8 4 20

10 8 4 0

0 2 5 2 0.2 0.05 1

20.24 2 5 2 0.2 0.05 1

23.52 2 5 2 0.2 0.05 1

Inulina† Fosfato dipotásico Acetato de sodio Citrato de triamonio Sulfato de magnesio Sulfato de manganeso Monoleato de sorbitan, ml

pH final 6.2 + 0.2; † Ajustado de acuerdo a la pureza de inulina en cada fuente; ††(17).

Las cepas de L. salivarius, E. faecium y L. casei identificadas como BAL, se descongelaron gradualmente de -20 °C a 4 °C y después a temperatura ambiente (18 a 20 °C). Luego se inocularon 1.3 ml de cada cultivo en tubos Labcon (15 ml) con 11.7 ml de medio de cultivo (relación 1/10) según el tratamiento (Cuadro 2) y se incubaron 12 h a 37 °C. Después de la reactivación (12 h) se tomaron alícuotas de 1 ml de cada cepa evaluada y se hicieron diluciones seriadas (10-1 a 10-12) en tubos que contenían 9 ml de agua peptonada (8.5 %); posteriormente se realizó la siembra por estría en cajas Petri con agar MRS de cada dilución elaborada y se incubaron a 37 °C por 24 h; finalmente se estimó la concentración bacteriana mediante el conteo de UFC, y los datos se expresaron con la función log10: 9.55; 9.21; 9.13; 9.15; 9.34; 9.36; 9.31 UFC ml-1 T1, T2, T3, T4, T5, T6 y T7, respectivamente. Se agregaron 12 ml del cultivo reactivado en matraces Erlenmeyer (125 ml) con 108 ml del medio de cultivo (1/10 v/v) y se incubaron a 37 °C por 60 h. Los tiempos de lectura se establecieron de acuerdo a lo recomendado(18) con base al inicio y término de la fase exponencial. Para determinar la curva de crecimiento se tomaron alícuotas de 3 ml de los cultivos de cada tratamiento (Cuadro 2), y se realizaron lecturas de densidad óptica (630 nm) a las 0, 3, 6, 12, 24, 30, 36, 48, 54 y 60 h, utilizando un espectrofotómetro (Cary 1E UV-Visible, USA); asimismo, se registró el pH (Thermo Scientific Star A121®, USA) en cada horario de muestreo. Se realizaron seis repeticiones por tratamiento.

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A partir de lecturas de densidad óptica (DO) en la fase exponencial se calculó: 1) tasa específica de crecimiento (μ, h-1) y 2) tiempo de generación (T, min), obtenido a partir del valor de μ, mediante las siguientes ecuaciones(22): 1) 𝑙𝑛𝑁 = 𝑙𝑛𝑁₀ + 𝜇𝑡 2) 𝑡 = 𝑙𝑛2/𝜇 Donde: Ln N= DO al inicio, Ln N0 = DO final de la fase exponencial, t = tiempo transcurrido entre N0 y N. Los datos obtenidos de las variables estudiadas se analizaron mediante un diseño completamente al azar con siete tratamientos y seis repeticiones, procesados en un ANDEVA con PROC GLM(23) y las medias de tratamientos se compararon con la prueba de Tukey (P<0.05). Las Figuras 1a y 1b presentan las curvas de crecimiento de las cepas L. salivarius y E. faecium con las fuentes de inulina evaluadas. El crecimiento bacteriano en los tratamientos T6 y T7 con inulina de agave fue mayor (P<0.05) a las 24 h (DO: 1.80c y 1.70c, respectivamente) respecto a los tratamientos T3 y T4 (DO: 1.19d y 1.19d, respectivamente) con inulina de achicoria. Por su parte, Lactobacillus casei a las 24 h mostró mayor (P<0.05) crecimiento en medio MRS-inulina de achicoria (DO: 2.70a), mientras que en MRS- glucosa y MRS-inulina de agave fue similar (DO: 2.54b y 2.48b, respectivamente). Al final de la incubación L. salivarius en medio con inulina de achicoria mostró el mayor crecimiento (P<0.05) respecto al resto de los tratamientos.

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Figura 1: Crecimiento de Lactobacillus casei (Lc), Lactobacillus salivarius (Ls) y Enterococcus faecium (Ef) en inulina de achicoria (IAc) o inulina de agave (IAg)

a) T1: MRS-glucosa+Lc; T2: MRS-IAc+Lc; T3: MRS-IAc+Ls; T4: MRS-IAc+Ef. b) T5: MRS-IAg+Lc; T6: MRS-IAg+Ls y T7: MRS-IAg+Ef.

El mayor crecimiento observado con inulina de agave se relacionó con la estructura tipo mixto de este polímero, compuesto por cadenas lineales de fructosas unidas a enlaces [(2→1), (2→6)] con ramificaciones(21); en contraste, la inulina de achicoria presenta enlaces -(2→1), sin ramificaciones implicando menor degradación, no hidrolizables en mamíferos(24), pero altamente utilizables por las BAL de los géneros Lactobacillus spp. y Bifidobacterium spp(25,26). Además, el grado de polimerización (GP) y las ramificaciones de la molécula afectan la degradación de la inulina, donde el bajo GP de la inulina de agave propicia mayor solubilidad, lo cual favorece su degradación y utilización; por lo anterior, la inulina de agave resulta como una alternativa de energía y mostró capacidad prebiótica para las BAL evaluadas en este estudio.

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Adicionalmente, el mayor crecimiento de las cepas L. salivarius y E. faecium con la inulina de agave se asoció al GP según las fuentes de inulina, observándose que el mayor desdoblamiento ocurre con fuentes de bajo GP(27). El GP varía según la especie vegetal(28), región de producción, nutrientes en el terreno, régimen hídrico(29) y tiempo de cosecha(20). La inulina de achicoria y alcachofa tienen alto GP < 60(6), y el agave presenta bajo GP < 30(30). Lo anterior explica el mayor desarrollo de la BAL evaluadas cuando el medio contenía inulina de agave. El crecimiento de L. salivarius y E. faecium en MRS con inulina de agave (MRS-IAg) se caracterizó por una fase lag nula, y una fase exponencial eminente entre 0 y 6 h de incubación; sin embargo, para L. salivarius y E. faecium en MRS con inulina de achicoria (MRS-IAc) la fase exponencial fue menos pronunciada (Figuras 1 y 2).

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Figura 2: pH de los medios de cultivo con inulina de achicoria (IAc) o inulina de agave (IAg) e inoculados con Lactobacillus salivarius (Ls), Enterococcus faecium (Ef) y Lactobacillus casei (Lc)

a) T1: MRS-glucosa+Lc; T2: MRS-IAc+Lc; T3: MRS-IAc+Ls; T4: MRS-IAc+Ef. b) T5: MRS-IAg+Lc; T6: MRS-IAg+Ls y T7: MRS-IAg+Ef.

La tasa de crecimiento (μ) tuvo un incremento (P<0.05) de 41 % en promedio, en los tratamientos T5, T6, T7 en MRS-IAg y T2 en MRS-IAc, comparados con el grupo testigo (T1) (Cuadro 4). Las cepas probióticas evaluadas en el presente estudio mostraron la capacidad de utilizar ambas fuentes de inulina; sin embargo, el crecimiento varió entre éstas en función del sustrato incluido en el medio como fuente de energía, e implicó una reducción (P<0.05) de 42.6 min en promedio en el tiempo de generación (T) para las cepas cultivadas con inulina de agave, respecto al grupo testigo.

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Cuadro 4: Tasa específica de crecimiento (μ) y tiempo de generación (T) en bacterias ácido lácticas en medio MRS con dos fuentes de inulina Tratamientos T1

μ (h-1)

0.34b

0.48a

0.33b

0.39b

0.51a

0.50a

0.01

0.0001

T (min)

125.9a

85.9c

126.8a

106.2b

83.6c

82.9c

83.4c

3.85

0.0001

T1= L. casei + MRS; T2= L. casei + IAc; T3= L. salivarius + Inulina de achicoria; T4= E. faecium + Inulina de achicoria; T5= L. casei + Inulina de agave; T6= L. salivarius + Inulina de agave; T7= E. faecium + Inulina de agave. EE= error estándar.

Este crecimiento se explica por la rápida degradación observada en la inulina de agave de bajo GP; por el contario, la inulina de achicoria presenta compuestos remanentes de alto GP, los cuales propiciarán una degradación lenta y un efecto prebiótico prolongado (31), lo cual está relacionado también con la longitud de las cadenas en su estructura(12,13). Los fructanos de tipo inulina cuando no son ramificados, se dividen en disacáridos o monosacáridos y son degradados extracelularmente, mientras los mixtos como la inulina de agave, son absorbidos intracelularmente, y sólo las bacterias probióticas podrán usarlos(12,32,33). En contraste, la baja tasa de crecimiento observada en el grupo testigo se relacionó con el agotamiento de glucosa durante las primeras 30 h de incubación (Figura 1), a diferencia de los tratamientos en los cuales se incluyó inulina donde la fase estacionaria se presentó después de las 48 h(5,10). El tiempo de generación (T) es 61 min para L. salivarius en medio MRS con fructooligosacaridos(34) y de 40 min en cepas de E. faecium cultivadas en MRS(35). Las diferencias en el valor de T indicado por estos autores con relación a los datos del presente estudio, se explican por la concentración de nutrientes en el medio y la cinética de las reacciones intracelulares, las cuales afectan la trascripción y traducción del ADN y la velocidad de crecimiento bacteriano(36). E. faecium posee diferentes rutas para el metabolismo de carbohidratos, permitiéndole utilizar amplia variedad de azúcares(37). Chowdhury et al(38) hallaron el menor tiempo de generación (T=51 min) de L. casei cuando la concentración de lactosa e inulina en el medio MRS fue de 20 y 0.32 g L-1, respectivamente. Este patrón de crecimiento se debe a la capacidad del género Lactobacillus de fermentar fructanos de bajo y alto peso molecular(39); por el contrario, cepas del género Bifidobacterium tienen alta afinidad por los fructanos de bajo peso molecular(40). El tipo de cepa y sustrato utilizado en el medio podría explicar el tiempo de generación obtenido en el presente estudio.

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Velázquez-Martínez et al(14) y Mueller et al(12,13) reportan crecimientos mayores en bacterias prebióticas de los géneros Lactobacillus y Bifidobacterium cuando se utilizó inulina de agave de bajo GP, similar a lo observado en las cepas L. salivarius y E. faecium evaluadas en el presente estudio. La diferencia en la tasa de crecimiento bacteriano se relaciona con enzimas(41) sintetizadas por las BAL, responsables de la fermentación de diferentes carbohidratos; asimismo, de la presencia de códigos génicos definidos(42), originando patrones de crecimiento en diferentes sustratos, debido al metabolismo específico en el consumo de inulina(43). Lo anterior soporta las diferencias en el metabolismo de las fuentes de inulina evaluadas en este estudio y su relación con el crecimiento bacteriano observado. El pH al inicio de la incubación fue menor (P<0.05) en T1, seguido de T5 al T7 y T2 al T4 con valores promedio de 5.4c, 5.5b y 5.7c, respectivamente. Los valores de pH en el medio de cultivo fueron disminuyendo gradualmente, independientemente de la fuente de inulina; al final de la incubación también hubo diferencia (P<0.05) entre tratamientos para esta variable (Figuras 2a y 2b). La disminución del pH en el medio de cultivo es resultado de la fermentación de carbohidratos y la producción de ácido láctico por las BAL(44). Pompei et al(45) evaluaron cepas de Lactobacillus y Bifidobacterium en medio MRS con dos fuentes de inulina, y reportaron un pH de 3.7, similar a lo observado en el presente estudio. El pH inicial en el medio afecta las tasas de crecimiento; sin embargo, L. casei se adapta a medios ácidos (pH 3); de manera similar L. salivarius resiste pH de 2.6 por un lapso de 6 h(46). La importancia del pH en este tipo de estudios es por su efecto en la actividad enzimática, el metabolismo(47) y transporte de nutrientes en la célula(48); de tal manera que pHs bajos afectan el crecimiento celular e inhiben las reacciones bioquímicas para la producción de ácido láctico; sin embargo, las cepas evaluadas en el presente estudio mostraron un crecimiento apropiado, aun con valores de pH bajos, y se explica por la capacidad que tienen estas especies bacterianas para regular su pH intracelular a través de la ATPasa, mediante el bombeo de H+ fuera de la célula(49). Se concluye que la inulina de agave es un prebiótico de alternativa nacional para favorecer el crecimiento de bacterias probióticas como Lactobacillus salivarius y Enterococcus faecium.

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Agradecimientos

A la compañía BESTGROUND por la información e inulina de agave donada; al DIPA-FQ de la Universidad Autónoma de Querétaro, México por la donación de la cepa control y a CONACYT, México, por la beca para realizar estudios de doctorado.

Literatura citada: 1.

Li S, Cui D, Wang S, Wang H, Huang M, Qi Z, et al. Efficacy of an herbal granule as treatment option for neonatal Tibetan lamb diarrhea under field conditions. Livest Sci 2015;172:79–84.

Woolhouse M, Ward M, van Bunnik B, Farrar J. Antimicrobial resistance in humans, livestock and the wider environment. Phil Trans R Soc B 2015;370–377.

Beyene T. Veterinary drug residues in food-animal products: Its risk factors and potential effects on public health. J Vet Sci Technol 2016;7(1):1-7.

Yirga H. The use of probiotics in animal nutrition. J Prob Health 2015;3(2):1–10.

Samanta AK, Jayapal N, Senani S, Kolte AP, Sridhar M. Prebiotic inulin: Useful dietary adjuncts to manipulate the livestock gut microflora. Braz J Microbiol 2013;44(1):1–14.

Roberfroid M, Gibson G, Hoyles L, McCartney A, Rastall R, Rowland I, et al. Prebiotic effects: metabolic and health benefits. Br J Nutr 2010;104(2):1–63.

Messaoudi S, Manai M, Kergourlay G, Prévost H, Connil N, Chobert JM, et al. Review: Lactobacillus salivarius: Bacteriocin and probiotic activity. Food Microbiol 2013;36:296–304.

Leroy G, Grongnet JF, Mabeau S, Le Corre D, Baty JC. Changes in inulin and soluble sugar concentration in artichokes (Cynara scolymus L.) during storage. J Sci Food Agric 2010;90:1203–1209.

Carranza OC, Ávila FA, Bustillo AGR, López-Munguía A. Processing of fructans and oligosaccarides from agave plants. In: Preedy RV editor. Processing and impact on active components in food. 1ª ed. USA: Academic Press; 2015:121–129.

357

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

10. Díaz-Vela J, Mayorga-Reyes L, Alfonso-Totosaus SA, Pérez-Chabela ML. Kinetics parameters and short chain fatty acids profiles of thermotolerant lactic acid bacteria with different carbon sources. VITAE 2012;19(3):253–260. 11. Moreno-Vilet L, Camacho-Ruiz RM, Portales-Pérez DP. Prebiotic agave fructans and immune aspects. In: Watson RR, Preedy RV editors. Probiotics, prebiotics, and synbiotics. Bioactive foods in health promotion. USA: Academic Press; 2016:165-179. 12. Mueller M, Reiner J, Fleischhacker L, Viernstein H, Loeppert R, Praznik W. Growth of selected probiotic strains with fructans from different sources relating to degree of polymerization and structure. J Funct Foods 2016;24:264–275. 13. Mueller M, Schwarz S, Viernstein H, Loeppert R, Praznik W. Growth of selected probiotic strains with fructans from agaves and chicory. Agro Food Ind Hi Tech 2016;27(3):54–57. 14. Velázquez-Martínez JR, González-Cervantes RM, Hernández-Gallegos MA, Mendiola RC, Aparicio AR, Ocampo ML. Prebiotic potential of Agave angustifolia haw fructans with different degrees of polymerization. Molecules 2014;19(8):12660–12665. 15. García-Curbelo Y, Bocourt R, Savon LL, García-Vieyra MI, López MG. Prebiotic effect of Agave fourcroydes fructans: an animal model. Food Funct 2015;6(9):3177–3182. 16. Márquez-Aguirre AL, Camacho-Ruíz RM, Gutiérrez-Mercado YK, Padilla-Camberos E, González-Ávila M, Gálvez-Gastélum FJ, et al. Fructans from Agave tequilana with a lower degree of polymerization prevent weight gain, hyperglycemia and liver steatosis in high-fat diet-induced obese mMice. Plant Foods Hum Nutr 2016;71:416–421. 17. Caballero CY. Aislamiento e identificación de bacterias ácido lácticas con potencial probiótico en bovinos Holstein [tesis maestría]. México: Colegio de Postgraduados; 2014. 18. Gómez HJL. Inulina como prebiótico para Lactobacillus salivarius y Enterococcus faecium con potencial probiótico en rumiantes [tesis maestría]. México: Colegio de Postgraduados; 2015. 19. de Man JC, Rogosa M, Sharpe ME. A medium for the cultivation of lactobacilli. J Appl Bacteriol 1960;23:130–135. 20. Arrizon J, Morel S, Gschaedler A, Monsan P. Comparison of the water-soluble carbohydrate composition and fructan structures of Agave tequilana plants of different ages. Food Chem 2010;122:123–130.

358

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

21. Praznik W, Löppert R, Cruz RJM, Zangger K, Huber A. Structure of fructooligosaccharides from leaves and stem of Agave tequilana Weber, var. Azul. Carbohyd Res 2013;381:64–73. 22. McKay AL, Peters AC, Wimpenny JWT. Determining specific growth rates in different regions of Salmonella typhimurium colonies. Lett Appl Microbiol 1997;24(1):74–76. 23. SAS. SAS/STAT User’s Guide (9.4) Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 2013. 24. Costabile A, Kolida S, Klinder A, Gietl E, Buerlein M, Frohberg C, et al. A doubleblind, placebo-controlled, cross-over study to establish the bifidogenic effect of a verylong-chain inulin extracted from globe artichoke (Cynara scolymus) in healthy human subjects. Br J Nutr 2010;104(7):1007–1017. 25. Slavin J, Feirtag J. Chicory inulin does not increase stool weight or speed up intestinal transit time in healthy male subjects. Food Funct 2011;2(1):72–77. 26. Apolinário CA, de Lima Damasceno BPG, de Macêdo BNE, Pessoa A, Converti A, da Silva J. Inulin-type fructans: A review on different aspects of biochemical and pharmaceutical technology. Carbohyd Polym 2014;101:368–378. 27. Shoaib M, Shehzada A, Mukama O, Rakha A, Raza H, Sharif HR, et al. Inulin: Properties, health benefits and food applications. Carbohyd Polym 2016;147:444–454. 28. Mancilla MNA, López MG. Water-soluble carbohydrates and fructan structure patterns from Agave and Dasylirion species. J Agric Food Chem 2006;54(20):7832–7839. 29. Pinal L, Cornejo F, Arellano M, Herrera E, Nuñez L, Arrizon J, et al. Effect of Agave tequilana age, cultivation field location and yeast strain on tequila fermentation process. J Indust Microbiol Biot 2009;36(5):655-661. 30. Mellado-Mojica E, López MG. Fructan metabolism in A. tequilana weber Blue variety along its developmental cycle in the field. J Agric Food Chem 2012;60:11704–11713. 31. Ito H, Takemura N, Sonoyama K, Kawagishi H, Topping DL, Conlon MA, et al. Degree of polymerization of inulin-type fructans differentially affects number of lactic acid bacteria, intestinal immune functions, and immunoglobulin a secretion in the rat cecum. J Agr Food Chem 2011;59:5771–5778. 32. Takagi R, Tsujikawa Y, Nomoto R, Osawa R. Comparison of the growth of Lactobacillus delbrueckii, L. paracasei and L. plantarum on inulin in co-culture systems. Biosci Microb Food Health 2013;33(4):139–146.

359

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

33. Tsujikawa Y, Nomoto R, Osawa R. Difference in Degradation Patterns on Inulin-type Fructans among Strains of Lactobacillus delbrueckii and Lactobacillus paracasei. Biosci Microb Food Health 2013;32(4):157–165. 34. Saminathan M, Sieo CC, Kalavathy R, Abdullah N, Ho YW. Effect of prebiotic oligosaccharides on growth of Lactobacillus strains used as a probiotic for chickens. Afr J Microbiol Res 2011;5(1):57–64. 35. Morandi S, Brasca M, Alfieri P, Lodi R, Tamburini A. Influence of pH and temperature on the growth of Enterococcus faecium and Enterococcus faecalis. Lait 2005;85(3)181– 192. 36. Carvalho AL, Turner DL, Fonseca LL, Solopova A, Catarino T, Kuipers OP, et al. Metabolic and transcriptional analysis of acid stress in Lactococcus lactis, with a focus on the kinetics of lactic acid pools. PLoS ONE 2013;8(7):68470. 37. van Schaik W, Top J, Riley RD, Boekhorst J, Vrijenhoek EPJ, Schapendonk MEC, et al. Pyrosequencing-based comparative genome analysis of the nosocomial pathogen Enterococcus faecium and identification of a large transferable pathogenicity island. BMC Genomics 2010;11:1-18. 38. Chowdhury R, Banerjee D, Bhattacharya P. The prebiotic influence of inulin on growth rate and antibiotic sensitivity of Lactobacillus casei. Int J Pharm Pharm Sci 2016;8(4):181–184. 39. Paludan-Müller C, Madsen M, Sophanodora P, Gram L, Moller PL. Fermentation and microflora of plaa-som, a thai fermented fish product prepared with different salt concentrations. Int J Food Microbiol 2002;73:61–70. 40. Falony G, Lazidou K, Verschaeren A, Weckx S, Maes D, De Vuyst L. In vitro kinetic analysis of fermentation of prebiotic inulin-type fructans by Bifidobacterium species reveals four different phenotypes. J Appl Microbiol 2009;75(2):454–461. 41. Tabasco R, Fernández PP, Fontecha J, Peláez C, Requena T. Competition mechanisms of lactic acid bacteria and bifidobacteria: Fermentative metabolism and colonization. Food Sci Technol 2014;55:680–684. 42. Saulnier DMA, Molenaar D, de Vos, WM, Gibson GR, Kolida S. Identification of prebiotic fructooligosaccharide metabolism in Lactobacillus plantarum WCFS1 through microarrays. Appl Environ Microb 2007;73(6):1753–1765. 43. Watson D, O’Connell MM, Schoterman MHC, van Neerven RJ, Nauta A, van Sinderen D. Selective carbohydrate utilization by lactobacilli and bifidobacteria. J Appl Microbiol 2013;114:1132–1146. 360

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

44. Özcelik S, Kuley E, Özogul F. Formation of lactic, acetic, succinic, propionic, formic and butyric acid by lactic acid bacteria. Food Sci Technol 2016;73:536–542. 45. Pompei A, Cordisco L, Raimondi S, Amaretti A, Pagnoni AM. In vitro comparation of the prebiotic effect of two inulin-type fructans. Aerobe 2008;14:280–286. 46. Sanhueza E, Paredes-Osses E, González CL, García A. Effect of pH in the survival of Lactobacillus salivarius strain UCO_979C wild type and the pH acid acclimated variant. Electron J Biotechno 2015;18:343–346. 47. Tang J, Wang X, Hu Y, Zhang Y, Li Y. Lactic acid fermentation from food waste with indigenous microbiota: Effects of pH, temperature and high OLR. Waste Manage 2016;52:278–285. 48. Panesar PS, Kennedy JF, Knill JC, Kosseva M. Production of L (+) Lactic acid using Lactobacillus casei from whey. Braz Arch Biol Technol 2010;53(1):219–226. 49. Ai Z, Lv X, Huang S, Liu G, Sun X, Chen H, Sun J, Feng Z. The effect of controlled and uncontrolled pH cultures on the growth of Lactobacillus delbrueckii subsp. Bulgaricus. Food Sci Technol 2017:77:269–275.

361

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4484 Nota de Investigación

Evaluación morfológica de gallinas de traspatio mexicanas (Gallus gallus domesticus) Morphological evaluation Mexican backyard chickens (Gallus gallus domesticus)

Vicente Eliezer Vega Murilloa Sergio I. Román Ponceb* Marina Durán Aguilarc Alejandra Vélez Izquierdob Eduardo Cabrera Torresd Antonio Cantú Covarrubiase Lino De la Cruz Colínf Jorge Alonso Maldonado Jaquezg Guillermo Martínez Velázquezh Ángel Ríos Utreraa, Alessandro Bagnatoi Maria Giuseppina Strillaccii Moisés Montaño Bermúdezb Felipe J. Ruiz Lópezb

Campo Exp. La Posta, INIFAP, km 22.5 carretera federal Veracruz-Cordoba, Tel: 01 (229) 262-2222. Paso del Toro, 94277. Veracruz, México. b

Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal, INIFAP. Ajuchitlán, Querétaro. México.

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Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán; UNAM. Estado de México. México.

Campo Exp. Chetumal; CIRSE, INIFAP. Chetumal, Quintana Roo. México.

Sitio Experimental Aldama, CIRNE, INIFAP. Aldama, Tamaulipas. México.

Campo Exp. Valle de México, CIRCE, INIFAP. Texcoco, Estado de México.

Campo Exp. La Laguna, CIRNOC, INIFAP. Matamoros, Coahuila. México.

Campo Exp. Santiago Ixcuintla, CIRPAC, INIFAP. Santiago Ixcuintla, Nayarit. México.

Università degli Studi di Milano. Dipartimento di Scienze e Tecnologie Veterinarie per la Sicurezza Alimentare. Milán, Italia.

Autor de correspondencia: roman.sergio@inifap.gob.mx

Resumen: El objetivo fue evaluar algunas características morfológicas de gallinas de traspatio (n= 255) provenientes de 65 unidades rurales de producción, localizadas en 52 municipios de 18 estados de la República Mexicana. El modelo estadístico incluyó los efectos de sexo, estado y municipio anidado en estado. El efecto de sexo fue importante para todas las variables analizadas (P<0.0001), excepto para robustez (P=0.33). El efecto de estado fue importante (P<0.0001) para todas las variables analizadas, mientras que municipio solo influyó significativamente a envergadura (P<0.0001), peso corporal (P=0.0271) y solidez (P=0.0267). Los machos tuvieron mayor (P<0.0001) longitud corporal (4.85 cm), envergadura (5.66 cm), circunferencia de la pechuga (2.94 cm), longitud del tarso (1.73 cm), peso corporal (0.65 kg) y solidez (0.99 puntos porcentuales). El peso corporal aumentó 126 g (P<0.01) en machos y 61 g en hembras (P<0.01) por cada centímetro que aumentó la circunferencia de la pechuga. El peso corporal mostró estar moderadamente correlacionado con longitud del cuerpo (r= 0.65), envergadura (r= 0.49) y longitud del tarso (r= 0.67), y altamente correlacionada con circunferencia de la pechuga (r= 0.76) en machos. La gallina de traspatio en México presentó una diferenciación morfológica importante entre machos y hembras para las características estudiadas, excepto para robustez, en la cual no se detectaron diferencias. Palabras Clave: Gallinas de traspatio, Caracterización, Morfología.

Abstract: The objective was to evaluate some morphological characteristics of backyard chickens (n= 255) coming from 65 rural production units located in 52 municipalities of 18 States of the

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Mexican Republic. The statistical model included sex, state, and municipality within state. Sex affected all the response variables (P<0.0001), except massiveness index (P=0.3369). State affected all the response variables (P<0.0001) and municipality was only important for wingspan (P<0.0001), body weight (P<0.0271) and stockiness index (P<0.0267). Male chickens had greater (P<0.0001) body length (4.85 cm more), wingspan (5.66 cm more), breast circumference (2.94 cm more), shank length (1.73 cm more), body weight (0.65 kg more) and massiveness index (0.99 percentage points) than female chickens. Body weight increased 126 g (P<0.01) in males and 61 g in females (P<0.01) for each centimeter increment in breast circumference. Body weight showed to be moderately correlated (P<0.01) with body length (r= 0.65), wing span (r= 0.49), length of the shank (r= 0.67) and highly correlated with breast circumference (r= 0.76 in males). The Mexican backyard chicken presented significant morphological differences between males and females for traits studied, except for massiveness index. Key words: Backyard chickens, Characterization, Morphology.

Recibido 9/05/2017. Aceptado 30/09/2017.

La avicultura de traspatio es el aprovechamiento de animales, como gallinas, guajolotes, patos y otras aves en el patio de la casa o alrededor de la misma, siendo su característica principal que es una avicultura de pequeña escala, realizada –en la mayoría de los casos– en áreas rurales, suburbanas y zonas marginadas(1). La productividad de las gallinas de traspatio es menor que las de las razas mejoradas o las cruzas utilizadas por la avicultura industrial, pero sus costos de producción son mínimos(2). La finalidad principal de la producción es el autoconsumo familiar y venta de excedentes. Además, proporciona proteína de origen animal, mejora la economía con la venta de huevo o carne, y complementa a la avicultura comercial para un mercado que demanda productos diferenciados; por esto, se convierte en una escala económica difícil de medir(3). Diversos estudios han determinado la diversidad morfológica y genética de la gallina de traspatio mexicana proveniente de algunas regiones de nuestro país(4-8). Sin embargo, es necesaria la evaluación de gallinas provenientes de un mayor número de regiones agroecológicas y sistemas de producción. Con base en lo anterior, el objetivo del presente estudio fue evaluar características morfológicas cuantitativas, de gallinas de traspatio

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provenientes de comunidades rurales de la República Mexicana, así como estimar las correlaciones fenotípicas entre las variables morfológicas cuantitativas. Se analizó la información morfológica de 255 gallinas de traspatio resultante de un muestreo por oportunidad, que incluyó 65 unidades rurales de producción ubicadas en 52 municipios de 18 Estados de la República Mexicana: Aguascalientes, Baja California Norte, Baja California, Chihuahua, Coahuila, Colima, Distrito Federal, Durango, Estado de México, Guanajuato, Guerrero, Jalisco, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Tamaulipas y Veracruz. Los municipios muestreados se presentan en el Cuadro 1. La información se recolectó de 2013 a 2014 a partir de gallinas de ambos sexos (78 machos y 179 hembras), tanto jóvenes como adultos. Cuadro 1: Municipios muestreados enlistados por estado Estado

Municipio(s)

Aguascalientes

Calvillo, Cosío

Baja California Norte

Ensenada

Baja California Sur

Comundú, La Paz, Los Cabos

Chihuahua

Casas Grandes, Janos, Nuevo Casas Grandes

Coahuila

Matamoros, Torreón, Zaragoza

Colima

Cómala, Cuauhtémoc, Manzanillo, Minatitlán

Ciudad de México

Milpa Alta

Durango

Cuencamé, Durango, Guadalupe Victoria

Estado de México

Almoloya de Juárez, Ixtlahuaca, Jocotitlán, San Felipe Del Progreso, Santa Maria Ajoloapan

Guanajuato

Abasolo, Comonfort, Huanímaro, Salamanca, Valle de Santiago

Guerrero

Ometepec

Jalisco

Cabo Corrientes, Cuautitilán de García Barragán, Villa Purificación

Morelos

Miacatlan, Temixco, Tlalquiltenango

Nayarit

Compostela, Del Nayar, Ruiz, Santiago Ixcuintla

Nuevo León

General Bravo, Linares

Oaxaca

Ciudad Ixtepec, Ejutla de Crespo, Loma Bonita, Matías Romero, San Vicente Coatlan

Tamaulipas

Aldama, Altamira, Nuevo Laredo

Veracruz

Medellín

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Las variables evaluadas fueron: longitud del cuerpo, envergadura, circunferencia de la pechuga, longitud del tarso, peso vivo corporal, robustez y solidez. Las mediciones de las variables cuantitativas se realizaron siguiendo los Lineamientos para la Producción Animal y la Salud de la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura(9). El peso de las gallinas se obtuvo con un dinamómetro colgante con capacidad para 10 kg (marca PEXA; modelo ECO-DIN 10; precisión ± 25 g), mientras que longitud del cuerpo, envergadura, circunferencia de la pechuga y longitud del tarso se midieron con una cinta métrica flexible de plástico (marca FIBER-GLASS). Las siete variables se definieron de la siguiente manera: Longitud del cuerpo. Se midió como la distancia en centímetros que existe entre la base del pico y el extremo caudal, a la altura de la glándula uropígea, sin considerar las plumas de la cola, teniendo el pescuezo del animal extendido. Envergadura. Se midió como la distancia en centímetros, de la falange terminal de un ala a la falange terminal de la otra ala (sin incluir las plumas), manteniendo las alas del ave completamente extendidas. Circunferencia de la pechuga. Se midió en centímetros, a nivel de la punta de la quilla, pasando la cinta métrica por la parte posterior de la inserción de las alas. Longitud del tarso. Correspondió al largo del tarso-metatarso y se definió como la distancia de la articulación intertarsiana a la articulación metatarsofalángica, en centímetros. Peso corporal. Correspondió al peso del animal vivo en kilogramos, medido con una báscula en el momento en que se realizó la visita a la unidad de producción. Robustez. Se definió como: circunferencia de la pechuga/longitud corporal x 100. Solidez. Se definió como peso corporal/longitud corporal x 100. Se realizó un análisis de varianza para cada característica con el procedimiento GLM de SAS(10). En todos los casos, el modelo estadístico incluyó los efectos de sexo, estado y municipio anidado dentro de estado. Matemáticamente, el modelo estadístico utilizado fue el siguiente: yijkl= µ + αi + βj + γk(j) + εijkl, Donde: yijkl= es la i-ésima observación de la variable de respuesta (longitud del cuerpo, envergadura, circunferencia de la pechuga, longitud del tarso, peso vivo corporal, robustez o solidez), µ= es la media general, αi = es el efecto fijo del i-ésimo sexo (i=1,2),

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βj = es el efecto fijo del j-ésimo estado (j=1,…,18), γk(j)= es el efecto fijo del k-ésimo municipio anidado dentro del j-ésimo estado (k=1,…,52), εijkl= es el l-ésimo error aleatorio, yijkl ∼ N(µ, σ2).

Las diferencias entre las medias de machos y hembras se estimaron con la opción PDIFF del procedimiento GLM. Adicionalmente, con el procedimiento CORR de SAS(10) se estimaron los coeficientes de correlación de Pearson para las variables longitud del cuerpo, envergadura, circunferencia de la pechuga, longitud del tarso y peso corporal, con el fin de conocer su asociación con el peso corporal. Las correlaciones se estimaron para machos y hembras de manera independiente y para datos conjuntos de machos y hembras. Se estimó el coeficiente de regresión lineal del peso corporal sobre la circunferencia de la pechuga del ave, utilizando el procedimiento REG de SAS(10). Este análisis también se hizo para machos y hembras de manera independiente, y para datos conjuntos de machos y hembras. Las frecuencias de las categorías observadas en campo, correspondientes a cada una de las características cualitativas estudiadas, se calcularon con el procedimiento FREQ de SAS(10). En el Cuadro 2 se muestran las estadísticas descriptivas de las variables morfológicas cuantitativas de las gallinas de traspatio. Las gallinas muestreadas pesaron en promedio 1.41 y 2.11 kg para hembras y machos, respectivamente Estos valores son menores a los obtenidos en el estado de Chiapas(4) de 1.90 y 2.30 kg, y similares a los obtenidos en el estado Puebla(11) de 1.60 y 2.12 kg para para machos y hembras, respectivamente. El mayor coeficiente de variación (CV) fue para peso corporal, el cual fue al menos dos veces mayor que el de las otras características analizadas, y los menores fueron para longitud del cuerpo y circunferencia de la pechuga. En un estudio de diferenciación morfométrica y evaluación de la función de ecotipos de gallinas nativas en Nigeria(12), se observaron, en promedio, menores CV para peso corporal, envergadura y longitud del cuerpo en machos y hembras (18.29 y 15.99 %; 8.42 y 10.95 % y 8.32 y 7.33 %, respectivamente) que los encontrados en este estudio.

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Cuadro 2: Estadísticas descriptivas de variables morfológicas cuantitativas de gallinas de traspatio, por sexo Variable Circunferencia de la pechuga, cm Envergadura, cm Longitud del tarso, cm Longitud del cuerpo, cm Peso corporal, kg

Robustez

Solidez

Sexo

Media

M H Promedio M H Promedio M H Promedio M H Promedio M H Promedio M H Promedio M H Promedio

74 170 244 78 177 255 78 179 257 77 179 256 77 177 254 74 170 244 77 177 254

31.41 28.85 30.13 44.59 39.59 42.09 9.69 7.79 8.74 40.92 37.10 39.01 2.11 1.41 1.76 77.70 79.04 78.37 5.05 3.85 4.45

5.02 4.30 4.66 8.93 8.19 8.56 1.84 1.21 1.53 7.73 5.30 6.52 0.85 0.49 0.67 13.14 15.32 14.23 1.70 1.40 1.55

Valor mínimo 19.00 17.00 18.00 21.00 22.00 21.50 5.00 5.00 5.00 18.00 21.00 19.50 0.25 0.30 0.28 54.17 36.96 45.57 1.39 1.14 1.27

Valor máximo 42.00 41.00 41.50 65.00 64.00 64.50 15.00 11.00 13.00 58.00 52.00 55.00 3.80 2.80 3.30 133.30 164.00 148.65 10.42 10.00 10.21

CV (%) 16.0 14.9 15.8 20.0 20.7 21.2 19.0 15.5 20.0 18.9 14.3 16.6 40.1 35.0 43.0 16.9 19.4 18.7 33.7 36.5 37.9

DE= desviación estándar; M= machos; H= hembras; CV= coeficiente de variación.

El efecto de sexo fue importante para todas las variables analizadas (P<0.001), excepto para robustez. El efecto de estado fue importante (P<0.001) para todas las variables analizadas, mientras que municipio sólo influyó significativamente (P<0.05) a envergadura, peso corporal y solidez. Las medias de cuadrados mínimos y errores estándar de las variables cuantitativas estudiadas para gallinas machos y hembras se presentan en el Cuadro 3. Los machos tuvieron mayor (P<0.001) longitud corporal (4.85 cm más), envergadura (5.66 cm más), circunferencia de la pechuga (2.94 cm más), longitud del tarso (1.73 cm más), peso corporal (0.65 kg más) y solidez (9.9 puntos porcentuales más) que las hembras. En un estudio de evaluación zoométrica de una población de gallinas de las tierras altas del sureste mexicano(4), se observó que los machos pesaron desde 1,260 g hasta 4,200 g, mientras que

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las hembras de 1,020 hasta 3,050 g (17 % más pesados los machos que las hembras (P<0.01). De manera similar a este estudio, en gallinas y gallos de la misma edad (20 y 32 semanas) de tres localidades en Oaxaca(13), se observaron pesos vivos promedio para machos de 2.75 a 3.00 kg, y para hembras de 1.80 a 2.00 kg (34 % más pesados los machos que las hembras). En un estudio realizado en la comunidad de La Trinidad Tianguismanalco, municipio de Tecali de Herrera, en el estado de Puebla(11), reportaron pesos corporales de animales adultos de 2.13 ± 0.51 y 1.63 ± 0.32 kg en machos y hembras, respectivamente, lo que indica una adaptación de las diferentes cruzas de aves que maneja la familia en las condiciones del ambiente prevaleciente.

Cuadro 3: Medias de cuadrados mínimos y errores estándar de variables morfológicas cuantitativas de gallinas de traspatio, por sexo Sexo

LC (cm)

ENV (cm)

CP (cm)

LT (cm)

PC (kg)

RO (%)

SO (%)

Hembras

35.53±0.61a

39.19±0.69a

28.70±0.48a

7.93±0.15a

1.46±0.06a

81.91±1.42

4.17±0.15a

Machos

40.38±0.74b

44.85±0.83b

31.64±0.59b

9.66±0.18b

2.11±0.08b

80.22±1.75

5.16±0.18b

LC= longitud del cuerpo; ENV= envergadura; CP= circunferencia de la pechuga; LT= longitud del tarso; PC= peso corporal; RO= robustez; SO= solidez. a,b Medias por sexo con diferente literal son distintas (P<0.001).

En una caracterización fenotípica de gallinas criollas en Colombia(14), observaron que los machos tuvieron longitudes del tarso mayores que las hembras, similar a lo encontrado en el presente estudio (11.49 vs 8.37 cm). De manera similar, en tres localidades en Oaxaca(13), observaron que el largo del tarso en machos de 20 semanas fue de 9.6 cm en promedio y en gallinas adultas fue en promedio de 9.8 cm. Las diferencias entre machos y hembras para circunferencia de la pechuga en este estudio son similares a las encontradas en tres comunidades estudiadas en el estado de Oaxaca(13), de 15.6 % de diferencia entre machos y hembras a las 20 y 32 semanas. La superioridad de machos sobre hembras para las características en estudio también ha sido observada en otros países, como España(15,16), Ecuador(17), Nigeria(12), Colombia(18) y Guatemala(19). Los análisis de regresión mostraron que el coeficiente de regresión del peso corporal sobre la circunferencia de la pechuga fue diferente de cero (P<0.001), tanto en machos como en hembras, así como en los datos agrupados. En machos, el peso corporal aumentó 126 g por cada centímetro que aumentó la circunferencia de la pechuga, mientras que en hembras el peso corporal aumentó 61 g por cada centímetro que aumentó la circunferencia de la pechuga. El análisis de regresión de los datos agrupados mostró que el peso corporal aumentó 98 g por cada centímetro que aumentó la circunferencia de la pechuga.

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En la Figura 1 se muestra el ajuste lineal de la regresión del peso corporal sobre la circunferencia de la pechuga para datos de hembras, datos de machos y datos agrupados de gallinas de ambos sexos. Las ecuaciones de regresión estimadas fueron: para machos peso corporal (kg)= -1.812 + (0.1259 x circunferencia de la pechuga); para hembras peso corporal (kg)= -0.3255 + (0.061 x circunferencia de la pechuga) y para los datos agrupados peso corporal (kg)= -1.274 + (0.098 x circunferencia de la pechuga). Los errores estándar del intercepto y del coeficiente de regresión fueron: 0.405 y 0.013, 0.226 y 0.008, y 0.222 y 0.007 kg, para datos de machos, datos de hembras y los datos agrupados, respectivamente.

Figura 1: Regresión lineal del peso corporal sobre la circunferencia de la pechuga de machos, hembras y machos y hembras agrupados.

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En el Cuadro 4 se muestran los coeficientes de correlación de Pearson estimados a partir de los datos individuales de machos y hembras, mientras que en el Cuadro 5 se presentan los coeficientes de correlación estimados a partir de los datos de machos y hembras agrupados. En todos los casos las correlaciones fueron de menor magnitud para hembras que para machos. En hembras la asociación más alta, aunque de magnitud moderada, se observó para peso corporal con circunferencia de la pechuga (r= 0.52). Las correlaciones de envergadura con longitud del tarso y peso corporal fueron las más bajas (r= 0.08 y r= 0.13, respectivamente); en contraste, éstas fueron moderadas en machos (r= 0.55 y r= 0.49, respectivamente).

Cuadro 4: Coeficientes de correlación de Pearson para variables morfológicas cuantitativas de gallinas machos (debajo de la diagonal) y hembras (arriba de la diagonal) Variable

ENV

0.35b

0.20b 0.34b

0.17c 0.08

0.20b 0.13

0.13

0.52b

LC ENV

0.46b

0.56b

0.63b

0.43b

0.55b

0.56b

0.65b

0.49b

0.76b

0.41b 0.67b

LC= longitud del cuerpo; ENV= envergadura; CP= circunferencia de la pechuga; LT= longitud del tarso; PC= peso corporal. b Coeficiente de correlación altamente significativo (P<0.01). c Coeficiente de correlación significativo (P<0.05).

Cuadro 5: Coeficientes de correlación de Pearson para variables morfológicas cuantitativas de gallinas de traspatio (datos de machos y hembras agrupados) Variable ENV CP LT PC

ENV

0.58b 0.60b 0.44b 0.58b

0.67b 0.47b 0.54b

0.43b 0.69b

0.57b

LC= longitud del cuerpo; ENV= envergadura; CP= circunferencia de la pechuga; LT= longitud del tarso; PC= peso corporal. b Coeficiente de correlación altamente significativo (P<0.01).

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En machos el peso corporal tuvo asociaciones de moderadas a altas con longitud corporal (r= 0.65), longitud del tarso (r= 0.67) y circunferencia de la pechuga (r=0.76). Con la información agrupada de machos y hembras, todos los coeficientes de correlación fueron diferentes de cero (P<0.0001), positivos y de moderados a altos, indicando el incremento de una variable al incrementarse las otras. Las correlaciones mayores se observaron para circunferencia de la pechuga con envergadura (r= 0.67), peso corporal (r= 0.69) y longitud del cuerpo (r= 0.60), y las más bajas para longitud del tarso con envergadura (r= 0.47), longitud del cuerpo (r=0.44) y circunferencia de la pechuga (r= 0.43). Las correlaciones fenotípicas de peso corporal con longitud del cuerpo, envergadura y longitud del tarso fueron de magnitud moderada (r= 0.58, r=0.54 y r= 0.57, respectivamente). En un estudio realizado para estimar parámetros genéticos y fenotípicos para peso corporal y medidas corporales lineales en líneas puras y cruzadas de gallinas indígenas de Nigeria(20), reportaron correlaciones fenotípicas de peso corporal a las 20 semanas con longitud del cuerpo y longitud del tarso de 0.13 vs 0.57, y 0.19 vs 0.57, respectivamente. En ambos casos la magnitud de las correlaciones fue menor a las obtenidas en este estudio. Por otro lado, las correlaciones entre peso corporal con envergadura y circunferencia de la pechuga fueron similares en magnitud a las aquí obtenidas (0.44 vs 0.54 y 0.50 vs 0.69, respectivamente). La correlación fenotípica entre circunferencia de la pechuga y envergadura fue de las más altas en ambos estudios (0.84 vs 0.67). En gallinas indígenas de áreas rurales de Nigeria(21), se encontraron asociaciones entre peso a la 20 semanas con longitud del cuerpo y longitud del tarso de 0.58 y 0.57, respectivamente. La correlación fenotípica entre longitud del cuerpo y longitud del tarso fue de 0.64, mayor a la obtenida en este estudio (0.44). En gallinas indígenas en Senegal(22) se encontró que el peso corporal estuvo altamente asociado con la circunferencia de la pechuga (0.80) y medianamente con la longitud del cuerpo (0.68). Estos mismos autores reportaron que gallinas y gallos adultos aumentaron 74 y 38.8 g, respectivamente, de peso corporal por cada centímetro que aumentó la circunferencia de la pechuga. La magnitud de las diferencias entre machos y hembras fue similar a la encontrada en este estudio. Las variables estudiadas mostraron que las gallinas de traspatio en México presentan una diferenciación morfológica importante entre machos y hembras, excepto para robustez. Las correlaciones entre características, en todos los casos, fueron de menor magnitud para hembras que para machos, siendo de magnitud moderada a baja en hembras y moderada a alta en machos.

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Agradecimientos

Al INIFAP por el financiamiento del proyecto fiscal No. 10551832012, “Identificación de los recursos genéticos pecuarios para su evaluación, conservación y utilización sustentable en México. Aves y Cerdos”, y al “Programa de Cooperación Científica y Tecnológica México-Italia 2014” por el apoyo para la realización del proyecto “La variabilidad genética en las razas avícolas autóctonas Italianas y Mexicanas: genética, el análisis filogenético y la interacción genotipo-ambiente”.

Literatura citada 1.

Aquino RE, Arroyo LA, Torres HG, Riestra DD, Gallardo LF, López YB. El guajolote criollo (Meleagris gallopavo L.) y la ganadería familiar en la zona centro del estado de Veracruz. Téc Pecu Méx;2003;41(2):165-173.

Guevara HF, Ramírez DCA, Sanabria GN, Hernández LA, Gomez CH, Pinto RR, Medina JFJ. Gallinas de traspatio en la Frailesca, Chiapas: ¿Una alternativa en tiempos de incertidumbre? En Perezgrovas GR, et al editores, El traspatio iberoamericano. Experiencias y reflexiones en Argentina, Bolivia, Brasil, España, México y Uruguay. Talleres gráficos de la Universidad Autónoma de Chiapas. 2011.

Gutiérrez-Triay MA, Segura JC, López L, Santos J, Santos RH, Sarmiento L, Carvajal M, Molina G. Características de la avicultura de traspatio en el municipio de Tetiz, Yucatán, México. Trop Subtrop Agroecosyst 2007;7(3):217-224.

Zaragoza ML, Rodríguez HJV, Hernández ZJS, Perezgrovas GR, Martínez CB, Méndez EJA. Caracterización de gallinas Batsi alak en las tierras altas del sureste de México. Arch Zootec 2013;62(239):321-332.

Molina MP. Comparación de dos sistemas de producción y de manejo sanitario de las aves criollas de traspatio en los municipios de Ignacio de la Llave y Teocelo, Veracruz [tesis licenciatura]. Veracruz, México: Universidad Veracruzana; 2013.

Perezgrovas GR, Jerez SMP, Camacho EMA. Gallinas criollas y guajolotes nativos de México. Características y sistemas de producción. 1.a ed. Chiapas: México; 2014.

373

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Sánchez-Sánchez M, Torres-Rivera JA. Diagnóstico y tipificación de unidades familiares con y sin gallinas de traspatio en una comunidad de Huatusco, Ver., México. Avances en Investigación Agropecuaria 2014;18(2):63-75.

Segura-Correa JC. Avicultura de traspatio y comportamiento productivo de la gallina criolla en Yucatán. En: Perezgrovas GR et al. editores. Características y sistemas de producción. 1.a ed. Universidad Autónoma de Chiapas. Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México; 2014:177-198.

FAO (Food and Agriculture Organization of the United Nations). Phenotypic characterization of animal genetic resources. FAO Animal Production and Health Guidelines No. 11. Rome. 2012.

10. SAS. Statistical Analysis System, User’s Guide. Cary. NC, USA. SAS Inst. Inc. 2012. 11. Lázaro GC, Hernández ZJS, Vargas LS, Martínez LA, Pérez AR. Uso de caracteres morfométricos en la clasificación de gallinas locales. Actas Iberoamericanas de Conservación Animal 2012;2:109-114. 12. Olawunmi OO, Salako AE, Afuwape AA. Morphometric differentiation and assessment of function of the Fulani and Yoruba Ecotype indigenous chickens of Nigeria. Int J Morphol 2008;26(4):975-980. 13. Jerez-Salas MP, Vásquez-Dávila MA, Chávez-Cruz F, Pérez-León MI, CamachoEscobar MA, Carrillo-Rodríguez JC. Descriptores y variabilidad fenotípica de las gallinas criollas (Gallus gallus L.) en localidades de Oaxaca. En: Perezgrovas R., et al. editores. Características y sistemas de producción. 1.a ed. Chiapas, México: Universidad Autónoma de Chiapas; 2014:43-59. 14. Duran LM, Precucho GY. Caracterización fenotípica de las gallinas criollas de la provincia de Ocaña en los municipios de Cachira, Villacaro, La Esperanza, El Carmen y Gonzales [tesis licenciatura]. Colombia: Universidad Francisco de Paula Santander Ocaña; 2014. 15. Méndez TY. Zoometría comparada en las gallinas baleares [tesis maestría]. Córdoba, España: Universidad de Córdoba; 2010. 16. Francesch A, Villalba I, Cartañà M. Methodology for morphological characterization of chicken and its application to compare Penedesenca and Empordanesa breeds. Anim Genetic Resour 2011;48:79–84.

374

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

17. Villacís RGE, Escudero SG, Cueva CF, Luzuriaga AR. Características fenotípicas de las gallinas criollas de comunidades rurales del sur del Ecuador. Centro de Biotecnología 2014; 3 (1):38–43. http://unl.edu.ec/sites/default/files/investigacion/ revistas/2014-12-1/bio_art4.pdf. Consultado 28 Abr, 2017. 18. Jiménez LM, Varón SA, Mendoza LF, Leal JD, Sánchez CA, Pinilla YC. Caracterización fenotípica de la gallina criolla de traspatio en tres regiones rurales de Colombia. Actas Iberoamericanas de Conservación Animal 2014;4 56-58. 19. Jáuregui R, Flores H, Vásquez L, Oliva MJ. Caracterización morfométrica de la gallina de cuello desnudo (Gallus domesticus nudicollis) en la región ch’ortí de Chiquimula, Guatemala. Ciencia, Tecnología y Salud 2015;2(1):2409-3459. 20. Adeleke MA, Peters SO, Ozoje MO, Ikeobi CON, Bamgbose AM, Adebambo OA. Genetic parameter estimates for body weight and linear body measurements in pure and crossbred progenies of Nigerian indigenous chickens. Lives Res Rural Develop 2011;23(1). http://www.lrrd.org/lrrd23/1/adel23019.htm. Consultado 28 Abr, 2017. 21. Ohagenyi IJ, Udokainyang AD, Ogbu KI, Obalisa A, Ukpe NE. Genetic correlations of some traits of the heavy ecotype of Nigerian native chicken. J Anim Sci Adv 2013:3(3):134-141. 22. Guèye EF, Ndiaye A, Branckaert RDS. Prediction of body weight on the basis of body measurements in mature indigenous chickens in Senegal. Lives Res Rural Develop 1998;(10). http://www.lrrd.org/lrrd10/3/sene103.htm. Consultado 20 Abr, 2017.

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http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4545 Nota de investigación

Análisis de la función de producción de leche en el sistema bovinos doble propósito en Ahome, Sinaloa Analysis of the milk production function in dual purpose bovine system in Ahome, Sinaloa

Venancio Cuevas Reyesa* Alfredo Loaiza Mezab Herlyn Astengo Cazaresb Tomas Moreno Gallegosb Mercedes Borja Bravoc Juan Esteban Reyes Jimenezb Daniel González Gonzálezb

Campo Experimental Valle de México-INIFAP. Texcoco, Estado de México.

Campo Experimental Valle de Culiacán-INIFAP. Culiacán, Sinaloa. México.

Campo Experimental Pabellón-INIFAP. Aguascalientes, México.

*Autor de correspondencia: cuevas.venancio@inifap.gob.mx

Resumen: El objetivo fue estimar una función de producción que describa la relación que guarda la producción y los factores productivos de leche, en el sistema bovinos doble propósito en el municipio de Ahome, Sinaloa. Con información de 74 unidades de producción se estimó una función de producción de tipo Cobb Douglas. El modelo obtenido fue Y=0.7819𝑋20.0095 𝑋30.0699 𝑋40.5323 . De las tres variables analizadas, solo la superficie agrícola 376

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y el número de vacas adultas fueron significativas (P<0.05). El coeficiente de determinación obtenido fue 55.03 %. El uso de la superficie agrícola, así como el número de vacas adultas presentan una baja productividad marginal, por lo que la producción de leche presenta rendimientos decrecientes a escala. Se concluye que bajo la actual combinación y uso de los recursos, la producción de leche de bovinos en el norte de Sinaloa es ineficiente, y el producto total está por debajo del potencial que pudiera obtener con mejoras, y uso de tecnología en la alimentación y mejoramiento genético del ganado. Palabras clave: Cobb-Douglas, Insumos, Rendimientos, Superficie agrícola, Trópico seco.

Abstract: The objective was to estimate a production function that describes the relationship between production and milk production factors in the dual purpose bovine system in the municipality of Ahome, Sinaloa. With information from 74 production units a Cobb Douglas production function was estimated. The model obtained was Y=0.7819𝑋20.0095 𝑋30.0699 𝑋40.5323 . Of the three variables analyzed, only the agricultural area and the number of adult cows were significant (P<0.05). The coefficient of determination obtained was 55.03 %. The use of the agricultural area, as well as the number of adult cows present a low marginal productivity, so that milk production shows decreasing returns to scale. It is concluded that under the current combination and use of resources, the production of bovine milk in northern Sinaloa is inefficient and the total product is below the potential that could be obtained with improvements and use of technology in food and genetic improvement of livestock. Key words: Cobb-Douglas, Inputs, Yields, Agricultural area, Dry tropic.

Recibido 29/07/2017. Aceptado 15/09/2017.

La leche de bovino en México se produce bajo diferentes sistemas de producción: doble propósito (SBDP), especializado, y familiar(1). Durante el año 2015, la producción anual ascendió a 11.39 millones de litros(2). Un estudio realizado en 2007 señala que a nivel nacional, la producción de leche proviene 63 % de ganado especializado y 37 % de ganado de doble propósito; los estados con mayor producción de leche en este sistema son Veracruz, Jalisco, Sinaloa, Sonora y Chiapas(3). En el país, las regiones con clima tropical representan el 27.7 % del territorio nacional(4), éstas son áreas con un gran potencial para la producción

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de carne y leche(5). No obstante, gran parte de las explotaciones de doble propósito muestran un nivel tecnológico deficiente(6) e incluso pérdidas para el productor, lo cual se debe a que el ganado cebuíno con cruzas de Suizo principalmente, tienen pariciones anuales promedio del 50 %, con lactancias de tres a cuatro meses, una producción de 6 L por día por vaca y destetes de 150 kg(7). Sinaloa es uno de los estados con mayor aportación a la producción de leche en la modalidad doble propósito; durante el periodo 1980-2013 aportó en promedio 1.2 % de la producción nacional de leche de bovino; sin embargo, en 2013 este aporte sólo fue de 0.85 %(6). Este comportamiento decreciente de la producción de leche puede reflejar un uso ineficiente de los recursos involucrados en las unidades de producción en el Estado. Existen tres enfoques distintos para su medición basados en las funciones de costos, beneficios y función de producción(8). El método más utilizado ha sido el de la función de producción, el cual mide la relación entre insumos y productos utilizados en la empresa(9). Diversos autores han estudiado el uso eficiente de los recursos con el enfoque de función de producción(10-16) a través del análisis tanto de variables físicas como monetarias. Las variables que se han utilizado en estudios previos son la producción de leche como variable dependiente y, el tamaño del hato, tierras de cultivo, uso de forraje y la mano de obra como variables independientes. En México, se cuenta con pocos estudios de este tipo; uno de ellos es el realizado por Pech et al(16) en unidades de producción de doble propósito en el oriente de Yucatán. En Sinaloa este tipo de estudios no se ha realizado. El objetivo del presente trabajo fue estimar una función de producción que describa la relación que guarda la producción y los factores productivos de leche en el sistema bovinos doble propósito en el municipio de Ahome, Sinaloa. Área de estudio. El municipio de Ahome se encuentra a 25° 27’ y 26° 25’ N. Ocupa el 6.22 % de la superficie del estado de Sinaloa. Tiene un rango de temperatura de 22 a 26 °C, una precipitación entre 200 a 500 mm anuales y su clima es muy seco, muy cálido y cálido (97.58 %), seco muy cálido y cálido (2.42 %)(17). Instrumento de recolección de datos. Se aplicó la encuesta desarrollada para el análisis de sistemas de producción de bovinos doble propósito en México, elaborada por la unidad técnica pecuaria del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP)(18). La encuesta se aplicó en los meses de agosto y septiembre de 2015 a 81 productores que participaron en el Programa de Innovación y Extensión Rural en el norte de Sinaloa durante el año 2015. La muestra final para el análisis consideró 74 unidades de producción. Variables. Para el análisis de la información obtenida se creó una base de datos en Microsoft Excel. Las variables que se tomaron en consideración para el restudio fueron la producción de leche, vacas en producción, superficie total utilizada, que otros estudios han identificado

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como importantes para medir la eficiencia de la producción de leche(10,12,13). Como variable dependiente Y se consideró a la producción de leche por vaca por día, mientras que las variables independientes fueron, el índice de maquinaria y equipo (X2), la superficie agrícola disponible en número de hectáreas totales (X3) y el número de vacas adultas (X4). La variable relacionada con vacas adultas integra vacas en lactancia más las vacas que se encuentran en periodo seco; la superficie agrícola total involucra la superficie destinada para cultivos agrícolas y praderas con las que cuentan los productores en Ahome. En tanto que la producción de leche por vaca por día se obtuvo en la encuesta directamente aplicada al productor. El índice de disponibilidad de maquinaria y equipo, es una variable que se integró con la información referente a disponibilidad de 15 implementos que los productores del sistema bovinos doble propósito mencionaron en la encuesta. Para obtener el índice de disponibilidad de maquinaria y equipo se utilizó una variable dicotómica (0= no tiene, 1= sí tiene). Posteriormente, para cada UP se contabilizó el total de ítems con los que contaba, y ese valor se dividió entre el valor máximo de la suma de los ítems (15) y multiplicado por 100; de esta forma el valor del índice fluctuó entre 0 y 100 %. Modelo. La formulación del modelo se realizó a través de una función de producción Cobb Douglas(19): 𝛽

𝛽

𝑌𝑖 = 𝛽1 𝑋2𝑖2 𝑋3𝑖3 𝑋4𝑖4 𝑒 𝑢𝑖

(Ecuación 1)

La relación entre variables es no lineal, por lo que para realizar la estimación se transformó el modelo mediante una función logarítmica, de tal forma que el modelo a estimar se presenta en la ecuación 2: 𝑙𝑛𝑌𝑖 = 𝛽0 + 𝛽2 ln 𝑋2𝑖 + 𝛽3 ln 𝑋3𝑖 + 𝛽4 ln 𝑋4𝑖 + 𝑢𝑖 Donde: 𝜷𝟎 es el intercepto; 𝜷𝟐 es el coeficiente de la disponibilidad de maquinaria y equipo; 𝜷𝟑 es el coeficiente de vacas adultas; 𝜷𝟒 es el coeficiente de la superficie agrícola total; Y indica la producción de leche (litros por día por UP); 𝑿𝟐 es el índice de disponibilidad de maquinaria y equipo; X3 hace referencia al total de vacas adultas (cabezas por UP); 𝑿𝟒 es la superficie agrícola total (hectáreas por UP);

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(Ecuación 2)

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u indica el término de perturbación estocástica. Puesto que la regresión es una transformación logarítmica de la función de producción CobbDouglas, los parámetros obtenidos 𝛽𝑖 , miden las elasticidades de la producción de leche repecto a la disponibilidad de maquinaria y equipo (𝛽2), vacas adultas (𝛽3) y superficie agrícola total (𝛽4 ) respectivamente. El modelo se estimó mediante el método de mínimos cuadrados ordinarios. Las hipótesis (significancia global del modelo y significancia de los estimadores obtenidos) se probaron a un nivel de 5%. El signo esperado para la variable vacas adultas se espera afecte positivamente a la producción de leche; la superficie agrícola, también se espera pueda influir positivamente en la producción, ya que más tierras de pastoreo permiten más vacas; la maquinaria por su parte, podría afectar positiva o negativamente a la producción dependiendo si excede o no la falta de uso. Para la evaluación estadística del modelo se tomaron en cuenta los siguientes criterios: a) el valor ajustado del coeficiente de determinación (R2) y b) los resultados de las pruebas de "F" y "t-student" para evaluar la significancia estadística del modelo y los parámetros estimados respectivamente. La robustez del modelo se validó de la siguiente manera: se realizó la prueba de White para detectar heterocedasticidad. Para verificar la correlación serial de los residuos se aplicó la prueba de Durbin Watson, que establece un valor cercano al 2 para evitar problemas de autocorrelación. El análisis estadístico se realizó con el programa Minitab. Las características generales de las unidades de producción analizadas se presentan en el Cuadro 1. En general, los productores tienen una edad promedio de 52.8 años. En la parte de recursos productivos, en promedio tienen 16 vacas adultas, aproximadamente un semental por unidad productiva y 10.32 ha de superficie agrícola para la producción ganadera. Se tiene una baja disponibilidad de maquinaria y equipo, ya que en promedio el índice de maquinaria y equipo es de 7.55 %. La producción promedio de leche por vaca por día fue de 3.62 L. Esta producción es menor a los 6 L reportados por FIRA(7) e INFAP, quienes en un estudio realizado en 2011 con productores participantes en programas de extensión rural en Sinaloa, reportaron que con el uso de innovaciones en el área de alimentación la producción diaria de leche por vaca fue de 6 L(20).

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Cuadro 1: CaracterĂsticas de las unidades de producciĂłn analizadas Variables Edad Distancia al municipio Dependientes menores Sementales Unidades animal Leche por vaca/dĂa Vacas adultas* Superficie agrĂcola* Ă?ndice de maquinaria y equipo* Leche por hato/dĂa*

Unidad aĂąos kilĂłmetros nĂşmero nĂşmero nĂşmero litros nĂşmero hectĂĄreas % litros

MĂnimo 22 0 0 0 7 0.80 5 1 0 20

MĂĄximo 85 36 4 2 84 11.50 50 70 42 250

Media 52.85 12.49 1.39 0.86 25.11 3.62 16.47 10.32 7.55 58.32

DE 14.27 12.06 1.29 0.47 14.18 1.72 9.13 12.24 11.00 43.45

*variables consideradas en la funciĂłn de producciĂłn. DE=desviaciĂłn estĂĄndar.

El Cuadro 2 resume las estimaciones de los parĂĄmetros para el modelo que estima la relaciĂłn que guarda la producciĂłn de leche y los factores o insumos productivos utilizados (maquinaria, superficie y vacas adultas). La funciĂłn de producciĂłn empĂrica del tipo Cobb Douglas obtenida se expresa de la siguiente fĂłrmula: Y=0.7819đ?&#x2018;&#x2039;20.0095 đ?&#x2018;&#x2039;30.0699 đ?&#x2018;&#x2039;40.5323 .

Cuadro 2: Resultados de la estimaciĂłn del modelo ParĂĄmetros Constante Ă?ndice de maquinaria y equipo (X2) Superficie agrĂcola (X3) Vacas adultas (X4) R2 R2(ajustado) ANOVA Fuente Modelo Residual

Coeficientes 0.7819 0.0095

EE 0.06873 0.0071

t de Student 11.38 1.33

P 0.000 0.188

0.0699 0.5323 55.03 53.10

0.0293 0.0735

2.38 7.24

0.020 0.000

Cuadrado medio 0.9986 0.8160

F-ratio 28.56

pâ&#x2030;¤ 0.000

EE= error estĂĄndar.

De acuerdo con la prueba de hipĂłtesis realizada con el estadĂstico F de Fisher para determinar la significancia global de este modelo, fue significativo al 95 % (P<0.05), lo que indica que

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por lo menos uno de los parámetros estimados (βi) es diferente de cero. Las variables con significancia estadística (P<0.05) fueron la superficie agrícola y el número de vacas adultas. El parámetro estimado para el índice de disponibilidad de maquinaria y equipo resultó no significativo. El modelo tuvo un coeficiente de determinación (R2) de 0.55 e indica que las variables consideradas como independientes explican un 55 % de la variación en la producción de leche. En lo que respecta a los supuestos econométricos se realizó la prueba de White para detectar heterocedasticidad, y el valor obtenido fue 0.5457, al 5% de significancia. Dados estos resultados, se hace evidente que no existen problemas de heterocedasticidad en el modelo estimado. El valor estadístico Durbin Watson, fue 1.97 (cercano a 2), con lo cual se descarta la existencia de autocorrelación. La productividad marginal (PM) de la superficie agrícola utilizada para la producción ganadera resultó con signo positivo significativo (P<0.05), el valor del coeficiente fue de 0.07, el cual significa que, ante un aumento del 1 % en la superficie utilizada, la producción de leche tendría un incremento de 0.07 %. Este resultado concuerda con Ortega et al(10) quienes encontraron en un estudio en el sistema doble propósito en Venezuela, que la tierra, junto con otras variables, son los principales factores que tienen influencia en la producción de leche y carne. La superficie agrícola es un factor importante al momento de estudiar los indicadores de productividad parcial en los SBDP(21). Los forrajes nativos y las praderas inducidas constituyen el alimento más barato para las vacas, pero desafortunadamente el valor nutritivo y la disponibilidad varían durante la estación de pastoreo(22), esto es debido a que la temporada máxima de lluvias es variable en los trópicos(23). Entre las tecnologías y alternativas de manejo para hacer frente a la estacionalidad climatológica figuran la irrigación, fertilización y conservación de forrajes(5). La PM de la variable vacas adultas estimada fue de 0.53, y muestra que ante el aumento en 1 % de esta variable (permaneciendo constante la superficie agrícola), la producción de leche aumentaría en 0.53 %. El signo positivo obtenido para la variable vacas adultas coincide con estudios realizados en México(19), quienes señalan que la variable total de animales es la que tiene mayor influencia en la producción de leche. Los bovinos en regiones tropicales producen muy por debajo de su máximo potencial. En los sistemas de producción de carne y doble propósito las ganancias diarias de peso anuales son sumamente bajas, la tasa de concepción en vacas al primer parto no es mayor a 20 %, el porcentaje de abortos puede llegar a ser superior al 10 %, mientras que la edad y el peso al primer servicio y parto están por debajo de valores considerados eficientes para mantener una ganadería productiva(16).

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Algunos estudios señalan que la optimización y la sostenibilidad de los SBDP comerciales, dependen de la efectividad de los grupos raciales bovinos utilizados, y de su habilidad para aprovechar los nutrientes requeridos para producir carne y leche eficientemente(24). En Sinaloa sólo 2 % de los productores realiza inseminación artificial, en general el método reproductivo es a través de la monta libre, lo que determina que cuenten con bajos porcentajes de gestación de vacas paridas, y bajos pesos de las crías al destete(25). Los parámetros de las variables explicativas utilizadas en la función de producción CobbDouglas suman 0.61, lo cual es un valor menor a la unidad, por tanto, se puede afirmar que en la producción de leche existen rendimientos decrecientes a escala para el periodo bajo estudio. Este tipo de rendimientos ocurren cuando aumentando todos los factores de producción en la misma proporción, la cantidad producida aumenta en una proporción menor. De acuerdo con Cramer y Jensen(26), los rendimientos decrecientes se encuentran en la fase 3 de una función de producción. En esta fase, los recursos involucrados no están siendo utilizados de forma eficiente y el producto total está disminuyendo(27). En el caso de la superficie agrícola en la zona de estudio, los productores cuentan con 10.32 ha en promedio para mantener 25.11 unidades animal, lo cual muestra una sobre utilización del recurso. Una posible explicación sobre estos rendimientos decrecientes de la producción puede ser debido a una falta de tecnología para hacer un uso más eficiente de la superficie agrícola disponible. Ante esto, un estudio realizado en cinco ejidos del municipio de Ahome Sinaloa en el año 2011 con un grupo de 14 productores organizados, identificó con el diagnóstico de línea base, que los productores en su gran mayoría viven de la ganadería bajo un sistema semi-intensivo de doble propósito, sin utilizar ningún tipo de tecnología. El 50 % de la alimentación es a base de pastos nativos con bajo valor nutritivo y 20 % con pastos introducidos, 50 % de los productores complementan la alimentación con pastoreo de sorgo, maíz y, ocasionalmente alfalfa(28). Se concluye que los factores de la producción vacas adultas y superficie de las unidades de producción presentan un uso ineficiente, el cual se refleja en los rendimientos decrecientes a escala que presenta la función de producción Cobb Douglas estimada. El valor del coeficiente relacionado con la superficie agrícola fue 0.07, o sea que, ante un aumento del 1 % en la superficie utilizada, la producción de leche tendría un incremento de 0.07 %, mientras que el valor obtenido del coeficiente relacionado con la variable vacas adultas, indica que ante el aumento en 1 % de esta variable, la producción de leche aumentaría en 0.53 %. Bajo la actual combinación y uso de los recursos, la producción de leche de bovinos en el norte de Sinaloa es ineficiente y el producto total está por debajo del potencial que pudieran alcanzar con mejoras y uso de tecnología en la alimentación y genética del ganado. Se recomienda incrementar la eficiencia del recurso suelo con alternativas tecnológicas que incidan en la calidad y cantidad de forraje a lo largo del año, tales como establecimiento de cultivos agrícolas (como maíz y sorgo) para ensilaje, y el establecimiento de praderas perennes.

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Agradecimientos

Al INIFAP por el financiamiento otorgado de la presente investigación. El cual se enmarca en el proyecto “Evaluación del proceso de capacitación agropecuaria y uso de la tecnología promovida en los programas integrales de capacitación 2015-2018”. Con número SIGI: 14462132918.

Literatura citada: 1.

García MJG, Vite CC, López OR, Ramírez VR, Ruiz FA, López OR. Producción de leche y comportamiento reproductivo de vacas de doble propósito que consumen forrajes tropicales y concentrados. Vet Méx 2007;38(1):63-79.

SIAP. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Resumen Nacional Pecuario. México. 2015.

Coordinación General de Ganadería, SAGARPA. Situación actual y perspectiva de la producción de leche de bovino en México 2010. Claridades Agropecuarias, noviembre 2007; 34-43. http://www.infoaserca.gob.mx/claridades/marcos.asp?numero=207. Consultado 5 Ago, 2017.

INEGI. Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática. http://www.inegi.gob.mx/est/contenidos/espanol/sistemas/conteo2005/localidad/iter/de fault.asp?c=7328. 2007. Consultado 15 Abr, 2017.

Magaña JG, Ríos G, Martínez JC. Los sistemas de doble propósito y los desafíos en los climas tropicales de México ALPA 2006;14(3):105-114.

Cuevas V, Baca MJ, Cervantes EF, Espinosa GJA, Aguilar AJ, Loaiza A. Factores que determinan el uso de innovaciones tecnológicas en la ganadería de doble propósito en Sinaloa, México. Rev Mex Cienc Pecu 2013;4(1):31-46.

FIRA. Fideicomisos Instituidos en Relación con la Agricultura. Red de valor: ganado bovino de doble propósito en Sinaloa. Fondo de Garantía y Fomento Agricultura, 384

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Ganadería y Avicultura. 2016. https://www.fira.gob.mx/OportunidadNeg/Detalle Oportunida.jsp?Detalle=21. Consultado 10 Ago, 2017. 8.

Parikh A, Ali F, Shah MK. Measurement of economic efficiency in Pakistan agriculture. Am J Agric Econ 1995;77(3):675-685.

Varian HR. Microeconomía intermedia: Un enfoque actual. Barcelona: Antoni Bosch Editor; 2005.

10. Ortega LE, Ward RW, Andrew CO. Technical efficiency of the dual-purpose cattle system in Venezuela. J Agric Appl Econ 2007;39(3):719-733. 11. Kavoi MM, Hoang DL, Pritchett J. Measurement of economic efficiency for smallholder dairy cattle in the marginal zones of Kenya. J Devel Agric Econ 2010; 2(4):122-137. 12. Oguz C, Kayab S.Factors affecting milk production in Eregli District of Konya in Turkey. J Sel Univ Nat Appl Sci 2013;2(3):20-28. 13. Huang W, Durón-Benítez AA. Farm technical efficiency under the seasonal milk production of the dual-purpose cattle system in El Salvador. J Agric Sci Tech 2014;4:266-275. 14. Vishnoi S, Pramendra, Gupta V, Pooniya R. Milk production function and resource use efficiency in Jaipur District of Rajasthan. Afric J Agric Res 2015;1:3200-3205. 15. Meena GL, Burarark SS, Pant DC, Sharma H, Yogi RK. Milk production function ard Resource use efficiency in Alwar District of Rajasthan. Inter J Scient Tech Res 2017;1(8):115-119. 16. Pech MV, Santos FJ, Montes PR. Función de producción de la ganadería de doble propósito de la zona oriente del estado de Yucatán, México. Téc Pecu Méx 2002;40(2):187-192. 17. |INEGI. Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos Mexicanos Ahome, Sinaloa. http://www3.inegi.org.mx/sistemas/mexicocifras/datosgeograficos/25/25001.pdf Consultado 29 May, 2017. 18. UTEP-INIFAP (Unidad Técnica Especializada Pecuaria-Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias). 2011. www.utep.inifap.gob.mx. Consultado 12 Ago, 2017. 19. Gujarati D, Porter D. Econometría. 5ª ed. México: Mc-Graw Hill Interamericana; 2010. 20. Loaiza, MA, Moreno, GT, Reyes, JJE, González, GD, Valdez, AJ, Astengo, CH. Resultados del estado de Sinaloa 2010-2011. Unidad Técnica Pecuaria-INIFAP. 2011.

385

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

http://utep.inifap.gob.mx/pdf_s/INFORME%20UTEP%20SINALOA%2020102011%20ok.pdf. Consultado 8 Ago, 2017. 21. Urdaneta F, Peña ME, González B, Casanova Á, Cañas JA, Dios-Palomares R. Eficiencia técnica en fincas ganaderas de doble propósito en la cuenca del lago de Maracaibo, Venezuela. Rev Cient 2010;20(1):649-658. 22. Thomas C, Reeve A, Fisher GEJ. Milk from grass. Segunda ed. Cleveland, UK: Billingham Press Limited; 1991. 23. Garmendia J. Suplementación estratégica de vacas de doble propósito alrededor del parto. IX Seminario de pastos y forrajes. Venezuela 2005. http://www.avpa.ula.ve/eventos/ix_seminario_pastosyforraje/TiraConferencias.htm. Consultado 18 Jul, 2016. 24. García-Muñiz JG, Mariscal-Aguayo DV, Caldera-Navarrete NA, Ramírez-Valverde R, Estrella-Quintero H, Núñez-Domínguez R. Variables relacionadas con la producción de leche de ganado Holstein en agroempresas familiares con diferente nivel tecnológico. Interciencia 2007;32(12):841-846. 25. INIFAP. Selección y manejo reproductivo de la hembra bovina productora de carne y de doble propósito en pastoreo. Folleto Técnico 5. 2011. 26. Cramer GL, Jensen WC. Economía agrícola y agroempresas. México: Edit CECSA; 1992. 27. FAO. Ingeniería Económica Aplicada a la Industria Pesquera. 1998. http://www.fao.org/docrep/003/V8490S/v8490s00.htm#Contnts. Consultado 5 May, 2017. 28. Bandín GJA, Loaiza M.A. Caso exitoso GGAVATT Mayocoba en el norte de Sinaloa. Unidad Técnica Especializada de la estrategia de Asistencia Pecuaria 2010-2011. INIFAP. 2012. http://utep.inifap.gob.mx/pdf_s/CASO%20EXITOSO%20SINALOA%202010%20ok. pdf. Consultado 23 Jul, 2017.

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http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4232 Nota de investigación

Cristina Úsuga-Monroya* José Julián Echeverri-Zuluagaa Albeiro López-Herreraa

Grupo de Investigación BIOGEM, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín, Colombia.

Autor de correspondencia: cusugam@unal.edu.co

Resumen: La leucosis bovina enzoótica (LBE) es una enfermedad maligna, sistémica, de alta morbilidad (70 %) y baja mortalidad, ocasionada por la infección con el virus de la leucosis bovina (BLV). La LBE afecta principalmente los bovinos de leche, disminuyendo la producción de leche de 2.5 a 5 % respecto al hato; además, causa inmunosupresión, permitiendo que otros patógenos afecten la producción y reproducción de los animales. El objetivo fue determinar la presencia o ausencia del BLV a través de dos metodologías de diagnóstico: una técnica serológica (ELISA) y una técnica molecular (PCR). Se tomaron 1,000 muestras de sangre de vacas Holstein distribuidas en 10 municipios lecheros del Departamento de Antioquia. Se realizó una PCR para obtener un producto de PCR de 444 pb correspondiente a una región altamente conservada del gen env viral, que codifica para la proteína de envoltura gp51. Se realizó un ELISA indirecta contra la proteína gp51 para estos mismos animales. La PCR detectó un número menor de muestras positivas (474) que la prueba ELISA (546). La sensibilidad de la PCR fue de 74.91 % y su especificidad fue de

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85.68 % respecto al ELISA. El grado de concordancia entre pruebas fue moderado (kappa=0.59). El municipio con la mayor prevalencia molecular fue Rionegro (73.91 %), mientras que la mayor seroprevalencia se registró en el municipio de El Retiro (85.19 %). El BLV ha aumentado su presencia en la región; la detección de este patógeno no solo permitirá determinar la prevalencia, sino también usar los datos obtenidos en programas de prevención y control de la enfermedad. Palabras clave: Virus leucosis bovina, Diagnóstico, ELISA, PCR.

Abstract: Enzootic bovine leukemia (EBL) is a malignant, systemic disease, high morbidity (70 %) and low mortality, caused by infection with the bovine leukemia virus (BLV). EBL mainly affects dairy cattle; the milk production decreases of 2.5 to 5 % from the herd; also cause immunosuppression allowing other pathogens affecting the production and reproduction of animals. The aim was to determine the presence or absence of BLV through two diagnostic methodologies: a serological technique (ELISA) and a molecular technique (PCR). A total of 1,000 blood samples were taken from Holstein cows distributed in 10 municipalities in Antioquia Department. A PCR was performed to obtain a 444 bp PCR product corresponding to a highly conserved region of the viral env gene, this gene encodes the envelope protein gp51. An indirect ELISA was performed against the gp51 protein for these animals. The PCR detected fewer positive samples (474) that ELISA test (546). The sensitivity of PCR was 74.91 % and the specificity was 85.68 %, compared with the ELISA. The degree of agreement between tests was moderate (kappa=0.59). The municipality with the highest molecular prevalence was Rionegro (73.91 %), while the highest seroprevalence went to the municipality of El Retiro (85.19 %). The BLV has increased its presence in the dairy municipalities in the region; the detection of this pathogen will not only allow to determine the prevalence, it will also allow to use the data obtained in programs of prevention and control of the disease. Key words: Bovine leukemia virus, Diagnosis, ELISA, Nested-PCR.

Recibido 19/09/2016. Aceptado 20/07/2017.

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El virus de la leucosis bovina (BLV) es el agente etiológico de la leucosis bovina enzoótica (LBE), pertenece a la familia Retroviridae, subfamilia Orthoretrovirinae, género Deltaretrovirus(1). Los animales infectados con el virus generalmente no presentan signos visibles; sin embargo, la exoftalmia es el signo más específico de la enfermedad, en la cual se produce la degeneración del tejido retro ocular y de las estructuras internas del ojo(2). Entre el 30 al 70 % los animales infectados con el BLV pueden desarrollar linfocitosis persistente (LP), la cual se caracteriza por la proliferación de linfocitos B. Sólo entre el 0.1 al 10 % de los bovinos con más de tres años de infección, presentan la forma tumoral de la enfermedad o linfosarcoma (LS), en la cual los nódulos linfáticos aumentan de tamaño(3,4). El virus está ampliamente distribuido en el mundo; en América presenta prevalencias serológicas del 83.9 % en Estados Unidos(5), 10.4 % en Uruguay(6), 59 % en Chile(7) y 41.8 % en Costa Rica(8). En Colombia, la seroprevalencia en el 2004 fue del 44 %(9). Para el 2014 se tomaron muestras de 8,150 bovinos en todo el territorio colombiano, de los cuales 3,840 presentaron anticuerpos contra el BLV, lo que equivale a una seroprevalencia del 42.7 %. De los 390 hatos evaluados, 264 presentaron infección por el virus; es decir el 67.7 %(10). Actualmente no existe una vacuna comercial o tratamiento para LBE, por tanto, la erradicación y control de esta enfermedad se basa en el diagnóstico temprano y en la separación de los animales infectados. Las pruebas serológicas como ensayo por inmunoabsorción ligada a enzimas (ELISA) e inmunodifusión en gel de agar (AGID) son las pruebas recomendadas por la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE) para el diagnóstico de la infección(4). La prueba diagnóstica AGID es ampliamente usada para la detección de anticuerpos contra los antígenos p24 o gp51 que corresponden a las proteínas de superficie del virus(11); de igual forma la prueba ELISA también ha sido usada para detectar anticuerpos de BLV en muestras de suero, leche y remplazadores de calostro(12). La reacción en cadena de la polimerasa (PCR) es una metodología altamente sensible de diagnóstico directo para la infección con BLV(13,14,15). Sin embargo, los resultados de ambas pruebas de diagnóstico (ELISA y PCR) pueden variar considerablemente de acuerdo con diferentes aspectos relacionados con las técnicas empleadas, como: las condiciones fisiológicas de los animales (estado de preñez, edad), el kit empleado para la prueba serológica, el método de extracción del ADN, entre otros(13). Los análisis de sensibilidad, especificidad y concordancia evalúan el desempeño y confiabilidad de la prueba, permitiendo dirigir con racionalidad su uso y aplicación(16). Estos métodos cuantitativos son importantes para demostrar la eficacia de una prueba diagnóstica. El objetivo de este trabajo fue detectar el virus de leucosis bovina a través de una prueba molecular (PCR) y una prueba serológica (ELISA) en una población de vacas Holstein de lechería especializada en el departamento de Antioquia. Esta investigación es de tipo descriptivo y sólo se evaluó la muestra poblacional en un momento de tiempo. Se tomó muestra de sangre por punción de la vena coccígea media de 1,000 vacas Holstein entre primer y quinto parto con edades de 3 a 7 años, las cuales pertenecen a 23 hatos de lechería especializada, distribuidos en 10 municipios del Departamento de Antioquia, Colombia: Subregión Valle de Aburra (Bello, Medellín), 389

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Subregión Norte (Belmira, Don Matías, Entrerríos, Medellín, San Pedro de los Milagros y Santa Rosa de Osos), Subregión Oriente (Rionegro, La Unión, El Retiro). Las muestras se recolectaron durante los meses de febrero a junio de 2013. Las condiciones específicas de manejo, alimentación y sanidad son variables y dependen del manejo de cada hato. Para la toma de muestras se obtuvo la aprobación por parte del comité de ética de la Universidad Nacional de Colombia (CEMED-007, 14 de mayo 2012). La toma de muestras se hizo con una aguja calibre 18 G con sistema al vacío vacutainer (VACUETTE®) y EDTA como anticoagulante; las muestras se homogenizaron por inversión y se trasladaron al laboratorio en condiciones de refrigeración para realizar la recolección de plasma y la extracción de ADN. Las muestras se llevaron a un tubo cónico de 15 ml y se centrifugaron durante 4 min, 3,000 rpm, 4 °C; se recuperó el plasma y se almacenó a -20 °C hasta su uso. Para obtener el ADN de los leucocitos se realizó la técnica salting out(17) y se resuspendió en buffer TE 1X pH 8.0 (Tris HCl 1 M y EDTA 0,5 M), el cual se almacenó a 4 °C hasta el momento del análisis. La calidad y cantidad del ADN obtenido se evaluó en un espectrofotómetro (NanoDrop2000®, Massachusetts-Estados Unidos) y en gel de agarosa al 1%. El método ELISA se realizó con un kit comercial (SVANOVIR® BLV gp51-Ab) de acuerdo con las instrucciones del fabricante. Se adicionaron 4 μl del reactivo A (control positivo) y 4 μl del reactivo B (control negativo) en los pozos para los controles. Se adicionaron 4 μl de plasma de cada muestra en los otros pozos. Se agitó la placa y se incubó a 37 °C por 1 h. Se lavó la placa y se adicionaron 100 μl del conjugado en cada pozo y se incubó a 37 °C por 1 h. Se repitió el lavado y se adicionaron 100 μl de solución sustrato, se incubó 10 min a 25 °C. Se adicionaron 50 μl de solución de parada. Se midió la densidad óptica (DO) de los controles y las muestras a 450 nm en un espectrofotómetro para microplacas (BioTek® ELx800). La detección del genoma viral por PCR se determinó a partir del ADN de las muestras de células sanguíneas (leucocitos) de las 1,000 vacas. Se amplificó una región del gen env (gp51) viral para obtener un fragmento de 444 pb utilizando los oligonucleótidos reportados por Beier, et al(18). La primera ronda de PCR se realizó en un volumen final de 25 µl con 150 ng de ADN, 3.0 µl de 10 mM de cada oligonucleótido env 5023 (5´-TCTGTG CCAAGTCTCCCAGATA-3´) y env 5608 (5´-AACAACAACCTCTGGGGAGGGT-3´), 0.4 mM de dNTPs, 1X de tampón PCR (ThermoScientific®), 3 mM MgCl2 y 1U de Taq ADN polimerasa. En la segunda reacción de PCR se utilizó como ADN molde 5 µl del producto de PCR de la primera amplificación, con las mismas concentraciones de los otros reactivos y los oligonucleótidos env 5099 (5´-CCCACAAGGGCGGCGCCGGTTT-3´) y env 5521 (5´-GCGAGGCCGGGTCCAGAGCTGG-3´), en un volumen final de 30 µl. Las reacciones para las dos PCR fueron idénticas y se realizaron en un termociclador T3 (Biometra®) con el siguiente protocolo: desnaturalización inicial fue a 94 °C durante 5 min,

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seguido de 40 ciclos de 94 °C por 30 seg, 60 °C por 30 seg y 72 °C por 1 min, para terminar con una extensión final a 72 °C por 5 min. El producto de la segunda reacción se verificó en un gel de agarosa al 2% en un documentador de geles (Biorad®). Como control negativo se hicieron reacciones en ausencia de ADN y como control positivo se usó inicialmente el ADN de una vaca positiva para leucosis por la técnica de ELISA; después de esto se utilizó el ADN de una de las vacas que resultó positiva para la prueba molecular. El producto de PCR definido como control positivo fue secuenciado (Macrogen®, USA) y se verificó su identidad a través del análisis de similitud nucleotídica usando el algoritmo BLAST®. Se determinó un 99 % de identidad entre nuestra secuencia y la secuencia completa del virus de la leucosis bovina (LC164085.1), así como con la secuencia parcial de la glicoproteína de superficie gp51 (KU233560.1). De acuerdo con la DO se consideraron positivas a la presencia de anticuerpos contra la proteína del BLV (gp51), aquellas muestras que obtuvieron un valor positivo porcentual (PP) mayor o igual a 15 (de acuerdo con los criterios del fabricante). Se utilizó una tabla de frecuencias para establecer la prevalencia del BLV. Se compararon los porcentajes para establecer las diferencias entre las subregiones, municipios y hatos utilizando tablas de contingencia. Se aplicó la prueba de independencia Ji-cuadrada (X2) y razón de momios (OR) a través de una regresión logística, para determinar la relación entre el diagnóstico de la infección por ELISA, el PCR y el lugar de origen de la muestra (hato, municipio o subregión). Si el resultado del OR para el municipio fue mayor a 1, hay una asociación positiva y por tanto las vacas tienen menor posibilidad de estar infectadas con el BLV. Si el resultado del OR para el municipio fue menor a 1, hay una asociación negativa y por lo tanto las vacas tienen mayor posibilidad de estar infectadas con el BLV. La significancia del OR se evaluó con Ji-cuadrada (X2) (P<0.05). Se utilizó una tabla de contingencia (2x2) para establecer los parámetros de sensibilidad y especificidad. La prueba de concordancia Kappa se utilizó para determinar la eficiencia de las dos metodologías diagnósticas. Los análisis se hicieron empleando el programa estadístico EPIDAT 3.1® y en el programa SAS® 9.2 para Windows (SAS InstituteInc, Cary NC, USA) todo con un nivel de confianza de 95%. Se obtuvieron muestras de 10 municipios dedicados a lechería especializada, distribuidos en tres subregiones del departamento de Antioquia; la Subregión Norte tenía 640 animales distribuidos en 17 hatos, la Subregión Valle de Aburrá tenía 234 animales distribuidos en tres hatos y la subregión Oriente tenía 126 animales distribuidos en tres hatos (Figura 1). La presencia o ausencia del BLV estuvo relacionada con el lugar de origen o procedencia de la muestra. Las dos metodologías de detección fueron significativas para la presencia del BLV en los diferentes hatos (X2=777.6420 P<0.0001), municipios (X2=500.5000 P<0.0001) y la subregión evaluada (X2=29.2811 P<0.0001).

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Figura 1: Distribución de animales y hatos en tres subregiones del departamento de Antioquia

Significancia estadística para la diferencia entre los datos por subregión *P<0.05.

En Colombia el primer reporte de la enfermedad fue en 1957, a partir de muestras clínicas que llegaban a centros de veterinarios(19); las primeras pruebas arrojaban seroprevalencias en ganado de leche de 24.9 % para la región Andina; 14.4 % en la región Caribe y 15.3 % para el Piedemonte Llanero(19). El BLV ha aumentado su prevalencia en la región Andina, en la cual se encuentra el departamento de Antioquia. La mayor prevalencia molecular para el BLV se encontró en la subregión Oriente con el 69.79 % de infección, seguido de la subregión Norte con una prevalencia del 49.19 % y de la subregión Valle de Aburrá con el 32.44 % de infección. Estos resultados fueron similares a los encontrados por la técnica serológica ELISA, en los cuales la mayor seroprevalencia se registró en la subregión Oriente (79.17 %), seguido de la subregión Norte (53.74 %) y la subregión Valle de Aburrá (46.67 %). Con el uso de la PCR se logró detectar 47.6 % de muestras como positivas al BLV, mientras que el ELISA logró detectar un 54.6 %. La mayor prevalencia molecular se presentó en el

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municipio de Rionegro, seguido de los municipios de El Retiro, y Medellín. La mayor prevalencia serológica se presentó en el municipio de El Retiro, seguido de los municipios de Medellín y Rionegro (Figura 2).

Figura 2: Porcentajes de infección al virus de leucosis bovina por las técnicas PCR y ELISA por municipio

Se determinó el OR para las técnicas de detección serológica y molecular respecto a los municipios. Con el uso de la técnica ELISA se encontró que los animales que pertenecen a los municipios de Bello (OR=2.972, P<0.0001) y Entrerríos (OR=1.205 P<0.0001) tienen una menor posibilidad de presentar la infección por el BLV; mientras que los municipios de Belmira (OR=0.784, P<0.0311), El Retiro (OR=0.617, P<0.609), La Unión (OR=0.936, P<0.0008), Medellín (OR=0.669, P<0.0001) y Rionegro (OR=0.399, P<0.0210) tienen una mayor posibilidad de presentar la infección por el BLV. Por otra parte, con el uso de la técnica PCR se encontró que los bovinos que pertenecen al municipio de Bello (OR=2.863, P<0.0001) tienen una menor probabilidad de tener la infección por el virus, mientras que los animales que pertenecen al municipio de Rionegro (OR=0.446, P<0.0018) tienen una mayor probabilidad de estar infectados con el BLV (Cuadro 1).

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Cuadro 1: Razón de momios (OR) para los 10 municipios del departamento de Antioquia de acuerdo con la técnica de detección (ELISA o PCR) Municipio

ELISA

Bello

OR 2.972**

CI (95%) 3.044 7.455

Belmira

0.784*

0.427

0.864

Don Matías

1.446

0.493

El Retiro

0.617*

Entrerrios

PCR P> ChiSq <0.0001

OR 2.863**

CI (95%) 3.324 9.277

P> ChiSq <0.0001

0.0311

0.599

0.567

1.111

0.2238

1.609

0.9504

0.896

0.796

2.648

0.1456

0.072

0.609

0.0040

0.211

0.285

1.348

0.2221

1.205**

1.000

1.992

<0.0001

1.904

0.692

1.376

0.1646

La Unión

0.936**

1.400

5.067

0.0008

2.344

0.566

1.874

0.9279

Medellín

0.669**

0.151

0.444

<0.0001

0.260

0.440

1.025

0.0723

Rionegro

0.399*

0.205

0.644

0.0210

0.446*

0.183

0.552

0.0018

San Pedro de los Milagros

0.851

0.770

1.334

0.7826

0.915

0.675

1.167

0.3693

Santa Rosa de Osos

1.196

0.557

3.143

0.0397

1.613

0.502

2.877

0.4501

CI= Intervalo de confianza, ChiSq= Jii cuadrada. Los municipios con mayor probabilidad de presentar la infección con el BLV* son aquellos que presentaron OR>1 y P<0.05. Los municipios con menor probabilidad de presentar la infección con el BLV* son aquellos que presentaron OR<1 y P<0.05 de presentar la infección con el BLV* son aquellos que presentaron OR>1 y P<0.05. Los municipios con menor probabilidad de presentar la infección con el BLV* son aquellos que presentaron OR<1 y P<0.05.

La prevalencia molecular para región centro del país fue 50.7 % (37/73); además el ganado de leche presentó el mayor número de infectados (37/73) respecto al ganado de carne (5/85)(20). La prevalencia molecular de BLV para la raza Holstein en el departamento del Valle del Cauca fue del 83.3 %(21), mientras que en 2012 se encontró un resultado similar con el 77.8 % de positividad en este mismo departamento(22). La subregión y el municipio están altamente relacionados con la presencia del virus; otros estudios también han establecido la dependencia entre el lugar de origen y la prevalencia de infección a BLV(21). Para los hatos de Antioquia, una región de lechería especializada, este estudio determinó una prevalencia molecular del 47.6 % menor a la registrada en el Valle del Cauca utilizando el mismo método diagnóstico, lo cual puede estar relacionado tanto con el lugar de origen de los animales muestreados, como con las diferencias en los sistemas de producción, ya que Antioquia cuenta con una lechería más especializada en cuanto a estructura y manejo de los animales. De acuerdo con el estudio más reciente, la seroprevalencia para Colombia es del 42.7 %, mientras que para el departamento de Antioquia el municipio de San Pedro presentó una seroprevalencia del 53.9 %(10), similar a la encontrada en el presente estudio (54.6 %). La diseminación de la infección por el BLV en los hatos lecheros está relacionada con fallas en las prácticas de manejo sanitario; se ha demostrado que adecuadas prácticas iatrogénicas durante el ordeño y la vacunación (uso de una aguja por animal) son factores de protección contra la infección por el BLV(10).

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La técnica PCR detectó 474 vacas positivas al BLV y 526 negativas al BLV. La prueba serológica ELISA detectó 546 bovinos positivos para BLV y 454 vacas negativas al BLV. Del total de vacas evaluadas 389 fueron negativas tanto por ELISA como por PCR y 409 vacas fueron positivas por ELISA y PCR. Por otra parte, 137 vacas fueron positivas por ELISA más no por PCR y 65 vacas fueron positivas por PCR más no por ELISA. El valor de concordancia entre las pruebas fue de 0.59; este valor es considerado como moderado de acuerdo a la escala de valoración propuesta por Landis y Koch(23) (Cuadro 2); sin embargo, en un estudio por conglomerados realizado en el país, se encontró una concordancia del 0.8 o excelente(20), la diferencia entre ambos valores puede estar dado por el lugar de origen de las muestras, el tipo de estudio y en número de animales evaluados.

Cuadro 2: Análisis de sensibilidad, especificidad y concordancia entre la PCR y el ELISA para el diagnóstico de leucosis bovina Valor Sensibilidad, % Especificidad, % Valor predictivo positivo, % Valor predictivo negativo, % Índice de Youden Concordancia: kappa Acuerdo observado Acuerdo esperado

74.91 85.68 86.29 73.95 0.61 0.59 0.79 0.49

IC (95%) 71.18 82.35 83.08 70.11 0.56 0.54

78.64 89.01 89.49 77.80 0.65 0.64

La concordancia muestra que ambas técnicas de detección (PCR y ELISA) coinciden en 78 % de los resultados obtenidos, es decir, que ambas técnicas detectan un número similar de animales positivos y negativos para la infección por BLV. La sensibilidad de la PCR con relación al ELISA (estándar de oro, de acuerdo con la OIE) fue 74.91 % y presentó una especificidad de 85.68 %. Otros estudios han reportado sensibilidades del 62.7 %(24), 84.3 %(20) y del 97 %(25) para diagnóstico del BLV por estas dos metodologías (ELISA y PCR). Los resultados muestran que el valor predictivo positivo es mayor que el resultado obtenido por sensibilidad, es decir que se tiene el 86.29 % de las vacas positivas por PCR realmente tienen el BLV integrado como provirus en los linfocitos B. Aunque la PCR deja de detectar el 25.09 % (137/546) de los bovinos infectados respecto al ELISA, esto puede ser por la baja carga proviral integrada en los linfocitos B de los bovinos infectados. Sin embargo, se ha demostrado que la amplificación y detección de secuencias ADN o ARN de BLV mediante PCR constituye una metodología altamente sensible de

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diagnóstico directo para la infección con BLV(13,14,15); este método se basa en secuencias cebadoras del gen env que codifica la proteína gp51, este gen está altamente conservado y tanto el gen como el antígeno están generalmente presentes durante las diferentes fases de la infección(26). Las técnicas de detección PCR y ELISA presentan algunas desventajas que pueden afectar la veracidad de los resultados obtenidos. En el caso del ELISA se pueden encontrar animales con baja cantidad de inmunoglobulinas debido a que la célula blanco del virus son los linfocitos B. En otros casos la infección puede estar dada por un serotipo adaptado contra el cual no se generen anticuerpos(27), o cuyos antígenos no sean detectados por la técnica debido a mutaciones en el epítope(25). La técnica de detección PCR puede estar afectada por sustancias inhibidoras durante la reacción, por la cantidad de linfocitos periféricos que resultan infectados por el virus, o cuando se desarrolla una infección restringida a órganos linfoides(28). Sin embargo, la prueba de detección ELISA es reconocida por la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE) para el diagnóstico del BLV (4) debido a su simplicidad y sus ventajas prácticas y económicas(25), por otra parte la PCR permite detectar animales infectados con el BLV antes que desarrollen una respuesta inmunológica, al igual que en animales que con baja carga proviral o con bajos títulos de anticuerpos. El lugar de origen de la muestra (hato, municipio o subregión) está altamente relacionado con la presencia o ausencia del virus; lo que pude estar relacionado con diferentes prácticas de manejo y factores ambientales. La subregión Oriente del departamento de Antioquia presentó la prevalencia molecular y serológica más alta. A nivel de municipio las mayores prevalencias de la enfermedad se encuentran en Belmira, El Retiro, La Unión, Medellín y Rionegro; además los animales que pertenecen a estos municipios tienen una mayor probabilidad de presentar la infección por BLV. La concordancia entre las pruebas de detección serológica y molecular evaluadas fue moderada, por tanto aunque la especificidad y sensibilidad de la técnica molecular PCR son inferiores respecto al ELISA, ambas técnicas coindicen en un 78 % de los resultados. Ambas técnicas de detección pueden ser aplicadas en los hatos lecheros como herramientas importantes para conocer el estado sanitario de la enfermedad. Por otra parte, los resultados de este trabajo demuestran que más del 50 % de los animales evaluados presentaron títulos contra el BLV y el provirus integrado en su genoma; este resultado presenta una visión global del nivel de infección por BLV en los hatos de lechería especializada del departamento de Antioquia.

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Agradecimientos

A la Dirección de Investigación de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín por su financiación para el desarrollo de esta investigación, proyecto código Quipu 201010012967.

Literatura citada: 1.

Wu D, Murakami K, Morooka A, Jin H, Inoshim Y, Sentsui H. In vivo transcription of bovine leukemia virus and bovine immunodeficiency-like virus. Virus Res 2003;97(2):81-87.

Malatestinic A. Bilateral exophthalmos in a Holstein cow with lymphosarcoma. Can Vet J 2003;44(8):664-666.

Dees C, Godfrey V, Schultz R, Travis C. Wild type p53 reduces the size of tumors caused by bovine leukemia virus infected cell. Cancer Lett 1996;101(1):115-122.

OIE, Organización Mundial de Salud Animal. Manual de las pruebas de diagnóstico y de las vacunas para los animales terrestres 2012. http://www.oie.int/fileadmin/ Home/esp/Health_standards/tahm/2.04.10_Leucosis_bovina_enzo%C3%B3tica.pdf. Consultado 12 Jul, 2016.

USDA. United States Department of Agriculture. Bovine Leukosis Virus (BLV) on U.S. Dairy Operations, 2007. https://www.aphis.usda.gov/animal_health/nahms/dairy/ downloads/dairy07/Dairy07_is_BLV.pdf. Consultado 12 Jul, 2016.

Furtado A, Rosadilla D, Franco G, Piaggio J, Puentes R. Leucosis bovina enzoótica en cuencas lecheras de productores familiares del Uruguay. Veterinaria 2013;49(191):2937.

Felmer R, Zúñiga J, López A, Miranda H. Prevalencia y distribución espacial de brucelosis, leucosis bovina, diarrea viral bovina y rinotraqueítis infecciosa bovina a partir del análisis ELISA de estanques prediales en lecherías de la IX Región, Chile. Arch Med Vet 2009;4(1):17-26.

397

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

Romero J, Dávila G, Beita G, Dolz G. Efecto del estatus serológico al virus de la leucosis enzoótica bovina (BLV) sobre la producción de leche en hatos lecheros de Costa Rica. Rev Ciencias Veterinarias 2012;30(2):43-55.

FEDEGAN, Federación Colombiana de Ganaderos. El consumo de sal mineralizada en el sector bovino. Bajo consumo, baja productividad. 2014. http://www.fedegan. org.co/carta-fedegan-142-el-consumo-de-sal-mineralizada-en-el-sector-bovino-bajoconsumo-baja-productividad. Consultado 12 Jul, 2016.

10. Ortega D, Sánchez A, Tobón J, Chaparro Y, Cortés S, Gutiérrez M. Seroprevalence and risk factors associated with bovine leukemia virus in Colombia. J Vet Med Anim Health 2016;8(5):35-43. 11. Mohammadabadi M, Soflaei M, Mostafavi H, Honarmand M. Using PCR for early diagnosis of bovine leukemia virus infection in some native cattle. Genet Mol Res 2011;10(4):2658-2663. 12. Choudhury B, Finnegan C, Phillips A, Horigan M, Pollard T, Steinbach F. Detection of Bovine Leukaemia Virus antibodies and proviral DNA in calostrum replacers. Transbound Emerg Dis 2015;62(5):e60-e61. 13. Fechner H, Kurg A, Geue L, Blankestein P, Mewes G, Ebner D, et al. Evaluation of polymerase chain reaction (PCR) application in diagnosis of bovine leukaemia virus (BLV) infection in naturally infected cattle. Zentralbl Veterinarmed B 1996;43(10):621630. 14. Rubianes A, Oriani D. Reacción en cadena de la polimerasa (PCR) como herramienta diagnóstica de Leucosis enzoótica bovina. Ciencia Veterinaria. Facultad de Ciencias Veterinarias, 2000. 103-109. http://www.biblioteca.unlpam.edu.ar/pubpdf/revet/ n02a14alvarez.pdf. Consultado 12 Jul, 2016. 15. Rola M, Kuzmak J. The detection of bovine leukemia virus proviral DNA by PCRELISA. J Virol Methods 2002;9(1-2):33-40. 16. Cortés-Reyes E, Rubio-Romero J. Métodos estadísticos de evaluación de la concordancia y la reproductibilidad de pruebas diagnósticas. Rev Colomb Obstet Ginecol 2010;61(3):247-255. 17. Miller S, Dykes D, Polesky H. A simple salting out procedure for extracting DNA from human nucleated cells. Nucleic Acids Res 1988;16(3):1215. 18. Beier D, Blankenstain P, Marquard O, Kuzmak J. Identification of different BLV provirus isolates by PCR, RFLPA and DNA sequencing. Berl Munch Tierarztl Wochenschr 2001;114(7-8):252–256.

398

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 2

2018

19. Mariño O. Situación de la investigación en leucosis bovina en Colombia. Rev ACOVEZ 1984;8(27):22-26. 20. Meza-Barreto G, Sanjuanelo-Corredor D, Gallego-Marín M. Detección molecular del virus de la leucosis bovina: un estudio por conglomerados en Colombia. Rev Cienc Agri 2016;13(2):47-55. 21. Hernández Y, Posso M, Benavides J, Muñoz J, Giovambattista G, Álvarez L. Detección del virus de la leucosis bovina en ganado criollo colombiano mediante PCR-anidado. Acta Agronómica 2011;60(4):312-318. 22. Cadavid L. Impacto del virus de la leucosis bovina en la producción de leche. [tesis maestría]. Colombia, Palmira. Universidad Nacional de Colombia; 2012. http://www.bdigital.unal.edu.co/9308/1/lascarioartemocadavidgutierrez.2012.pdf. Consultado 20 Jul, 2016. 23. Landis J, Koch, G. The measurement of observer agreement for categorical data. Biometrics 1977;33:159-174. 24. Nagy D, Tyler J, Kleiboeker S, Stoker A. Use of a polymerase chain reaction assay to detect bovine leukosis virus in dairy cattle. J Am Vet Med Assoc 2003;222(7):983-985. 25. Felmer R, Zúñiga J, Recabal M. Estudio comparativo de un PCR anidado, ELISA y AGID en la detección del virus de la leucosis bovina en muestras de suero, sangre y leche. Arch Med Vet 2006;38(2):137-141. 26. Baruta D, Ardoino S, Brandan J, Sosa R, Mariani E, Albrecth E. Leucosis Bovina Enzoótica. Ciencia Veterinaria 2011;13(1):9-14. 27. Kuckleburg C, Chase C, Nelson E, Marras S, Dammen M, Christopher-Hennings J. Detection of bovine leukemia virus in blood and milk by nested and real-time polymerase chain reactions. J Vet Diagn Invest 2003;15(1):72-76. 28. Klintevall K, Bagalli-Pordany A, Naslud K, Belak S. Bovine Leukemia Virus: rapid detection of proviral DNA by nested PCR in blood and organs of experimentally infected calves. Vet Microbiol 1994;3(2-3):191-204.

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http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i2.4532 Nota de investigación

Sergio Beltrán Lópeza+* Carlos Alberto García Díaza Catarina Loredo Ostib++ Jorge Urrutia Moralesa José Antonio Hernández Alatorreb Héctor Guillermo Gámez Vázqueza

INIFAP-CIRNE-Campo Experimental San Luis. Km 14.5 Carretera San Luis Potosí – Matehuala. Soledad de Graciano Sánchez, S.L.P. Tel. (444) 8 52 43 16 y (444) 8 52 43 03. México. a

Facultad de Agronomía y Veterinaria de la Universidad Autónoma de San Luis Potosí. México. +

Investigador del INIFAP-CIRNE-Campo Experimental San Luis.

Profesora Investigadora de la Facultad de Agronomía y veterinaria de la UASLP.

*Autor de correspondencia: belseragro@gmail.com

Registro SNICS: ERA-001-060608. Registrado el 1° de agosto de 2008.

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Resumen: El pasto Llorón (Eragrostis curvula) es una gramínea perenne, originaria de Sudáfrica, de buen valor forrajero, se adapta bien a una amplia gama de suelos y condiciones climáticas. La variedad Imperial proviene de colectas realizadas en el centro y norte de México. Fue evaluada en zonas áridas y semiáridas, en temporal y riego desde 1986 hasta la obtención del registro en el año 2008. El registro otorgado por el Servicio Nacional de Inspección y Certificación de Semillas (SNICS) es: ERA-001-060608. A la fecha, la primera variedad registrada para esta especie en México. El rendimiento medio anual por hectárea de esta variedad oscila entre 896 y 1,947 kg de materia seca (MS) en condiciones de temporal, con una media de 1,200 kg y entre 3,150 y 6,100 kg MS en condiciones de riego con una media de 4,070 kg MS. Esta variedad de pasto es tolerante a la sequía, de fácil establecimiento y de rápido crecimiento, además es apetecible para el ganado, resistente al pastoreo y tolerante a la salinidad. Es una especie utilizada para la recuperación de agostaderos degradados y conservación de suelo en pastizales de zonas áridas y semiáridas en México. Palabras clave: Eragrostis curvula, Nueva variedad, Zonas áridas, Zonas semiáridas.

Abstract: The weeping lovegrass (Eragrostis curvula) is a perennial specie, native to South Africa, from good forage value that adapts well to a wide range of soils and climatic conditions. The Imperial variety of weeping lovegrass comes from collections made in Central and Northern Mexico. It was assessed in arid and semi-arid zones in rainfed and irrigation from 1986 until the record in 2008. The registration granted by the National Service of inspection and certification of seeds (SNICS) is ERA-001-060608. To date, the first variety recorded for this specie in Mexico. The mean dry matter annual production per hectarea of this variety performance ranges between 896 y 1,947, mean of 1,200 under rainfed conditions and between 3,150 y 6,100 under irrigation conditions. This grass is tolerant to drought, easy settlement and rapid growth, is palatable to livestock, grazing-resistant and tolerant to salinity. It is used for the recovery of degraded rangeland and conservation of soil in grassland of arid and semi-arid zones in Mexico. Key words: Eragrostis curvula, New variety, Arid lands, Semiarid lands.

Recibido 19/07/2017. Aceptado 15/09/2017.

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Origen y principales características

El pasto Llorón Eragrostis curvula (Schrad) Ness, es una especie perenne, originaria de Sudáfrica; fue introducido a los Estados Unidos de Norteamérica en 1932 con el objetivo de controlar la erosión(1). Posteriormente, en la década de los 50s fue introducido a México, en donde actualmente se comporta como una planta naturalizada(2). Tiene regular tolerancia al frío y es utilizada para revegetación de potreros erosionados(3,4,5). Crece bien en amplia variedad de suelos, preferentemente arenosos, es resistente a sequía, por ser una planta C4, se adapta bien a zonas de baja precipitación, hasta 350 mm anuales(6,7,8). Es una especie rústica que incorpora una considerable cantidad de materia orgánica al suelo mejorando su estructura(9). No presenta problemas de plagas o enfermedades, se recupera rápidamente después de un pastoreo, y se ha utilizado para la resiembra de terrenos de zonas áridas denudadas(4,10). El pasto llorón, es una de las especies introducidas más utilizadas en la revegetación y rehabilitación de áreas degradadas de pastizal y tierras de cultivo abandonadas; se reconoce como una especie tempranera, ya que inicia el rebrote y crecimiento antes que la mayoría de los pastos; esto es una ventaja para los ganaderos debido a que pueden contar con forraje verde de buena calidad durante la etapa más crítica de sequía(5). Crece y produce bien en suelos pobres, pero su rendimiento y calidad están directamente relacionados con la fertilidad del suelo. El pasto llorón es una de las especies que mejor responde a la fertilización con nitrógeno(11). Se caracteriza por ser una gramínea de fácil establecimiento, rápido crecimiento y buena calidad forrajera, aunque se recomienda el pastoreo en etapas tempranas para mayor aceptabilidad por el ganado y mayor calidad nutricional(12,13,14). El pasto llorón tiene un alto potencial de establecimiento en extensas zonas de México. Tan solo en el estado de Zacatecas existe una superficie potencial óptima de más de setecientas mil hactáreas y más de un millón quinientas mil hactáreas con potencial subóptimo para el establecimiento de esta especie(15). Dentro del contexto del cambio climático global, las gramíneas C4 o especies megatérmicas (plantas que requieren altas temperaturas para su crecimiento), como el pasto llorón, tendrán una función fundamental en la producción animal(4).

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Obtención de la variedad

El pasto llorón imperial proviene de una colecta de 205 materiales realizada en estados del norte y centro de México, específicamente en Chihuahua, Durango, Zacatecas, Coahuila, Nuevo León y San Luis Potosí(16). Posteriormente se hicieron depuraciones con base en producción, estabilidad y calidad de forraje. En 1986 se inició la evaluación de las 205 accesiones, en condiciones de temporal, en tres sitios ubicados en el Altiplano de San Luis Potosí, México: Villa de Arriaga (21° 53’ 00’’ N, 101° 16’ 00’’ W y 2,198 msnm), Venado (22° 52’ 16’’ N, 101° 14’ 51’’ W y 1,970 msnm) y Soledad de Graciano Sánchez en el Campo Experimental San Luis del INIFAP (22° 14’ 03’’vN, 100° 53’ 11’’ W y 1,835 msnm). El periodo de evaluación se realizó durante cuatro años. De estas evaluaciones preliminares se obtuvo la accesión 429833 como sobresaliente, y se evaluó durante ocho años a partir de 1989, en los sitios descritos. Esta accesión se seleccionó con base en los criterios de persistencia, rendimiento de forraje, estabilidad y calidad forrajera, y se denominó como la variedad de pasto Llorón Imperial. Esta accesión se colectó el 24 de octubre de 1983 en Cieneguilla, Durango, ubicado en las coordenadas: 24°03’40’’ N y 104°02’47’’ W, con 1,987 msnm. Entre los años 1997 y 1999, se cosechó semilla de las parcelas de evaluación, la cual se utilizó para establecer en el año 2000 un lote de producción de semilla en una superficie de 1,500 m2 en el Campo Experimental San Luis, bajo condiciones de riego, para observar su crecimiento potencial sin limitantes de humedad, con la visión de llegar a formar una variedad para zonas áridas y semiáridas de México. A partir de 2001 se inició el proyecto de investigación: “Caracterización, descripción, producción y registro de nuevas variedades de pastos”, con énfasis en accesiones sobresalientes para altitudes mayores a los 1,800 m. Como resultado de este proyecto se estableció esta accesión en una superficie de 5,000 m2, con el fin de caracterizarla y obtener semilla básica. En el transcurso de los años 2002 al 2004 se caracterizó la variedad, se evaluó el volumen de producción de semilla y su calidad porecntajes de germinación, de pureza y viabilidad). De 2004 a 2008 se establecieron 10 parcelas de validación en distintas localidades de la región árida y semiárida de San Luis Potosí, para comprobar su potencial forrajero. Los sitios fueron: Predio El Chilar, Villa de Zaragoza (21°58’56’’ N, 100°45’30’’ W y 1,950 msnm), El Pedregal, Villa de Zaragoza (21°57’54’’ N, 100°49’01’’W y 1,860 msnm), La Sabanilla, Ejido Santa María del Refugio, Real de Catorce (23°44’41’’N, 101°17’19’’ W y 2,050 msnm), Tanque Dolores, Real de Catorce (23°39’35’’ N, 101°09’48’’ W y 1,900 msnm), La

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Mora, Fracción de Triana, Salinas de Hidalgo (22°43’21’’ N, 101°39’21’’ W y 2,050 msnm), Ejido San José de la Peña, Villa de Guadalupe (23°15’46’’ N, 100°46’05’’ W y 1,740 msnm), La nopalera, El Leoncito, Villa de Guadalupe (23°22’50’’ N, 100°45’18’’ W y 1,650 msnm), San José del Muerto, Ejido Francisco Sarabia, Matehuala (23°22’00’’ N, 100°48’33’’ W y 1,720 msnm), La loma, Ejido Presa Verde, Cedral (23°58’29’’ N, 100°41’56’’ W y 1,910 msnm) y El Cuarejo, Cedral (23°49’54’’ N, 100°34’37’’ W y 1,770 msnm). Los rendimientos en estas praderas de temporal oscilaron entre 1,104 y 2,450 kg ha-1 año-1 en materia seca. Una vez caracterizada y validada la accesión 429833, se sometió para su evaluación ante el Servicio Nacional de Inspección y Certificación de Semillas (SNICS) para el posible registro como nueva variedad para zonas áridas y semiáridas. En el año 2008 el SNICS otorgó el registro al pasto Llorón Imperial como nueva variedad, con las siglas: ERA-001-060608. A la fecha, la única variedad de pasto llorón (Eragrostis curvula) registrada en México.

Descripción morfológica

Las características generales del pasto son: raíz con ramificaciones profundas y crecimiento fibroso; hojas de 36.3 cm de largo y 0.56 cm de ancho, color verde oscuro, forma acicular; longevidad de las hojas de 59 días; hábito de crecimiento erecto; tallos color verde oscuro, forma cilíndrica con grosor de 0.20 cm y longitud de 82.8 cm; tamaño de la envoltura de la semilla (glumas, lemma y palea) 1.6 mm, color de la envoltura de la semilla verde olivo; altura de la planta hasta la base de la inflorescencia 65.8 cm; forma de la semilla ovoide, color café oscuro, peso 0.208 mg, largo 1.02 mm y ancho de 0.53 mm; inicio de imbibición 5.0 h (0.21 días); imbibición completa 21.0 h (0.88 días); emergencia de radícula 25.0 h (1.04 días); emergencia del coleoptilo 36.0 (1.50 días); velocidad de germinación en 100 semillas: 1.94 pl/h; días a emergencia: 8.0; vigor de la plántula: normal; capacidad de establecimiento moderado; mecanismo de rebrote con yemas basales o de la corona radical; grado de amacollamiento excelente; vigor de la recuperación: excelente; días a emisión de flores: 85; tipo de floración: indeterminado; días al inicio de antesis: 10; días a término de floración: indeterminado; fertilidad predominante de la flor: 16.2; número de semillas viables por inflorescencia: 1,620; resistencia al acame: buena; resistencia al desgrane: regular; tolerancia a plagas: buena; tolerancia sequía: buena; tolerancia a la quema: buena; tolerancia al frío: regular; tolerancia a la salinidad: regular; tolerancia a la acidez: regular; tolerancia a heladas: regular; tolerancia a inundaciones: regular; persistencia: buena.

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Características agronómicas

El pasto Llorón (Eragrostis curvula), variedad “Imperial” se desarrolla bien en las zonas áridas y semiáridas de México, con suelos franco arenosos y arenosos, donde la precipitación media oscila entre 250 y 450 mm anuales con buena distribución durante el verano y donde la temperatura media anual es de 16 ºC(10). De acuerdo a las evaluaciones realizadas de 1987 a 1997 en los municipios de Venado, Villa de Arriaga y Soledad de Graciano Sánchez, se estimó que el rendimiento promedio de forraje en materia seca en condiciones de temporal fue de 1,200 kg ha-1 año-1 y una altura de planta promedio de 64.8 cm, con precipitación promedio en diez años de 370 mm anuales. En el Campo Experimental San Luis, con altitud de 1,835 msnm y en condiciones de temporal, el rendimiento en materia seca fue de 886, 1,330, 1,075 kg MS ha-1 año-1, con una precipitación anual de 332.2, 364 y 340 mm, con alturas de planta de 42, 72 y 64 cm, respectivamente. De 1994 a 1996 se evaluó esta variedad en el municipio de Villa de Arriaga con una altitud de 2,198 msnm y en condiciones de temporal, el rendimiento fue de 980, 1,370 y 1,947 kg MS ha-1 año-1, con alturas de planta de 72, 64 y 80 cm y una precipitación anual de 286, 394 y 406 mm, respectivamente. En condiciones de riego, en el Campo Experimental San Luis se obtuvieron 685 kg de semilla ha-1 año-1 con brácteas accesorias en una sola cosecha, con 85 % de germinación y 90 % de pureza, con una producción de forraje verde de 11.7 ha-1 año-1 y 4.97 t ha-1 año-1 de materia seca, en un solo corte. Resultados similares se han obtenido probando diferentes dosis de fertilización(6). De acuerdo a una evaluación realizada para determinar el número de semillas, se registraron 6’916,000 cariópsides kg-1 contabilizados a partir de semilla escarificada. De acuerdo a un análisis bromatológico, esta variedad obtuvo 42.43 % de materia seca, contenido de proteína cruda de 10.2 % al inicio de la floración y de 4.6 % a la madurez, contenido de proteína digestible de 8.2 y 3.1 % respectivamente. El contenido de cenizas fue 11.6 y 5.4 %, de calcio de 0.39 y 0.23 % y fósforo de 0.09 y 0.04 % al inicio de la floración y a la madurez, respectivamente.

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Literatura citada: 1.

Cox JR, Martin RMH, Ibarra FFA, Fourie JH, Rethman JFG, Wilcox DG. The Influence of climate and soils on the distribution of four African grasses. J Range Manage 1998;41(2):127-139.

Rzedowsky J, Calderón G. Nota sobre el elemento Africano en la flora adventicia de México. Acta Botánica Méxicana 1990;(12):21-24.

Beetle AA, Manrique FE, Miranda SJA, Jaramillo LV, Chimal HA, Rodríguez RAM. Las gramíneas de México, Tomo III. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos. COTECOCA. México. 1991.

Echenique V, Pessino S, Díaz M, Selva, JP, Luciani G, Zappacosta D, et al. Aportes de la biotecnología al mejoramiento del pasto Llorón. Rev Arg Prod Anim 2008;(2):147164.

Luna LM, Barretero HR. Guía para el establecimiento del pasto Llorón (Eragrostis curvula) en Los Altos de Jalisco. Folleto para Productores Núm. 2. Campo Experimental Centro Altos de Jalisco. 2013.

Esqueda, CMH, Melgoza CA, Sosa CM, Carrillo RR, Jiménez CJ. Emergencia y sobrevivencia de gramíneas con diferentes secuencias de humedad-sequía en tres tipos de suelo. Tec Pecu Mex 2005;43(1):101-115.

Cox JR, Martin RMH, Ibarra FFA, Fourie J H, Rethman J FG, Wilcox DG. The Influence of climate and soils on the distribution of four African grasses. J Range Manage 1998;41(2):127-139.

Ruiz MA, Golberg AD, Martínez O. Water stress and forage production in Tetrachne dregei Nees, Panicum coloratum L. and Eragrostis curvula (Schrad) Nees. Rev Phyton 2008;(77):7-20.

Voigt P, Rethman N, Poverene, M. Lovegrass. In: Warm-Season (C4) grasses, Agronomy monograph Nº 45. Am Soc Agron, Crop Sci Amer, Soil Sci Amer, USA, 2004.

10. Beltrán LS, Loredo OC, García DCA, Hernández AJA, Urrutia MJ, Gámez VHG. “Llorón Imperial y Garrapata Hércules”: nuevas variedades de pastos para el altiplano de San Luis Potosí (Establecimiento y producción de semilla). Folleto técnico 36. INIFAP–CIRNE–Campo Experimental San Luis. 2009. 11. González PA, Moreno VR. Evaluacion de la producción de gramineas forrajeras nativas e introducidas. Rev Chapingo. Serie Zonas Áridas. 2001;90-95.

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12. Stritzler NP. Producción y calidad nutritiva de especies forrajeras megatérmicas. Rev Arg Prod Anim 2008;(2):165-168. 13. Johnston WH, Cornish PS, Koen TB, Shoemark VF. Eragrostis curvula (Schrad.) Nees. Complex pastures in southern New South Wales, Australia: a comparison of Eragrostis curvula cv. Consol and Medicago sativa L. cv. Nova under intensive rotational management. Austr J Exper Agr 2005;(45):401-420. 14. Privitello L. Evaluación comparativa de la calidad forrajera en especies subtropicales y nativas en la provincia de San Luis, Argentina. Revista Pastos y Forrajes 2004;27:(2). 15. Medina GG, Salinas GH, Rubio AFA. Potencial productivo de especies forrajeras en el estado de Zacatecas. Libro técnico No. 1. INIFAP-CIRNOC. Campo Experimental Zacatecas. Calera, Zacatecas, México. 2001. 16. García DCA. Evaluación de gramíneas nativas e introducidas en el Altiplano Potosino [resumen]. Tercera Reunión Científica. INIFAP-CIRNE-S.L.P. 1992:61.

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